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Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
Rev. Int. Contam. Ambient. 23 (4) 185-200, 2007
RIESGO GENOTÓXICO POR EXPOSICIÓN A PLAGUICIDAS EN TRABAJADORES
AGRÍCOLAS
Carmen MARTÍNEZ-VALENZUELA
1
y Sandra GÓMEZ-ARROYO
2
1
Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de Occidente, Boulevard Macario Gaxiola y Carretera
Internacional. Los Mochis, Sinaloa. cmartine@mochis.udo.mx
2
Centro de Ciencias de la Atmósfera, UNAM, Circuito Exterior Ciudad Universitaria, Coyoacán 04510 México,
D.F. México. slga@atmosfera.unam.mx
(recibido agosto 2007, aceptado noviembre 2007)
Palabras clave: plaguicidas, exposición ocupacional, riesgo genotóxico, biomonitoreo citogenético, aberraciones
cromosómicas, micronúcleos, intercambio de cromátidas hermanas, ensayo cometa
RESUMEN
Los plaguicidas son de los grupos de agentes químicos más ampliamente utilizados
por el hombre, tanto para proteger de organismos nocivos la producción y calidad de
las cosechas como para el control de vectores y plagas importantes en la salud pública,
además de que tienen uso pecuario y doméstico. Estas sustancias han sido consideradas
como mutágenos potenciales, por contener ingredientes con propiedades para provocar
cambios en el ácido desoxirribonucleico (ADN). Uno de los problemas actuales más
importantes es la exposición ocupacional a estos compuestos, por lo que se han realizado
diversos estudios con la fnalidad de evaluar el riesgo que implican, sobre todo para
los trabajadores agrícolas, a través de las pruebas de aberraciones cromosómicas (AB),
micronúcleos (MN), intercambio de cromátidas hermanas (ICH) y ensayo cometa (EC),
cuyos resultados han sido controvertidos, pues existen distintos factores que pueden
causar diferencias como pueden ser el grupo químico al que pertenecen los plaguicidas,
la formulación técnica y el ingrediente activo que constituye el producto, el tipo de
exposición (crónica o aguda), el tiempo que ha estado expuesto el individuo, la forma
en que ha sido el contacto (directa o indirecta), la cantidad empleada, la exposición a
mezclas, el clima y la temporada del año en el que se asperjan, la edad de las personas,
entre otros factores. Por lo que en esta revisión se presentarán una serie de estudios
realizados en los últimos veinte años, destinados a evaluar el riesgo de exposiciones
en trabajadores del campo.
Key words: pesticides, occupational exposure, genotoxic risk, cytogenetic biomonitoring, chromosomal
aberrations, micronuclei, sister chromatid exchanges, comet assay
ABSTRACT
Pesticides are chemical agents widely used by humans to protect the crops and livestock
from nocive organisms as pests and vectors highly important in public health as well
as in domestic applications. These substances has been considered potential mutagens
because they contain ingredients capable to cause changes in the deoxyribonucleic
acid (DNA). As one of the most important problems is the occupational exposure to
C. Martínez-Valenzuela y S. Gómez-Arroyo
186
these compounds many studies have been made in order to evaluate the risk in its use,
mainly of agriculture workers, through evaluation of chromosomal aberrations (CA),
micronuclei (MN), sister chromatid exchanges (SCE) and comet assay (CA). The re-
sults have been contradictory, because there are several factors that inFuence them, as
the active ingredients, technical formulations and chemical groups which they belong,
the type of exposure (acute or chronic), type of contact (direct or indirect), the amount
used, duration and intensity of the applications, the exposure to mixtures, climate and
the seasons of the year when the application were made, the age of the persons, among
other factors. Based in the mentioned above, series of studies in the last twenty years
will be shown to evaluate the risk of the ±eld workers.
INTRODUCCIÓN
Los plaguicidas son productos químicos muy
empleados por el hombre para el control de plagas
agrícolas y su aplicación correcta es la medida más
aceptada y efectiva para lograr la máxima produc-
ción y mejor calidad de los cultivos (Ferrer y Cabral
1993, Bolognesi 2003, Mansour 2004). Lo anterior
ha propiciado el progreso de la industria de agro-
químicos en el siglo XX que a su vez han originado
gran cantidad de compuestos de alta agresividad
para el hombre y efectos nocivos que han roto el
equilibrio del ecosistema. En mayor o menor grado
la población humana está inevitablemente expuesta
a los plaguicidas que contribuyen a la contaminación
ambiental por medio de productos degradados en
aire, suelo, agua y alimentos (CICOPLAFEST 1998,
Bolognesi 2003).
La Organización de las Naciones Unidas para la
Agricultura y la Alimentación (²AO) de±ne a los
plaguicidas como: cualquier sustancia o mezcla de
sustancias destinadas a prevenir, destruir o controlar
cualquier plaga, incluyendo vectores de enferme-
dades humanas o de los animales, las especies no
deseadas de plantas o animales que causen perjuicios
o que inter±eren de cualquier otra forma en la pro
-
ducción, elaboración, almacenamiento, transporte o
comercialización de alimentos, productos agrícolas,
madera y sus derivados o alimentos para animales o
que pueden administrarse a los animales para com-
batir insectos, arácnidos u otras plagas en o sobre sus
cuerpos (CICOPLAFEST 1998).
Según estimaciones de la Organización Mundial
de la Salud cada año entre 500,000 y 1 millón de
personas se intoxican con plaguicidas y entre 5,000
y 20,000 mueren. Al menos la mitad de los intoxi-
cados y el 75% de los que fallecen son trabajadores
agrícolas, el resto se debe a envenenamientos por
consumo de alimentos contaminados. En total entre
los dos grupos la mortalidad alcanza la cifra de 220
mil defunciones al año (OMS 1990, Eddleston
et
al
. 2002).
Los principales productores y exportadores de
plaguicidas a nivel mundial son Alemania, Estados
Unidos de América, Inglaterra, Suiza, Francia, Japón
e Italia, que surten todas las importaciones del tercer
mundo y que según las agencias de regulación, alre-
dedor del 30% de los plaguicidas comercializados en
los países en desarrollo con destino a la agricultura
y a la salud pública, con un valor de 900 millones
de dólares EUA, no cumplen las normas de calidad
aceptadas internacionalmente. Estos plaguicidas
contienen con frecuencia compuestos o impurezas
que han sido restringidos en otros países por su peli-
grosidad pues constituyen una amenaza para la salud
humana y para el ambiente (OMS 1990).
La Red Internacional de Acción Contra el Uso de
Plaguicidas informa que los países en vías de desa-
rrollo utilizan la quinta parte del consumo mundial de
estos compuestos y se estima que la verdadera cifra
de intoxicaciones por dichas sustancias asciende a 25
millones de casos, siendo el 99% de las defunciones
atribuibles a los plaguicidas en estos países (PAN
Internacional 1990).
El objetivo de esta revisión es presentar una
serie de estudios realizados en los últimos veinte
años, destinados a evaluar el riesgo genotóxico de
exposiciones a plaguicidas en trabajadores agrícolas
a través de los biomarcadores de exposición: aberra-
ciones cromosómicas, micronúcleos, intercambio de
cromátidas hermanas y la producción de cometas.
