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Sistema de Información Científica
Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
Rev. Int. Contam. Ambient. 19 (2) 59-65, 2003
NIVELES DE PLAGUICIDAS ORGANOCLORADOS PERSISTENTES EN MUJERES CON
CARCINOMA MAMARIO EN VERACRUZ
Stefan M. WALISZEWSKI
1
, Marcial V. MEZA HERNÁNDEZ
2
, Rosa M. INFANZÓN
1
Patricia TRUJILLO M.
1
y
Margarita I. MORALES GUZMÁN
2
1
Instituto de Medicina Forense de la Universidad Veracruzana, SS Juan Pablo II s/n, 94290 Boca del Río, Ver., correo
electrónico:
swal@uv.mx
2
Instituto Mexicano de Seguro Social, Centro Médico Nacional “Adolfo Ruiz Cortines”
Veracruz, Ver.
(Recibido agosto 2002, aceptado marzo 2003)
Palabras clave: Plaguicidas organoclorados, carcinoma mamario
RESUMEN
La etiología del carcinoma mamario involucra a los plaguicidas organoclorados en la prevalencia
de este padecimiento, debido a su acción como disruptores hormonales y a su bioacumulación
en el organismo humano. Se tomaron 21 muestras del tejido adiposo adherido al tumor mamario
y 21 muestras de control del tejido adiposo abdominal de mujeres sometidas a cirugías de
hernias. Los niveles de plaguicidas organoclorados se determinaron por cromatografía de ga-
ses. La edad del grupo testigo fue de 48.7 ± 16.6 años y del grupo cancerígeno 50.9 ± 13.4 años.
El grupo testigo tiene 3.5 ± 2.6 hijos, mientras el grupo con el padecimiento 1.4 ± 1.3 hijos. Los
valores del HCB fueron 0.043 mgkg
-1
del grupo testigo y 0.036 mgkg
-1
del grupo de enfermas. El
β
-HCH mostró 0.282 mgkg
-1
en las testigo y 0.320 mgkg
-1
en las pacientes con cáncer. El pp’DDE
reveló 0.746 mgkg
-1
en las del testigo y 1.098 mgkg
-1
en el grupo con cáncer. El op’DDT presentó
0.041 mgkg
-1
en el grupo testigo vs. 0.141 mgkg
-1
en las enfermas. El pp’DDT manifestó 0.350
mgkg
-1
en el grupo testigo y 0.398 mgkg
-1
en el grupo con carcinoma mamario. El valor sumario
del DDT indicó 1.133 mgkg
-1
en las de testigo y 1.638 mgkg
-1
en las enfermas. Los niveles de
plaguicidas organoclorados son mayores en las pacientes con carcinoma mamario. Este grupo
presenta menor paridad. Las pruebas estadísticas aplicadas indican falta de correlación entre
ambos grupos de pacientes y una posible coincidencia entre la exposición mayor a los plaguicidas
organoclorados y una mayor prevalencia del carcinoma mamario.
Key words: organochlorine pesticides, breast cancer
ABSTRACT
The etiology of breast cancer implicates organochlorine pesticides in the prevalence of the
illness, due to their action as hormonal disrupters and bioaccumulation in the human body.
During the study, 21 samples of adipose tissue adhered to mammary tumors and 21 control
samples of abdominal adipose tissue from women subjected to hernia surgery were taken. The
organochlorine pesticide levels were determined by gas chromatography. The ages of the con-
trol group were 48.7 ± 16.6 and of the breast cancer group 50.9 ± 13.4. The control group has 3.5
± 2.6 children while the breast cancer group only 1.4 ± 1.3. The HCB levels were 0.043 mgkg
-1
in
the control group and 0.036 mgkg
-1
in the breast cancer group.
β
-HCH show 0.282 mgkg
-1
in the
control group and 0.320 mgkg
-1
in the breast cancers. The pp’DDE revealed 0.746 mgkg
-1
in the
control group and 1.098 mg/kg in the breast cancer women’s group. The op’DDT presented
0.041 mgkg
-1
in the control group and 0.141 mgkg
-1
in the breast cancers. The pp’DDT indicated
0.350 mgkg
-1
in the control group and 0.398 mgkg
-1
in the breast cancer patients. The DDT total
values show 1.333 mgkg
-1
in the control group and 1.638 mgkg
-1
in the breast cancer women. The
S.M.
