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Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
METABOLISMO DEL AZUFRE DE AISLADOS BACTERIANOS PROVENIENTES DE UN
HUMEDAL ARTIFICIAL EMPLEADO PARA EL TRATAMIENTO DE EFLUENTES DE LA
INDUSTRIA CURTIDORA
Juan Ramiro PACHECO AGUILAR
1*
, María MALDONADO VEGA
2
y Juan José PEÑA CABRIALES
1
1
Laboratorio de Microbiología Ambiental. Departamento de Biotecnología y Bioquímica. Centro de Investi-
gación y Estudios Avanzados del Instituto Politécnico Nacional (CINVESTAV-IPN). Km. 9.6. Libramiento
Norte, carretera Irapuato-León. Apdo. Postal 629, C.P. 36500. Irapuato, Gto. México
2
Laboratorio de Investigación Ambiental. Centro de Innovación en Tecnologías Competitivas, CIATEC A.C.
Omega 201, Fracc. Industrial Delta. C.P. 37545, León Gto. México
*Autor responsable: juanramiro29@yahoo.com.mx
(Recibido marzo 2011, aceptado abril 2012)
Palabras clave: oxidación, sulfuro (S
2–
), azufre elemental (S
0
), tiosulfato (S
2
O
6
2
), tetrationato (S
4
O
6
2–
),
Acinetobacter
,
Alcaligenes
,
Ochrobactrum
,
Pseudomonas
RESUMEN
Los humedales arti±ciales constituyen una alternativa para el tratamiento de e²uentes,
donde los procesos biológicos de oxidación originados por la rizósfera de las plantas
y los microorganismos presentes
in situ
, contribuyen para la remoción de contami-
nantes. En el presente trabajo se caracterizó el metabolismo del azufre (S) de diez
bacterias pertenecientes a los géneros
Acinetobacter, Alcaligenes, Ochrobactrum
y
Pseudomonas
, las cuales fueron aisladas de un humedal construido para el tratamiento
de e²uentes con alto contenido de materia orgánica (demanda bioquímica de oxígeno:
DBO
5
1320 mg/L) y sulfuros (54 mg/L) provenientes de la industria del curtido de
piel. Los ensayos bioquímicos indican que todos los aislados pueden emplear alguna
especie de S como azufre elemental (S
0
), tiosulfato (S
2
O
6
2–
) o sulfuro (S
2–
) como única
fuente de S. También se encontró que las cepas del género
Pseudomonas
fueron las
más versátiles, ya que oxidan el S
2–
(2 mM) y S
2
O
6
2–
(4 mM) transformándolos a S
0
y tetrationato (S
4
O
6
2–
), respectivamente, mientras que las cepas de
Acinetobacter
sólo
oxidan el S
0
a S
2
O
6
2–
. También se observó que las cepas de los géneros
Alcaligenes
y
Ochrobactrum
oxidan el S
2
O
6
2–
(4 mM) a S
4
O
6
2–
. La actividad de estos microorganis-
mos a través del sistema de tratamiento y la integración de sus metabolismos podrían
participar activamente en la remoción de sulfuros.
Key words: Oxidation, sulfide (S
2–
), elemental sulfur (S
0
), thiosulfate (S
2
O
6
2–
), tetrathionate (S
4
O
6
2–
),
Acinetobacter
,
Alcaligenes
,
Ochrobactrum
,
Pseudomonas
ABSTRACT
Constructed wetlands are an alternative for the treatment of ef²uents where biological
oxidation processes caused by the rhizosphere of plants and microorganisms present
in situ
, contribute to the removal of contaminants. In the present work, we character-
ized the sulfur (S) metabolism of ten bacteria belonging to the genera
Acinetobacter
,
Rev. Int. Contam. Ambie. 28 (3) 195-201, 2012
J.R. Pacheco Aguilar
et al.
