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Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
ACUMULACIÓN DE RADIACTIVIDAD EN HONGOS Y SU RELACIÓN CON
ROEDORES EN EL BOSQUE DEL CENTRO NUCLEAR DE MÉXICO
Víctor Hugo VALENZUELA
1
, Teófilo HERRERA
1
, María Isabel GASO
2
,
Evangelina PÉREZ-SILVA
1
y Esperanza QUINTERO
2
1
Facultad de Ciencias, UNAM, Ciudad Universitaria, Coyoacán 04510, D.F., México
2
Instituto de Biología, UNAM, Ciudad Universitaria, Coyoacán 04510, D.F., México
3
Instituto Nacional de Investigaciones Nucleares, Apdo. Postal. 18-1027, 11801 D.F., México
(Recibido febrero 2003, aceptado abril 2004)
Palabras clave: macromicetos, roedores, micofagia, bioindicadores, radionúclidos
RESUMEN
Se estudió la concentración de radionúclidos en hongos y su posible transferencia a
roedores por considerar a los hongos como bioindicadores de radiactividad. Los coefi-
cientes de transferencia indican el paso de radionúclidos desde un medio o comparti-
miento a otro. Los factores agregados describen la transferencia a través de una cadena
completa de parámetros como el factor que relaciona la concentración de radionúclidos
en el suelo y en el alimento. Se hizo la evaluación del fenómeno de la micofagia, se
comprobó la presencia de esporas y tejido fúngico en el tracto digestivo de los roedores,
se determinó la concentración del cesio 137 y del potasio 40 en los roedores y se calculó
el coeficiente de transferencia.
Key words: macromycetes, rodents, mycophagy, bioindicators, radionuclides
ABSTRACT
The concentration of radionuclides in mushrooms and their possible transfer to rodents
were studied because fungi are considered as bioindicators of radiactivity. The transfer
coefficients indicate radionuclides transference from one medium or compartment to an-
other. The aggregate factors describe the transference through a complete chain of pa-
rameters such as the factor relating the concentration of radionuclides in the soil and the
food. An evaluation of the phenomenon of mycophagy was made. The presence of
mushroom spores and tissue in the digestive tract of the rodents was observed. Also, the
concentration of radiocesium and radiopotassium in the rodents was determined and the
transfer coefficient was calculated.
Rev. Int. Contam. Ambient. 20 (4) 141-146, 2004
INTRODUCCIÓN
Se ha comprobado que hay roedores adaptados a la
micofagia, con efectos tanto en su población como en
la dispersión de los hongos.
Por otra parte, la toxicidad fúngica y el valor ali-
menticio de los hongos tienen implicaciones en la es-
tructura y en la función del ecosistema (Trappe y Maser
1976).
En los ecosistemas terrestres, el suelo es el princi-
pal receptor de la mayoría de los radionúclidos; por
eso tiene la mayor concentración de éstos, lo que per-
mite tomarlo como referencia (Copplestone
et al
.
1999).
V. H. Valenzuela
et al.
142
La principal justificación para utilizar bioindicadores
en el Programa de Vigilancia Radiológica del Centro
Nuclear de México, consiste en que pueden concen-
trar eficientemente los radionúclidos que existen en el
ambiente y es posible analizarlos, en los bioindicadores,
de manera sencilla, rápida y con el menor costo (Gaso
et al
. 1998, 2000a, b).
El propósito principal de la investigación acerca de
los hábitos alimentarios de los pequeños roedores es
conocer los hongos que consumen estos animales y
observar cómo, cuándo y dónde los obtienen, por lo
que es importante identificar correctamente dichos
hongos (Kiefer
et al
. 1996).
Debido a que los hongos son buenos bioindicadores
de contaminación radioactiva y a que los roedores los
consumen con frecuencia, ambos son de gran ayuda
como indicadores de este tipo de contaminación
(Thomas 2000).
MATERIALES Y MÉTODOS
El estudio se realizó en el Centro Nuclear Nabor
Carrillo de México, que se localiza a 2 km hacia el
sureste del poblado de Salazar, municipio de
Ocoyoacac, Estado de México (19º 17’ 19’’ N y 99º
22’ 43’’ O). Su extensión aproximada es de 15 km² y
cuenta con un reactor nuclear Triga Mark
ΙΙΙ
, de 1MW
de potencia, un acelerador tandem, un irradiador
gamma y varios laboratorios radioquímicos.
Los macromicetos y los roedores fueron determi-
nados en el Laboratorio de Micología y en la Colec-
ción Nacional de Mamíferos (CNMA), del Instituto
de Biología de la UNAM, respectivamente. Los espe-
cialistas que identificaron los hongos fueron Evangelina
Pérez Silva, Teófilo Herrera y Víctor Hugo Valenzuela.
