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Sistema de Información Científica
Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
Rev. Int. Contam. Ambie. 28 (3) 187-194, 2012
SOBREVIVENCIA DE BACTERIÓFAGOS EN UNA PRESA RECREATIVA
DEL NORESTE DE MÉXICO
Luis SAMANIEGO-MORENO
1
, Juan A. VIDALES-CONTRERAS
2*
, Rodolfo A. GARCÍA-ZAMBRANO
2
,
Humberto RODRÍGUEZ-FUENTES
2
, Emilio OLIVARES-SÁENZ
2
, Rigoberto VÁZQUEZ-ALVARADO
2
,
Ernesto J. SÁNCHEZ-ALEJO
2
y Pablo GORTARES-MOROYOQUI
2
1
Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Departamento de Riego y Drenaje. Calzada Antonio Narro
No. 1923, C.P. 25315, Saltillo, Coahuila, México
2
Universidad Autónoma de Nuevo León, UANL, Facultad de Agronomía, Av. Universidad s/n Ciudad Univer-
sitaria, San Nicolás de los Garza, Nuevo León, C.P. 66451, México
*Autor responsable: javidalesc@hotmail.com
(Recibido noviembre 2010, aceptado mayo 2012)
Palabras clave: inactivación, colifagos, PRD1, MS2, patógenos
RESUMEN
La tasa de decaimiento (
k
) de los colifagos PRD1 y MS2, modelos de virus entéricos,
fue evaluada
in situ
en el agua de la presa recreativa “La Juventud” ubicada en Marín,
N.L., México. Su relación con la temperatura (T), pH, conductividad eléctrica (CE),
sólidos suspendidos totales (SST), oxígeno disuelto (OD) y coliformes totales (CT)
y fecales (CF) fue también analizada. Los resultados mostraron que para ambos coli-
fagos la menor sobrevivencia fue en verano y la mayor en invierno. Comparado con
PRD1, MS2 presentó mayor tasa de decaimiento. Sin embargo, PRD1 sobrevivió por
más tiempo en el fondo de la columna de agua de la presa que en su super±cie. La tasa
de decaimiento no estuvo relacionada con la CE ó la concentración de OD medida
en cada uno de los sitios de muestreo. La concentración de SST ²uctuó entre 45 y 80
mg/L, CT entre 75 y 335 unidades formadoras de colonias (UFC)/100 mL, mientras
que la densidad de CF se ubicó entre 25 y 125 UFC/100 mL de muestra. Estos valores
están muy por debajo de los máximos permisibles para descargas de aguas residuales
a aguas y bienes nacionales, cumpliendo con las normas mexicanas para aguas de
recreación en SST y CF.
Key words: inactivation, coliphages, PRD1, MS2, pathogen
ABSTRACT
The decay rate (
k
) of PRD1 and MS2 was evaluated
in situ
at “La Juventud” recreational
dam. Its relation with temperature (T), pH, electrical conductivity (EC), total suspended
solids (TSS), dissolved oxygen (DO), and the amount of total (TC) and fecal coliform
(FC) was also analyzed. For both coliphages, the lowest survival was in summer and the
highest one during the winter, probably as a result of water temperature. The
k
for MS2
was higher than for PRD1, which survive longer on the bottom of the column than on
the surface. There was not a relationship between EC or DO concentration and
k
at the
sampling sites. The TSS ranged from 45 to 80 mg/L, TC from 75 to 335 colony forming
L. Samaniego-Moreno
et al.
188
units (cfu)/100 mL, and FC between 25 and 125 cfu per 100 mL of sample. These values
are well below the maximum permissible levels for wastewater discharges to national
waters complying with the Mexican standards for recreational waters in TSS and FC.
otros (Bosch
et al.
2006). Sin embargo, el factor más
importante es la temperatura, ya que su incremento
favorece el decaimiento del virus principalmente por la
actividad de enzimas extracelulares (Gundy
et al.
2009)
y en casos extremos la desnaturalización de proteínas
(Hurst
et al.
1980). Yahya
et al.