196
Alcaligenes
,
Ochrobactrum
and
Pseudomonas
, which were isolated from a wetland
constructed for the treatment of efFuents with high organic matter content (biochemical
oxygen demand: BOD
5
1320 mg/L) and sul±des (54 mg/L) from the leather tanning
industry. Biochemical assays indicate that all the isolates can use some sulfur species
such as elemental sulfur (S
0
), thiosulfate (S
2
O
6
2–
) or sul±de (S
2–
) as the sole source of
S. We also found that strains of
Pseudomonas
genus were the most versatile base on
the fact that they oxidize S
2–
(2 mM) and S
2
O
6
2–
(4 mM) transforming them to S
0
and
tetrathionate (S
4
O
6
2–
), respectively, whereas
Acinetobacter
strains only oxidize S
0
to
S
2
O
6
2–
. We also found that the strains of the genera
Alcaligenes
and
Ochrobactrum
oxidize S
2
O
6
2–
(4 mM) to S
4
O
6
2–
. The activity of these microorganisms through the
treatment system and the integration of their metabolism might actively participate in
the removal of sulfur compounds.
INTRODUCCIÓN
Los humedales arti±ciales son sistemas construidos
con base en el principio de los humedales naturales,
donde el agua y el suelo proveen las características
principales para el desarrollo de las plantas y micro-
organismos, actuando como bio±ltros, removiendo
sedimentos y contaminantes de los eFuentes a través
de esta tecnología (Stottmeister
et al.
2003). Estos
sistemas biológicos son considerados versátiles debido
a su alta e±ciencia para tratar eFuentes de la industria
eléctrica y minera contaminados con metales como
el selenio (Se), arsénico (As), boro (B), zinc (Zn),
plomo (Pb) y ±erro (²e) (O´sullivan
et al
. 1999, Ye
et
al.
2003). También se ha reportado su empleo para la
degradación de contaminantes orgánicos provenien-
tes de eFuentes domésticos, de la industria química
y de los alimentos (Rivera
et al.
1997, Philippi
et al.
1999, Da Motta
et al.
2001, Kao
et al.
2001, Larsen
et al.
2001, Haberl
et al.
2003). Pacheco
et al.
(2008)
reportan la construcción de un sistema de humedales
para tratar los eFuentes generados por la industria
del curtido, observando que la demanda química de
oxígeno (DQO: 17 520 mg/L), demanda bioquímica
de oxígeno (DBO
5
: 1320 mg/L), cromo total (Cr: 31
mg/L), nitrógeno total (NTK: 267 mg/L), sulfatos
(SO
4
2–
: 2518 mg/L) y sulfuros (HS
: 54 mg/L), fueron
reducidos en un 98, 95, 99, 94, 92 y 99 %, respectiva-
mente, en el eFuente ±nal.
La actividad de las poblaciones microbianas es
determinante durante el tratamiento por humedales.
Algunos procesos microbianos que han sido identi±-
cados incluyen la desnitri±cación, sulfato-reducción,
sulfoxidación y la oxido-reducción de metales (Da
Motta
et al.
2001, Stottmeister
et al.
2003, Lloyd
et al.
2004, Whitmire y Hamilton 2005). Particularmente
la degradación anaerobia de la materia orgánica y la
sulfato-reducción aunado a los sulfuros provenientes
del proceso del curtido, generan eFuentes con alto
contenido de sulfuros de hasta 54 mg/L, los cuales
resultan tóxicos para la vida acuática (Bagarinao y
Vetter 1989). Sin embargo, dentro de la ecología mi-
crobiana también han sido identi±cadas poblaciones
bacterianas sulfoxidantes (BSO), las cuales reoxidan
el sulfuro formado. Algunas reacciones de oxidación
del S identi±cadas en microorganismos, indican la
transición de las siguientes especies químicas: S
2–
(sulfuro) → S
0
(S elemental)
→ SO
3
2–
(sul±to) →
SO
4
2–
(sulfato), aunque los intermediarios pueden
interaccionar químicamente, haciendo la ruta más
compleja, tal es el caso de la formación del tiosulfato
(S
2
O
3
2–
), el cual se forma por la combinación química
del S
0
y el SO
3
2–
, este compuesto también puede ser
oxidado por microorganismos a tetrationato (S
4
O
6
2–
)
a través de la siguiente reacción general: S
0
+ SO
3
2–
→ S
2
O
3
2–
→ S
4
O
6
2–
(Suzuki 1999).
