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Sistema de Información Científica
Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
Rev. Int. Contam. Ambient. 23 (3) 139-154, 2007
CONTAMINACIÓN DE MANGLARES POR HIDROCARBUROS Y ESTRATEGIAS DE
BIORREMEDIACIÓN, FITORREMEDIACIÓN Y RESTAURACIÓN
Eugenia J. OLGUÍN*, María Elizabeth HERNÁNDEZ y Gloria SÁNCHEZ-GALVÁN
Unidad de Biotecnología Ambiental. Instituto de Ecología, A.C. (INECOL), Km 2.5 carretera antigua a Coatepec
No. 351, Congregación El Haya. Xalapa, Veracruz., 91070. México. Tel +52 (228) 842 1848 Fax +52 (228)
818 7809. *e-mail: eugenia.olguin@inecol.edu.mx
(Recibido enero 2007, aceptado agosto 2007)
Palabras clave:
hidrocarburos, bioestimulación,
bioaumentación, atenuación natural, biodegradación, derrames
de petróleo, manglares
RESUMEN
Los bosques de manglar son ecosistemas muy complejos con múltiples funciones eco-
lógicas y alto valor económico. Son también ecosistemas que están sujetos a diversos
impactos negativos, lo que está ocasionando su desaparición a una tasa anual que oscila
entre el 1 y el 5 %. Uno de los impactos más negativos lo genera el derrame de petróleo
con su consecuente efecto dañino en varios de sus subsistemas: árboles, fauna asociada,
microorganismos (aerobios y anaerobios), suelo y agua. La presente revisión ofrece
una discusión de la información más actualizada sobre la contaminación de manglares
por derrames de petróleo a nivel mundial y en México. Asimismo, revisa y discute las
diversas estrategias de biorremediación, ftorremediación y restauración que permiten
dar una respuesta a corto y mediano plazo. La mayoría de los suelos contaminados
con hidrocarburos, contienen microorganismos capaces de degradarlos observándose
que la atenuación natural ocurre en la mayoría de los casos. Con el objeto de acelerar
este proceso, se han investigado las estrategias de bioestimulación (adición de nu-
trientes o compuestos estimuladores de la degradación) y de bioaumentación (adición
de cepas microbianas con atributos especiales para degradar los contaminantes). Otro
factor limitante para que ocurra la degradación de hidrocarburos en los sedimentos de
manglares, es la falta de oxígeno. La información más actual indica que la estrategia
de bioestimulación, complementada con aireación, es una de las mejores opciones de
tratamiento. Finalmente, se señala la necesidad de realizar estudios integrales de biorre-
mediación, ftorremediación y restauración de manglares impactados por hidrocarburos
que incluyan los diferentes subsistemas de dichos ecosistemas.
Key words
:
hydrocarbons
,
biostimulation,
bioaugmentation, natural attenuation, biodegradation, oil spills,
mangroves
ABSTRACT
Mangroves are complex ecosystems with multiple functions and high economic value.
However, they are exposed to several negative impacts and are disappearing at a high
annual rate (1 to 5 %). Oil spills are one of the most negative impacts causing damage
to all the ecosystem’s sub-systems: plants, associated fauna, microorganisms (aerobic
E.J. Olguín
et al.
140
and anaerobic), soil and water. Considering the relevance of these ecological disas-
ters, the current revision offers a discussion of updated information on oil pollution of
mangroves. Furthermore, various strategies related to bioremediation, phytoremedia-
tion and restoration, are also reviewed and discussed as solutions for the short and
medium term. An autochthonous microbial fora capable oF degrading hydrocarbons
is usually present in polluted soils and it has been observed that natural attenuation
generally occurs. The strategies of biostimulation (addition of nutrients or degrading
stimulation compounds) and bioaugmentation (addition of microbial strains with special
attributes for pollutant degradation), have been investigated as tools for acceleration
of such natural process. Another limiting factor under natural conditions is the lack of
oxygen in the mangroves’ sediments. Current information indicates that biostimulation
complemented with aereation, is the most suitable strategy for hydrocarbon degrada-
tion. Finally, the need of integrated studies of bioremediation, phytoremediation and
restoration of mangroves impacted by oil spills, in which most of the sub-systems of
this complex ecosystem are investigated in parallel, is highlighted.
INTRODUCCIÓN
El manglar es un ecosistema complejo formado
principalmente por vegetación arbórea, la fauna y la
fora interrelacionadas, así como el medio Físico sobre
el cual se establece (Hoff
et al
. 2002). Se denomina
mangle a las especies de árboles y arbustos que han
evolucionado para adaptarse al ambiente de las zonas
intermareales de las costas tropicales y subtropicales
del planeta, para lo cual han desarrollado tolerancia
a suelos anegados y con alta salinidad. Este ecosis-
tema se encuentra en áreas aledañas a los litorales,
lagunas costeras, desembocaduras de ríos, esteros
y humedales. Su importancia ecológica reside en
las funciones que desempeña en la estabilización y
protección de las líneas costeras, proporcionando un
área de cría y alimentación de numerosas especies
de peces y crustáceos y hábitat para cangrejos y
moluscos y lugares de anidamiento de aves costeras.
Por otra parte, el manglar tiene un valor económico
derivado de su papel como criadero de especies para
la pesca, así como por la extracción de taninos de la
corteza del mangle, y la extracción de madera para
diversos usos artesanales y comerciales (IPIECA
1993, Lewis 2005)
En el transcurso del tiempo y por diversas razones,
el área de manglares ha sido impactada negativamen-
te con una concomitante reducción de su super±cie.
A nivel mundial, en el período de 1980 a 1990, dicha
área disminuyó de 198,000 km
2
a 157,630 km
2
. Estas
pérdidas representaron aproximadamente un 2 %
anual, mientras que de 1990 a 2000 fueron del 1 %
(Lewis 2005). En 2003, estos ecosistemas cubrían
un área de 146,530 km
2
de las costas tropicales del
mundo (FAO 2003)
En México, se estima que se han perdido aproxi-
madamente 65 % de los manglares, según el World
Resources Institute (WRI 2000). También se esti-
ma que la tasa de deforestación es del 5 % anual
(López-Portillo y Ezcurra 2002). Las estimaciones
del área cubierta por manglares presentan grandes
variaciones, estableciendo como mínimo una su-
per±cie de 5,300 km
2
y un máximo de 14,200 km
2
lo que representa de un 0.27 al 0.71 % del área total
del país. Las especies de mangle más características
en México son
Rhizophora mangle
L. (mangle rojo,
Rhizophoraceae),
Avicennia germinans
L. (mangle
negro, madre de sal),
Laguncularia racemosa
(L.)
Gaertn. (mangle blanco, Combretaceae) y
Conocar-
pus erectus
L. (mangle botoncillo, Combretaceae)
(López-Portillo y Ezcurra 2002).
CARACTERISTICAS BIOGEOQUÍMICAS DE
LOS SUELOS DE MANGLARES
Los suelos de manglar se caracterizan por un alto
contenido de agua, de sal y sulfuro de hidrógeno, un
bajo contenido de oxígeno y una elevada proporción
de materia orgánica (Lewis 2005). Los manglares
se desarrollan sobre todo en terrenos fangosos y
aluviales que por lo general se forman mediante la
sedimentación de partículas de suelo transportadas
por el agua. A continuación se describen algunas
de las principales características de los suelos de
manglares.
Salinidad
La salinidad en los sedimentos (salinidad inters-
ticial) de los bosques de manglar depende del tipo
de hidrología que prevalezca en ellos. Los manglares
en las orillas costeras, reciben constantemente agua
de mar. Por otro lado, los manglares ribereños son
infuenciados por agua salobre ya que reciben agua
CONTAMINACIÓN DE MANGLARES POR HIDROCARBUROS
141
de los ríos y canales, al igual que agua de mar. La
salinidad varía estacionalmente y depende de la altura
y amplitud de la marea, de la precipitación pluvial y
de las variaciones estacionales en el volumen de agua
que les aportan los ríos, canales y escurrimientos de
tierras arriba. La salinidad en los suelos de bosques
de manglar que se encuentran adyacentes a ríos es
menor que la salinidad en el agua de mar. Por otro
lado, en los manglares localizados en las orillas de
la costa, la salinidad es más alta que la del agua de
mar, debido al proceso de evaporación. En general
la salinidad aumenta cuando el intercambio con la
marea se interrumpe (Mitsch y Gosselink 2000).
Oxigenación
La penetración de oxígeno y consecuentemente la
descomposición aeróbica en los suelos de ecosistemas
costeros están limitados a unos cuantos milímetros de
profundidad (Holmboe
et al
. 2001). Más abajo, los
suelos de bosques de manglar presentan condiciones
reducidas con potenciales de oxido-reducción en el
rango de
-
100 a
-
400 mV, ésto como consecuencia
de las condiciones de inundación que prevalecen
en ellos (Mitsch y Gosselink 2000). En las zonas
anaeróbicas, la respiración bacteriana utiliza NO
3
-
,
MnO
2
, FeOH, SO
4
=
y CO
2
como aceptores fnales de
electrones (Holmboe
et al
. 2001). El grado de reduc-
ción depende de la duración de la inundación y de
la apertura del ecosistema a Fujos de agua dulce y
salada. El oxígeno puede ser transportado a la zona de
la rizosfera a través del tejido aerenquimal que poseen
los árboles de mangle, creando micro-sitios aeróbicos
en esa zona. Asimismo, los Fujos superfciales de
agua en los suelos de manglares, ayudan a disminuir
las condiciones reducidas en ellos, porque dichas
aguas contienen oxígeno disuelto que es difundido
hacia los suelos (Mitsch y Gosselink 2000).