Clasifcación de los plaguicidas
Debido a la amplia cantidad de sustancias y
combinaciones de compuestos los plaguicidas se han
clasi±cado, por su uso, en: insecticidas, acaricidas,
herbicidas, nematicidas, fungicidas, molusquicidas y
rodenticidas. La organización Mundial de la Salud
(OMS) propone la clasi±cación en función de su
riesgo para la salud, basándose en su comportamiento
EXPOSICIÓN A PLAGUICIDAS EN TRABAJADORES AGRÍCOLAS
187
tóxico en ratas u otros animales de laboratorio ad-
ministrando por vía oral y dérmica y estimando la
dosis letal media (LD
50
) que produce muerte en el
50% de los animales expuestos (OMS 1990). Esta
clasifcación ordena de menor a mayor la toxicidad en
números del I al IV, siendo extremadamente tóxicos,
muy tóxicos, moderadamente tóxicos y ligeramente
tóxicos, respectivamente (CICOPLAFEST 1998,
WHO 2004). Sin embargo la manera más frecuente
de clasifcarlos es con base en su estructura química,
identifcándose cuatro grupos principales:
Organoclorados
Son compuestos estables, demasiado persistentes
en el ambiente y tienden a acumularse en el tejido
graso (Waliszewski
et al
. 2002, 2003a,b, 2004). Su
uso principal es en la erradicación de los vectores de
enfermedades como paludismo, malaria y dengue.
También son empleados en cultivos de uva, lechuga,
jitomate, alfalfa, maíz, arroz, sorgo, algodón y sobre
madera, para su preservación. Su forma de exposición
sobre los insectos es principalmente por contacto o
por ingestión (Ferrer 2003). En los seres humanos
estas sustancias o sus metabolitos actúan principal-
mente a nivel del sistema nervioso central alterando
las propiedades electrofsiológicas y enzimáticas de
las membranas neuronales, provocando alteración en
la cinética del Fujo de Na
+
y K
+
a través de la mem-
brana de la célula nerviosa (Narahashi
et al
. 1992),
resultando en la propagación de potenciales de acción
múltiples para cada estímulo (Kamrin 1997, Ferrer
2003), causando síntomas como convulsiones y en
intoxicaciones agudas la muerte por paro respiratorio
(Tordoir y Van Sittert 1994).
Organofosforados
Son ésteres derivados del ácido fosfórico. En el
hombre actúan sobre el sistema nervioso central,
inhibiendo la acetilcolinesterasa, enzima que mo-
dula la cantidad y los niveles del neurotransmisor
acetilcolina, interrumpiendo el impulso nervioso
por fosforilación del grupo hidroxilo serina en el
sitio activo de la enzima (Fukuto 1971, Keith 2001,
Sorgob y Vilanova 2002). Los síntomas que causan
son pérdida de reFejos, dolor de cabeza, mareos, nau
-
seas, convulsiones, coma y hasta la muerte (Sulbatos
1994, Perry
et al
. 1998). Asimismo se ha descrito
que tienen propiedades alquilantes (Preussman
et al
.
1969, Fest y Schmidt 1973), lo cual desde el punto
de vista de la mutagénesis es de suma importancia,
puesto que actúan directamente sobre el ácido des-
oxirribonucleico (ADN) añadiendo grupos alquilo
principalmente metilo y etilo a las bases nitrogenadas
que tienen grupos nucleofílicos capaces de reaccionar
con electróflos (Wild 1975). Los compuestos orga
-
nofosforados son los más utilizados en la agricultura,
la mayoría son insecticidas y también acaricidas, su
forma de ingreso a estos organismos es por ingestión
y por contacto. Se utilizan en cultivos de hortalizas,
árboles frutales, granos, algodón, caña de azúcar,
entre otros muchos.
Carbamatos
Son ésteres derivados de los ácidos N-metil o
dimetil carbámico se emplean como insecticidas,
herbicidas, fungicidas y nematicidas. Son menos
persistentes que los organoclorados y los organofos-
forados y de igual manera que estos últimos inhiben
a la acetilcolinesterasa. Sin embargo, en el caso de
los carbamatos la acción es rápida y la cinética de
bloqueo es a través de la carbamilación de la enzima
mediante la unión covalente de los grupos electrofí-
licos carbamoil en los sitios estéricos de la enzima
(Moutchen-Dahmen
et al
. 1984).
Piretroides
Tienen su origen en insecticidas naturales deriva-
dos del extracto de piretro obtenido de las Fores del
crisantemo, conocidos como piretrinas.Posteriormen-
te fueron obtenidos sintéticamente y en la actualidad
se han fabricado alrededor de 100 diversos productos
comerciales (Sorgob y Vilanova 2002). Su ingreso
a los insectos es por contacto o ingestión. También
actúan en el sistema nervioso central causando mo-
difcaciones en la dinámica de los canales de Na
+
de
la membrana de la célula nerviosa, provocando que
incremente su tiempo de apertura prolongando la
corriente de sodio a través de la membrana, tanto en
insectos como en vertebrados (He 1994, Perry
et al
.
1998). Estos eventos pueden conducir a la hiperex-
citación neuronal (Narahashi et al. 1992, He 1994,
Narahashi 1996, Perry
et al
. 1998).
Otros
Además se encuentran otros plaguicidas como los
herbicidas triazínicos, ureícos, hormonales, amidas,
compuestos nitrados, benzimidazoles, ftalamidas,
compuestos bipiridílicos, dibromuro de etileno,
compuestos que contienen azufre, cobre o mercurio,
entre otros.
Uso de plaguicidas en México
En la República Mexicana se utiliza 60 % de los
22 plaguicidas clasifcados como perjudiciales para la
salud y el ambiente, el 42 % de los cuales se fabrican
en el país. Asimismo se emplean 30 plaguicidas de
C. Martínez-Valenzuela y S. Gómez-Arroyo
188
90 que han sido cancelados o restringidos en EUA
(INEGI 1998). La regulación de los plaguicidas en
México se realiza a través de diferentes dependencias
federales: el trasporte por la Secretaría de Comuni-
caciones y Transportes, el impacto sobre el ambiente
por la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos
Naturales, la efciencia biológica para uso agrícola
por la Secretaría de Agricultura, Ganadería y Pesca
y los aspectos sanitarios por la Secretaría de Salud
(SEMARNAP 1996, Rosales Castillo 2001).
Además de las grandes cantidades de plaguicidas
importadas por México, existen plantas industria-
les en Coahuila, Chihuahua, Guanajuato, Estado
de México, Querétaro, Tlaxcala y Veracruz. Los
productos para su venta se clasifcan de acuerdo
a su toxicidad en: 57 % ligeramente tóxicos, 25%
moderadamente tóxicos, 9% altamente tóxicos, 9%
extremadamente tóxicos (Perea 2006).
En México, los cultivos a los que se aplica el ma-
yor volumen de estos productos son: maíz, algodón,
papa, chile, jitomate, frijol, trigo, aguacate, café y
tabaco, en cantidades que van desde 395 hasta 13,163
toneladas de plaguicidas al año (AMIPFAC 1995).
Además de la gran cantidad de productos que
se aplican, existe el problema de la recolección,
tratamiento y disposición fnal de más de 12 mil en
-
vases vacíos de plaguicidas, que se está tratando de
solucionar a través del programa de “Conservemos
un Campo Limpio”, intentando crear conciencia en
los productores agrícolas, acerca del manejo seguro
y la disposición adecuada de los residuos generados.
Este programa se está llevando a cabo en el Estado
de México a través de folletos informativos y por
mensajes transmitidos por radio en Sonora, Sinaloa,
Querétaro, Nayarit y Guanajuato (AMIPFAC 2001,
INE 2005).