Los géneros microbianos sulfoxidantes más es-
tudiados incluyen especies de los géneros de
Thio-
bacillus, Thiomicrospira,
Thermothrix, Thiothrix
y
Beggiatoa
(Greene
et al.
2003, Beller
et al
. 2006,
Syed
et al.
2006). En el humedal construido para el
tratamiento de eFuentes provenientes de la industria
del curtido, fueron obtenidos diez aislados bacteria-
nos creciendo en el medio de cultivo
Thiobacillus
B
para microorganismos sulfoxidantes, los cuales fue-
ron identi±cados por análisis del gen 16S ribosomal,
pertenecientes a los géneros
Acinetobacter
,
Alcalige-
nes
,
Ochrobactrum
y
Pseudomonas
. El objetivo del
presente estudio fue determinar las capacidades de
estos aislados bacterianos para metabolizar especies
reducidas del S.
MATERIALES Y MÉTODOS
Aislados bacterianos
Los aislados de estudio (depositados en el cepario
del Laboratorio de Microbiología Ambiental en el
METABOLISMO DEL AZUFRE DE AISLADOS BACTERIANOS
197
Departamento de Bioquímica y Biotecnología del
CINVESTAV campus Guanajuato) fueron obtenidos
del humedal construido en la tenería “La Europea”
en León, Gto., e identi±cados por el análisis del gen
ribosomal 16S. Cuatro aislados pertenecen al género
Pseudomonas
(A11, A12, A14 y B12), tres aislados al
género
Alcaligenes
(C11, C14 y C15), dos al género
Acinetobacter
(E1 y E2) y uno al género
Ochrobac-
trum
(D11) (Pacheco
et al.
2008).
Oxidación de compuestos reducidos de S
Para la caracterización bioquímica de oxidación
de fuentes reducidas de S, se empleó el medio líqui-
do de cultivo modi±cado
Thiobacillus
B reportado
por Leduc (1999), el cual contiene (g/L): 2.9 citrato
de sodio, 3.0 KH
2
PO
4
, 2.0 KNO
3
, 0.1 NH
4
Cl, 0.1
MgCl
2
, 0.1 CaCl
2
, 0.2 Fe(NH
4
)(SO
4
)
2
.6H
2
0 y 0.05
MgSO
4
.7H
2
O, ajustado a pH 7.0. Como fuente re-
ducida de S se utilizó tiosulfato de sodio 20 mM, S
elemental 1 % o sulfuro de sodio 2 mM. Todos los
ensayos fueron inoculados a una densidad de 1×10
6
células/mL
(densidad óptica 0.01) e incubados en
agitación a 150 rpm por 72 h, a 28 ºC. Al término
de la incubación, la densidad óptica fue medida y
el S
0
,
SO
3
2–
, S
2
O
3
2–
y S
4
O
6
2–
fueron analizados. El
ensayo de oxidación de S
2–
fue llevado a cabo bajo
condiciones anaerobias, cuanti±cando en el medio, la
disminución del S
2–
y la reducción de nitratos (NO
3
)
a nitritos (NO
2
).
Fuentes reducidas de S
Para determinar la capacidad de los aislados para
utilizar S
0
o S
2
O
3
2–
como única fuente de S, se empleó
el medio modi±cado
Thiobacillus
B, sustituyendo el
MgSO
4
por MgCl
2
, y utilizando S elemental (1 %)
o tiosulfato de sodio (20 mM) (Rosseti
et al.
2003).
TÉCNICAS DE ANÁLISIS
Sulfuros
La cuanti±cación de S
2–
se llevó a cabo median-
te la formación del complejo de azul de metileno
con sulfato de N´, N dimetil –p-fenilendiamina, en
presencia de FeCl
3
, el cual fue medido a 665 nm
(Rodier 1981).
Tiosulfato y tetrationato
El S
2
O
3
2–
y S
4
O
6
2–
fueron cuanti±cados como
tiocianato (SCN
) por medio de la reacción de cia-
nólisis con KCN en presencia de CuCl
2
, el producto
formado fue medido a 460 nm. Para discriminar el
SCN
formado a partir del S
4
O
6
2–
, la muestra fue
incubada por 30 minutos con KCN y NH
4
OH previo
a la adición de CuCl
2
(Masau 1999).