Acidez
Los suelos de los bosques de manglares son gene-
ralmente ácidos (Suprayogi y Murray 1999). Las altas
condiciones reducidas de los suelos y la consecuente
acumulación de sulftos causan condiciones de aci
-
dez extrema. Se ha reportado que los sedimentos de
manglares pueden acumular hasta 0.1 kg S m
-
3
año
-
1
(Dent 1992). Si los suelos de manglares son drenados,
removidos o dragados, los depósitos de azufre (en
forma de pirita) son liberados y por tanto, oxidados
a ácido sulfúrico, causando más acidez.
Materia orgánica
La alta productividad primaria neta y la baja tasa
de respiración del ecosistema de manglar, lo hace un
sistema muy efciente para la secuestración de car
-
bono (Jennerjahn y Ittekkot 2002). Adicionalmente,
los sedimentos marinos o los de ríos también son
fuente de materia orgánica para los suelos de bosques
de manglar. La acumulación de materia orgánica
en esta clase de suelos está inFuenciada por el tipo
de hidrología, por las condiciones climáticas y de
inundación, así como por las especies de vegetación
que lo constituyen.
En los manglares que se encuentran en cuencas
bajo condiciones de inundación permanente, la ma-
teria orgánica puede exportarse en forma disuelta. En
contraste, si los manglares se encuentran en zonas de
Fujo constante de agua, como en las orillas, la materia
orgánica se exporta en forma de partículas suspen-
didas (López-Portillo y Ezcurra 2002). Bouillon
et
al
. (2003), estudiaron la acumulación de materia
orgánica en suelos de tres bosques de mangle, dos
de ellos localizados en la India y uno en el sureste de
Sri Lanka. Los tres bosques estaban conformados por
las especies de mangle
Rhizophora
spp
, Exoecaria
agallocha
y
Avicennia
ofFcinalis
. Cuando se tomaron
muestras de suelo de cada bosque, encontraron que en
suelos con
Rhizophora
spp, el contenido de carbono
orgánico fue más alto que los suelos colonizados con
E. agallocha
o
A.
ofFcinalis
.
CARACTERÍSTICAS FÍSICOQUÍMICAS DE
LOS HIDROCARBUROS
Los hidrocarburos son compuestos orgánicos
que contienen carbono e hidrógeno. El número de
carbonos y su estructura química determina su clasi-
fcación. Los hidrocarburos ali±áticos son de cadena
lineal o ramifcada y pueden ser saturados (alcanos) o
insaturados (alquenos y alquinos). Los hidrocarburos
de cadenas cíclicas, pueden ser saturados (cicloal-
canos) o con uno o más anillos bencénicos (aromá-
ticos) (Morrison y Boyd 1985). Los hidrocarburos
constituyen del 50-98 % de la composición total del
petróleo, están formados por alcanos, cicloalcanos
y compuestos aromáticos (
Fig.1
), con al menos un
anillo bencénico en su estructura (Botello 2005).
La gasolina está constituida aproximadamente por
70 % de compuestos alifáticos saturados y 30 % de
hidrocarburos aromáticos como el benceno, tolueno e
isómeros del xileno (conocidos en su conjunto como
BTX) (Hartley y Englande 1992, Phelps y Young
2001, Coates
et al.
2002).
Los alcanos son casi totalmente insolubles en
agua debido a su baja polaridad y a su incapacidad
para formar enlaces con el hidrógeno. Los alcanos
líquidos son miscibles entre sí y generalmente se
disuelven en disolventes de baja polaridad como el
E.J. Olguín
et al.
142
benceno, tetracloruro de carbono, cloroformo y otros
alcanos. Su densidad incrementa con el tamaño de la
molécula, siendo en todos lo casos menos densos que
el agua (Morrison y Boyd 1985, Botello 2005).
Los cicloalcanos presentan puntos de ebullición
y de fusión mayores a los que se observan en los al-
canos y también poseen densidades mayores, lo cual
probablemente se deba a que sus moléculas son más
rígidas y simétricas, lo que les permite tener fuerzas
de atracción intramolecular muy efectivas (Morrison
y Boyd 1985).
Los hidrocarburos aromáticos son líquidos o
sólidos a temperatura ambiente y sus puntos de
ebullición están cercanos a los de los cicloalcanos
correspondientes. Al igual que los hidrocarburos
descritos anteriormente, los compuestos aromáticos
son poco polares o no polares y por lo mismo, no se
disuelven en agua. Los electrones de los anillos aro-
máticos pueden tener una débil atracción con enlaces
polares de otras moléculas, lo cual los hace exce-
lentes solventes orgánicos. La unión de dos anillos
bencénicos produce hidrocarburos poliaromáticos
(HPA). Dichos compuestos son de interés ambiental
y de salud pública en relación con sus propiedades
carcinogénicas como es el caso del 3-4 benzopireno
(Botello 2005).
CONTAMINACIÓN DE MANGLARES POR
HIDROCARBUROS
Los derrames de petróleo representan un grave
problema de contaminación en diversas partes del
mundo. Estos accidentes han contribuido en gran
manera al aumento en la contaminación por hidro-
carburos en zonas costeras, afectando negativamente
áreas de manglar, la fora, la Fauna y la salud huma
-
na. Los hidrocarburos del petróleo se adhieren a las
branquias de los peces, afectando su respiración.
También se adhieren y destruyen las algas y el ±to
-
plancton y afectan la alimentación y reproducción
de la vida acuática en general (plantas, insectos y
peces) (Reeves 2005). Causan la muerte o inducen
mutaciones de los mangles como se describe en
detalle más adelante.
Los hidrocarburos se pueden encontrar en el agua
fotando libremente, en emulsión, disueltos o adsor
-
bidos a sólidos suspendidos. Los hidrocarburos con
mayor número de carbonos tienden a fotar y están
en forma libre. Por el contrario, las moléculas más
pequeñas tienden a formar emulsiones con el agua y
son más difíciles de remover (Reeves 2005).
Diversos procesos relacionados con el clima
contribuyen a la atenuación natural de descargas de
petróleo en agua de mar, tales como evaporación,
foto-oxidación, emulsión, dispersión y biodegrada-
ción (Brakstad y Bonaunet 2006). Sin embargo, en la
mayoría de los derrames de petróleo, dicha capacidad
de autodepuración no es su±ciente para remediar los
sitios contaminados e incluso los productos de la
foto-oxidación son compuestos ácidos y fenólicos,
los cuales en alguno de los casos, son más tóxicos
que los hidrocarburos originales (Kingston 2002).
Además, a medida que transcurre el tiempo, los
hidrocarburos derramados en ambientes marinos o
acuáticos se adhieren fuertemente a los sedimentos
Alcanos alifáticos
Hexano
Ciclopropano
Benceno
2,4 dimetilpentano
Ciclohexano
5-isopropil-2,2-metiloctano
Naftaleno
Benzopireno
Cicloalcanos
Hidrocarburos
aromáticos
CH
3
CH
2
CH
2
CH
2
CH
2
CH
3
CH
3
CHCH
2
CHCH
2
CH
2
CH
3
CH
3
CCH
2
CH
2
CHCH
2
CH
2
CH
3
CH
3
CH
3
CH
3
CH
3
CH
3
CHCH
3
CH
2
CH
2
CH
2
H
H
H
H
H
H
H
H
H
H
H
H
Fig. 1.
Estructura de los hidrocarburos del petróleo
CONTAMINACIÓN DE MANGLARES POR HIDROCARBUROS
143
debido a su baja solubilidad en agua y a su carácter
hidrofóbico (Ke
et al
. 2002).
En el caso de los manglares, su alta productividad
y su abundante detritus orgánico, los hacen un sitio
preferencial para la acumulación de hidrocarburos
(Suprayogi y Murray 1999, Zhang
et al
. 2004). Se
ha reportado que la concentración de HPA en suelos
de manglar en China, mostró una fuerte correlación
con el contenido de carbono orgánico (Zhang
et al
.
2004). En Queensland, Australia, se investigó la con-
taminación por hidrocarburos en suelos de manglar,
en cuyas zonas aledañas fueron depositados desechos
de aceite. Se encontró una zona contaminada de 15-30
m de ancho y 200 m de largo, conteniendo concen-
traciones de hidrocarburos hasta en un 17 % del peso
seco de los suelos superfciales. Los hidrocarburos
también fueron detectados en los sedimentos de un
arroyo aledaño como consecuencia del lavado perió-
dico de los sedimentos contaminados de los bosques
del manglar. El análisis del perfl de los sedimentos
indicó que los hidrocarburos penetraron a una pro-
fundidad de 40 cm (Burns
et al.
1998).
Estudios recientes en manglares de Hong Kong,
indicaron que los suelos superfciales (2-3 cm) pre
-
sentaron concentraciones de HPA en el rango de 66
a 3758 ng g
-
1
del peso seco del suelo y se observa-
ron 16 HPA incluidos en la lista de contaminantes
prioritarios de la Agencia de Protección Ambiental
de los Estados Unidos (USEPA). Los perfles de se
-
dimentos revelaron que la capa superfcial presentó
concentraciones de HPA más bajas que las capas más
profundas (15- 20 cm) y la composición de HPA tam-
bién cambió en las diferentes profundidades (Ke
et al
.
2005). Otro estudio también en Hong Kong, encontró
concentraciones entre 60-80 μg g
-
1
de hidrocarburos
totales de petróleo (HTP) y de 60-70 μg g
-
1
de mez-
clas de hidrocarburos no separadas (MHNS) en los
suelos de los bosques de manglares de Sheung Park
Nai Swamp (Tam
et al
. 2005).