Los roedores fueron identificados por Beatriz Villa,
Yolanda Hortelano, Julieta Vargas y Víctor Hugo
Valenzuela.
La recolección y el muestreo de los roedores fue
al azar, colocando trampas de golpe en varios puntos
de la zona de estudio (Williams 1962, Wolf y Dueser
1985). Los hongos fueron registrados por los métodos
convencionales (Cifuentes
et al
. 1986, Wolf y Dueser
1985). El material fúngico fue depositado en el Her-
bario Nacional (MEXU). Los roedores capturados
están conservados en la mencionada colección de
mamíferos.
El volumen irregular que presentan los cuerpos fruc-
tíferos de la gran diversidad de hongos encontrados
no permite evaluar cuantitativamente el consumo del
hongo (como en el caso del fenómeno de herbivoría)
ya que los hongos no presentan volumen homogéneo
que sea fácil de evaluar, como en el caso de las hojas
que son relativamente planas. El consumo de cuerpos
fructíferos por pequeños mamíferos fue evaluado con
fines prácticos por medio de porcentajes aproxima-
dos, para presentar resultados cuantitativos, sin llegar
al 100%, pues en este caso no se puede identificar el
hongo consumido (
Fig. 1
).
Los contenidos estomacales de los pequeños roe-
dores se colocaron en matraces Erlenmeyer de 100
ml con 30 ml de solución de 6 g de bisulfito de sodio
(NaHSO
3
) y 4 g de sulfito de sodio (Na
2
SO
3
) en 100
ml de agua destilada, por espacio de 20 min, se lava-
ron con agua corriente durante 10 min con la finalidad
de eliminar el fijador FAA (formol, ácido acético y al-
cohol) en el que se conservaron los aparatos digesti-
vos de los ratones, siguiendo una técnica ya estableci-
da (Trappe y Masser 1976, Fogel y Trappe 1978).
El análisis del contenido estomacal de los roedores
y la determinación de esporas y de tejido fúngico se
efectuaron de la siguiente manera: se cortó a lo largo
el tracto digestivo de los roedores; con un bisturí, se
rasparon las paredes del estómago y de los intestinos
delgado y grueso, los contenidos de estos órganos se
colocaron en vasos separados, se añadió agua destila-
da y se homogeneizó con un agitador magnético du-
rante 15 min. Después el material estomacal se pasó
por un filtro Swinner-250, el filtrado se colocó en tu-
Fig. 1.
Evaluación esquemática porcentual de la microfagia de los roedores de esta investigación
0-24
25-44
45-69
70-90
ACUMULACIÓN DE RADIACTIVIDAD EN HONGOS Y ROEDORES EN EL BOSQUE
143
bos de 15 ml y se centrifugó a 1500 rpm durante 15
minutos.
A continuación se decantó el sobrenadante, el mate-
rial sedimentado fue resuspendido en agua destilada,
filtrado y centrifugado nuevamente a 1500 rpm duran-
te 15 min. El botón del sedimento fue resuspendido en
agua destilada, para usarlo en la identificación de es-
poras.
La técnica de montaje se realizó con el material
filtrado que se obtuvo de los contenidos estomacales
de los ratones, usando alcohol polivinílico como medio
de montaje (Sieveriding 1991). Las preparaciones rea-
lizadas con este método fueron revisadas para buscar
esporas y tejido fúngico, en un microscopio de luz a un
aumento de 100X. En la identificación de esporas se
usaron diversos reactivos como el de Melzer (Kühner
y Romagnesi 1953) y KOH al 10 %.
Se determinaron las concentraciones de actividad
del
137
Cs y
40
K por unidad de peso seco tanto en las
muestras de roedores como en las de hongos. Las
calibraciones de eficiencia del detector se hicieron si-
guiendo la geometría de cartucho. La cantidad de
muestra seca y molida que se utilizó fue de 45 g aproxi-
madamente (Gaso
et al.
1998).
Para el análisis de los radionúclidos sólo se utiliza-
ron el músculo y el hueso de los ratones y los carpóforos
de los hongos involucrados en la micofagia. Las mues-
tras se secaron a temperatura constante de 125
°
C
durante 48 horas; después se molieron en un molino
Wiley con malla de 1 mm. En cada tipo de muestra se
registró la pérdida de peso, debido al proceso de seca-
do, para cálculos posteriores.