Según la Secretaría de Salud, el 80 % de los casos
de intoxicación por plaguicidas registrados cada año
en el mundo ocurren en países en vías de desarrollo.
En México se emplean 260 marcas, de las cuales 24
están prohibidas y 13 restringidas, siendo las princi-
pales causas de intoxicación las defcientes medidas
de control y previsión. De acuerdo con la Dirección
General de Epidemiología de la Secretaría de Salud,
la cantidad de casos de intoxicación por empleo de
plaguicidas decreció de Forma signifcativa de ocho
mil a 2,532, entre 1995 y 2001. No obstante, el
registro también menciona que al siguiente año la
cifra aumentó ligeramente para ubicarse en 2,802, en
2003 se elevó nuevamente a 3,849 casos y en 2005
fue de 3,898. Sin embargo, las propias autoridades
reconocen que existe un subregistro o “cifra negra”
en el número de casos de intoxicación por el uso de
agroquímicos (Perea 2006). El empleo indiscrimi-
nado y exhaustivo de plaguicidas ha creado serios
problemas tanto para el ambiente como para los
organismos “no blanco”, así como para el hombre
(CICOPLAFEST 1998).
Las estados con mayor uso de plaguicidas son
Sinaloa, Veracruz, Jalisco- Nayarit- Colima, Sonora-
Baja California, Tamaulipas, Michoacán, Tabasco,
Estado de México y Puebla-Oaxaca, siendo aproxi-
madamente el 80 % de los plaguicidas totales lo que
se aplica en estas regiones (Albert 2005).
Biomarcadores utilizados para biomonitoreo cito
-
genético de poblaciones expuestas a plaguicidas
Los marcadores biológicos o biomarcadores son
los cambios bioquímicos, fsiológicos o morFológicos
medibles que se producen en un sistema biológico y
se interpretan como re±ejo o marcador de la exposi
-
ción a un agente tóxico (Garte y Bonassi 2005). Los
biomarcadores suelen utilizarse como indicadores
del estado de salud o del riesgo a enfermedades y
se emplean en estudios tanto
in vitro
como
in vivo
que pueden incluir a seres humanos. Los marcado-
res biológicos se clasifcan por lo general en tres
tipos concretos (aunque algunos de ellos pueden
ser diFíciles de clasifcar): de exposición, de eFecto
y de susceptibilidad y son una herramienta útil para
evaluar el riesgo potencial de las diferentes expo-
siciones ambientales. A nivel individual pueden
emplearse para apoyar o rechazar el diagnóstico de
un determinado tipo de intoxicación o de otro efecto
adverso inducido por productos químicos.
Los estudios de biomonitoreo en poblaciones
agrícolas publicados desde la década de los años 70
indican resultados muy diversos, pues se ha utilizado
una amplia variedad de biomarcadores citogenéticos
y poblaciones heterogéneas a través de dichos estu-
dios (Paldy
et al.
1987, Rupa
et al
. 1989, De Ferrari
et al.
1991, Carbonell
et al.
1993, Bolognesi
et al.
2002). Asimismo es importante considerar que los
estudios de exposición a plaguicidas y efecto geno-
tóxico deben tomar en cuenta la confabilidad del
daño de la exposición, la solidez de los estudios, la
similitud de los grupo testigo y los protocolos usados
para determinar la genotoxicidad (Bull
et al
. 2006).
El daño citogenético ocasiona cambios y altera-
ciones en el número o la estructura de los cromoso-
mas, estos efectos han sido evaluados a través de bio-
marcadores como aberraciones cromosómicas (AC),
micronúcleos (MN) e intercambio de cromátidas
hermanas (ICH) además ha sido posible determinar
alteraciones que se manifestan mediante cambios en
la cinética de proliferación celular, lo que puede ser
EXPOSICIÓN A PLAGUICIDAS EN TRABAJADORES AGRÍCOLAS
189
observado y evaluado durante la mitosis (Zhurkov
y Yakovenko 1976, Pearson
et al.
1981, Rupa
et al.
1989, Díaz
et al.
1990). Asimismo se ha utilizado la
electroforesis unicelular alcalina o ensayo cometa
para evaluar el daño y reparación del ADN tanto en
estudios
in vitro
como
in vivo
(Moretti
et al.
2000).
Biomarcadores utilizados en el biomonitoreo
de poblaciones ocupacionalmente expuestas a
plaguicidas
Aberraciones cromosómicas (AC)
Este biomarcador detecta cambios citológicamen-
te identifcables que aFectan al número o a la estruc
-
tura de los cromosomas que constituyen el cariotipo
de la especie y pueden ser observados al microscopio
óptico. Estas modifcaciones corresponden a rompi
-
mientos y rearreglos en el mismo o entre diferentes
cromosomas. Las aberraciones estructurales han sido
consideradas como marcadores de riesgo.
Micronúcleos (MN)
Es uno de los biomarcadores de genotoxicidad
más frecuentemente empleados en mamíferos y en
la actualidad se utiliza para la evaluación de exposi-
ciones ocupacionales a mutágenos (Vaglenov
et al
.
2001, Norppa y Falck 2003). Los micronúcleos son
la expresión en interfase de los fragmentos acéntri-
cos, que al no tener centrómero no se incluirán en
los núcleos hijos durante la división celular, ya que
no interactúan con las fbras del huso mitótico en
anafase; estos fragmentos se rodean de membra-
na nuclear y aparecen como pequeños núcleos en
interfase. Mientras que cuando el daño se da en el
centrómero, alterando el cinetocoro o bien las fbras
del huso acromático, se produce un desequilibrio en
la distribución de los cromosomas, provocando que
queden fuera de la cinética normal de la anafase y
se rodeen de envoltura nuclear, como ocurre con los
fragmentos acéntricos, originando también micronú-
cleos aunque de mayor tamaño. Este ensayo puede
realizarse utilizando células de descamación de la
vejiga urinaria y de las mucosas oral y nasal (Stich
et al
., 1983, Stich y Rosin 1984, Rosin y Gilbert
1990), o de sangre periférica (Lee
et
al
. 2002, Clare
et al
. 2006).
Intercambio de cromátidas hermanas (ICH)
Son eventos que se producen durante la fase de
síntesis. Representan el intercambio simétrico, entre
loci homólogos, de productos de replicación (Norppa
2004). Ocurren sin pérdida de ADN ni cambios en
la morfología cromosómica y es posible detectarlos
en metafases obtenidas de cultivos adicionados con
bromodesoxiuridina que es un análogo de la base
nitrogenada timina del ADN (Latt 1979, Latt
et al
.
1981). Los intercambios de cromátidas hermanas no
representan situaciones letales para la célula, además,
por sí mismos, no pueden ser considerados mutacio-
nes ya que, en principio, no producen cambios en la
información genética. Sin embargo, se ha observado
que la frecuencia de intercambios de cromátidas
hermanas aumenta cuando las células son expuestas
a agentes mutagénicos y cancerígenos conocidos y
en el caso de ciertas enfermedades congénitas como
el síndrome de Bloom, la xeroderma pigmentosa
(Wolf-Dieltrich 2004) y la enfermedad de Behcet
(Ikbal
et al
. 2006).