En relación con México, se ha estimado que
el estado de Veracruz cuenta con 460.47 km
2
de
manglar, lo que representa un 14 % de los mangla-
res del Golfo de México (Moreno
et al
. 2002). Sin
embargo, dada su ubicación geográfca, una de las
mayores amenazas sobre este ecosistema, son los
accidentes relacionados a la industria petrolera que
se desarrolla a lo largo de la zona costera. Según
datos del Instituto Nacional de Estadística, Geografía
e Informática existen más de 3,000 km de ductos
que transportan diariamente, a diversos puntos de
la República Mexicana, más de 1,073 millones de
barriles de petróleo y 2,622 millones de pies cúbicos
de gas. Los accidentes más comunes son la ruptura
de ductos, los derrames de plataformas y accidentes
de buques tanque (Moreno
et al.
2002). Sin embargo,
aunque hace algunas décadas se realizaron estudios
sobre la contaminación por metales pesados y por
hidrocarburos en algunos sistemas costeros del Golfo
de México (Botello
et al
. 2005) y se determinaron
algunos sitios de contaminación con hidrocarburos
por rupturas de ductos principalmente en el occi-
dente del estado de Tabasco (Adams
et al
. 1999), se
requiere actualizar el conocimiento sobre el nivel
de impacto que causan actualmente los derrames de
petróleo sobre los manglares más importantes de la
costa de Veracruz y en general, del Golfo de México.
Uno de los pocos estudios actuales (García-López
et
al
. 2006), se realizó también en el estado de Tabasco
y localizó 52 derrames de petróleo, la mayoría sobre
histosoles y manglar, principalmente en el núcleo del
campo La Venta, en donde el 75 % de la superfcie
estudiada registró niveles de contaminación por hi-
drocarburos de ligera a moderada.
EFECTOS DE LA CONTAMINACIÓN POR
HIDROCARBUROS EN MANGLARES
Es importante mencionar que en un estudio don-
de se investigue el impacto de hidrocarburos en un
ecosistema tan complejo como lo es un bosque de
manglar, se debe considerar por lo menos seis sub-
sistemas: 1) árboles de mangle, 2) microorganismos
diversos del suelo (aerobios y anaerobios), 3) suelo
(sedimentos orgánicos), 4) agua (hidrología y calidad
del agua), 5) fauna y 6) condiciones climáticas.
La investigación de los efectos de la contamina-
ción por hidrocarburos en manglares se ha intensif
-
cado en los últimos 15 años. Sin embargo, la mayoría
de las investigaciones se han enfocado al efecto de
los hidrocarburos en los subsistemas de árboles y
Fauna de manglar y aún no existen sufcientes datos
para poder elaborar conclusiones generales sobre los
efectos en todo el ecosistema. Los efectos de corto
plazo sobre plántulas y árboles de mangle están re-
lacionados a la asfxia y muerte cuando el petróleo
pesado o viscoso cubre los pneumatóforos, sistema
de raíces aéreas mediante las cuales se realiza el
intercambio de gases con la atmósfera circundante
al sustrato del manglar. Asimismo, la vegetación de
manglar puede morir por intoxicación directa con
los compuestos aromáticos de bajo peso molecular
cuando estos dañan las membranas celulares de las
raíces y se impide el proceso normal de exclusión
de la sal (IPIECA 1993). Hasta ahora, los efectos de
largo plazo parecen ser particulares para las diferentes
especies de plantas y animales asociadas al ecosis-
tema de manglar, dependiendo de la concentración
E.J. Olguín
et al.
144
y el tipo de hidrocarburo, así como de la intensidad
de la contaminación.
En la costa de Paraná, Brasil, donde ocurrieron
derrames graves de petróleo hace más de 20 años y
en donde la contaminación menor por hidrocarburos
ha sido crónica, se ha observado una alta proporción
de raíces muertas de los árboles de
Rhizophora
spp.
(Burnas
et al
. 1994).
Suprayogi y Murray (1999), investigaron el efecto
de cinco concentraciones de dos tipos de petróleo
(crudo de y condensado) sobre algunas características
fsicoquímicas de los sedimentos y en el crecimiento
de cuatro especies de plántulas de mangle (
Rhizopho-
ra stylosa
,
Rhizophora mucronata
,
Ceriops tagal
y
Avicennia marina
). El tipo crudo fue más persistente
en los sedimentos de manglar que el condensado, lo
cual probablemente se debió a una mayor velocidad
de evaporación del último. Ambos tipos de petróleo
ocasionaron condiciones anaeróbicas en los suelos
del manglar, ya que se formaron películas oleosas. La
concentración de hidrocarburos en las hojas aumentó
conforme se incrementó la concentración de hidrocar-
buros en el suelo.
A. marina
fue la especie que más
altas concentraciones de hidrocarburos acumuló y
consecuentemente su crecimiento fue inhibido más
que el de las otras especies. Los autores discutieron
que la razón de las diferentes respuestas de las es-
pecies de mangle a los hidrocarburos no es clara y
que pudiera deberse a diversos factores tales como
diferentes rutas bioquímicas de degradación de los
hidrocarburos, así como diferencias en la tolerancia
a condiciones anaeróbicas en las raíces cuando los
sedimentos y los pneumatóforos están cubiertos por
las capas grasosas del petróleo.
Estudios más recientes realizados en Queensland,
Australia, indicaron una fuerte correlación entre la
concentración de hidrocarburos en los sedimentos de
manglar con predominancia del género
Avicennia
y
la aparición de mutantes defcientes en clorofla a, las
cuales fueron llamadas mutantes albinas. Dichas mu-
tantes presentaron color rojo o amarillo y murieron a
los pocos meses de haber germinado. Asimismo, las
mutantes albinas han sido observadas en manglares
con predominancia del género
Rhizophora
en la zona
costera del mar Caribe y su presencia también fue
correlacionada con la concentración de hidrocarburos
en los sedimentos (Duke y Watkinson 2002).
Por otro lado, ProFftt y Devlin (1998), investiga
-
ron el potencial de los efectos acumulativos y sinérgi-
cos de eventos de derrames múltiples. Estos autores
llegaron a la conclusión de que no hubo diferencias
signifcativas en diversos parámetros relacionados
al crecimiento de
Rhizophora mangle
después de
varios tratamientos consecutivos con petróleo crudo
de Lousiana.
La discusión anterior, pone de manifesto que el
tema de las respuestas de los mangles al contacto con
hidrocarburos es complejo y controversial, dado que
depende de múltiples factores, tales como la especie
de mangle, del sustrato en el que ésta se encuentre, de
las corrientes, dirección del viento y patrones de las
mareas, de la temperatura ambiental, de la geomor-
fología y de las características físico-químicas de los
hidrocarburos involucrados (relacionadas a toxicidad,
bioacumulación y persistencia). La discusión a pro-
fundidad de esta temática está fuera del alcance de la
presente revisión, dado que se enfoca principalmente
a discutir las diversas estrategias de biorremediación
descritas en la literatura actual.
ESTRATEGIAS DE BIORREMEDIACIÓN DE
MANGLARES CONTAMINADOS CON HI-
DROCARBUROS
Los derrames por petróleo a nivel global han ocu-
rrido desde hace muchas décadas, lo que ha generado
una diversidad de tecnologías para la contención y
limpieza de los suelos impactados. En el caso del
agua, se pueden utilizar procesos físicos, químicos
y biológicos para recuperar y remover petróleo. La
National Oceanic and Atmospheric Administration
(NOAA) de Estados Unidos, ha discutido el uso de
la mayor parte de las tecnologías no biológicas (Hoff
et al
. 2002). Sin embargo, existen evidencias de que
algunas de estas tecnologías pueden causar daños a
la biota e impedir la recuperación de ciertos habitats
(Dutrieux
et al.
1990). Por lo anterior, los nuevos
esfuerzos se han enfocado hacia el uso de tecnologías
que promuevan los procesos naturales de remoción
de contaminantes. La biorremediación y la ftorre
-
mediación son dos de estas tecnologías emergentes
y ambientalmente pertinentes (
Fig. 2
).
La biorremediación es un proceso biológico en
donde diversos microorganismos (m.o.) degradan
diversos contaminantes hasta compuestos no tóxicos
presentes en suelo, agua o aire, trabajando de manera
individual o coordinadamente (mediante sinergias),
dentro de un consorcio microbiano.
La mayoría de los suelos contaminados con hi-
drocarburos, contienen microorganismos capaces de
degradarlos. Sin embargo, el crecimiento de dichos
m.o. está limitado en el ambiente natural por diver-
sos factores, tales como la baja solubilidad en agua
de los HPA, su baja biodisponibilidad, la limitación
de algunos nutrientes, especialmente nitrógeno (N),
la presencia de otros contaminantes que pueden
inhibir la degradación de los HPA (por ejemplo el
CONTAMINACIÓN DE MANGLARES POR HIDROCARBUROS
145
pentaclorofenol) y otros diversos. Por lo anterior, se
han utilizado dos estrategias para contrarrestar dichas
limitaciones y fomentar la actividad degradadora
de la fora microbiana nativa: a) la bioestimulación
(adición de nutrientes o compuestos estimuladores
de la degradación) y b) la bioaumentación (adición
de cepas microbianas con atributos especiales para
degradar los contaminantes).