Azufre elemental
El S
0
fue extraído del medio de cultivo con éter
de petróleo y posteriormente llevado a cianólisis con
NaCN en acetona, el producto ±nal fue medido a 460
nm (Masau 1999).
Sul±to
Este método está basado en la formación de un
complejo colorido generado por la p-rosanilina y el
formaldehído, en presencia de tetracloromercurato
(II), el producto fue medido a 554 nm (Masau 1999).
RESULTADOS
Los resultados de los ensayos de oxidación se
presentan en el
cuadro I
. La mayoría de los aislados
mostraron crecimiento en el medio
Thiobacillus
B
con S
0
. Sólo en el medio donde crecieron los aislados
pertenecientes al género de
Acinetobacter
(E11 y
E12) se encontró S
2
O
3
2–
como especie oxidada. La
formación de SO
3
2–
y la combinación con S
0
proba-
blemente formaron S
2
O
3
2–
, el cual no fue oxidado,
acumulándose en el medio de cultivo como ha sido
reportado por Suzuki (1999). De la misma manera,
todos los aislados crecieron en medio
Thiobacillus
B con tiosulfato de sodio (20 mM), detectándose en
los medios de cultivo S
4
O
6
2–
como producto de oxi-
dación, con excepción donde crecieron los aislados
del género
Acinetobacter
. En ninguno de los ensayos
de oxidación de especies reducidas de S se encontró
SO
4
2–
, ni hubo acidi±cación del medio. El pH ±nal
CUADRO I.
OXIDACIÓN DE S
0
Y
S
2
O
3
2–
Fuentes de S
Aislado
A11
A12
A14
B12
C11
C14
C15
D11
E11
E12
S
0
S
2
O
3
2–
(mM)
ND
ND
ND
ND
ND
ND
ND
ND
1.13
1.90
S
2
O
3
2–
→S
4
O
6
2
(mM)
1.9
1.65
1.5
1.4
1.85
0.14
1.8
2.15
ND
ND
S
0
: S elemental, S
2
O
3
2-
: tiosulfato, S
4
O
6
2–
:
tetrationato
.
ND: No detectado
J.R. Pacheco Aguilar
et al.
198
fuctuó entre 7.2 - 8.8, siempre más alcalino que el
pH inicial, debido probablemente a la Formación de
hidróxido (OH
) durante las reacciones de oxidación
del tiosulFato: 4Na
2
S
2
O
3
+ 2H
2
O + O
2
→ 2Na
2
S
4
O
6
+ 4NaOH (Mason y Kelly 1988, Suzuki 1999).
En relación a la oxidación de S
2-
, sólo Fue detec-
tada la disminución en la concentración en el medio
de cultivo donde se inocularon los aislados A11, A12,
A14 y B12 pertenecientes al género
Pseudomonas
(
Cuadro II
). No se detectó alguna especie oxidada
del S
,
por lo que pudieron haber utilizado el S
2–
como
Fuente de S (Okada
et al.
1982) o haberlo oxidado a S
0
intracelular (Chung
et al
. 1997). Este ensayo Fue lle-
vado en condiciones anaerobias por lo que se empleó
NO
3
como aceptor alterno de electrones durante el
consumo de S
2–
. La cinética de la disminución en la
concentración de S
2–
y NO
3
, así como la producción
de NO
2
se muestra en la
fgura 1
. Los resultados
muestran que alrededor de las 70 h el sulFuro había
sido completamente metabolizado por los aislados
A11, A12 y A14.
El S
0
y S
2
O
3
2–
Fueron metabolizados como única
Fuente de S por todos los aislados, en términos de
crecimiento bacteriano determinado por un aumento
en la densidad óptica. Sin embargo, este aumento no
estuvo correlacionado con el consumo de S
2
O
3
2–
,
también pudo detectarse la acumulación de S
4
O
6
2–
como especie oxidada del S
2
O
3
2–
(
Cuadro III
). La
diFerencia en la producción de S
4
O
6
2–
entre los aisla-
dos pudo deberse a la presencia de SO
3
2–
, producto de
la acción enzimática de la rodanasa sobre el S
2
O
3
2–
,
el SO
3
2–
actúa como inhibidor del sistema enzimático
(S-oxidante dependiente del citocromo
c
) que lleva a
cabo la oxidación de S
2
O
3
2–
a S
4
O
6
2–
(Suzuki 1999,
Sekowska
et al.