(1993) evaluaron la
sobrevivencia de PRD1 y MS2 en agua subterránea
de diferentes sitios de Estados Unidos de América
a diferentes temperaturas. Las tasas de decaimiento
observadas fueron 0.05 y 0.55 log
10
/día para PRD1 y
MS2, respectivamente, a 23 ºC en agua colectada de
Tucson AZ, EUA. A 7 ºC la diferencia en decaimiento
para ambos colifagos fue despreciable. Por otra parte,
John y Rose (2005) realizaron una revisión de factores
que afectan la sobrevivencia de microorganismos en
agua subterránea. En este estudio el valor de la media
geométrica para las tasas de inactivación para colifagos,
poliovirus, echovirus, bacterias coliformes, enterococos
y
Salmonella spp
., fue aproximadamente de 0.07–0.1
log
10
/día, mientras que las tasas de inactivación para el
virus de hepatitis A, coxsackievirus y PRD1 fueron de
0.02–0.04 log
10
/día. Los estudios anteriores sugieren
que la tasa de decaimiento de colifagos y virus entéricos
es dependiente de la temperatura, mayor decaimiento
a mayores temperaturas.
La presa “La Juventud” ubicada al noreste de
México, recibe anualmente 32 000 visitantes con ±nes
de recreación y pesca deportiva. A esta presa llegan
principalmente los escurrimientos super±ciales pro-
ducidos por las precipitaciones que ocurren en su
cuenca, sin embargo, en ella se ubican pequeños de-
sarrollos urbanos y explotaciones de cerdos y ganado
vacuno, además del predio donde se con±nan los de-
sechos de la cabecera municipal de Marín N. L. Méxi-
co. La presa se encuentra aproximadamente a 1.5 km
de un sistema de lagunas de oxidación donde se tratan
las aguas residuales de la cabecera municipal, lo que
sugiere que en temporada de precipitaciones existe
el riesgo que e²uentes contaminados lleguen a ella.
Es importante mencionar que al noreste de la presa
se establecen cultivos irrigados con agua residual
tratada. Los objetivos de la presente investigación
fueron: (i) evaluar
in situ
la tasa de decaimiento de
los colifagos PRD1 y MS2; (ii) analizar su relación
con T, pH, CE, OD y SST, y (iii) cuanti±car CT y
CF en las aguas de la presa para compararla con las
normas o±ciales mexicanas.
INTRODUCCION
Una de las formas más comunes de contaminación
de los cuerpos de agua super±ciales es por patógenos
entéricos asociados a las heces fecales de individuos
infectados. Entre estos patógenos, los virus entéricos
han sido considerados la causa más común de muerte
entre la niñez a nivel mundial, especialmente en paí-
ses subdesarrollados (Walsh y Warren 1979, Butler
1984, Clark y McKendrick 2004). Al ser evacuados
al ambiente ellos pueden alcanzar los cuerpos de
agua super±ciales, que abastecen a las poblaciones
o que se utilizan como sitios de recreación, poniendo
en riesgo la salud pública al ser capaces de causar
diversas enfermedades entre la población (Bosch
et al
. 2006); por ejemplo, gastroenteritis, hepatitis
A, hepatitis E, meningitis y miocarditis, entre otras.
La presencia de virus entéricos en cuerpos de agua
super±ciales o subterráneos es un riesgo importante
que puede afectar la salud pública, ya que ellos
pueden sobrevivir por largos periodos manteniendo
la posibilidad de brotes de enfermedades entéricas o
en casos más graves epidemias. Para determinar la
tasa de decaimiento en el ambiente se puede recurrir
a virus no patogénicos; por ejemplo, colifagos, inca-
paces de reproducirse en el ambiente (Campos 1993,
Grabow 2001), con una morfología similar a la que
presentan los virus entéricos y con la ventaja de que
su análisis es relativamente sencillo, económico y rá-
pido (Vidales-Contreras
et al.
2006). Los más común-
mente utilizados como modelos de virus entéricos
son PRD1 y MS2. Entre otras características, PRD1
infecta bacterias gram negativas como
Escherichia
coli
y
Salmonella typhimurium,
posee una membrana
lípido-protéica bajo su cápside similar al adenovirus y
al rotavirus (McNulty 1978, Balakireva
el at
. 2003).
El virus es de forma icosaédrica, con un tamaño de
62 nm y 24 × 10
6
daltones de peso molecular (Olsen
et al
. 1974). MS2 es un virus desnudo, similar a los
enterovirus, coxsackievirus, polivirus y enterovirus.