Por otro lado, existe la remediación intrínseca
en donde sólo la fora microbiana nativa es la res
-
ponsable de la degradación o transformación de los
contaminantes. Actualmente se realiza un gran nú-
mero de investigaciones sobre la estrategia llamada
“monitoreo de la atenuación natural”, que consiste
en tener un seguimiento analítico de la degradación
y transformación de los contaminantes por parte de
la fora microbiana autóctona. En México, estudios
preliminares a nivel de laboratorio, mostraron un
aumento en la respiración de la fora microbiana
nativa de suelos de manglar fuertemente contamina-
dos con petróleo crudo o con lodos de perforación
en el estado de Tabasco (Adams
et al
. 1999). Otros
estudios también realizados en Tabasco, indicaron
que la destoxiFcación de suelos contaminados con
residuos de petróleo, ocurrió por atenuación natural
o biodegradación pasiva (Ferrer 1997).
En relación a la biorremediación de suelos im-
pactados con hidrocarburos, se han realizado diver-
sas investigaciones, aunque un mínimo de ellas se
reFeren a suelos de manglar (Burns
et al
. 1999). En
este último caso, diversos estudios sugirieron que
siendo los sedimentos de manglar predominantemen-
te anaeróbicos, la velocidad de degradación de los
hidrocarburos estaba muy probablemente limitada
por las concentraciones de oxígeno y de nutrientes.
En virtud de lo anterior, se realizaron estudios de
campo en manglares con comunidades maduras de
Rhizophora stylosa
en Gladstone, Australia, en donde
la estrategia de biorremediación de parcelas conta-
minadas con petróleo crudo fue tanto la aireación de
los sedimentos como la adición de un fertilizante de
liberación lenta (Ramsay
et al.
2000). Se encontró
que la aireación activa y la adición de nutrientes
estimularon signiFcativamente (en tres órdenes de
magnitud) el crecimiento de los m.o. degradadores
de alcanos y en menor proporción la población de
los m.o. degradadores de hidrocarburos aromáticos.
Estos resultados son similares a los encontrados en un
estudio de simulación a nivel mesocosmos, en el cual
se realizó un tratamiento factorial de cinco vías en
donde las variables fueron: dos substratos (orgánico
e inorgánico), dos tipos de regímenes de nutrientes
(fertilizado y no fertilizado), dos niveles de aireación
(aireado y no aireado), tres concentraciones de petró-
leo (0, 5 y 10 litros de petróleo/m
2
) y cuatro especies
de plantas vasculares (
Alternanthera philoxeroides,
Panicum hemitomon, Phragmites australis, Sagitaria
lancifolia
y un tratamiento sin plantas). Se encontró
SEDIMENTOS DE MANGLARES CONTAMINADOS
COLUMNA DE
AGUA
CONTAMINADA
FITORREMEDIACIÓN
BIORREMEDIACIÓN
ATENUACIÓN
NATURAL
Por microorganismos
autóctonos
degradadores de
petróleo
BIOESTIMULACIÓN
Uso de nutrientes y
compuestos estimulantes
del crecimiento de la flora
nativa
BIOAUMENTACIÓN
Uso de cepas con
ciertos atributos
para la degradación de
hidrocarburos
BIOADSORCIÓN
Uso de biomasa seca
de plantas para la
adsorción de
hidrocarburos
AGUA DE MANGLARES CONTAMINADOS
+
Fig. 2.
Estrategias de biorremediación y Ftorremediación
E.J. Olguín
et al.
146
que la concentración de petróleo después de 18
meses, fue menor en los mesocosmos aireados y
fertilizados conteniendo
P. hemitomon
o
S. lancifolia
y substratos o matrices con baja concentración de
materia orgánica (Dowty
et al
. 2001).
En otro estudio de campo realizado en man-
glares de Nigeria donde se encontraban presentes
especies de los géneros
Rhizopora, Laguncularia
y
Avicennia
y los suelos estaban contaminados con
petróleo crudo, se evaluó el uso combinado de tres
estrategias de biorremediación: a) bioestimulación
con fertilizante, b) bioaumentación con inoculación
de 100 kg (base húmeda) ha
-
1
de cultivos de una po-
blación autóctona mixta de bacterias degradadoras
de hidrocarburos aislada y producida localmente
y c) prácticas de labranza (Odokuma y Dickson
2003). Se encontró que la mejor combinación para
la degradación de los hidrocarburos totales fue la
adición de nutrientes (bioestimulación), junto con
prácticas de labranza manual para estimular la
aireación y la adecuada distribución de nutrientes.
En otros estudios a nivel de microcosmos, suelos
contaminados con HPA, fueron bioestimulados (con
adición de cascarilla de arroz y de sangre seca como
fuente de liberación lenta de N) y bioaumentados
(con adición de
Pseudomonas aeruginosa
cepa
64, un productor de biosurfactantes). El mejor
resultado se obtuvo en el microcosmos que recibió
ambos tratamientos, en comparación al que recibió
sólo bioestimulación. Cuando los experimentos se
realizaron a mayor escala, se logró una remoción
del 87 % de los HPA en las parcelas que recibieron
ambos tratamientos y una de 86 % en las parcelas
que sólo recibieron bioestimulación, después de 16
meses (Straube
et al
. 2003). Puesto que el m.o. uti-
lizado no es degradador de HPA, se concluyó que la
bioestimulación de la fora microbiana autóctona Fue
la mejor opción. Esta importante conclusión ha sido
con±rmada en otros estudios a nivel de laboratorio
(Araujo
et al
. 2006), en donde se trataron suelos
contaminados con
gasoil
y se logró la mayor remo-
ción de hidrocarburos en 150 días (90 %), cuando se
utilizó una mezcla conteniendo cepas microbianas
autóctonas (15 %) y lodos estabilizados (ricos en
materia orgánica y nutrientes), en comparación con
otros tratamientos.
La atenuación natural también ha sido demos-
trada como la mejor opción en el caso de estudios
realizados con sedimentos de manglar contaminados
con una mezcla de HPA, fuoreno y Fenantreno. Se
requirió bioestimulación para degradar pireno. Sin
embargo, la bioaumentación con un consorcio mi-
crobiano aislado por enriquecimiento de los propios
sedimentos, no demostró ningún aumento en la capa-
cidad de degradación de los HPA (Yu
et al.
2005).
Más recientemente, se realizaron estudios en
dos suelos contaminados con diesel (colectados en
California y Hong Kong) en donde se compararon
los tres tipos de tecnologías de biorremediación:
monitoreo de la atenuación natural, bioestimulación y
bioaumentación. Además, se cuanti±có el número de
m.o. degradadores de diesel y la actividad microbiana
medida como actividad de deshidrogenasa presente
(Bento
et al
. 2005). Se encontró que la atenuación
natural fue más efectiva que la bioestimulación
especialmente en el caso de suelos colectados en
Hong Kong. La mayor actividad microbiana (me-
dida como actividad de deshidrogenasa) se observó
con bioaumentación en los suelos de California (3.3
veces más) y en suelos de Hong Kong donde sólo se
realizó monitoreo de la atenuación natural (4.0 veces
más). El número de m.o. heterótrofos degradadores
de diesel no fue afectado por el tipo de tratamiento.
Se concluyó que las propiedades del suelo y el tipo de
microfora autóctona aFectan el grado de degradación,
por lo que se recomendó realizar una caracterización
detallada de los suelos del sitio de trabajo, antes de
decidir el tipo de tratamiento.
Otro ejemplo de la importancia de la caracteri-
zación de los suelos que se intentan biorremediar,
es el relacionado con la interferencia de los ácidos
húmicos en la degradación natural de pireno. Ke
et
al
. (2003), demostraron que la adición de este tipo
de ácidos a microcosmos de manglar disminuyó la
degradación de pireno después de seis meses. En
los microcosmos con ácidos húmicos y sin plantas,
el porcentaje de remoción de pireno fue de 45 % en
los sedimentos super±ciales y de 43 % en los sedi
-
mentos anaeróbicos más profundos, mientras que en
los microcosmos sin la adición de ácidos húmicos, la
remoción Fue de 76 % en sedimentos super±ciales y
de 46 % en los sedimentos más profundos. Los mi-
crocosmos con plántulas de
Kandelia candel
y sin la
adición de ácidos húmicos, presentaron porcentajes
de remoción más altos (70.9 %) que los microcosmos
sin plantas ni ácidos húmicos (61.4 %). Sin embargo,
cuando se adicionaron ácidos húmicos a los micro-
cosmos con o sin plantas, la remoción de pireno fue
aproximadamente del 40 % en ambos casos. Consi-
derando que los ácidos húmicos son componentes
naturales de los suelos de los humedales (Collins y
Kuehl, 2000, Hernández y Mitsch 2007), es posible
que la degradación de pireno en los suelos de man-
glares pudiera ser afectada por la presencia de este
tipo de compuestos.
Los resultados discutidos anteriormente se com-
CONTAMINACIÓN DE MANGLARES POR HIDROCARBUROS
147
plementan con otros estudios recientes (Thompson
et
al
. 2005) en donde se concluyó que cuando se utiliza
bioaumentación, el aspecto clave de éxito reside en la
selección de la cepa, utilizando no sólo los criterios
convencionales relacionados al uso de m.o. compe-
tentes desde el punto de vista catabólico, sino también
utilizando criterios modernos de biología molecular
y química analítica. Otros estudios realizados utili-
zando técnicas de biología molecular en suelos con-
taminados con metales pesados e hidrocarburos por
décadas (Joynt
et al
. 2006), señalaron cambios en la
composición de la comunidad microbiana, pero que
aún persistían grupos bacterianos flogenéticamente
diversos (incluyendo algunos nuevos flotipos).