Waliszewski
et al.
60
INTRODUCCIÓN
El Programa Oficial para la Prevención y Detección
Oportuna del Cáncer Mamario pretende prevenir o diag-
nosticar oportunamente la enfermedad en sus inicios y
curarla. Este padecimiento ocupa actualmente un lugar
muy importante en los índices de morbilidad y mortalidad
femenina (López-Carrllo
et al.
1997). En su etiología, la
evidencia epidemiológica indica influencia de factores
endócrinos, dietéticos y genéticos, con mayor incidencia
de últimos. Se considera que la predisposición heredita-
ria consiste en mutaciones de genes supresores BCRA1
localizados en el cromosoma 17q21, BCRA2 en el
cromosoma 13q12-13 y p53 del cromosoma 17p13 (Lynch
y Lynch 2001).
Además, se ha relacionado el carcinoma
mamario con algunos productos de exposición ambien-
tal, como son los compuestos organoclorados: insectici-
das organoclorados, bifenilos policlorados y dioxinas, como
agentes promotores o de progresión en el desarrollo de
esta enfermedad (Safe 1995). Según el INEGI, el carci-
noma de mama femenina fue el padecimiento responsa-
ble de 3220 defunciones registradas en el año 1997 en
México. Durante los estudios epidemiológicos, esta tasa
de mortalidad, dividida de acuerdo a la edad, se relaciona
con niveles superiores de compuestos organoclorados
persistentes, acumulados en el transcurso de los años en
el cuerpo humano (López-Carrillo
et al.
1997).
En los últimos años se ha despertado un gran interés
sobre los contaminantes ambientales, cuya actividad in-
terviene en el sistema endocrino u hormonal del cuerpo
humano (Golden
et al.
1998). Se presupone que por in-
terferir en la actividad de las hormonas esteroides, pue-
den contribuir en el aumento de prevalencia de carcino-
ma mamario en la población expuesta.
Las investigaciones realizadas desde principio de los
años 90 indican que algunos plaguicidas imitan,
incrementan o inhiben la acción de las hormonas, alte-
rando el funcionamiento adecuado del sistema endocrino
y que pueden promover el desarrollo del carcinoma y
dañar a la salud reproductora (Adami
et al.
1995, Ahlborg
et al.
1995, Wolff y Toniolo 1995, Kang
et al.
1996,
López-Carrillo
et al.
2001, 2002). Estos plaguicidas se
denominan disruptores endocrinos y se les define como
agentes exógenos que interfieren en la síntesis, secre-
ción, transporte, transferencia, enlace, acción o elimina-
ción de las hormonas naturales del organismo, responsa-
bles de mantener la homeostasis, reproducción, desarro-
llo y comportamiento humano (Brown y Lamartiniere
1995). Los plaguicidas que desarrollan esta actividad
pertenecen a la familia de los organoclorados persisten-
tes, que se bioacumulan en la fase lipídica de los organis-
mos. Estas cualidades indican que la exposición a sus
vapores o a dosis bajas a través de los alimentos, es prin-
cipalmente de tipo crónico (Galván-Portillo
et al.
2002).
Sus efectos en el sistema endocrino se manifiestan como
daños en el sistema reproductivo de ambos sexos (López-
Carrillo
et al.
2001). La exposición a los disruptores hor-
monales procedentes del ambiente, como los plaguicidas
organoclorados, se considera como el factor causal o
promovedor de riesgo involucrado en la etiología del car-
cinoma mamario, debido a que la herencia genética ex-
plica sólo un tercio de los casos estudiados (Wolff y Weston
1997). Los estudios epidemiológicos revelan niveles ma-
yores de DDT en el suero sanguíneo de mujeres con
carcinoma mamario, comparado con el grupo testigo sin
desarrollar este padecimiento (Falck
et al
. 1992, Krieger
et al.
1994, Dewailly
et al.
1994,
Gammon
et al.
1996,
Strucinski 2001). Los problemas secundarios a contami-
nación por plaguicidas organoclorados persistentes, se
presentan a causa de la exposición directa a estos pro-
ductos al aspirar sus vapores procedentes del lugar de su
aplicación o por acumulación de sus residuos, proceden-
tes de los alimentos, a través del tiempo (Waliszewski
et
al.