Las muestras de hongos y de ratones se analizaron
con un detector de germanio hiperpuro Princeton
Gamma Tech. Modelo N-IGC 29, con 27 % de efi-
ciencia relativa, acoplado a un analizador multicanal.
El cálculo de la actividad de cada radionúclido pre-
sente en las muestras se indica en Bq kg
-1
(peso seco)
y en función del área de los fotopicos que presenta el
espectro (Quintero
et al.
1996).
Se revisaron 180 preparaciones de contenidos es-
tomacales, de éstas se seleccionaron 15, por presen-
tar esporas solitarias o pequeños grupos de tres o cua-
tro; se identificaron esporas semejantes a las de los
géneros
Russula
y
Lycoperdon,
tanto por la morfolo-
gía de las mismas, como por su reacción positiva o
negativa con el reactivo de Melzer; esto prueba el
consumo de hongos por los ratones muestreados.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Hongos
Se obtuvieron numerosos cuerpos fructíferos de
macromicetos comestibles y tóxicos, de los cuales se
determinaron 78 especies, correspondientes a los ór-
denes: Pezizales, Aphyllophorales, Agaricales y
Lycoperdales (
Tabla I
).
En la clasificación de las familias se ha seguido el
criterio de Lowy (1971), para Tremellales; en
Aphyllophorales la base fue la obra de Gilbertson y
Ryvarden (1987), en Agaricales la base fue Singer
(1986) y en Gasteromycetos, Bowerman (1961),
Guzmán (1970), Cunningham (1942), León-Gómez y
Pérez-Silva (1988), Pegler
et al
. (1995), y Pérez-Silva
et al
. (1999).
Mamíferos
Con base en los ejemplares disponibles se logró
determinar tres especies de roedores que correspon-
dieron a tres géneros de la familia Muridae. Se ali-
mentan de pastos, semillas y frutos y en la época de
lluvias también de carpóforos de hongos (
Tabla II
).
Micofagia
Las especies de hongos tienen ventaja estratégica
en la diseminación si las esporas son ingeridas por los
roedores y después excretadas lejos de su lugar de
origen.
En la preparación por gradiente de densidad rara-
mente se agregan las esporas en grandes grupos, no
exceden un máximo de cinco esporas por grupo, por
lo que es posible la observación individual de ellas.
Análisis de radionúclidos y cálculo de la concen-
tración de actividad en los pequeños roedores
El objetivo de esta parte del trabajo fue identificar
las especies de pequeños roedores con mayor capaci-
dad de acumulación de radionúclidos tanto de origen
artificial como natural.
La relación entre la concentración de los radio-
núclidos en los pequeños mamíferos y los hongos con-
tribuye al conocimiento de la dinámica del
137
Cs y del
40
K en los ecosistemas forestales.
Se presentan los resultados obtenidos en las mues-
tras de músculo y hueso de ratones analizados en el
Laboratorio de Vigilancia Radiología Ambiental del Ins-
tituto Nacional de Investigaciones Nucleares (ININ).
En el
tabla III
se indican los valores de la activi-
dad especifica del
137
Cs y del
40
K
,
sólo en las espe-
cies de hongos en las que se observó algún consumo
por parte de los roedores, así como la contribución de
los radionúclidos consumidos mediante la ingestión de
cada especie. Se indican también los porcentajes de
consumo, la actividad específica de los hongos y la
transferencia que aportan a los roedores tanto de
137
Cs
como de
40
K
.
El cociente de la relación de concentración (RC) ó
factor de transferencia (FT), que es la concentración
de un elemento en el hongo, dividida entre su concen-
V. H. Valenzuela
et al.
144
División Eumycota
Subdivisión Ascomycotina
Orden: Pezizales
Pezizaceae
Peziza badioconfusa
Korf
Sarcosphaera coronaria
(Jac.) Aud.
Helvellaceae
Helvella elastica
Fr.
H.crispa
Fr.
H. lacunosa
Af.: Fr.
Morchellaceae
Morchella esculenta
Pers.: St. Amans
Subdivisión Basidiomycotina
Orden: Aphyllophorales
Clavariaceae
Clavulina cristata
(Fr.) J.Schroet.
Clavariadelphus pistillaris
(Fr.) Donk
C. truncatus
(Quél.) Donk
Ramaria flava
(Fr.) Quél.
R. rugosa
Quél
R. invalii
(Karst.) Corner
Cantharellaceae
.
Gomphus floccosus
(Shwein.) Singer
Hydnaceae
Hydnellum caeruleum
(Hornem.: Pers.) Karst.
Hydnum imbricatum
L.: Fr.
Hygrophoraceae
Hygrophorus eburneus
(Bull.:Fr.) Fr.