Por último, cabe destacar que se ha demostrado
el éxito de la estrategia de bioaumentación para la
degradación de suelos contaminados con hidro-
carburos en otros ambientes naturales diferentes
al ambiente de manglar. El sitio ACNA en Italia,
reúne características muy peculiares debido a
que constituyó por más de 100 años, un lugar de
producción a gran escala de diversos compuestos
hasta que fue cerrado en 1994. Se caracteriza por la
presencia simultánea de hidrocarburos aromáticos
(incluyendo clorados), poli-aromáticos y de me-
tales pesados. Un grupo amplio de investigadores
italianos (D’annibale
et al
. 2005) decidieron utilizar
la estrategia de bioaumentación utilizando hongos
degradadores de lignina (white-rot fungi) debido
a que ya se había reportado que la estrategia de
bioestimulación no había tenido éxito en este sitio
(Berselli
et al
. 2004). De hecho, demostraron que
dos hongos de este tipo,
Phanerochaete chrysos-
porium
y
Pleurotus pulmonarius
realizaron una
remoción total de naftaleno, tetraclorobenceno y
dicloroanilina, además de haber logrado crecer en
estos suelos tan contaminados, producir oxidasas
modifcadoras de lignina y de haber destoxifcado
en una gran proporción los suelos de sitio ACNA
(D’annibale
et al
. 2005). Otro ejemplo de un caso
exitoso de bioaumentación fue el reportado por Ru-
berto y colaboradores, quienes utilizaron una cepa
tolerante a bajas temperaturas a nivel de estudios de
microcosmos para remediar suelos de la Antártica
contaminados con petróleo (Ruberto
et al.
2003).
De la revisión de los estudios anteriormente
citados, se puede concluir que en general, la estra-
tegia de bioestimulación, mediante la adición de
nutrientes y de aireación, favorece la degradación de
los hidrocarburos del petróleo por parte de la Fora
microbiana autóctona, lo que indica que esta estra-
tegia y el monitoreo de la atenuación natural, son las
mejores opciones para remediar suelos de manglar y
suelos en general, impactados por hidrocarburos del
petróleo. Sin embargo, no se descarta la posibilidad
de que ciertas cepas aisladas de suelos de manglar
o suelos tropicales puedan coadyuvar a que la Fora
microbiana autóctona degrade los hidrocarburos
presentes. Más aún, es importante mencionar que
además de los procesos de degradación microbiana
de los hidrocarburos contaminantes de ambientes de
manglar y otros habitats salinos, se ha demostrado
que los procesos físico-químicos tales como la eva-
poración y disolución de los hidrocarburos, juegan
un papel importante (Burns
et al
. 2000)
Por otro lado, aún no existen estudios que es-
pecifquen claramente las ventajas de las diversas
opciones de biorremediación en términos de costos.
Sin embargo, es posible prever que la opción de
aireación a gran escala puede ser muy costosa y que
prácticamente es preferible la opción de labranza
manual para favorecer la aireación de capas poco
profundas del suelo de manglar.
ESTRATEGIAS DE FITORREMEDIACIÓN DE
MANGLARES IMPACTADOS POR HIDRO-
CARBUROS
La ftorremediación se defne como el uso de
plantas verdes para remover contaminantes del
ambiente o transformarlos en compuestos menos
tóxicos (Cunningham y Berti 1993). En el caso de los
contaminantes orgánicos, la ftorremediación tiene la
ventaja de que las plantas llevan a cabo reacciones
químicas, utilizando luz solar, para metabolizar o
mineralizar las moléculas orgánicas. Las plantas y
microorganismos asociados a su rizosfera pueden
degradar estos contaminantes o al menos limitar su
distribución en el medio (Raskin
et al
. 1997).
Sin embargo, en el caso de derrames con hidro-
carburos, no es ±ácil aplicar tecnologías de ftorre
-
mediación utilizando plantas vivas, dado que las
plantas también son sensibles a estos compuestos
tóxicos. Por ejemplo, se ha demostrado que ciertas
plantas costeras de pantano son sensibles al petróleo
crudo. Especies tales como
Panicum hemitomon
y
Spartina alternifora
presentaron efectos adversos
en su crecimiento, aunque éstos fueron más severos
en
Spartina patens,
cuya muerte ocurrió después de
un mes de iniciado el tratamiento. Sin embargo, al
utilizar la biomasa seca, dichos efectos tóxicos fueron
eliminados (DeLaune
et al
. 2003). Por lo anterior, la
ftorremediación dirigida a la adsorción de hidrocar
-
buros disueltos en la columna de agua o adheridos
a partículas suspendidas en el agua de ambientes de
manglar, utiliza biomasa muerta no sensible a los
efectos tóxicos de estos compuestos.
E.J. Olguín
et al.
148
Siguiendo esta estrategia, se han estudiado
ciertas propiedades de la biomasa seca que pueden
utilizarse como bioadsorbentes de hidrocarburos.
Se ha descrito que la hidrofobicidad, la superFcie
especíFca y la capilaridad de los adsorbentes son
los factores determinantes involucrados en la re-
moción de petróleo y otros hidrocarburos (Ribeiro
et al
. 2003). Sin embargo, algunos materiales
usualmente hidrofílicos y por lo tanto con baja
capacidad de adsorción de hidrocarburos han sido
utilizados sometiéndolos a un tratamiento previo
para mejorar su capacidad de adsorción. Mysore
et al
. (2005) adicionaron cera a la vermiculita para
volverla hidrofóbica y así incrementar la adsorción
de hidrocarburos ±otantes en agua. Otros materiales
como la Fbra de algodón y corteza de árbol fueron
sometidos a tratamientos químicos tales como la
acilación de la celulosa y la saturación con iones
metálicos de transición, respectivamente, para lo-
grar mayor hidrofobicidad (Haussard
et al
. 2003,
Deschamps
et al
. 2003).
La biomasa de algunas plantas acuáticas represen-
ta una buena opción como adsorbente, dado que sus
características Fsicoquímicas la hacen un excelente
adsorbente no sólo de hidrocarburos sino también de
iones metálicos. Algunas de las que se han utilizado
son
Salvinia
sp.,
Salvinia molesta
,
Salvinia cucullata,
Typha dominguensis
y
Pistia stratiotes.
Las características Fsicoquímicas de
Salvinia
minima
tales como su gran superFcie especíFca
(264 m² g
-
1
) y contenido de grupos carboxilo (0.95
mmol H
+
g
-
1
biomasa) le conFeren excelentes pro
-
piedades como bioadsorbente de iones metálicos
(Sánchez-Galván
et al
. 2005). Esta planta ha de-
mostrado ser muy eFciente en la remoción de iones
metálicos y ser capaz de acumular grandes cantida-
des en su tejido, por lo que se le ha descrito como
hiperacumuladora de plomo y cadmio (Olguín
et
al
. 2002). Estudios más recientes, mostraron que
la adsorción a su superFcie es el principal meca
-
nismo de remoción de plomo en sistemas por lote,
mediante un análisis de compartimentos que utiliza
lavados con EDTA (Olguín
et al
. 2005). También
se ha descrito que
S. minima
es capaz de adsorber
la mayor cantidad de Pb en tan sólo 30 minutos,
cuando es expuesta a un medio con concentracio-
nes iniciales del metal desde 1 hasta 30 mg Pb L
-
1
(Sánchez-Galván
et al
. 2006). En relación a su
uso como biomasa seca, se ha demostrado su gran
capacidad de adsorber Pb en sistemas por lote y en
continuo al trabajar con concentraciones del metal
tan altas como 250 mg L
-
1
(González-Portela
et al
.
2005a, b).
Por otro lado, se ha reportado que el género
Salvinia
tiene una alta hidrofobicidad (96 %) y exce-
lentes características capilares que la hacen un muy
eFciente bioadsorbente de compuestos no polares.
Cuando la biomasa seca de
Salvinia
fue comparada
con una turba comercial para evaluar su capacidad
de adsorción de petróleo crudo, se demostró que
esta biomasa vegetal tiene una mayor capacidad de
adsorción (4.8 g vs 2.7 g de petróleo g
-
1
biomasa)
(Ribeiro
et al
. 2000).
Salvinia
sp. también ha sido probada como un
Fltro para la adsorción de emulsiones acuosas de
petróleo crudo y otros hidrocarburos como vaselina.
Los resultados mostraron que la biomasa de
Salvinia
adsorbió de 2 a 3 veces más petróleo y vaselina en
comparación con una turba comercial (peat sorb)
(11.8 vs 4.8 g de petróleo g
-
1
de biomasa y 7.3 vs
3.0 g de vaselina g
-
1
de biomasa). Esta superioridad
de
Salvinia
sp., parece deberse principalmente a su
hidrofobicidad y a los Flamentos presentes en su
superFcie (Ribeiro
et al
. 2003).
La biomasa de
Typha dominguensis
y de
Salvi-
nia
sp. también ha sido probada y comparada en
relación con su capacidad de remoción de gasolina
respecto a un adsorbente sintético comercial como
Fbra de poliéster y otros adsorbentes tales como
madera, cáscara de arroz, de coco y bagazo. Se
encontró que más del 70 % de la gasolina presente
fue removida por todos los adsorbentes, excepto
por la cáscara de coco y el bagazo (32 y 20 %, res-
pectivamente). La cantidad de gasolina adsorbida
fue relativamente semejante con biomasa de
T.
dominguensis,
de
Salvinia
sp. y con Fbra sintética
(1107, 944 y 1108 mg g
-
1
, respectivamente). Sin
embargo, en las pruebas de desorción, se obser-
vó que una mayor cantidad del hidrocarburo fue
liberado en el adsorbente comercial en relación a
los demás adsorbentes (4 vs <1.5 %) (Khan
et al
.
2004).
Finalmente, se sabe que el lirio acuático (
Eic-
chornia crassipes
) contiene una gran cantidad
de fibra (55 % b.s.) (Ly
et al
. 2002) y existen
algunas empresas que ya lo utilizan para remover
compuestos orgánicos no polares, tales como los
hidrocarburos.