Infecta a
Escherichia coli ATCC 15597
, es de forma
icosaédrica, con un tamaño de 27 nm y tiene un peso
molecular de 3.5 × 10
6
daltones (Kuzmanovic
et al.
2003, Harvey y Ryan 1993).
Los factores que pueden afectar a la sobrevivencia
del virus en agua incluyen a la temperatura, materia
orgánica, microorganismos aeróbicos y luz solar, entre
SOBREVIVENCIA DE BACTERIÓFAGOS
189
MATERIALES Y MÉTODOS
La presa “La Juventud” (
Fig. 1
) pertenece a la
Facultad de Agronomía de la Universidad Autóno-
ma de Nuevo León (FAUANL), está ubicada en el
kilómetro 15.5 de la carretera Zuazua–Marín, su
extensión es de 54.47 ha. El clima de la región es
extremoso, la precipitación anual fuctúa entre 250
y 500 mm; de los cuales, la mayor parte ocurre en
agosto y septiembre. Las mayores temperaturas se
presentan en julio y agosto con una máxima de 40
ºC. La mínima es de 4 ºC y la media anual 22 ºC, la
dirección predominante de los vientos es de norte a
sur (Marín 2008).
El sitio para la prueba de sobrevivencia (
Fig. 1
)
de MS2 y PRD1 se localizó a los 25º 52’ 29’’ N, 100º
04’ 07’’ O, con una pro±undidad de 4 m al inicio del
estudio y de aproximadamente 3 m durante la época
de estiaje. Los coli±agos PRD1 y MS2 se obtuvieron
del Laboratorio de Remediación Ambiental y Análisis
de Aguas, Suelos y Plantas de la FAUANL. Ambos
virus ±ueron replicados por el método de doble capa
(Adams, 1959) usando como hospedero
Salmonella
typhimurium
LT2 y
Escherichia coli
15597
,
respec-
tivamente, en agar de soya tripticaseina (BDBioxon,
México) a concentración de 40 g/L. Una alícuota de
0.1 mL de una suspensión del virus se mezcló con
0.5 mL de su hospedero en 30 g/L de caldo de soya
tripticaseina (BDBioxon, México) preparado con
agar bacteriológico al 1.0 % (BDBioxon, México).
Esta suspensión se añadió a la placa de agar de soya
y posterior a su solidi²cación se incubó a 37 ºC por
24 h. Inmediatamente después de este periodo se
añadieron 6 mL de agua destilada estéril incubándose
por 3 h a temperatura ambiente (25 ºC). La suspensión
se recuperó en una botella de polipropileno de 250
mL y se centri±ugó a 15 000 × g (Centri±uge 5804 R
Eppendor±) por 15 min. El sobrenadante se ²ltró a
través de una membrana de nitrocelulosa de 47 mm
de diámetro y 0.45
m
m de tamaño de poro (Millipore,
Billerica, MA, EUA). La sobrevivencia se realizó
in
situ
utilizando membranas de diálisis (Spectra/Por
Spectrum) con un umbral de permeabilidad de 12 000
a 14 000 daltones de peso molecular, lo que permite
que los iones solubles del agua pasen la membrana
e impidiendo el paso de MS2 y PRD1 (3.5 y 24 ×
10
6
daltones, respectivamente). Se colocaron bolsas
de aproximadamente 100 mm de largo y 25 mm de
ancho en agua destilada para suavizarlas y atarlas en
uno de sus extremos. Las bolsas se llenaron con 3 mL
de una mezcla de 300 mL de agua de la presa y 0.3 mL
de solución concentrada de cada coli±ago, atando su
extremo superior. La concentración de PRD1 y MS2
(Co) en esta suspensión ±ue cuanti²cada,
cuadro I
,
al inicio de cada experimento.