2002). Siendo altamente lipofílicos, se disuelven fácil-
mente en las grasas constituyendo una fuente importante
de exposición alimenticia para los habitantes que no resi-
den en áreas endémicas donde se aplican en el combate
del paludismo o enfermedades de la piel (López-Carillo
et al.
1996, Aguirre
et al.
1999, Turusov
et al.
2002).
El objetivo de este estudio fue determinar los niveles
de plaguicidas organoclorados persistentes: HCB,
β
-HCH,
pp’DDT, op’DDT y pp’DDE en el tejido adiposo adheri-
do al tumor de mama en mujeres sometidas a tratamien-
to quirúrgico de carcinoma mamario y comparar con un
grupo testigo de mujeres sin este padecimiento someti-
das a cirugías abdominales menores.
MATERIALES Y MÉTODOS
En el estudio que se realizó en el año 2001, en el Cen-
tro Médico del Instituto Mexicano del Seguro Social
en
Veracruz, participaron voluntariamente 42 mujeres, resi-
dentes en la ciudad de Veracruz, 21 de ellas programa-
das a cirugías del abdomen como controles y para extir-
pación del tumor mamario (21). A las voluntarias se les
explicó el objetivo del estudio para firmar su consenti-
miento de participación. Durante la cirugía, se recolecta-
organochlorine pesticide levels are higher in the patients with breast cancer compared to the
control group. First group presented minor birth rate. The statistical test applied indicated no
correlation between the two groups and those tests showed a possible correlation of higher
exposition to organochlorine pesticides and prevalence of breast cancer.
PLAGUICIDAS ORGANOCLORADOS Y CARCINOMA MAMARIO
61
Plaguicida
Nivel de fortificación
x
±
DE
Límite de detección
(mgkg
-1
)
(mgkg
-1
)
HBC
0.01
93.8
± 4.9
0.001
β
-
HCH
0.01
92.3
± 6.1
0.001
pp´DDE
0.01
96.1
± 5.8
0.002
op´DDT
0.01
96.2
± 5.1
0.002
pp´DDT
0.01
94.9
± 5.6
0.002
ron muestras de tejido adiposo, aproximadamente 3 gra-
mos, procedentes de la pared abdominal del grupo testigo
y del tejido adiposo adherido al tumor extirpado. El estudio
comparativo de los niveles de plaguicidas organoclorados
en tejido adiposo abdominal y de mama, realizado en 60
muestras tomadas durante las autopsias, no indicó
diferencias estadísticamente significativas entre ambas
muestras (Waliszewski
et al.
2003). Estos resultados
favorecieron el tejido adiposo abdominal como muestra
de control para el estudio comparativo de casos con
carcinoma mamario.
Métodos analíticos
La extracción de los plaguicidas de las muestras y
purificación de los extractos se realizó de acuerdo al
método Waliszewski y Szymczynski (1982). La determi-
nación cualitativa y cuantitativa se realizó de acuerdo al
Método 608 de la US EPA (1982), separando los pla-
guicidas organoclorados en un cromatógrafo de gases
marca Varian 3400CX con columna capilar megaboro
SPB-608 de 320 μm de 30 m de longitud y un programa
de temperatura.
En la purificación de los extractos se utilizó ácido sul-
fúrico, cuya ventaja consiste en que precipita las grasas
e hidroliza el complejo de plaguicidas con los compues-
tos endógenos del cuerpo humano (Waliszewski y
Szymczynski 1982, 1983). El ácido sulfúrico, también re-
mueve muchos componentes ambientales como ésteres
de ftalatos, los cuales interfieren en la determinación
cromatográfica cubriendo las cavidades de picos de va-
rios plaguicidas organoclorados incluyendo los DDTs
(Waliszewski y Szymczynski 1990).
Para valorar el método analítico se realizó un estudio
de adicción de mezcla de estándares de los plaguicidas
organoclorados: HCB (hexaclorobenceno),
β
-HCH
(hexaclorocyclohexano), pp’DDT (1,1,1-tricloro-2,2-
bis(clorofenilo)etano) op’DDT y pp’DDE (1,1-dicloro-
2,2,-bis(clorofenilo)eteno) a una muestra de grasa de
bovino con nivel mínimo de contaminación que osciló al
límite de detectabilidad. Los valores obtenidos del estu-
dio se presentan en la
tabla I
.