En resumen, el uso de biomasa seca de ciertas
plantas acuáticas con capacidad adsorbente de hi-
drocarburos, es una opción que aún debe explorarse
a nivel piloto en manglares impactados por derrames
de petróleo. De hecho, nuestro grupo de trabajo
tiene un proyecto en marcha en donde se incluye
la evaluación de biomasa seca de
S. minima
para
este propósito.
CONTAMINACIÓN DE MANGLARES POR HIDROCARBUROS
149
ESTRATEGIAS DE RESTAURACIÓN DE
ÁREAS DE MANGLAR IMPACTADAS POR
HIDROCARBUROS
La restauración ecológica es el proceso de
coadyuvar a la recuperación de un ecosistema que ha
sido dragado, dañado o destruido (SER 2004). Este
tipo de acción es recomendable cuando los ecosiste-
mas han sido alterados hasta el grado que no pueden
recuperarse o renovarse por sí mismos. Bajo dichas
circunstancias, la homeostasis y el proceso de suce-
sión secundaria de los ecosistemas se ha interrumpido
permanentemente o la recuperación del ecosistema
es inhibida en alguna forma (Lewis 2005).
La meta fnal de la restauración es crear un eco
-
sistema autosufciente que sea de alguna manera
capaz de recuperarse de perturbaciones futuras sin
la necesidad de ayuda. La evaluación del éxito de un
proyecto de restauración es complicada y en muchas
ocasiones no existen consensos para su medición. La
Sociedad Internacional de Restauración Ecológica
ha propuesto una lista de nueve atributos como guía
para medir el éxito de un proceso de restauración.
Sin embargo, en la práctica, la mayoría de las eva-
luaciones del éxito de un proyecto de restauración
miden atributos que se pueden agrupar bajo tres
principales condiciones: 1) diversidad, 2) estructura
de la vegetación y 3) procesos ecológicos (Ruiz-Jaen
y Aide 2005).
Puesto que la recuperación natural de la vege-
tación de manglar toma entre 20 y 30 años después
de un impacto severo por derrame de petróleo, los
proyectos de restauración de esta vegetación tienen el
objetivo de acelerar dicho proceso (Hoff
et al
. 2002).
Por consiguiente, las acciones a realizar son a corto,
mediano y largo plazo (
Fig. 3
). Los puntos clave a
incluir en dichos proyectos de restauración son:
a) Restauración y manejo de las características del
hábitat físico. En esta etapa se debe evaluar y
reestablecer la topografía del área, la hidrología
(intercambio de agua con la marea, drenado,
aportaciones de agua dulce, etc.) y las condiciones
fsicoquímicas y biológicas de los suelos (acidez,
exceso de azufre, eliminación de contaminantes,
etc.).
b) Restablecimiento de la estructura del manglar.
Esta etapa consiste en la reforestación del bos-
que y en ella se deben considerar las especies de
mangle que se van a restablecer, si es necesario
asistir la restauración mediante la plantación de
las especies nativas o si la colonización natural
MANGLAR CONTAMINADO POR HIDROCARBUROS
Corto
plazo
Mediano
plazo
Largo
plazo
RESTABLECER LA HIDROLOGÍA
DETENER FUENTES DE
CONTAMINACIÓN
RESTABLECER LA ESTRUCTURA DE LA VEGETACIÓN
DESTOXIFICACIÓN DE SEDIMENTOS
Y AGUA MEDIANTE
BIORREMEDIACIÓN Y
FITORREMEDIACIÓN
RESTAURACIÓN DE
SUS FUNCIONES
BIOGEOQUÍMICAS
RESTAURACIÓN DE
SUS FUNCIONES
COMO HÁBITAT
Fig. 3. Estrategia de restauración de ecosistemas de manglar impactados por hidrocarburos
E.J. Olguín
et al.
150
puede llevarse a cabo. Existen algunas técnicas
para ayudar a la supervivencia de las plántulas de
mangle en los procesos de restauración (Chandra
et al
. 1999).
La evaluación de áreas de manglar restauradas es
difícil porque este tipo de ecosistemas puede requerir
de varios años para alcanzar la madurez estructural y
porque la evaluación de sus funciones podría requerir
aun más tiempo. De hecho, es muy raro encontrar
estudios de seguimiento a largo plazo de la recupera-
ción de manglares más allá de uno o dos años después
de que el derrame de petróleo ocurrió (Hoff
et al
.
2002). En consideración a lo anterior, la evaluación
del éxito de un proceso de restauración de áreas de
manglar, generalmente se enfoca a la supervivencia
de las especies utilizadas o al restablecimiento de la
estructura del manglar. Sin embargo, la producción de
materia orgánica, establecimiento de cadenas trófcas
y movimiento de carbono y energía, así como el ci-
claje de los nutrientes son todos aspectos funcionales
importantes de los manglares. Para que un manglar
pueda considerarse como restaurado, debe cumplir al
menos dos requisitos: a) tener una estructura seme-
jante al manglar previo al disturbio, b) debe proveer
funciones similares (McKee y Faulkner 2000).
La restauración de áreas de manglar empezó
aproximadamente hace tres décadas, por lo que es más
reciente que la restauración de ecosistemas terrestres.
Dicha situación posiblemente obedezca a la distri-
bución geográfca de los manglares, los cuales en su
mayoría ocurren en países en vías de desarrollo, por
lo tanto los esfuerzos de restauración no han contado
con sufciente atención, Fondos económicos ni inves
-
tigación (Thourhaug 1990). Los primeros proyectos
de restauración se realizaron en el Caribe y en Florida,
posteriormente en el sureste asiático y más reciente-
mente en Australia, África y Latinoamérica (Lewis
1980, Toledo y Castillo 1999, Ellison 2000, Burns
et
al.
2000, Díaz
et al
. 2002).Es importante mencionar
que existen algunas evaluaciones científcas sobre el
éxito de los proyectos de restauración de manglares
que han sido sobre-explotados o impactados por
industrias camaroneras (Das
et al
. 1997, Kairo
et al.
2002). Sin embargo, en el caso de los manglares que
han sido impactados por hidrocarburos, existen pocos
datos disponibles en la literatura sobre la evaluación
del proceso de restauración. Esto pudiera obedecer a
la complejidad del impacto que causan los hidrocar-
buros en estos ecosistemas y al tiempo necesario que
requieren los manglares para alcanzar la madurez.
Como ya se mencionó anteriormente, los hidrocarbu-
ros se acumulan en los sedimentos y no son fácilmente
degradables. Por lo anterior, el proceso de restauración
de manglares impactados por hidrocarburos debe
incluir dos Fases principales: 1) destoxifcación de
los sedimentos mediante estrategias de biorremedia-
ción o ftorremediación y 2) restablecimiento de la
vegetación. Es importante destacar que mucha de la
investigación se ha enfocado al estudio de la primera
fase, experimentado diferentes estrategias de biorre-
mediación. En esos casos, el éxito se mide en función
de la disminución de la concentración de hidrocarburos
en los sedimentos. Sin embargo, poco se conoce sobre
el desarrollo de los mangles en los suelos que han sido
remediados y existe aún menos información sobre las
demás funciones biogeoquímicas de los sedimentos
remediados.
Entre los pocos estudios disponibles, destaca uno
realizado en el Delta de Mahakam en Indonesia, en
el cual se evaluó el desarrollo de mangles en los se-
dimentos de manglares contaminados por petróleo.
Los sedimentos fueron tratados con fertilizantes o con
dispersantes y se sembraron con
Sonneratia casiolaris
.
Se observó que el petróleo afectó negativamente el cre-
cimiento de los árboles plantados y que el dispersante
causó incluso más daño a los mismos. Por lo tanto los
autores no recomiendan usar dispersantes en los man-
glares contaminados y sugieren esperar un tiempo para
que ocurra una atenuación natural del petróleo antes
de plantar árboles (Dutrieux
et al.
1990).
Otro proyecto de restauración se llevó a cabo en
manglares que habían estado crónicamente contami-
nados con e±uentes de una refnería petrolera al norte
de la ciudad de Balikpapan en la isla de Borneo. En
el sitio contaminado, originalmente existían especies
de mangle del género
Avicennia
, las cuales murieron
después de la contaminación crónica por hidrocarbu-
ros. El trabajo de restauración consistió en eliminar
las fuentes de contaminación y manejar la hidrología
de tal manera que el sitio recibiera agua limpia para
ayudar al proceso natural de detoxifcación. Con esas
medidas, se observó una rápida propagación natural
de
Aviccenia
después de tres meses de haber iniciado
los trabajos de restauración. El crecimiento de las
plantas pareció estar más in±uenciado por el tipo de
substrato, que por la concentración de hidrocarburos.
Los resultados de este proyecto indicaron que fue el
petróleo recién derramado el que causó mortandad
de plantas juveniles, más que el petróleo añejado en
los sedimentos (Martin
et al.
1990).
CONSIDERACIONES FINALES
Los estudios ya reportados y discutidos anterior-
mente, se enfocan principalmente a la investigación
CONTAMINACIÓN DE MANGLARES POR HIDROCARBUROS
151
de uno o cuando más dos de los subsistemas de los
bosques de manglar, destacando los dirigidos al
conocimiento de la fora microbiana de los sedi
-
mentos y al efecto de diversas estrategias de bio-
rremediación sobre ellos. Debido a la complejidad
del ecosistema de manglar, existe la necesidad de
realizar proyectos integrales que contemplen las
interacciones entre los distintos subsistemas que
lo constituyen.