Se puede observar incremento en
la frecuencia de ICH por exposición de las células
a agentes clastogénicos, lo que ha permitido que se
reconozca como un evento indicador de daño al ADN
(Zeljezic y Garaj-Vrhovac 2001a). Este ensayo se
utiliza en investigaciones sobre monitoreo biológico
de individuos expuestos a agentes genotóxicos po-
tenciales o conocidos (Lambert
et al
. 1982, Cavallo
et al.
2006).
Ensayo cometa (EC)
Es un biomarcador rápido, simple, visual y sensi-
ble, conocido como electroforesis unicelular alcalina,
que se utiliza para medir y analizar rupturas en el
ADN. Detecta diferencias intracelulares y daño en
los procesos de reparación de virtualmente todas las
células (Speit y Hartmann 2006). El ensayo cometa
consiste en cuantifcar el daño inducido en el ADN
de células que son embebidas en agarosa, lisadas y
posteriormente sometidas a una electroforesis en
pH alcalino, para así lograr que los fragmentos de
cromosomas se dirijan hacia el ánodo y se revelen
como la cola de un cometa, que se visualiza luego de
teñir con un colorante ±uorescente (Tice
et al
. 2000).
La capacidad de migración del ADN depende de la
cantidad de rompimientos producidos por el agente
en cuestión (Garaj-Vrhovac y Zeljezic 2001), de esta
manera cada célula lesionada tiene la apariencia de un
cometa con una cabeza y una cola brillante y ±uores
-
cente y las células que no han sido dañadas aparecen
con núcleos intactos, sin colas (Möller 2006).
Diferentes tipos de exposición a plaguicidas
Alrededor del mundo existen trabajadores que
están expuestos a diversas mezclas de plaguicidas,
principalmente en invernaderos y en campo abierto,
donde se cultivan hortalizas y plantas ornamentales
(Bolognesi 2003). Es importante señalar que algu-
nos plaguicidas del grupo de los organofosforados
C. Martínez-Valenzuela y S. Gómez-Arroyo
190
y organoclorados han sido prohibidos en países de-
sarrollados, sin embargo se siguen usando en países
subdesarrollados, donde, por diversos factores el
riesgo que representa su empleo indiscriminado es
más pronunciado (Mansour 2004).
Generalmente los plaguicidas se asperjan en
forma aérea y terrestre, lo que expone a los trabaja-
dores de campo a la acción de estas sustancias. Se
sabe que aproximadamente un millón de casos de
envenenamiento por plaguicidas es documentado
cada año alrededor del mundo, de igual forma se
conoce que las vías de ingreso de estas moléculas a
los individuos son por contacto dérmico o por inha-
lación (García 1998).
Los efectos de los plaguicidas en las poblaciones
expuestas dependen del tipo de molécula, la dosis a la
que están sometidas, la forma de ingreso al organismo
y el tiempo de exposición así como la susceptibilidad
de los individuos. Los efectos pueden ser agudos
como vómitos, abortos, cefaleas, somnolencia, alte-
raciones en el comportamiento, convulsiones, coma
e inclusive la muerte y están asociados a accidentes
donde una dosis alta es sufciente para provocar alte
-
raciones que se manifestan tempranamente y también
crónicas como el cáncer. De igual manera, se han
consignado malformaciones congénitas, neuropatías
periféricas y dolores vagos asociados a exposiciones
repetidas. Los síntomas aparecen después de un largo
período de exposición, lo que difculta su detección
ya que su biotransformación es lenta y provoca efec-
tos acumulados en las personas expuestas (Ferrer y
Cabral 1993, Brown y Brix 1998, Pose
et al.
2000,
Potti
et al
. 2003).
En mayor o menor medida los plaguicidas tienen
efecto genotóxico, es decir que pueden provocar al-
gún tipo de modifcación en la inFormación genética
y se ha establecido una correlación positiva entre
los individuos expuestos a éstos ya sea de forma
ocupacional, o accidental y el incremento del riesgo
de padecer cáncer (IARC 1991, Solans y Hernández
2000).
Exposición ocupacional
Los efectos citogenéticos de los plaguicidas han
sido estudiados en condiciones
in vitro
como
in vivo
,
sin embargo han sido poco estudiados en personas
ocupacionalmente expuestas (Gómez-Arroyo
et al
.
1992). Al respecto las exposiciones ocupacionales
se llevan a cabo en agricultores, peones de campo,
obreros industriales, exterminadores de plagas,
trabajadores de invernaderos y otros (Bolognesi
et
al.
1993b, Joksic
et al.
1997, Falck
et al.
1999) del
mismo modo el uso de los plaguicidas incrementa el
riesgo de generar accidentes que causan intoxicacio-
nes agudas y para la población en general constituyen
un peligro latente a través de las cadenas trófcas, al
consumir alimentos contaminados por estas sustan-
cias (Moutschen-Dahamen
et al.
1984).
En espacio abierto la exposición de los jornaleros
que laboran en actividades agrícolas sucede en varias
formas, tanto para el que aplica como para el que
formula y hace mezclas. En espacios cerrados como
invernaderos, el efecto de las moléculas es más pro-
longado debido a la humedad relativa alta y la tem-
peratura, además, es frecuente que los trabajadores
de dichas actividades no respeten las instrucciones
de aplicación de los plaguicidas y reingresen a las
área asperjadas antes del tiempo recomendado; así
estos individuos se exponen a las moléculas tóxicas
por diferentes vías (Falck
et al.
1999, Gómez-Arroyo
et al.
2000).
En algunos estudios de biomonitoreo dirigidos
a individuos expuestos a plaguicidas, los resultados
indicaron inducción de aberraciones cromosómicas
(Paldy
et al.
1987, Rupa
et al.
1989, De Ferrari
et al.
1991, Joksic
et al.
1997, Kaioumova y Khabutdinova
1998, Garj-Vrhovac y Zeljezic 2001, 2002, Sailaja
et al
. 2006) de igual forma, mediante la utilización
de ICH y MN se determinó que 30 trabajadores de
campo dedicados a la ±oricultura, en el estado de
Morelos, México, presentaron daño citogenético al
compararlos con los individuos no expuestos (Gó-
mez-Arroyo
et al.
2000). Estos datos concuerdan con
los estudios realizados en trabajadores expuestos en
viñedos, algodoneros y forestales (Paldy
et al.
1987,
Bolognesi 2003).
La exposición a los plaguicidas es variable, por
ejemplo: la cantidad de productos químicos geno-
tóxicos empleados, las diversas formulaciones que
se utilizan en campo y la dimensión de las áreas en
que se aplican, así como las condiciones ambientales
donde los individuos se exponen. Entre los grupos
con periodos de exposición largos se encuentran el
personal que elabora las mezclas en campo, pilotos,
fumigadores y poblaciones que colindan con lotes as-
perjados, bodegas de almacenamiento, invernaderos
y campo abierto (Bolognesi
et al.
1993a, 2002, Lucero
et al.
2000, Pastor
et al.
2003). A través de los años
se ha incrementado la atención sobre la probable
carcinogenicidad y mutagenicidad causada por la
exposición prolongada a plaguicidas; la importancia
social de las investigaciones realizadas en el área de la
citogenética radica en el reconocimiento temprano de
factores carcinogénicos, mutagénicos y teratogénicos
en individuos ocupacionalmente expuestos a agentes
genotóxicos (Nehéz
et al.
1981).