Análisis estadístico
Los cálculos de los niveles promedios (
x
) para cada
plaguicida analizado con su desviación estándar (DE),
así como la prueba de apareado de los resultados entre
el grupo testigo vs. el grupo con cáncer mamario, el co-
eficiente de correlación (
r
) y el coeficiente de regresión
(
β
) para determinar la magnitud de correlación, prueba
T para calcular la diferencia entre las medias, se calcu-
laron por medio del paquete estadístico Minitab versión
12.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
En el estudio participaron 42 mujeres
,
procedentes
sólo del Puerto de Veracruz para excluir las diferencias
territoriales en el grado de exposición (Löffler y Bavel
2000, Waliszewski
et al.
2002). Su edad promedio fue de
50.3 ± 15.0 años, con 2.6 ± 2.4 hijos. Los valores prome-
dio de los plaguicidas organoclorados persistentes en el
tejido adiposo se presentan en la
tabla II
. Las concen-
traciones se calcularon en base lipídica (mgkg
-1
). En el
grupo total de 42 participantes, la mayor contaminación
corresponde al pp’DDE (0.922 mgkg
-1
), metabolito del
insecticida pp’DDT, seguido por el insecticida pp’DDT
(0.374 mgkg
-1
) y el isómero
β
-HCH del insecticida
Lindano (0.301 mgkg
-1
). El isómero op’DDT y HCB
mostraron niveles menores de 0.091 y 0.040 mgkg
-1
res-
pectivamente. En la
tabla II
el grupo estudiado se divide
en testigo (21 participantes) y con carcinoma mamario
(21 participantes). La edad del grupo testigo es de 48.7 ±
16.6 años y la del grupo con carcinoma mamario es lige-
ramente mayor, 50.9 ± 13.4 años. La edad de una perso-
na influye en la concentración de los plaguicidas persis-
tentes, a mayor edad es mayor el grado de exposición y
acumulación (Sandau
et al.
2000, Galván-Portillo
et al.
2002, Waliszewski
et al.
2002). La diferencia en la edad
promedio de ambos grupos es 2.2 años y no es
estadísticamente siginificativa, por ello el grado de
acumulación de los plaguicidas organoclorados tampoco
debe ser estadísticamente diferente. Comparando el
número de hijos, el grupo testigo revela 3.5 ± 2.6 hijos
por paciente, mientras que las pacientes con carcinoma
mamario presentan sólo 1.4 ± 1.3 hijos. Se observa una
diferencia significativa entre el número de hijos, conside-
rando que el factor de menor número de partos se
relaciona con la prevalencia del carcinoma mamario.
Debido al reciclamiento de grasas endógenas utilizadas
en la producción de leche, el organismo materno
post
partum
excreta con ellas los plaguicidas organoclorados
acumulados. Por ello, los partos y el amamantamiento
posterior se consideran como un modo de descontamina-
ción materna y eliminación de compuestos acumulados
en la grasa corporal (Dorea
et al.
1997, Laden
et al.
1999,
Waliszewski
et al.
2002).
TABLA I
. RESULTADOS DEL ESTUDIO DE FORTIFICACIÓN
DE GRASA DE BOVINO
S.M.
Waliszewski
et al.
62
0
0.2
0.4
0.6
0.8
1
1.2
1.4
1.6
1.8
Control
Ca.mama
Σ−
DDT
β
-HCH
pp´
DDE op´DDE
pp´DDT
HCB
Fig. 1
Niveles promedio (mgkg
-1
en base lipídica) de plaguicidas
organoclorados persistentes en tejido adiposo abdominal (tes-
tigo) y adherido al carcinoma mamario.
Los niveles del HCB son semejantes entre ambos
grupos, el grupo testigo presenta 0.043 mgkg
-1
vs. 0.036
mgkg
-1
del grupo de carcinoma mamario. El isómero
β
-
HCH muestra en éste último un nivel de 0.320 mgkg
-1
vs
0.282 mgkg
-1
del testigo. La diferencia existente entre
ambos grupos no es significativa. El pp’DDE, compues-
to más estudiado por su relación con el carcinoma
mamario, presenta en las pacientes con carcinoma
mamario concentración mayor de 1.098 mgkg
-1
compa-
rado con 0.746 mgkg
-1
del testigo. La diferencia es signi-
ficativa y concuerda con los estudios sobre su posible
coincidencia con este padecimiento (Guttes
et al.