Asimismo, es importante destacar que la mayoría
de los estudios de biorremediación de suelos o de F
-
torremediación de agua de manglares impactados por
hidrocarburos, se han llevado a cabo en el laboratorio
o en microcosmos. En consecuencia a lo anterior,
poco conocimiento se tiene sobre la eFciencia de
este tipo de tecnologías a nivel de ecosistema. Por
lo tanto, existe la necesidad de realizar estudios que
contemplen la implementación de estas tecnologías
en parcelas experimentales de manglares impactados
por hidrocarburos, para deFnir si el tratamiento
in situ
es viable o si es necesario llevar a cabo tratamientos
ex situ.
Paralelamente, se debe realizar un estudio de
viabilidad técnica y económica que permita duplicar
las experiencias que o±rezcan mayor beneFcio al
menor costo.
Finalmente, es esencial realizar estudios de segui-
miento a largo plazo después de haber implementado
un proyecto de biorremediación y restauración de man-
glares impactados por hidrocarburos. En México, aún
no se documenta ninguna experiencia de este tipo.
REFERENCIAS
Adams R.H., Domínguez V., García L. (1999). Potencial
de la biorremediación de suelo y agua impactados por
petróleo en el trópico mexicano. Terra
.
17, 159-174.
Araujo I., Montilla M., Cárdenas M., Herrera L., Angulo N.
y Morillo G. (2006). Lodos estabilizados y cepas bac-
terianas en la biorremediación de suelos contaminados
con hidrocarburos. Interciencia 31, 268-275.
Bento B., Camargo F., Okeke B., y Frankenberger W.
(2005). Comparative bioremediation of soils conta-
minated with diesel oil by natural attenuation, biosti-
mulation and bioaugmentation. Bioresource Technol.
96,1049-1055.
Berselli S., Milone G., Canepa P., Di Gioia D. y Fava F.
(2004). Effect of cyclodextrins, humic substances and
rhamnolipids on the washing of a historically conta-
minated soil and on the aerobic bioremediation of the
resulting e±fuents. Biotechnol. Bioeng
.
88, 111-120.
Botello A.V. (2005) Características composición y propie-
dades Fsicoquímicas del petróleo. En:
Golfo de México
Contaminación e Impacto Ambiental: Diagnóstico
y Tendencias.
(A.V. Botello, J. Rendón von Osten,
G. Gold-Bouchot, C. Agraz-Hernández, Eds.)
2ª ed.
Universidad Autónoma de Campeche, Universidad
Nacional Autónoma de México, Instituto Nacional de
Ecología. Campeche, México. pp. 261-268.
Botello A.V., Rendón von Osten J, Gold-Bouchot G.,
Agraz-Hernández C. (2005).
Golfo de México Con-
taminación e Impacto Ambiental: Diagnóstico y
Tendencias
. Universidad Autónoma de Campeche,
Universidad Nacional Autónoma de México, Instituto
Nacional de Ecología. Campeche, México. 695 p.
Bouillon S., Dahdouh-Guebas F., Rao A.V.S., Koedam N.,
Dehairs F. (2003). Sources of organic carbon in man-
grove sediments: variability and possible ecological
implications.
Hydrobiologia 495, 33-39.
Brakstad O.G. y Bonaunet K. (2006). Biodegradation of
petroleum hydrocarbons in seawater at low tempera-
tures (0–5 °C) and bacterial communities associated
with degradation. Biodegradation 17, 71-82.
Burns K.A., Garrity S.D, Jorissen D., MacPherson J.,
Stoelting M., Tierney J., Yelle-Simmons L. (1994).
The Galeta Oil Spill. II. Unexpected persistence of oil
trapped in mangrove sediments. Estuar Coast Shelf S.
38, 349-364.
Burns K.A. y Codi S. (1998). Contrasting impacts of
localized versus catastrophic oil spills in mangrove
sediments. Mangrove and Salt Marshes 2, 63-74.
Burns K., Codi S., Duke N. (2000). Gladstone, Australia
Feld studies: weathering and degradation o± hydro
-
carbons in oiled mangrove and salt marsh sediments
with and without the application of an experimental
bioremediation protocol. Mar. Pollut. Bull. 41, 392-
402.
Coates J.D., Chakraborty R., McInerney J. (2002). Anae-
robic benzene biodegradation-a new era. Resources in
Microbiology
153, 621-628.
Collins M.E. y Kuehl R.J. (2000). Organic matter accu-
mulation and organic soils. En:
Wetland soils: Ge-
nesis, hydrology, landscapes and classifcation.
(J.L.
Richardson, M.J. Vepraskas, Eds.)
.
Lewis Publishers,
Boca Raton, EUA. pp. 137-162.
Cunningham S.D., Berti W. (1993). Remediation of conta-
minated soils with green plants: An overview. In Vitro
Cell Dev.
B
. 29, 207-212.
Chandra P., Salgado K. y Lin J. (1999). A comparison of
Riley encased methodology and traditional techniques
for planting red mangroves (
Rhizophora
mangle
).
Mangroves and Salt Marshes 3, 215-225.
D’annibale A., Ricci M., Leonardi V., Quaratino D., Mincio-
ne E. y Petruccioli M. (2005). Degradation of aromatic
hydrocarbons by white-rot fungi in a historically conta-
minated soil. Biotechnol. Bioeng. 90, 723-731.
E.J. Olguín
et al.
152
Das P., Basak U.C. y Das A.B. (1997). Restoration of
mangrove vegetation delta, Orissa, India. Mangrove
and Salt Marshes 1, 155-161.
Díaz P.M., Boyd K.G., Grigson S.J.W. y Grant J. (2002).
Biodegradation of crude oil across a wide range of
salinities by an extremely halotolerant bacterial consor-
tium MPD-M, immobilized on polypropylene fbers.
Biotechnol. Bioeng.
79, 145-153
DeLaune R.D., Pezeshki S.R., Jugsujinda A. y Lindau
C.W. (2003). Sensitivity of US Gulf of Mexico coastal
marsh vegetation to crude oil: Comparison of green-
house and feld responses. Aquat. Ecol.
37, 351-360.
Dent D.L. (1992). Reclamation of acid sulfate soils. En:
Soil restoration
.
(R. Lal, B.A. Stewart, Eds). Springer
Verlag. Nueva York. Vol. 17. pp. 29-122
Deschamps G., Caruel H., Borredon M.E., Bonnin C. y
Vignoles C. (2003). Oil removal from water by selec-
tive sorption on hydrophobic cotton fbers.1. Study
of sorption properties and comparison with other
cotton fber-based sorbents. Environ. Sci. Technol.
37, 1013-1015.
Dowty R., Shaffer G., Hester M., Childers G., Campo F.
y Greene M. (2001). Phytoremediation of small-scale
oil spills in fresh marsh environments: a mesocosm
simulation. Mar. Environ. Res. 52, 195-211.
Duke N.C. y Watkinson A.J. (2002). Chlorophyll-defcient
propagules of
Avicennia marina
and apparent longer
term deterioration oF mangrove ftness in oil polluted
sediments. Mar. Poll. Bull. 44, 1269-1276.
Dutrieux E., Martin F. y Debray A. (1990). Growth and
mortality of
Sonnerratia caseolaris
planted on an expe-
rimentally oil-polluted soil. Mar. Poll. Bull. 21, 62-68.
Ellison A.M. (2000). Mangrove restoration: Do we know
enough? Restor. Ecol. 8, 219-229.
Ferrer M.I. (1997). Selección de tecnologías de restaura-
ción biológica para lodos de perforación en tres campos
petroleros.
Tesis de Maestría. Instituto Politécnico
Nacional. México, D.F.
FAO (2003).
New global mangrove estimate
. Food and
Agricultural Organization. http://www.fao.org/en-
glish/newsroom/news/2003/15020-en.html, 23 de
abril de 2006.
García-López E., Zavala-Cruz J. y Palma-López D. (2006).
Caracterización de las comunidades vegetales en un
área afectada por derrames de hidrocarburos. Terra
24, 17-26.
González-Portela E.R., Sánchez-Galván G., Pérez-Oroz-
co A. y Olguín E.J. (2005a). Remoción de Pb(II) por
S
alvinia minima
no viable en sistemas por lote.
En:
Me-
morias del XI Congreso Nacional de Biotecnología y
Bioingeniería.
Mérida, Yucatán, México.
González-Portela E.R., Sánchez-Galván G., Pérez-Orozco
A., Olguín E.J. (2005b). In±uencia del tiempo de reten
-
ción hidráulico sobre la remoción de Pb(II) por biomasa
no viable de S
alvinia minima
en sistemas continuos. En:
Memorias del XI Congreso Nacional de Biotecnología
y Bioingeniería.
Mérida, Yucatán, México.
Hartley W.R. y Englande A. J. (1992). Health risk assess-
ment of the migration of unleaded gasoline: a model for
petroleum products. Water Sci. Technol. 25, 65-72.
Haussard M., Gaballah I., Kanari N., de Donato P., Barres
O., Villieras F. (2003). Separation of hydrocarbons
and lipid from water using treated bark. Water Res.
37, 362-374.
Hernández M.E. y Mitsch W.J. (2007). Denitrifcation
potential and organic matter as affected by vegetation
community, wetland age, and plant introduction in
created wetlands. J. Environ. Qual. 36, 333-342
HoFF R., Hensel P., ProFftt E., Delgado P., Shigenaka G.,
Yender R. y Mearns A.J. (2002). Oil Spills in mangro-
ves. Planning & Response Considerations. National
Oceanic and Atmospheric Administration (NOAA).
EUA. Technical Report. 69 p.
Holmboe N., Kristensen E. y Andersen F.O. (2001).