EXPOSICIÓN A PLAGUICIDAS EN TRABAJADORES AGRÍCOLAS
191
Se ha demostrado que en muchos casos la mezcla
de dos plaguicidas del mismo o distinto grupo pro-
voca mayor efecto al que resulta de la suma de las
acciones individuales de cada uno de ellos por sepa-
rado. Este mecanismo llega a destruir no sólo a los
insectos nocivos sino también a los benéfcos, por la
aplicación de un tratamiento intenso (Garaj-Vrhovac
y Zeljezic 2001, Salazar
et al.
2004).
La actividad genotóxica de algunos plaguicidas
ha sido documentada previamente (Dolara
et al.
1994), diversos reportes en la literatura han demos-
trado efectos genotóxicos asociados a las mezclas de
plaguicidas sobre los linfocitos de los trabajadores
agrícolas (Paldy
et al.
1987, Rupa
et al.
1989, De
Ferrari
et al.
1991, Dolara
et al.
1994, Garaj-Vrho-
vac y Zeljezic 2001). Diversos métodos
in vivo
e
in
vitro
han mostrado que los plaguicidas tales como
herbicidas, insecticidas y fungicidas ejercen efectos
mutagénicos (Piperakis
et al.
2003); un limitado
número de estudios en campo abierto ha arrojado
evidencias epidemiológicas que presumen el riesgo
genotóxico que los plaguicidas poseen (De Ferrari
et
al.
1991, Moretti
et al.
2000). Es importante señalar
que los estudios revisados para la elaboración de este
trabajo, reportan que las mezclas son más tóxicas para
el humano que la exposición a un solo plaguicida
Daño citogenético
La caracterización genotípica está adquiriendo
mayor importancia en la interpretación de los pro-
cesos carcinogénicos. Se intenta comprender por
qué los individuos reaccionan de manera diferente
frente a la exposición de un mismo compuesto, lo
cual pone en evidencia las diferencias entre los per-
fles metabólicos individuales, entre otros Factores,
ya que muchos de los agentes genotóxicos requieren
activación metabólica antes de ser activos y otros se
inactivan después de ser metabolizados. Según las
variantes génicas (polimorfsmos) que un individuo
posea, le conferirán mayor o menor susceptibilidad
frente a sustancias con potencial genotóxico como
lo son muchos de los plaguicidas (Yuille
et al.
2002,
Zheng
et al.
2002).
El genotipo es responsable de las diferencias in-
terindividuales en la capacidad o habilidad de activar
o desintoxicar sustancias genotóxicas reconocidas
como biomarcadores de susceptibilidad a mutacio-
nes, cáncer y otras enfermedades (Bolognesi 2003).
Se han sugerido muchas isoformas enzimáticas que
pueden contribuir en los individuos a modifcar su
susceptibilidad contra el riesgo de contraer cáncer
después de la exposición a agentes genotóxicos
(Sulbatos 1994, Waliszewski
et al.
2003a).
Otros factores asociados al daño citogenético
La edad de una persona in±uye en la tasa de acu
-
mulación de los plaguicidas persistentes; al respecto
se ha encontrado que a mayor edad la acumulación
en los individuos expuestos es mayor (Galván-
Portillo
et al
.
2002, Waliszewski
et al.
2002). Los
problemas secundarios a contaminación por plagui-
cidas persistentes se presentan a consecuencia de
la exposición directa a estos productos, al aspirar
los vapores procedentes del lugar de su aplicación
o por acumulación de sus residuos provenientes de
los alimentos a través del tiempo, carencia de equipo
de protección, tipo de productos empleados, hábitos
alimenticios y polimorfsmo genético (Bolognesi
2003, Fenech 2006 ).
La incidencia de AC, MN e ICH tiene correlación
signifcativamente positiva con el tiempo de exposi
-
ción a plaguicidas (Bolognesi
et al.
1993a,b, 2002,
Paldy
et al.
1987, Rupa
et al.
1989, Joksic
et al.
1997,
Calvert
et al
. 1998). Por ejemplo, estudios realiza-
dos en el estado de Morelos, México, indicaron que
la frecuencia de ICH y MN en linfocitos de sangre
periférica de individuos con tiempos de exposición
de 1.5 a 10 años, mostraron incremento estadísti-
camente signifcativo con respecto al grupo testigo
en frecuencias de ICH; además, se encontró que las
frecuencias de los MN fueron tres veces más altas
en individuos expuestos que en el grupo sin exposi-
ción (Gómez- Arroyo
et al.
2000). En concordancia
con lo anterior, y recurriendo a las técnicas de AC y
MN, se ha encontrado que las poblaciones agrícolas
expuestas a mezclas complejas de plaguicidas por
periodos prolongados de exposición, muestran in-
crementos en el daño cromosómico (Bolognesi
et al.
1993a,b, 2002, Scarpato
et al.
1996, Gómez-Arroyo
et al.
2000). De igual forma diversos estudios en
agricultores han demostrado una relación entre el
tiempo de exposición y un incremento en el riesgo de
presentar cáncer (Carbonell
et al
. 1993), en el mismo
tipo de individuos se ha observado un impacto en
sus células germinales, pues se afecta su capacidad
reproductora hasta presentar esterilidad y alteraciones
genéticas (Carbonell
et al.
1996). Estudios en este
mismo campo efectuados en agricultores mexica-
nos indicaron que la exposición a organofosforados
altera la condensación de la cromatina del esperma,
lo cual se podría deber al incremento del número de
células con alta susceptibilidad a la desnaturalización
de ADN y ser la causa de productos defectuosos de
la reproducción (Rojas
et al.
2000, Sánchez-Peña
et
al.
2004).
Con relación al impacto de los plaguicidas en
la niñez, puede ocurrir desde la exposición de los
C. Martínez-Valenzuela y S. Gómez-Arroyo
192
padres, la preconcepción, la concepción, previo al
nacimiento y después del mismo. La exposición quí-
mica postnatal, particularmente durante la pubertad,
se considera una etapa sensible para el desarrollo de
efectos adversos en el sistema reproductor (Abell
et
al.
2000, Garry 2004).
ANÁLISIS DE RESULTADOS
La gama de los efectos sobre la salud provocados
por plaguicidas incluye lesiones agudas y persistentes
en el sistema nervioso, daño al pulmón y a los órganos
reproductores, disfunción del sistema inmunológico y
endocrino, defectos de nacimiento y cáncer (Mansour
2004). Otra causa de preocupación sanitaria es su ca-
pacidad carcinogénica, genotóxica y la de ocasionar
alteraciones reproductoras en los organismos vivos,
principalmente en los seres humanos.
La presente revisión incluye una amplia cantidad
de estudios de biomonitoreo en grupos humanos
expuestos a plaguicidas donde se utilizan las abe-
rraciones cromosómicas, micronúcleos, intercambio
de cromátidas hermanas y el ensayo cometa con la
fnalidad de evaluar el riesgo genotóxico que im
-
plican estas sustancias. En el
cuadro I
se incluyen
diversas investigaciones realizadas en los últimos
veinte años, en países como Brasil, Colombia,
Croacia, España, Hungría, India, Italia, Portugal,
República Checa, Rusia, Siria, Turquía, entre otros,
donde mediante la utilización de AC, se obtuvieron
resultados positivos al considerar dicho biomarca-
dor en personas ocupacionalmente expuestas. Con
respecto a ICH, las investigaciones desarrolladas
en personas en contacto laboral con plaguicidas en
Argentina, Croacia, España, Finlandia, India, Italia,
México, Portugal, Pakistán, República Checa, Tur-
quía, entre otros, reportan incrementos positivos de
ICH con relación a los grupos testigo. Sin embargo,
también se advierten investigaciones con resultados
negativos al incremento de frecuencias de AC e ICH
como ha ocurrido en los datos descritos por diversos
grupos de trabajo en países como España, Colombia,
Italia, México, Yugoslavia, entre otros. Utilizando
MN en estudios desarrollados en Polonia, España
y Hungría se han obtenido resultados negativos en
las poblaciones expuestas a plaguicidas, lo cual es
atribuido a factores como tiempo de exposición, gé-
nero, tipo de producto aplicado, hábitos alimenticios
y principalmente al polimorfsmo genético (Pastor
et al.