Inicialmente los ensayos se llevaron a cabo
colocando grupos de 12 bolsas con la suspensión
viral previamente preparada a 0, 1, 2, 3 y 4 m de
pro±undidad en la primavera del 2007 (17-24 de
abril). Posteriormente, los periodos de monitoreo
±ueron: primavera (23 de abril-02 de mayo) y ve-
rano del 2008 (01-11 de julio), a pro±undidades de
0, 1, 2, y 3 m. Sin embargo, esta condición cambio
en otoño del 2008 (12-21 de diciembre), debido a
las precipitaciones ocurridas en julio de ese año e
invierno del 2009 (23-28 de enero) cuando la altura
de la columna del agua ±ue de 4 m. Diariamente una
bolsa de diálisis colectada de cada pro±undidad de
muestreo se colocó en un recipiente con hielo y se
llevó al Laboratorio de Remediación Ambiental y
Fig. 1.
Presa “La Juventud” donde se realizaron las pruebas de
sobrevivencia vírica
CUADRO I.
CONCENTRACION DE PRD1 Y MS2 EN LA SUSPENSIÓN DE 300 mL CON LA QUE SE PREPARA-
RON LAS BOLSAS DE DIÁLISIS PARA EL ESTUDIO DE SOBREVIVENCIA
in situ
EN LA PRESA
“LA JUVENTUD”
Concentración
(UFP/mL)
Prueba
Abril 2007
Abril 2008
Julio 2008
Diciembre 2008
Enero 2009
PRD1
2.17 × 10
8
3.75 × 10
7
2.5 × 10
6
3.9 × 10
8
3.5 × 10
8
MS2
2.56 × 10
7
2.06 × 10
6
1.31 × 10
7
1.87 × 10
7
9.2 × 10
7
L. Samaniego-Moreno
et al.
190
Análisis de Suelos Aguas y Plantas de la FAUANL
para su análisis por el método de doble capa (Adams
1959). Una alícuota de 0.5 mL de
S. tiphymuruim
LT2 o
E. coli
15597 para los colifagos PRD1 y MS2,
respectivamente, y 0.1 mL de la suspensión de la
bolsa de diálisis diluida mediante diluciones deci-
males sucesivas, se mezclaron en 4.5 mL de caldo
de soya tripticaseina (30 g/L), conteniendo 1.0 %
de agar bacteriológico, mantenido en baño María a
una temperatura de 47 ºC. Esta mezcla se vació en una
placa de agar de soya tripticaseina (40 g/L); una vez
solidi±cada, se incubó por 24 h a 37 ºC. La concen-
tración (C) se determinó mediante el promedio de
la enumeración de las unidades formadoras de placa
(UFP) por placas Petri, preparadas por duplicado,
multiplicado por el factor de dilución (F), el cual
es expresado como:
F =
1
v × d
Donde
v
es el volumen ensayado, 0.1 mL, y
d
es
la dilución usada para el análisis, 10
–1
, 10
–2
, 10
–3
,
y así sucesivamente, que permitió la cuanti±cación
de los colifagos. Al momento del muestreo y a las
profundidades mencionadas anteriormente fueron
medidos pH, CE y T, con un medidor multiparáme-
tros de campo (YSI Mod. 63150, EUA), lo mismo
para OD (Hanna Instruments, HI 9143 EUA). Sin
embargo, las observaciones de pH fueron realizadas
sólo en primavera, verano y otoño de 2008.
Para la determinación de SST se utilizó la técnica
de diferencias de peso (APHA 1992), tomándose
solamente muestras de la super±cie del sitio de
muestreo. Brevemente, una muestra bien mezclada
se ±ltró a través de un ±ltro de ±bra de vidrio de
47 mm de diámetro (Whatman EUA) y el residuo
retenido se secó hasta peso constante a 103–105
ºC. El incremento en el peso del ±ltro representa
el total de sólidos suspendidos. Los volúmenes de
muestra, por triplicado, que se usaron fueron de 20
mL. La medición de turbidez (Hanna Instruments,
HI 93703, EUA) se realizó
in situ
. Para CT y CF
se tomaron muestras de agua de la super±cie de los
sitios de muestreo, conservadas en hielo y llevadas
al laboratorio para su análisis por la técnica de
±ltración por membrana (APHA 1992) utilizando
M-Endo para CT y MFc (Difco, EUA) para CF. Las
membranas de ±ltración fueron de nitrocelulosa de
47 mm de diámetro y 0.45 μm de tamaño de poro
(Millipore, Billerica, MA, EUA). Alícuotas de 1 y
10 mL fueron los volúmenes ensayados, por dupli-
cado, para determinar la concentración de ambos
grupos bacterianos.