1998).
El op’DDT, plaguicida bien conocido por su actividad
estrogénica (Bulger y Kupfer 1983), alcanzó su mayor
concentración en las pacientes con carcinoma mamario
(0.141 mgkg
-1
) comparado con el nivel bastante menor
de 0.041 mgkg
-1
en las testigos. El nivel del insecticida
pp’DDT aunque es mayor en las pacientes con carcino-
ma mamario 0.398 mgkg
-1
no presenta diferencia signifi-
cativa con las testigos 0.350 mgkg
-1
. El valor sumario de
los DDT’s, se inclina hacia el grupo con carcinoma
mamario mostrando 1.638 mgkg
-1
vs. 1.133 mgkg
-1
del
testigo. Esta comparación indica, que las pacientes con
carcinoma mamario presentan menor paridad y mayor
contaminación por los DDT’s en relación con el grupo
testigo (
figura 1
). Basándose en estos valores, se puede
señalar a los plaguicidas organoclorados como factores
que se detectan en mayores niveles en mujeres con car-
cinoma mamario que habitan en Veracruz. Esta conclu-
sión concuerda con los estudios realizados en otras po-
blaciones que indican mayor contaminación de mujeres
con carcinoma mamario (Hunter
et al.
1997, Schecter
et
al.
1997, Strucinski 2001, Calle
et al.
2002).
En la
tabla III
, se presentan los resultados de unas
pruebas estadísticas para comparar ambos grupos de
pacientes. Se realizó una prueba de apareado calculando
el coeficiente de correlación Pearson (
r
) para establecer
la relación de los niveles de plaguicidas organoclorados
entre ambos grupos. El valor del coeficiente de correla-
ción más bajo de 0.065 y 0.081 correspondió al op’DDT
y pp’DDE indicando correlación negativa entre las me-
dias de ambos grupos. Para el HCB,
β
-HCH y
Σ
-DDT
los valores fueron 0.162, 0.184 y 0.189 respectivamente
para el pp’DDT 0.352. Ello indica también correlación
negativa en los valores promedio de contaminación del
tejido adiposo entre el grupo testigo y con carcinoma
mamario y la existencia de dos grupos distintos. El análi-
sis del coeficiente de regresión (
β
) que muestra la mag-
nitud de correlación, es bajo para el
β
-HCH (0.158) e
incluso negativo para los plaguicidas restantes, indicando
falta de correlación entre ambos grupos estudiados. El
cálculo de covarianza que expresa la probabilidad de una
relación entre ambos grupos de pacientes, cuyo valor
menor indica menor probabilidad de correlación, mues-
tra valores bajos. Esta prueba se suma a las anteriores
que señalan al grupo testigo y al grupo con carcinoma
mamario como dos grupos diferentes. El cálculo de la
diferencia entre varianzas realizado a través de la prue-
ba F, muestra sólo para el op’DDT valor significativamente
Testigo
Ca. mama
TABLA II
. NIVELES (mgkg
-1
en base lipídica) DE PLAGUICIDAS ORGANO-
CLORADOS PERSISTENTES
EN TEJIDO ADIPOSO
DE PAR-
TICIPANTES, DEL GRUPO TESTIGO
Y CON CARCINOMA
MAMARIO
total (42)
Grupo control (21)
Carcinoma mamario (21)
Plaguicida
edad 50.3
±15.0
edad 48.7
±
16.6
edad 50.9±13.4
hijos 2.6
±
2.4
hijos 3.5±2.6
hijos 1.4±1.3
x
± DE
x ± DE
x ± DE
HBC
0.040
±
0.022
0.043
±
0.024
0.036
±
0.020
β
-HCH
0.301
±
0.228
0.282
±
0.212
0.320
±
0.246
pp´DDE
0.922
±
0.370
0.746
±
0.269
1.098
±
0.379
op´DDT
0.091
±
0.173
0.041
±
0.038
0.141
±
0.233
pp´DDT
0.374
±
0.313
0.350
±
0.228
0.398
±
0.384
Σ−
DDT
1.385
±
0.741
1.133
±
0.458
1.638
±
0.884
PLAGUICIDAS ORGANOCLORADOS Y CARCINOMA MAMARIO
63
TABLA IV.