2001, Pastor
et al.
2002a, b, Bolognesi 2003,
Fenech 2006).
Como puede observarse en el
cuadro I
, de un
total de 50 estudios que se revisaron, 36 reportan
diferencias positivas en sujetos ocupacionalmente
expuestos a plaguicidas con relación a los grupos no
expuestos, basados en su signifcatividad estadística,
lo que permite considerar que estos biomarcadores son
pruebas adecuadas para este tipo de monitoreo pobla-
cional. En el caso de AC los trabajos que demuestran
resultados positivos representan el 92 %, para ICH
72 % y para MN 64 %. El ensayo cometa muestra
100 % de resultados positivos, sin embargo por ser una
técnica que se ha empezado a utilizar recientemente
en estudios ocupacionales, es difícil aún precisar su
grado de confabilidad.
CONCLUSIONES
La presente revisión bibliográfca reFeja que los
ensayos o biomarcadores más utilizados para evaluar
el efecto genotóxico de los plaguicidas son MN, AC,
ICH y recientemente el EC. Lo anterior se sustenta
en los estudios realizados por investigadores de
diferentes países del mundo, que aportan evidencias
científcas que indican correlaciones positivas entre
tiempo de exposición, dosis y las frecuencias eleva-
das de AC, MN, ICH y EC. Sin embargo, es común
encontrar discrepancias en los resultados en los dis-
tintos estudios, lo cual se puede deber a la edad de
las personas, al empleo de mezclas de plaguicidas, al
polimorfsmo genético, a las ±ormas de aplicación, al
nivel genotóxico de los compuestos, a las caracterís-
ticas de la aspersión (áreas cerradas o campo abierto)
o a la interacción de estas situaciones.
Considerando lo anterior, resulta importante la
introducción de prácticas agrícolas que reduzcan la
utilización de plaguicidas; en este sentido es primordial
la incorporación de medidas de control biológico así
como el manejo integrado de plagas. Es fundamental
también intensifcar es±uerzos en la capacitación y la
actualización permanente del personal técnico, jorna-
leros y agricultores, así como fortalecer acciones de
prevención y educación hacia la comunidad.
El monitoreo citogenético debe ser considerado
como parte integral de una buena vigilancia médica
en las personas en contacto con plaguicidas, ya que
permite evaluar el riesgo potencial de las exposi-
ciones ocupacionales, lo que permitiría tomar las
medidas necesarias sobre identifcación temprana
de riesgo genético.
El monitoreo de poblaciones humanas por medio
del análisis de aberraciones cromosómicas e inter-
cambio de cromátidas hermanas en cultivo de sangre
periférica, así como de micronúcleos y cometas en
EXPOSICIÓN A PLAGUICIDAS EN TRABAJADORES AGRÍCOLAS
193
CUADRO I.
ESTUDIOS DE BIOMONITOREO CITOGENÉTICO A TRAVÉS DE LA UTILIZACIÓN DE
LOS ENSAYOS DE
ABERRACIONES CROMOSÓMICAS (AC), MICRONÚCLEOS (MN), INTERCAMBIO DE CROMÁTIDAS HER-
MANAS (ICH) Y ENSAYO COMETA (EC) EN POBLACIONES HUMANAS EXPUESTAS A PLAGUICIDAS
No. de individuos y tipo de exposición
Biomarcador
utilizado
Lugar de
estudio
Resultados
Referencia
80 trabajadores expuestos a mezclas de plaguicidas
carbámicos, ditiocarbámicos, organoclorados,
piretroides, ácido fenoxiacético, etc. y 24 testigos.
AC
Hungría
Positivo
Paldy
et al.
1987
15 vinicultores expuestos a sulfato
de cobre e insecticidas organoclorados y
organofosforados y 10 testigos.
AC
India
Positivo
Rita
et al
.
1987
55 trabajadores de invernadero expuestos a
mezclas de insecticidas organofosforados y
carbámicos, fungicidas y acaricidas piretroides
y 60 testigos.
AC
Hungría
Positivo
Nehéz
et al
. 1988
25 horticultores en contacto con insecticidas
organoclorados, organofosforados y herbicidas
ureícos y 30 testigos.
AC, ICH
India
Positivo
Rupa
et al.
1988
50 trabajadores de campo abierto expuestos a
carbamatos, organofosforados y piretroides y
47 del grupo testigo.
AC, ICH
India
Positivo
Rupa
et al.
1989
44 personas expuestas al fungicida mancozeb y
30 testigos.
AC, ICH
República Checa
Positivo
Jablonika
et al.
1989
27 trabajadores expuestos a mezclas de
plaguicidas y 28 testigos.
ICH
España
Negativo
Carbonell
et al.
1990
26 trabajadores expuestos a mezclas de
organoclorados, organofosforados y piretroides
y 26 testigos.
AC
India
Positivo
Rupa
et al.
1991
32 foricultores expuestos a mezclas de
organofosforados,
organoclorados,
piretroides y 31 testigos.
AC, ICH
Italia
Positivo
De Ferrari
et al
. 1991
38 expuestos a mezclas de insecticidas
organofosfadorados, organoclorados, carbámicos
y piretroides y 32 testigos.
ICH
Argentina
Positivo
Dulout
et al.
1992
94 jornaleros
expuestos a mezclas de plaguicidas
organoclorados, carbámicos,
organofosforados,
triazinas y ureícos
y 70 testigos.
ICH
México
Negativo
Gómez-Arroyo
et al.
1992
71 foricultores de invernadero y campo abierto
expuestos crónicamente a carbamatos,
bencimidazoles, organoclorados,
organofosforados ftalaminas y piretroides
y 75 testigos.
MN
Italia
Positivo
Bolognesi
et al.
1993b
29 foricultores y horticultores expuestos a
mezclas de inseticidas organoclorados,
organofosforados, carbámicos y piretroides
y 53 testigos.
AC
España
Positivo
Carbonell
et al.
1993
31 fumigadores expuestos a
organofosforados y 21 testigos
MN
Australia
Negativo
Barbosa y Bonin 1994
7 campesinos expuestos a mezclas de
piretroides y 6 testigos.
AC
Siria
Positivo
Mohammad
et al.
1995
134 foricultores expuestos a mezclas de
carbamatos, organofosforados, organoclorados
y piretroides y 157 testigos.
ICH
Dinamarca
Positivo
Lander y Ronne 1995
27 foricultores y horticultores en contacto
con mezclas de benomil, captan, insecticidas
piretroides, carbámicos y paraquat y 28 testigos.
ICH
España
Negativo
Carbonell
et al.
1995
30 trabajadores expuestos a mezclas de carbamatos,
ditiocarbamatos y organofosforados y 30 testigos.
AC
Colombia
Negativo
Hoyos
et al.
1996
C. Martínez-Valenzuela y S. Gómez-Arroyo
194
CUADRO I.