Con la concentración relativa (C/Co) de los colifa-
gos expresada en unidades logarítmicas base 10 en el
eje de las ordenadas y el día de muestreo como pareja
ordenada en el eje de las abscisas, se trazó un modelo
de regresión lineal para determinar
k
mediante la
pendiente del modelo. Los valores de
k
reportados
como negativos indican inactivación, mientras más
negativo más alta la tasa de decaimiento (Yates
et al
.
1985, McLaughlin y Brooks 2008).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los datos de precipitación y la temperatura am-
biente y del agua que se registraron durante los expe-
rimentos se muestran en la
fgura 2
y en todos ellos
el mayor valor se encontró en verano (INIFAP 2009).
La sobrevivencia de PRD1 y MS2, representada
como el promedio de las concentraciones relativas de
los colifagos, a lo largo de toda la columna de agua,
se muestran en las
Figs. 3
y
4
, respectivamente. Las
tasas de decaimiento se ilustran en el
cuadro II
. Para
ambos virus la menor sobrevivencia fue en verano y la
mayor en invierno. En comparación con PRD1, MS2
exhibió una mayor tasa de decaimiento a excepción
de la primavera de 2008. Es importante señalar que en
este periodo solo se consideraron los datos obtenidos
en el punto ubicado a 3 m de profundidad para MS2,
debido a las pocas observaciones realizadas en los
puntos super±ciales (
Fig. 5
). Comparando los resul-
tados entre profundidades de muestreo, la tendencia
general, a excepción del verano 2008, fue que el PRD1
sobrevivió por periodos más largos en el fondo de la
columna de agua (
Fig. 6
) que en la super±cie. Con
respecto a MS2, este comportamiento también se
Fig. 2.
Datos climáticos registrados durante el periodo de estudio
en la presa “La Juventud”, en el municipio de Marín N.L.,
México
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0
20
40
60
80
100
120
140
160
Epoca de prueba
Precipitación acumulada
Precipitación media
Temperatura ambiente
Temperatura del agua
Primavera
07
Primavera
08
Verano
08
Otoño
08
Invierno
09
Precipitación (mm)
Temperatura (ºC)
SOBREVIVENCIA DE BACTERIÓFAGOS
191
observó, sin embargo, los dos sitios intermedios no
siempre mostraron menor sobrevivencia comparado
con el fondo de la columna. La mayor sobrevivencia
de PRD1 en relación con MS2 ha sido observada en
diversos estudios (Yates
et al.
1985, Yahya
et al.
1993,
Blanc y Nasser 1996, Schijven
et al
. 2000, Enriquez
et
al
. 2003, Brion
et al
. 2004). Por ejemplo, Yahya
et al.
(1993) observaron que PRD1 sobrevivió periodos 7
a 10 veces más prolongados que MS2 en muestras de
agua subterránea. En comparación con MS2, Enriquez
et al.
(2003) encontraron una mayor sobrevivencia de
PRD1 en suelos; mientras que Blanc y Nasser (1996)
sugieren que PRD1 es un indicador más adecuado que
MS2 para predecir la sobrevivencia de virus patogé-
nicos a temperatura ambiente.
Los resultados para pH, T, CE y OD se presentan
en las
Figs. 7
,
8
,
9
y
10
, respectivamente. Para pH,
su tendencia fue a incrementarse hacia la super±cie
del agua probablemente a consecuencia de una ma-
yor actividad fotosintética de las algas presentes que
consumieron el CO
2
modi±cando su equilibrio (Jenkis
1999) e incrementando el pH. Durante los estudios no
se observó alguna relación entre la tasa de decaimiento
con la CE u OD en cada uno de los sitios de muestreo.