2000). En los ensayos realizados
con
Acinetobacter
(E11 y E12) creciendo en tiosul-
Fato de sodio, no se detectó S
4
O
6
2–
, el crecimiento
mínimo observado en el aislado E12 probablemente
se debió por el consumo de S
2
O
3
2–
en cantidades no
detectables por el método analítico.
DISCUSIÓN
La presencia de plantas en humedales construi-
dos promueve procesos químicos y biológicos en la
zona de la rizósFera que participan en la mejora de
la calidad de los efuentes, mediante la oxidación de
compuestos orgánicos e inorgánicos (Stubner
et al.
1998, Baptista
et al.
2003). La actividad microbiana
aerobia sulFoxidante es dependiente de la rizósFera
o de aceptores alternos de electrones como NO
3
,
±e
3+
o Mn
4+
cuando ocurre en sedimentos bajo con-
diciones anaerobias (Stubner
et al.
1998, Eckord
et
al.
2002, Leduc 1999).
La participación de los géneros bacterianos de
los aislados de estudio en el ciclo del S ha sido pre-
viamente reportada, tal es el caso de
Pseudomonas,
género cosmopolita, el cual ha sido aislado de suelos,
de reactores empleados en tratamiento de efuentes y
hasta de respiraderos marinos. Su metabolismo incluye
la oxidación de S
2–
a S
0
y de S
2
O
3
2–
a S
4
O
6
2–
, además
del uso de dimetil sulFuro (DMS) como Fuente de S al
igual que
Acinetobacter
(Ruby
et al.
1981, Chung
et
al.
1996, ±use
et al.
2000, Okabe
et al.
2005).
La degradación de compuestos organosulFurados
como los bencensulFonatos, ha sido ampliamente
estudiada en bacterias del género
Alcaligenes
, debi-
do a que pueden emplearlos como Fuente de C y S
(Cook
et al.
1999).
Ochrobactrum
es un género que
se ha encontrado presente en la ecología microbiana
de lodos activados de reactores anaerobios sulFoxi-
dantes, con capacidades de oxidación de S
2–
a S
0
o
a SO
4
2–
(Mahmood
et al
. 2009).
Todos los aislados de este estudio pueden utilizar
S
2–
, S
0
o S
2
O
3
2–
como Fuente de S y como producto
de la oxidación de S
2
O
3
2–
, acumulan S
4
O
6
2–
sin la
producción de SO
4
2–
. Las poblaciones sulFoxidantes
Formadoras de S
4
O
6
2–
están presentes en diversos
2.5
1.5
0.5
2
1
mM S
2–
0
0
6
0
5
10
15
20
25
30
17
45
Tiempo (horas)
70
145
mM N-NO
2
mM N-NO
3
Fig 1
. Consumo de sulFuros (S
2–
) por el aislado A12 del género
Pseudomonas
CUADRO II.
CONSUMO DE SUL±UROS (S
2–
) POR AISLA-
DOS DEL GÉNERO
Pseudomonas
Aislado
A11
A12
A14
B12
Δ S
2–
(mM)
–2.0
–2.0
–2.0
–0.7
Concentración S
2–
inicial 2 mM, – Δ = consumo
METABOLISMO DEL AZUFRE DE AISLADOS BACTERIANOS
199
ambientes como suelos, lagos sódicos, biorreactores
y sedimentos marinos (Podgorsek e Imhoff 1999,
Sorokin 2003).
El papel del S
4
O
6
2–
dentro del ciclo del S ha
sido descrito por Sorokin
et al.