Continuación
No. de individuos y tipo de exposición
Biomarcador
utilizado
Lugar de
estudio
Resultados
Referencia
48 trabajadores agrícolas expuestos a
mezclas de carbaril, mancozeb y 50 testigos.
MN, ICH
Italia
Positivo (MN)
Negativo (ICH)
Pasquini
et al
. 1996
23 foricultores expuestos a mezclas de 100
formulaciones de plaguicidas y 22
testigos.
AC, MN, ICH
Italia
Positivo (ICH y AC)
Negativo (MN)
Scarpato
et al
. 1996
27 trabajadores de viñedos expuestos a
mezclas de plaguicidas principalmente 2,4-D
y 35 individuos testigo.
AC, MN, ICH
Ex Yugoslavia
Positivo (MN y AC)
Negativo (ICH)
Joksic
et al
. 1997
38 expuestos a malatión en un programa de
erradicación de plagas y 16 testigos.
MN
Berkeley, EUA
Negativo
Titenko-Holland
et al.
1997
32 fumigadores principalmente expuestos a
bromuro de metilo y 28 testigos.
MN
Cincinati,
EUA
Negativo
Calvert
et al
. 1998
Trabajadores de una planta productora de
herbicidas (dioxinas) y un grupo testigo.
AC
Rusia
Positivo
Kaioumova y
Khabutdinova 1998.
22 expuestos a mezclas de plaguicidas como
deltametrín, diclorvos, paratión y 16 testigos
MN
Chile
Negativo
Venegas
et al
. 1998
13 trabajadores agrícolas expuestos a malatión
y 4 testigos.
MN
California, EUA
Positivo
Windham
et al
. 1998
34 trabajadores de invernaderos expuestos a
mezclas de plaguicidas principalmente
mancozeb, captán, endosulfán y 33
testigos.
MN
Finlandia
Positivo
Falck
et al.
1999.
23 agricultores expuestos a mezclas de carbamatos
y organofosfatos y 23 testigos.
AC
Brasil
Positivo
Antonucci y Colus
de Syllos 2000
30 foricultores de invernadero expuestos a
mezclas de carbamatos, organoclorados y
organofosforados
y 30 testigos.
MN, ICH
México
Positivo
Gómez-Arroyo
et al.
2000
20 personas expuestas a mezclas de organofosforados,
carbámicos, triazinas y 16 testigos.
AC
Brasil
Negativo
D’Arce y Colus de
Syllos 2000
20 trabajadores de la producción de plaguicidas
2,4-D y malatión y 20 testigos.
AC, MN, ICH,
EC
Croacia
Positivo
Garaj-Vrhovac
y Zeljezic 2001
20 trabajadores expuestos a mezclas de atrazina,
2,-4D y malatión y 20 testigos.
AC, EC
Croacia
Positivo
Zeljezic
y
Garaj-Vrhovac 2001b
49 trabajadores expuestos a plaguicidas
organofosforados,
carbámicos, piretroides,
dentro y fuera de invernadero, 50 testigos.
MN
Polonia
Negativo
Pastor
et al
. 2001
107 foricultores de invernadero y campo
abierto
expuestos a mezclas de
organofosforados, piretroides, carbamatos,
bencimidazoles, amidas y 61 testigos.
MN en linfo-
citos de sangre
periférica
Italia
Positivo
Bolognesi
et al.
2002
10 trabajadores expuestos a mezclas de plagui-
cidas atrazina, alaclor, cianazina, ácido 2,4-dicloro-
fenoxiacético y malatión
en la industria de producción
de estos y 20 personas del grupo testigo.
MN, AC, EC
Croacia
Positivo
Garaj-Vrhovac
y Zeljezic 2002
12 aplicadores del herbicida 2,4-D y 12
individuos del grupo testigo.
MN
Berkeley, EUA
Positivo
Holland
et al.
2002
39 trabajadores de invernadero expuestos a
mezclas principalmente de carbamatos,
organofosforados y piretroides y 22 testigos.
MN en linfo-
citos de sangre
periférica
España
Negativo
Pastor
et al.
2002a
84 agricultores expuestos a mezclas de
plaguicidas organofosforados, carbámicos,
piretroides y triazinas y 65 testigos.
MN en
linfocitos de
sangre peri-
férica y MN
mucosa oral.
Hungría
Negativo
Pastor
et al.
2002b
EXPOSICIÓN A PLAGUICIDAS EN TRABAJADORES AGRÍCOLAS
195
células exfoliadas de los epitelios bucal y urinario
permite la detección del daño directo en el hombre
provocado por los plaguicidas con la obtención rápida
de resultados.
AGRADECIMIENTOS
Las autoras agradecen a las Dras. Judith Guzmán
Rincón y Rocío Ortiz Muñiz la revisión crítica del
trabajo y las valiosas sugerencias y comentarios y
a PROMEP (Programa para el Mejoramiento del
Profesorado) la beca otorgada a María del Carmen
Martínez Valenzuela para la realización de los estu-
dios de doctorado en Ciencias Biológicas.
REFERENCIAS
Abell A., Juul S. y Bonde J. (2000). Time to pregnancy
among female greenhouse workers. Scand. J. Work
Environ. Health 26, 131-136.
Albert L. (2005). Panorama de los plaguicidas en México.
Rev. Toxicol. en Línea (retel) No. 8, octubre 2005.
el 12/07/2007.
AMIPFAC. (1995). Asociación Mexicana de la Industria
de Plaguicidas y Fertilizantes. Los plaguicidas en
México, monografía. http://www/monograFas.com/
trabajos14/losplaguicidas.shtml#que. Consultada el
10/07/2007.
AMIPFAC. (2001). Asociación Mexicana de la Industria
CUADRO I.
Continuación
No. de individuos y tipo de exposición
Biomarcador
utilizado
Lugar de
estudio
Resultados
Referencia
54 trabajadores expuestos a mezclas de
insecticidas organofosforados, carbamatos y
piretroides y 20 testigos.
EC
India
Positivo
Grover
et al
. 2003
34 varones expuestos a herbicidas particularmente
a simacina a través del agua del grifo y 26 testigos.
MN, ICH
España
Negativo
Suárez
et al
. 2003
52 ±oricultores
en invernaderos expuestos a mezclas
de plaguicidas principalmente benzimidazol, endo-
sulfán y paraquat y
24 personas
del grupo testigo
MN
Italia
Negativo
Bolognesi
et al.
2004
35 madres embarazadas de ciudades urbanas; 16 de un
área agrícola, 15 con embarazo de riesgo elevado
MN
México
Positivo
Levario-Carrillo
e
t al.
2005
52 ±oricultores de invernadero expuestos a mezclas
organofosforados, organoclorados,
carbamatos y
piretroides y 38 testigos
EC
México
Positivo
Castillo-Cadena
et al
. 2006
64 trabajadoras agrícolas expuestas a mezclas de
plaguicidas durante el recorte en árboles frutales
y
30 testigos
femeninas
MN
Chile
Positivo
Márquez
et al
. 2005
29 trabajadores de una planta productora de plaguici-
das especíFcamente piretroides y
organofosforados
y
35 testigos
MN, ICH
Pakistán
Positivo
Bhalli
et al.
2006
237 hombres y 106 mujeres ocupacionalmente ex-
puestas a plaguicidas y disolventes orgánicos y 301
individuos no ocupacionalmente expuestos (en siete
laboratorios europeos)
MN
Países europeos
Positivo
Kirsch-Volders
et al.