RESULTADOS DE PRUEBA T APAREADA ENTRE EL GRUPO TESTIGO
Y
EL GRUPO CON CARCINOMA MAMARIO
Testigo vs.
Medida de
Error estándar
95% de IC para
Valor T
cáncer
diferencias
de la media
media de dife-
mamario
rencias
HCB
0.007
0.007
-0.008,
0.022
0.95
β
-HCH
-0.038
0.064
-0.171,
0.096
-0.59
pp´DDE
-0.352
0.105
-0.572,
-0.133
-3.35
op´DDT
-0.100
0.052
-0.239,
0.009
-1.92
pp´DDT
-0.049
0.111
-0.281,
0.184
-0.44
Σ
-DDT
-0.505
0.233
-0.992,
-0.018
-2.16
TABLA III.
COEFICIENTE DE CORRELACIÓN PEARSON (
r
), COEFICIENTE DE
REGRESIÓN (
β
), COVARIANZA Y PRUEBA F DE IGUALDAD DE
VARIANZAS CALCULADOS ENTRE EL GRUPO TESTIGO Y EL GRU-
PO
CON CARCINOMA MAMARIO.
Testigo vs.
Coeficiente
Coeficiente
Covarianza
Prueba F
Cáncer
Pearson
regresión (
β
)
mamario
correlación (
r
)
HBC
0.162
-0.191
0.0006
0.470
β
-HCH
0.184
0.158
0.0450
0.510
pp´DDE
0.081
-0.058
0.0722
0.131
op¨DDT
0.065
-0.011
0.0014
2.043
pp´DDT
0.352
-0.209
0.0519
0.024
Σ
-DDT
0.189
-0.098
0.2095
0.005
CONCLUSIONES
Con base en los resultados promedio de los niveles de
plaguicidas organoclorados persistentes en tejido adipo-
so entre el grupo control y el de carcinoma mamario y
las pruebas estadísticas aplicadas para calcular las posi-
bles diferencias entre ambos grupos, se puede concluir
que los niveles de plaguicidas organoclorados
β
-HCH,
pp’DDE, op’DDT, pp’DDT y
Σ
-DDT, especialmente los
de op’DDT y pp’DDE son diferentes. Esto indica una
posible coincidencia entre la mayor concentración de
estos compuestos en el cuerpo humano y la prevalencia
del carcinoma mamario en mujeres. Otro factor que con-
cuerda con las observaciones de otros autores, es la
menor paridad de mujeres con carcinoma mamario.
REFERENCIAS
Adami H., Lipworth L., Titus-Ernstoff L., Hsieh C., Hanberg A.,
Ahlborg U., Baron J. y Trichopoulos D. (1995). Organo-
mayor de 1 (2.043) aclarando desigualdad de las varianzas.
El valor significativo de la prueba F para el op’DDT indi-
ca una desigualdad de las desviaciones estándar entre
ambos grupos y diferencia significativa entre las medias.
Los valores de op’DDT del grupo testigo (0.041 mgkg
-1
)
y con carcinoma mamario (0.141 mgkg
-1
) son diferentes
y se puede suponer su influencia en el desarrollo del car-
cinoma mamario en las pacientes con mayor concentra-
ción y su posible acción como estrógeno exógeno.
En la
tabla IV
se presentan los resultados de la prue-
ba T apareada del grupo testigo con el carcinoma mamario
para evaluar las diferencias entre las medidas. El valor
de la medida de diferencias calculado para ambos gru-
pos de pacientes es distinto al valor estándar y para los
β
-HCH, pp’DDE, op’DDT, pp’DDT y
Σ
-DDT llega a
ser hasta negativo, señalando que las posesiones obser-
vadas son en realidad diferentes y no sólo constituyen
una ocurrencia aleatoria. El valor T para los plaguicidas
β
-HCH, pp’DDE, op’DDT, pp’DDT y
Σ
-DDT posee
signo negativo indicando distribución desigual entre las
medidas y la existencia de dos grupos diferentes.
S.M.
Waliszewski
et al.
64
chlorine compounds and estrogen-related cancers in women.
Cancer Cause & Control
6, 551-566.
Aguirre A.A., Waliszewski S.M. y Infanzon Ruiz R.M. (1999).
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paludismo. La Ciencia y el Hombre 32, 17-29.
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