(1996) en la cepa
Catenococcus thiocyclus
LMD 92.12. Ensayos en
medios de cultivo muestran que el S
4
O
6
2–
producido
por
la
oxidación biológica del S
2
O
3
2–
,
promueve la
oxidación química de S
2–
hacia S
0
cuando se adicio-
na S
2–
al medio. La cepa reoxida el S
2
O
3
2
a S
4
O
6
2–
,
y de esta manera se oxida más S
2–
. Este mecanis-
mo acopla reacciones químicas y biológicas que
pudieran ocurrir también en el humedal en estudio.
De esta manera, los géneros de
Pseudomonas
,
Al-
caligenes
y
Ochrobactrum
pudieran estar llevando
a cabo la oxidación indirecta de S
2–
de la misma
manera que
Catenococcus thiocyclus
, mientras que
el S
0
producido pudiera ser oxidado a S
2
O
3
2–
por
Acinetobacter
(Podgorsek
et al.
2004). La
fgura 2
muestra el ciclo del S propuesto por Sorokin
et al.
(1996) adaptado con los aislados microbianos del
presente estudio.
CONCLUSIONES
Los resultados en el presente trabajo indican que
las poblaciones microbianas sulfoxidantes presentes
en el humedal poseen capacidades diversas para
metabolizar compuestos reducidos de azufre por
asimilación y oxidación pudiendo participar en la
mejora de la calidad de los e±uentes. El conocimiento
y mantenimiento de estas poblaciones es necesario
para el adecuado funcionamiento del humedal.
REFERENCIAS
Bagarinao T. y Vetter R.D. (1989). Sul²de tolerance and
detoxi²cation in shallow-water marine ²shes. Mar.
Biol. 103, 291-302.
Baptista J. D.C., Donnelly T., Rayne D. y Davenport
R.J. (2003). Microbial mechanisms of carbon re-
moval in subsurface ±ow wetlands. Wat. Sci. Tech.
48, 127-134.
Beller H.R., Letain T.E., Chakicherla A., Kane S. R.,
Legler T. C. y Coleman M. A. (2006). Whole-genome
transcriptional analysis of chemolithoautotrophic thio-
sulfate oxidation by
Thiobacillus denitrifcans
under
aerobic versus denitrifying conditions. J. Bacteriol.
188, 7005-7015.
Chung Y.C., Huang C. y Tseng C.P. (1996). Biodegradation
of hydrogen sul²de by a laboratory-scale immobilized
Pseudomonas putida
CH11 bio²lter. Biotechnol. Prog.
12, 773-778.
Chung Y.C., Huang C. y Tseng C.P. (1997). Removal of
hydrogen sulphide by immobilized
Thiobacillus
sp.
strain CH11 in a bio²lter. J. Chem. Tech. Biotechnol.
69, 58-62.
Cook A. M., Laue H. y Junker F. (1999). Microbial desul-
fonation. FEMS Microbiol. Rev. 22, 399-419.
Da Motta M.D.M.L., Leite G.R. y Giovannini S. G.T.
(2001). Performance of two macrophyte especies in
experimental wetlands receiving variable loads of
anaerobically treated municipal wastewater. Wat. Sci.
Tech. 44, 311-316.
Eckford R.E. y Fedorak P.M. (2002). Planktonic nitrate-
reducing bacteria and sulfate-reducing bacteria in some
western Canadian oil ²eld waters. J. Ind. Microbiol.
Biotechnol. 29, 83-92.
CUADRO III.
USO DE S
0
Y S
2
O
3
2–
COMO ÚNICA FUENTE DE S POR LOS AISLADOS DE ESTUDIO
Ensayo
Aislado
A11
A12
A14
B12
C11
C14
C15
D11
E11
E12
D.O.
600
S
0
0.08
0.20
0.18
0.16
0.47
0.31
0.42
0.25
0.21
0.10
D.O.
600
S
2
O
3
2–
0.13
0.25
0.17
0.13
0.52
0.22
0.47
0.11
0.26
0.11
Δ S
2
O
3
2–
(mM)
–5.7
–8.1
–9.5
–9.7
–7.1
–2.4
–6.2
–6.4
–0.3
ND
Δ S
4
O
6
2–
(mM)
2.05
1.85
1.45
1.45
2.05
0.01
1.85
2.15
ND
ND
S
0
S elemental, S
2
O
3
2–
tiosulfato, S
4
O
6
2–
tetrationato, –Δ = consumo, Δ = producción, ND No detectable.