H. chrysodon
Batsch.:Fr.
H. penarius
Fr.
H. olivaceoalbus
(Fr.) Fr.
Tricholomataceae
Armillariella mellea
(Vahi:Fr.) Karst.
C. dilatata
Pers.:Karst.
C. phyllophila
(Fr.) Kumm.
C. acervata
(Fr.) Kumm.
C. peronata
(Bolt.: Fr.) Singer
Melanoleuca
sp
.
M. melaleuca
(Pers.: Fr.) Murrill
Marasmius
sp
.
Mycena pura
(Pers.:Fr.) Kumm.
M. maculata
Karst.
Pleurotus smithii
Guzmán
Leucopaxillus amarus
(Alb. et Schw.:Fr.) Kühner
Tricholoma ustaloides
Romagn.
Amanitaceae
Amanita pantherina
(DC.:Fr.) Kumm.
A. muscaria
(L.:Fr.) Pers.:Hooker
Agaricaceae
Agaricus augustus
Fr.
A.campestris L.:
Fr
.
A.placomyces
Peck
Lepiota acutescuamosa
(Weinm.) Kumm.
Coprinaceae
Coprinus radiatus
(Desm.) Fr.
Strophariaceae
Hypholoma fasciculare
(Huds.:Fr.) Karst
Pholiota aurivella
(Fr.) Kumm.
Cortinariaceae
Cortinarius calochrus
(Pers.:Fr.) Fr.
Inocybe caesariata
Fr.
I. calamistrata
Fr.
I. fastigiata
(Schaeff.: Fr.) Quél.
I. geophylla
(Sow.:Fr.) Kumm.
Boletaceae
Boletus aereus
Bull.: Fr.
B.mirabilis
(Murrill) Singer
Suillus brevipes
(Peck) Kuntze
S. granulatus
(L.: Fr.) Kuntze
Tylopilus badiceps
(Pk.) Smith et Thiers
Xerocomus coniferarum
Singer
X. chysenteron
(Bull.: St.Amans) Quél.
Russulaceae
Lactarius salmonicolor
Heim et Leclair
L. subdulcis
(Bull.:Fr.) Gray
Russula alutacea
(Pers.:Fr) Fr.
R. brevipes
Peck
R. delica
Fr.
R. lepida
Fr.
R. nigricans
Bull.:Fr.
R. queletti
Fr.
R. olivacea
(Schaeff.: Schw.) Fr.
Lycoperdaceae
Lycoperdon perlatum
Pers.
L. umbrinum
Pers.
Geastraceae
Geastrum saccatum
Fr.
TABLA I.
CLASIFICACIÓN DE LOS HONGOS ESTUDIADOS
Orden Rodentia
Fam. Muridae
Neotomodon alstoni
(Merriam 1898)
Reithrodontomys megalotis
(Baird 1858)
Microtus mexicanus
(Saussure 1816)
TABLA II.
CLASIFICACIÓN DE ROEDORES ESTUDIADOS
tración en el ratón (con base en peso seco en ambos
casos), puede ser utilizado tanto para elementos esta-
bles como para isótopos radiactivos.
Esta relación de concentración tiene una distribu-
ción basada en los logaritmos naturales de las concen-
traciones de
137
Cs y
40
K en los hongos estudiados
(Gaso
et al.
1998).
Las especies de hongos con altos niveles de acu-
mulación radiactiva coinciden con la mayor ingestión
de radionúclidos por los roedores; los hongos que tie-
nen un mayor porcentaje de
137
Cs son:
Gomphus floc-
cosus,
con 152.2 Bq kg¹ y
Clavariadelphus truncatus
con 96.98 Bq kg
-
¹ (ambos con base en peso seco).
Con respecto al
40
K
,
radionúclido de origen natu-
ral, la contribución de los hongos hacia los roedores se
debe a que algunas especies de hongos concentran
ACUMULACIÓN DE RADIACTIVIDAD EN HONGOS Y ROEDORES EN EL BOSQUE
145
Especies de hongos
Porcentaje de hongo
Actividad
Actividad
Ingestión de
Ingestión de
40
K
consumido por los
específica de
específica de
137
Cs
por
por roedores
roedores%
137
Cs
40
K
roedores
Bq kg
–1
Bq kg
–1
Bq kg
–1
Bq kg
–1
en los hongos
en los hongos
Agaricus campestris
10
3.6
1343
0.36
134.3
Amanita pantherina
80
36.9
*
1043
*
29.5
834.4
Boletus aereus
50
26.6
439
13.3
116.8
Clavariadelphus pistillaris
50
75.0
1323
37.5
661.5
Clavariadelphus truncatus
15
646.5
1315
96.98
197.3
Gomphus floccosus
50
304.9
628
152.2
314.0
Hygrophorus
sp.