Sin embargo, comparado con los valores en la super±-
cie, la concentración de oxígeno y temperatura fueron
menores en el fondo de la columna, probablemente,
como consecuencia del efecto del viento, la estrati±-
cación por temperatura, la baja capacidad de difusión
del oxígeno en el agua, la capacidad fotosintética de
las algas presentes y la actividad microbiológica en el
fondo de la presa. Algo similar se observó con la CE,
aunque es valioso señalar que las curvas A y B (
Fig. 9
)
corresponden al mismo periodo de monitoreo en el
verano 2008, durante el cual se presentaron fuertes
precipitaciones en la cuenca, resultando en una
CUADRO II. TASAS DE DECAIMIENTO, POR DÍA, PARA PRD1 Y MS2 DURANTE LA PRUEBA DE SOBRE-
VIVENCIA EN LA PRESA “LA JUVENTUD”
Estación del año
MS2
PRD1
Temperatura (ºC)
k/d
R
2
k/d
R
2
agua
ambiente
Primavera 2007
–1.68
0.91
–0.55
0.85
22.7
24.0
Primavera 2008
–0.40
0.92
–1.42
0.99
24.4
24.7
Verano 2008
–1.74
0.92
–1.43
0.93
26.0
25.1
Otoño 2008
–0.51
0.90
–0.29
0.74
15.7
15.0
Invierno 2008
–0.30
0.81
–0.19
0.97
17.4
18.0
Fig. 3.
Decaimiento del virus PRD1 observado durante el pe-
riodo de estudio en la presa “La Juventud”
1.00E+01
1.00E-01
1.00E-03
1.00E-05
1.00E-07
0
2
4
6
8
10
Días de sobrevivencia
Primavera 2007
Primavera 2008
Verano 2008
Otoño 2008
Invierno 2008
Concentración relativa PRD1 (C/Co)
1.00E+00
1.00E-02
1.00E-04
1.00E-06
1.00E-08
0
2
4
6
8
10
Días de sobrevivencia
Primavera 2007
Primavera 2008
Verano 2008
Otoño 2008
Invierno 2008
Concentración relativa MS2 (C/Co)
Fig. 4.
Decaimiento del virus MS2 observado durante el periodo
de estudio en la presa “La Juventud”
0.00
0.00
0.50
0.50
k/día MS2
k primavera 07
k primavera 08
k verano 08
k otoño 08
k invierno08
Profundidad (m)
1.00
1.00
2.00
2.00
3.00
4.00
1.50
1.50
2.50
2.50
3.50
Fig. 5.
Tendencia de tasas de decaimiento para MS2
in situ
en
la presa “La Juventud”, durante el periodo de estudio
L. Samaniego-Moreno
et al.
192
reducción de la CE, curva B. La mayor CE en el fon-
do de la presa puede atribuirse a una renovación más
rápida del agua en la superFcie de la columna debido
al vertido del volumen almacenado por el vertedor
0.00
0.00
0.50
0.50
k/día PRD1
k primavera 07
k primavera 08
k verano 08
k otoño 08
k invierno08
Profundidad (m)
1.00
1.00
2.00
2.00
3.00
4.00
1.50
1.50
2.50
3.50
Fig. 6.
Tendencia de tasas de decaimiento para PRD1
in situ
en
la presa “La Juventud” durante el periodo de estudio
0
7
7.2
7.4
7.6
7.6
8
9
8.2
8.4
8.6
8.8
0.5
Primavera 08
Verano 08
Otoño 08
Profundidad (m)
1
2
3
4.5
4
1.5
2.5
3.5
Fig. 7.
Observaciones de pH a las profundidades de muestreo
para las pruebas de sobrevivencia de la primavera, verano
y otoño del 2008 en la presa “La Juventud”
de demasías. Para los muestreos mensuales, los SST
±uctuaron entre 45 y 80 mg/L ligeramente superior
a los 75 mg/L de promedio mensual señalados como
límite máximo para aguas recreativas, aunque inferior
a los 125 mg/L de promedio diario, establecidos por
la Norma OFcial Mexicana NOM-001-ECOL-1996
(SEMARNAT 1996). Los niveles de turbidez se ubi-
caron entre 15 y 33 unidades nefelométricas durante
los meses de muestreo del presente estudio.
Por otra parte, las concentraciones de CT ±uctua-
ron entre 75 y 335 U²C/100 mL mientras que las C²
se ubicaron entre 25 y 125 U²C/100 mL de muestra.