Fig. 2
. Posible acoplamiento de reacciones del ciclo del S en el
humedal de estudio. (1) Oxidación biológica de S
2
O
3
2–
a S
4
O
6
2–
por los géneros
Pseudomonas
,
Alcaligenes
y
Ochrobactrum
, (2) y (3) oxido-reducción química del
S
2–
y S
4
O
6
2–
para producir S
0
y S
2
O
3
2–
, (4) Oxidación
biológica del S
0
por
Acinetobacter
para producir S
2
O
3
2–
Acinetobecter
(E1 y E2)
Pseudomonas
(A11, A12, A14 Y B2)
Alcaligenes
(C11, C14 Y C14)
Ochrobactrum
(D11)
(3)
(2)
(1)
(4)
S
0
S
2
O
3
2–
S
4
O
6
2–
S
2–
J.R. Pacheco Aguilar
et al.
200
Fuse H., Takimura O., Murakami K., Yamaoka Y. y Omori T.
(2000). Utilization of dimethyl sul±de as a sulfur source
with the aid of light by
Marinobacterium
sp. strain
DMS-S1. Appl. Environ. Microbiol. 66, 5527-5532.
Greene E.A., Hubert C., Nemati M., Jenneman G.E. y
Voordouw G. (2003). Nitrite reductase activity of
sulphate-reducing bacteria prevents their inhibition by
nitrate-reducing, sulphide-oxidizing bacteria. Environ.
Microbiol. 5, 607-617.
Habelr R., Grego S., Langergraber G., Kadlec R.H.,
Cicalini A. R., Dias S. M., Novais J. M., Aubert S.,
Gerth A., Hartmurt T. y Hebner A. (2003). Constructed
wetlands for the treatment of organic pollutants. J. Soils
Sed. 3, 109-124.
Kao C.M., Wang J.Y. y Wu M.J. (2001). Evaluation of
atrazine removal processes in a wetland. Wat. Sci.
Tech. 44, 539-544.
Larsen L., Jørgensen C. y Aamand J. (2001). Potential
mineralization of four herbicides in a ground water-fed
wetland area. J. Environ. Qual. 30, 24-30.
Leduc D. (1999). Quanti±cation of bacterial populations
indigenous to acidic drainage streams. Master of Sci-
ence Thesis. School of Graduate Studies. Laurentian
University of Sudbury. Ontario, Canadá, pp126.
Lloyd J.R., Klessa D.A., Parry D.L., Buck P. y Brown N.L.
(2004). Stimulation of microbial sulphate reduction in a
constructed wetland: microbiological and geochemical
analysis. Wat. Res. 38, 1822-1830.
Mahmood Q., Hu B., Cai J., Zheng P., Azim M.R., Jilani G.
e Islam E. (2009). Isolation of
Ochrobactrum
sp. QZ2
form sul±de and nitrite treatment system. J. Hazard.
Mater. 165, 558-565.
Masau R.J.Y. (1999). The mechanism of thiosulfate oxida-
tion by
Thiobacillus thiooxidans
8085. Master of Sci-
ence Thesis. Department of Microbiology. University
of Manitoba. Winnipeg, Canadá. 158 pp.
Mason J. y Kelly D.P. (1988). Thiosulfate oxidation by
obligately heterotrophic bacteria. Microb. Ecol. 15,
123-134.
Okabe S., Ito T., Sugita K. y Satoh H. (2005). Succession
of internal sulfur cycles and sulfur-oxidizing bacterial
communities in microaerophilic wastewater bio±lms.
Appl. Environ. Microbiol. 71, 2520-2529.
Okada J., Murata K. y Kimura A. (1982). Assimilation of
elemental sulfur by a mutant of
Escherichia coli
B.
Agr. Biol. Chem. 46, 1915-1916.
O´sullivan A.D., McCabe O.M., Murray D.A. y Otte M.L.
(1999). Wetlands for rehabilitation of metal mine
wastes. Biol. Environ. 99B, 11-17.