10
35.8
1780
3.6
178.0
Lactarius salmonicolor
45
34.8
805
15.66
362.3
Pholiota
sp
.
95
21.0
1119
19.95
1063.0
Russula olivacea
40
12.9
778
5.2
311.0
Lycoperdon
sp.
30
23.85
310
2.38
185.7
111.08
944.818
34.33
396.75
mayor cantidad de
40
K y por lo tanto, el porcentaje
consumido por los ratones es mayor, como sería el
caso de
Pholiota
sp
., Amanita pantherina, Clavaria-
delphus pistillaris y Lactarius salmonicolor.
El factor de concentración (FC) del
137
Cs de los
hongos hacia los pequeños roedores fue calculado para
cada especie de ratón (
Tabla IV
), utilizando el valor
promedio del
137
Cs y el
40
K
(con base en peso seco)
en los hongos y en los ratones, tomando en cuenta el
porcentaje de consumo de cada especie de hongos
por los roedores, así como las actividades específicas
del
137
Cs y del
40
K en cada especie de ratón.
CONCLUSIONES
Las plantas toman el
137
Cs directamente de la llu-
via radiactiva que precipita a la tierra y lo incorporan a
su metabolismo. También pueden recibir este
radionúclido de los hongos micorrízicos con los que
están asociadas y estos a su vez son capaces de
incorporarlo directamente de la atmósfera y del suelo.
En la evaluación de la micofagia realizada por los
pequeños roedores, se observó que estos prefieren cier-
tas partes de los cuerpos fructíferos de los hongos;
por ejemplo de los agaricales eligen los píleos, aunque
también pueden consumir los estípites.
El aumento en la concentración de cualquier radio-
núclido en el ambiente se estima considerando un
impacto potencial que puede calcularse a partir de la
dosis que reciben los individuos de poblaciones que
viven cerca de una instalación nuclear, que comen y
beben sólo productos locales.
Las relaciones cualitativas y cuantitativas de los
hongos con las poblaciones de pequeños mamíferos
en los diversos tipos de hábitat estudiados, demues-
tran la importancia de considerar una cadena trófica y
la transferencia de radionúclidos en ella.
Es también importante analizar los factores que pu-
dieran alterar la conservación de los bosques y de las
diversas formas de vida asociadas a los mismos en
una armonía ecológica.
Se concluye que hay transferencia y acumulación
de radionúclidos de los hongos a los roedores sin valo-
TABLA
III.
VALORES DE ACTIVIDAD ESPECÍFICA DE
137
C
S
Y
40
K EN HONGOS Y SU CONTRIBUCIÓN VÍA INGESTIÓN
POR LOS ROEDORES
*
valor estimado por
Yoshida y Muramatzu (1994)
TABLA IV.
ACTIVIDAD ESPECÍFICA DE
137
C
S
Y
40
K EN ROEDORES Y FACTORES DE CONCENTRACIÓN HONGOS-
ROEDORES
Especies de roedores
Actividad específica en
Actividad específica en
Factor de
hongos
BqKg
–1
roedores
BqKg
–1
Promedio de
concentración
137
Cs
40
K
137
Cs
40
K
137
Cs en hongos
BqKg
–1
hongo-roedor
Neotomodon alstoni
2.0
300.2
0.24
27.20
34.33
0.06
Reithrodontomys megalotis
2.8
312.7
0.48
53.16
34.33
0.08
Muestra compuesta por
Microtus mexicanus
y las especies anteriores
5.1
178.1
0.45
15.85
34.33
0.15
V. H. Valenzuela
et al.
146
rar si es alta o baja, lo cual se podría investigar cuando
se hagan más trabajos sobre el tema.
También convendría valorar el peligro potencial de
la acumulación de radiactividad en los consumidores
frecuentes de hongos recolectados en lugares con alta
contaminación radiactiva.
AGRADECIMIENTOS
A la Dra. Beatriz Villa y a las M. en C. Yolanda
Hortelano y Julieta Vargas (mastozoólogas de la Co-
lección Nacional de Mamíferos del Instituto de Biolo-
gía, UNAM) por la ayuda en la determinación de las
especies de roedores. También se agradece a la Di-
rección General de Asuntos del Personal Académico
de la UNAM (DGAPA) y al Instituto Nacional de
Investigaciones Nucleares (ININ) por el apoyo
brindado para la elaboración del trabajo.
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