Estos valores están muy por debajo de los máximos
permisibles, NOM-003-ECOL-1997 (SEMARNAT
1997), para descargas de aguas residuales a aguas y
bienes nacionales (1000 U²C/100 mL de promedio
mensual para coliformes fecales ó 2000 U²C/100 mL
de promedio diario). Por lo que hasta el momento de
llevar a cabo esta investigación, la calidad microbio-
lógica, con base en CT y C², así como física, SST,
0.00
10.00
15.00
20.00
30.00
25.00
0.50
Primavera 08
Primavera 07
Temperatura (ºC)
Verano 08
Otoño 08
Invierno 08
Profundidad (m)
1.00
2.00
3.00
4.50
4.00
1.50
2.50
3.50
Fig. 8.
Temperaturas promedio durante las pruebas de sobrevi-
vencia en el agua de la presa “La Juventud”
0.00
1400.00
1600.00
1800.00
2000.00
2200.00
2400.00
0.50
Primavera 08
Primavera 07
Conductividad eléctrica (μS/cm)
Verano 08 (A)
Verano 08 (B)
Otoño 08
Invierno 08
Profundidad (m)
1.00
2.00
3.00
4.00
1.50
2.50
3.50
Fig. 9.
Conductividad eléctrica (μS/cm) promedio durante las
pruebas de sobrevivencia en la presa “La Juventud”
Fig. 10.
Concentración promedio de oxígeno disuelto (mg/L)
observados en las pruebas de sobrevivencia
0.00
0.00
5.00
10.00
25.00
20.00
15.00
0.50
Primavera 08
Primavera 07
Concentración de oxígeno disuelto (mg/L)
Verano 08
Otoño 08
Invierno 08
Profundidad (m)
1.00
2.00
3.00
4.50
4.00
1.50
2.50
3.50
SOBREVIVENCIA DE BACTERIÓFAGOS
193
de las aguas de la presa se encuentran en los niveles
recomendados por la normatividad mexicana.
CONCLUSIONES
En comparación con MS2, los resultados del pre-
sente estudio sugieren que PRD1, al sobrevivir por más
tiempo en el ambiente, es un indicador más adecuado
para evaluar la sobrevivencia de virus entéricos en el
agua de la presa “La Juventud”. En comparación con
PRD1, MS2 podría indicar una tasa de decaimiento
más alta que virus entéricos similares a PRD1 como
adenovirus o rotavirus. Aparentemente, los patógenos
de efuentes residuales municipales podrían sobrevivir
por mayor tiempo durante el invierno que en otra épo-
ca del año, lo que signi±ca un mayor riesgo para las
personas que visitan la presa durante ese tiempo, en
caso de una descarga de agua residual. Actualmente, el
embalse cumple con las normas mexicanas para aguas
de recreación en SST y CF, sin embargo, el crecimiento
urbano de la cabecera municipal de Marín, N.L., puede
cambiar estas condiciones.
REFERENCIAS
Adams M.H. (1959).
Bacteriophage
. Interscience Publish-
ers, Nueva York, EUA. 592 p.
Balakireva L., Schoehn G., Thouvenin E. y Chroboczek J.
(2003). Binding o² adenoviruses capsid to dopalmitoyl
phosphatidylcholine provides a novel pathway ²or virus
entry. J. Virol. 77, 4858-4866.
Blanc R. y Nasser A. (1996). E²²ect o² e²fuent quality
and temperature on the persistence o² viruses in soils.
Water Sci. Technol. 33, 237-242.
Bosch A., Pintó R.M. y Abad F.X. (2006) Survival and
transport o² enteric viruses in the environment. En:
Food Microbiology and Food Sa²ety (S.M. Goyal,
Ed.). Springer, EUA, pp.151-187.
Brion G.M., O`Banion N.B. y Marchin G.L. (2004).
Comparison o² bacteriophages ²or use in iodine inac-
tivation: batch and continuous fow studies. J. Water
Health 2, 261-266.
Butler T. (1984). Diarrheal diseases caused by viruses: A
review o² mechanisms and prospects ²or prophylactic
intervention.
PJMID
, 13, 65-73. [En línea]: http://
psmid.org.ph/vol13/vol13num2topic1.pd² (revisado:
15/01/2012).
Campos P.C. (1993). Indicadores de contaminación ²ecal
en aguas. (En línea): http://tierra.rediris.es/hidrored/
ebooks/ripda/contenido/capitulo20.html (revisado:
06/02/09).