Pacheco A.J. R., Peña C.J.J. y Madonado V.M. (2008).
Identi±cation and characterization of sulfur-oxidizing
bacteria in an arti±cial wetland that treats wastewater
from a tannery. Int. J. Phytoremed. 10, 359-370.
Philippi L.S., Da Costa R.H.R. y Sezerino P.H. (1999).
Domestic ef²uent treatment through integrated sys-
tem of septic tank and root zone. Wat. Sci. Tech. 40,
125-131.
Podgorsek L. e Imhoff J.F. (1999). Tetrathionate produc-
tion by sulfur oxidizing bacteria and the role of the
tetrathionate in the sulfur cycle of Baltic Sea sediments.
Aquat. Microb. Ecol. 17, 255-265.
Podgorsek L., Petri R. e Imhoff J.F. (2004). Cultured and
genetic diversity, and activities of sulfur-oxidizing
bacteria in low-temperature hydrothermal ²uids of
the North Fiji Basin. Mar. Ecol. Prog. Ser. 266, 65-76.
Rivera F., Warren A., Curds C.R., Robles E., Gutiérrez
A., Gallegos E. y Calderón A. (1997). The application
of the root zone method for the treatment and reuse
of high-strength abattoir waste in México. Wat. Sci.
Tech. 35, 271-278.
Rodier J. (1981).
Análisis de las aguas
. 1a ed. Omega,
Barcelona, 1080 pp.
Rossetti S., Blackall L.L., Levantesi C., Uccelletti D. y
Tandoi V. (2003). Phylogenetic and physiological char-
Phylogenetic and physiological char-
acterization of a heterotrophic, chemolithoautotrophic
Thiothrix
strain isolated from activated sludge. Int. J.
Syst. Evol. Microbiol. 53, 1271-1276.
Ruby E.G., Wirsen C.O. y Jannasch H.W. (1981). Chemo-
Chemo-
lithotrophic sulfur-oxidizing bacteria from the Galapa-
gos Rift hydrothermal vents. Appl. Environ. Microbiol
42, 317-324.
Sekowska A., Kung H.F. y Danchin A. (2000). Sulfur me-
tabolism in
Escherichia coli
and related bacteria: Facts
and ±ction. J. Mol. Microbiol. Biotechnol. 2, 145-177.
Sorokin D.Y., Robertson L.A. y Kuenen J.G. (1996). Sulfur
cycling in
Catenococcus thiocyclus
. FEMS Microbiol.
Ecol. 19, 117-125.
Sorokin D.Y. (2003). Oxidation of inorganic sulfur com-
pounds by obligately organotrophic bacteria. Micro-
biology. 72, 725-739.
Stottmeister U., Wiebner A., Kuschk P., Kappelmeyer U.,
Kästner M., Bederski O., Müller R.A. y Moormann
H. (2003). Effects of plants and microorganisms in
constructed wetlands for wastewater treatment. Bio-
technol. Adv. 22, 93-117.
Stubner S., Wind T. y Conrad R. (1998). Sulfur oxidation
in rice ±eld soil: activity, enumeration, isolation and
characterization of thiosulfate-oxidizing bacteria. Syst.
Appl. Microbiol. 21, 569-578.
Suzuki I. (1999). Oxidation of inorganic sulfur com-
pounds: chemical and enzymatic reactions. Can. J.
Microbiol. 45, 97-105.
Syed M., Soreanu G., Falletta P. y Béland M. (2006).
Removal of hydrogen sul±de from gas streams using
biological processes - A review. Can. Biosyst. Eng.
48, 1-14.
METABOLISMO DEL AZUFRE DE AISLADOS BACTERIANOS
201
Whitmire S.L. y Hamilton S.K. (2005). Rapid removal of
nitrate and sulfate in freshwater wetland sediments. J.
Environ. Qual. 34, 2062-2071.
Ye Z.H., Lin Z.Q., Whiting S.N., De Souza M.P. y Terry N.
(2003). Possible use of constructed wetland to remove
selenocyanate, arsenic, and boron from electric utility
wastewater. Chemosphere 52, 1571-1579.
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