Anoxic decomposition in sediments from a tropical
mangrove forest and the temperate wadden sea: im-
plications of N and P additions. Estuar. Cost. Shelf S.
53, 125-140.
IPIECA (1993). Impactos biológicos de la contaminación
por hidrocarburos de manglares. International Petro-
leum Industry Environmental Conservation Associa-
tion. Londres, 20 p.
Jennerjahn T.C. y Ittekkot V. (2002). Relevance of man-
groves for the production and deposition of organic
matter along tropical continental margins. Naturewis-
senchafen 89, 23-30
Joynt J., Bischoff M., Turco R., Konopka A. y Nakatsu
C. (2006). Microbial community analysis of soils
contaminated with lead, chromium and petroleum
hydrocarbons. Microbial Ecol. 51, 209-219.
Kairo J.G., Dahdouh-Guebas P., Gwada P.P., Ochieng C. y
Koedam N. (2002). Regeneration status of mangrove
forest in mida creek, Kenya: A compromised or secured
future? Ambio 31, 562-568
Ke L., Wong T., Wong Y. y Tam N. (2002). Fate of po-
lycyclic aromatic hydrocarbon (PAH) contamination
in a mangrove swamp in Hong Kong following an oil
spill. Mar. Pollut. Bull. 45, 339-347.
Ke L., Wong T.W.Y., Wong A.H.Y., Wong Y.S., Tam N.F.Y.
(2003). Negative effects of humics acid addition on
phytoremediation of pyrene-contaminated sediments by
mangrove seedlings. Chemosphere 52, 1581-1591.
Ke L., Yu K.S.H., Wong Y.S., Tam N.F.Y. (2005). Spatial
and vertical distribution of polycyclic aromatic hydro-
carbons in mangrove sediments. Sci. Tot. Environ.
340, 177-187.
CONTAMINACIÓN DE MANGLARES POR HIDROCARBUROS
153
Kingston, P.F. 2002. Long-term Environmental Impact
of Oil Spills. Spill Science & Technology Bulletin
7, 53-61.
Khan E., Virojnagud W. y Ratpukdi T. (2004). Use of bio-
mass sorbents for oil removal from gas station runoff.
Chemosphere 57, 681-689.
Lewis R.R. (1980). Techniques for restorating mangroves.
En:
Proceedings of Wetland Restoration Conference
.
(R.R. Lewis, Ed.) Hillsborough Jr. College, Tampa,
FL.
Lewis R.R. (2005). Ecological engineering for successful
management and restoration of mangrove forests. Ecol.
Eng
.
24, 403-418.
López-Portillo J., Ezcurra E. (2002). Los manglares de
México: Una revisión. Madera y Bosques. Número
especial, 27-51.
Ly J., Samkol P. y Preston T.R. (2002) Nutritional eva-
luation of aquatic plants for pigs: Pepsin/pancreatin
digestibility of six plant species.
Livestock Research
for Rural Development
co/lrrd/lrrd14/1/ly141a.htm, 28 de abril de 2006.
McKee K.L. y Faulkner P.L. (2000). Restoration of
biogeochemical function in mangrove forest. Restor.
Ecol. 8, 247-259
Martin F., Dutrieux E. y Debry E. (1990). Natural reco-
lonization of a chronically oil-polluted mangrove soil
after a de-pollution process. Ocean Shore. Manage.
14, 173-190.
Mitsch W.J. y Gosselink J. (2000).
Wetlands
. 3a ed., Wiley,
Nueva York. 918 p.
Moreno P., Rojas J., Zárate D., Ortiz M., Lara A. y
Saavedra T. (2002). Diagnóstico de los manglares de
Veracruz: distribución, vínculo con los recursos pes-
queros y su problemática. Madera y Bosques. Número
especial, 61-68.
Morrison R.T. y Boyd R.N (1985).
Química Orgánica
.
2a ed. Fondo Educativo Interamericano. México D.F.
1376 p.
Mysore D., Viraraghavan T. y Jin Y.C. (2005). Treatment
of oily waters using vermiculite. Water Res
.
39, 2643-
2653.
Odokuma L. y Dickson A. (2003). Bioremediation of a
crude-oil polluted tropical mangrove environment. J.
App. Sci. & Environ. Manag. 7, 23-29.
Olguín E.J., Hernández E. y Ramos I. (2002). The effect
of both different light conditions and the pH value on
the capacity of
Salvinia minima
Baker for removing
cadmium, lead and chromium. Acta Biotechnol
.
22,
121-131.
Olguín, E.J., Sánchez-Galván G., Pérez-Pérez T., y Pérez-
Orozco A. (2005). Surface adsorption, intracellular
accumulation and compartmentalization of Pb(II) in
batch operated lagoons with
Salvinia minima
as affec-
ted by environmental conditions, EDTA and nutrients
.
J. Ind. Microbiol. Biot. 32, 577-586.
Phelps C.D. y Young L.Y.(2001). Biodegradation of BTEX
under anaerobic conditions: a Review. Adv. Agron
.
70, 329-357.
ProfFtt E.C. y Devlin D.J. (1998). Are there cumulative
effects in red mangroves from oil spill during seedling
and sapling stages. Ecol. Appl. 8, 121-127
Ramsay M.R., Swannell N., Duke L.Y. y Hill R (2000).
Effect of bioremediation on the microbial community
in oiled mangrove sediments. Mar. Pollut. Bull
.
41,
413-419.
Raskin I., Smith R.D. y Salt D.E. (1997). Phytoremediation
of metals: using plants to remove pollutants from the
environment. Curr. Opin. Biotechnol
.
8, 221-226.
Reeves G. (2005). Understanding and monitoring hydro-
carbons in water. Oakville, Ontario, Canada: Arjay
Engineering LTD.
Reinhard M., Shang S., Kitanidis P.K., Orwin E., Hopkins
G.D. y Lebron C.A. (1997). In situ BTEX biotransfor-
mation under enhanced nitrate- and sulfate-reducing
conditions. Environ. Sci. & Tech. 31, 28-36.
Ribeiro T.H., Smith R. y Rubio J. (2000). Sorption of oils
by the non-living biomass of a
Salvinia
sp. Environ.
Sci. & Tech
.
34, 5201-5205.
Ribeiro, T.H., Rubio J. y Smith R.W. (2003). A dried
hydrophobic aquaphyte as an oil Flter for oil/water
emulsions. Spill Sci. & Tech. B
.
8, 483-489.
Ruberto L., Vazquez S. y Mac Cormack W. (2003). Effec-
tiveness of the natural bacterial ±ora, biostimulation
and bioaugmentation on the bioremediation of a
hydrocarbon contaminated antartic soil. Int. Biodeter.
Biodegrad.
52, 115-125.
Ruiz-Jaen M.C. y Aide M.T. (2005). Restoration suc-
cess: How is it being measured? Restor. Ecol. 13,
569-577.
Sánchez-Galván G., González-Portela E.R y Olguín E.J.
(2005). Características físico-químicas de la biomasa de
S
alvinia minima
y su uso en la remoción de metales. En:
Memorias del XI Congreso Nacional de Biotecnología
y Bioingeniería. Mérida, Yucatán, México.
Sánchez-Galván G., Monroy O., Gómez J. y Olguín E.J.
(2006). Kinetics of Pb adsorption and intracellular
accumulation by
Salvinia minima
in batch systems.
En: VIII International Symposium on Environmental
Biotechnology. Leipzig, Alemania.
SER (2004). The SER International Primer on Ecological
Restoration (disponible en http//www.ser.org). Society
for Ecological Restoration International. Tucson, Ari-
zona, 10 de octubre de 2006.
Straube W., Nestler C., Hansen L., Ringleberg D., Prit-
chard P. y Jones-Meehan J. (2003). Remediation of
polyaromatic hydrocarbons (PAHs) through land far-
E.J. Olguín
et al.
154
ming with biostimulation and bioaugmentation. Acta
Biotechnol. 23, 179-196.
Suprayogi B. y Murray F. (1999). A feld experiment o±
the physical and chemical effects of two oils on man-
groves. Environ. Exp. Bot. 42, 221-229.
Tam N.Y., Wong W.Y.T. y Wong Y.S. (2005). A case study
on fuel oil contamination in a mangrove swamp in
Hong Kong. Mar. Pollut. Bull
.
51, 1092-1100
Thompson I., van der Gast C., Ciric L. y Singer A. (2005).
Bioaugmentation for bioremediation: The challenge of
strain selection. Environ. Microbiol.
7, 909-915.
Throrhaug A. (1990). Restoration of mangroves and
seagrasses-economic benefts ±or fsheries and ma
-
riculture. En:
Restoration science and strategies for
restoring the Earth
. (J.J. Berger, Ed.) Environmental
Island Press. Washington DC. pp. 265-282
Toledo V. M. y Castillo A. (1999). La ecología en Latino-
américa: siete tesis para una ciencia pertinente en una
región de crisis. Interciencia. 24, 157-168
WRI (2000). World Resource 2000-2001: people and
ecosystems: the frying web of life. United Nations De-
velopment Programme, United Nations Environment
Programme, World Bank, World Resources Institute.
Nueva York.
Yu K.W., Yau A.K., Wong Y., Tam N. (2005). Natural
attenuation, biostimulation and bioaugmentation on
biodegradation of polycyclic aromatic hydrocarbons
(PAHs) in mangrove sediments. Mar. Pollut. Bull
.
51,
1071-1077.
Zhang J., Cai L., Yuan D. y Chen M. (2004). Distribution
and sources of polynuclear aromatic hydrocarbons in
mangrove superfcial sediments o± Deep Bay, China.
Mar. Pollut. Bull
.
49, 479-486.
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