Clark B. y McKendrick M. (2004). A review o² viral
gastroenteritis. Curr. Opin. In²ect. Dis. 17, 461-469.
Enriquez C., Alum A., Suarez-Rey E.M., Choi C.Y., Oron
G. y Gerba C.P. (2003). Bacteriophages MS2 and
PRD1 in tur²grass by subsur²ace drip irrigation. J.
Environ. Eng. 129, 852-857.
Grabow W. (2001). Bacteriophages: update on application
as models ²or viruses in water. Water S.A. 27, 251-267
Gundy P.M., Gerba C.P. y Pepper I.L. (2009). Survival o²
coronaviruses in water and wastewater. Food Environ.
Virol. 1, 10-14.
Harvey R.W. y Ryan J.N. (2004). Use o² PRD1 bacterio-
phage in groundwater viral transport, inactivation, and
attachment studies. Microb. Ecol. 49, 3-16.
Hurs C.J., Gerba C.P. y Cech I. (1980). E²²ects o² environ-
mental variables and soil characteristics on virus sur-
vival in soil. Appl. Environ. Microbiol. 40, 1067-1079
INIFAP (2009). Red Nacional de Estaciones Estatales
Agroclimatológicas Instituto Nacional de Inves-
tigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, México.
[En línea]: http://clima.ini²ap.gob.mx (Revisado:
06/02/09).
Jenkis D. (1999). Química del agua. Limusa. México.
John D.E. y Rose J.B. (2005). Review o² ²actors a²²ect-
ing microbial survival in groundwater. Environ. Sci.
Technol. 39, 7345-7356
Kuzmanovic D.A., Elashvili I., Wick Ch., O’Conell C.
y Krueger S. (2003). Bacteriophage MS2: molecular
weight and spatial distribution o² the protein and RNA
components by small-angle neutron scattering and
virus counting. Structure 11, 1339-1348.
Marín (2008). (En línea): www.marin.gob.mx (Revisado:
06/02/09).
Mclaughlin M.R. y Brooks J.P. (2008). EPA worst case
water microcosm ²or testing phage biocontrol o² Sal-
monella. J. Environ. Qual. 37, 266-271.
McNulty M.S. (1978) Rotaviruses. J. Gen. Virol. 40, 1-18.
Olsen R.H., Siak J. y Gray R. (1974) Characteristics o²
PRD1, a plasmid-dependent broad host range DNA
bacteriophage. J. Virol. 14, 689-699.
Schijven J.F., Medema G., Vogelaar A.J. y Hassanizadeh
S.M. (2000). Removal o² microorganisms by deep well
injection. J. Cont. Hydrol. 44, 301-327.
SEMARNAT (1997). Norma O±cial Mexicana NOM-
003-ECOL-1997. Límites máximos permisibles de
contaminantes para las aguas residuales tratadas que
se reusen en servicios al público. Secretaria de Medio
Ambiente, Recursos Naturales y Pesca. Diario O±cial
de la Federación. 21 de Septiembre de 1998.
SEMARNAT (1996). Norma O±cial Mexicana NOM-
001-ECOL-1996. Límites máximos permisibles de
contaminantes en las descargas de aguas residuales
en aguas y bienes nacionales. Secretaria de Medio
L. Samaniego-Moreno
et al.
194
Ambiente, Recursos Naturales y Pesca. Diario Ofcial
de la Federación. 24 de Diciembre de 1996.
Vidales-Contreras J.A., Gerba C.P., Karpiscak M.M.,
Acuna-Askar K. y Chaidez-Quiroz C. (2006). Trans-
port o± coliphage PRD1 in a sur±ace ²ow constructed
wetland. Water Environ. Res. 78, 2253-2260.
Walsh J. y Warren K. (1979). Selective PHC-an interim
strategy ±or diseases control in developing countries.
N. Engl. J. Med. 30, 967-974.
Yahya M.T., Galsomies L., Gerba C.P. y Bales R. C.
(1993). Survival o± bacteriophages MS-2 y PRD-1 in
ground water. Water Sci. Technol. 27, 409-412.
Yates M.V., Gerba C.P. y Kelley L.M. (1985). Virus per-
sistence in groundwater. Appl. Environ. Micro. 49,
778-781.
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