2006
54 personas ocupacionalmente expuestas en la fabri-
cación de organofosforados, carbamatos y piretroides
especialmente y
54 testigos
AC, MN
India
Positivo
Sailaja
et al
. 2006
33 jornaleros expuestos a mezclas principalmente
de insecticidas organofosforados, carbamatos y
piretroides, herbicidas ureícos y triazínicos y
33 testigos
AC, MN, ICH
Portugal
Positivo
Costa
et
al
.
2006
15 granjeros expuestos a mezclas de plaguicidas
y 10 testigos
MN, en plasma
y eritrocitos
Kentucky, EUA
Positivo
Tope
et al.
2006
32 individuos expuestos a plaguicidas organoclorados,
organofosforados, carbamatos, piretroides,
ureas y 32 testigos
AC, MN,
ICH
Turquía
Positivo
Ergene
et al.
2007
C. Martínez-Valenzuela y S. Gómez-Arroyo
196
de Plaguicidas y Fertilizantes. http://amifac.org.mx/
contra.html. Consultada el 10/06/2007.
Antonucci G.A. y Colus de Syllos I.M. (2000). Chromo-
somal aberrations analysis in a Brazilian population
exposed to pesticides. Teratogen. Carcinogen. Muta-
gen. 20, 265-272.
Barbosa A. y Bonin A. (1994). Evaluation of phosphine
genotoxicity at occupational levels of exposure in
New South Wales, Australia. Occup. Environ. Med.
51, 700-705.
Bhalli J., Khan Q., Haq M., Khalid A. y Nasim A. (2006).
Cytogenetic analysis of Pakistani individuals occupa-
tionally exposed to pesticides in a pesticide production
industry. Mutagenesis 21, 143-148.
Bolognesi C., Parrini M., Bonassi S., Lanello G. y Salanito
A. (1993a). Cytogenetic analysis of a human popula-
tion occupationally exposed to pesticides. Mutat. Res.
285, 239-249.
Bolognesi C., Parrini M., Merlo F. y Bonassi S. (1993b).
Frequency of micronuclei in lymphocytes from a group
of Foriculturists exposed to pesticides. J. Toxicol.
Environ. Health 40, 405-411.
Bolognesi C., Perrone E. y Landini E. (2002). Micro-
nucleus monitoring of a Foriculturist population from
western Liguria, Italy. Mutagenesis 17, 391-397.
Bolognesi C. (2003). Genotoxicity of pesticides: a review
of human biomonitoring studies. Mutat. Res. 543,
251-272.
Bolognesi C., Landini E., Perrone E. y Roggieri P. (2004).
Cytogenetic biomonitoring of a Foriculturist popula
-
tion in Italy: micronucleus analysis by Fuorescence
in situ
hybridization (FISH) with an all-chromosome
centromeric probe. Mutat. Res. 557, 109-107.
Brown M. y Brix R. (1998). Review of health consequences
from higth intermediate and low level exposure to
organophosphorus nerve agents. J. Appl. Toxicol. 18,
393-408.
Bull S., Fletcher K., Boobis A.R. y Battershill J.M. (2006).
Evidence for genotoxicity of pesticides in pesticide
applicators: a review. Mutagenesis 21, 93-103.
Calvert G., Talaska G., Mueller C., Ammenheuser M.,
Fleming L., Bliggle T. y Eward E. (1998). Genotoxic-
ity in workers exposed to methyl bromide. Mutat. Res.
417, 115-128.
Carbonell E., Puig M., Xamena N., Creus A. y Marcos R.
(1990). Sister chromatid exchange in lymphocytes of
agricultural workers exposed to pesticides. Mutagen-
esis 5, 403-405.
Carbonell E., Puig M., Xamena N., Creus A. y Marcos
R. (1993). Cytogenetic biomonitoring in a Spanish
group of agricultural workers exposed to pesticides.
Mutagenesis 8, 511-516.
Carbonell E., Valbuena F.A., Xamena N., Creus A. y Mar-
cos R. (1995). Temporary variations in chromosomal
aberrations in a group of agricultural workers exposed
to pesticidas. Mutat. Res. 344, 127-134.
Carbonell E., Peris F., Xamena N., Creus A. y Marcos R.
(1996). Chromosomal aberration analysis in 85 control
individuals. Mutat. Res. 370, 29-37.
Castillo-Cadena J., Tenorio-Vieyra L.E., Quintana-Cara-
bia A.I., García-Fabila M.M., Ramírez-San Juan E.
y Madrigal-Bujaidar E. (2006). Determination of
DNA damage in Foriculturists exposed to mixtures
of pesticides. J. Biomed. Biotechnol. DOI 10.1155/
JBB/2006/97896.
Cavallo D., Cinzia L.U., Carelli G., Iavicoli I., Ciervo A.,
Perniconi B., Rondinone B., Gismondi M. e IavicoLi
S. (2006). Occupational exposure in airport person-
nel characterization and evaluation of genotoxic and
oxidative effects. Toxicology 223, 26-35.
Clare M.G., Lorenzon G., Akhurst L.C., Marzin D., van
Delft J., Montero R., Botta A., Bertens A., Cinelli S.,
Thybaud V. y Lorge E. (2006). SFTG international col-
laborative study on
in vitro
micronucleus test. II. Using
human lymphocytes. Mutat. Res. 607, 37-60.
CICOPLA±EST (1998). Catálogo o²cial de plaguicidas.
Comisión Intersecretarial para el Control del Proceso y
Uso de Plaguicidas, Fertilizantes y Sustancias Tóxicas.
SEMARNAP, SECOFI, SAGAR y SSA, México D.F.
Costa C., Texeira J.P., Silva S., Roma-Torres J., Coehlo
P., Gaspar J., Alves M., Laffon B., Rueff J. y Mayan
O. (2006). Cytogenetic and molecular biomonitoring
of a Portuguese population exposed to pesticides.
Mutagenesis 21, 343-350.
D’Arce L.P.G. y de Syllos Colus I.M. (2000). Cytogenetic
and molecular biomonitoring of agricultural workers
exposed to pesticides in Brazil. Teratogen. Carcin.
Mut. 20, 161-170.
De Ferrari M., Artuso M., Bonassi S., Cavalieri Z., Pes-
catore D., Marchini E., Pisano V. y Abbondandolo A.
(1991). Cytogenetic biomonitoring of an Italian popu-
lation exposed to pesticides: chromosome aberration
and sister chromatid exchange analysis in peripheral
blood lymphocytes. Mutat. Res. 260, 105-113.
Díaz S., Fonseca G. y Fernández I. (1990). Analysis of
lymphocyte and oral mucosa cell micronuclei in Cuban
paint industry workers. Hereditas 113, 77-80.
Dolara P., Torricelli F. y Antonelli N. (1994). Cytogenetic
effects on human lymphocytes of a mixture of ²fteen
pesticides commonly used in Italy. Mutat. Res. 325,
47-51.
Dulout F.N., López Camelo J.S. y Guradze H.N. (1992).
Analysis of sister chromatid exchanges (SCE) in human
populations studies. Rev. Brazil Genet. 15, 169-182.
Eddleston M., Karalliedde L., Buckley N., Fernando R.,
Hutchinson G., Isbister G., Konradsen F., Murray
EXPOSICIÓN A PLAGUICIDAS EN TRABAJADORES AGRÍCOLAS
197
D., Piola J.C., Senanayake N., Sheriff R., Singh S.,
Siwach S.B. y Smit L. (2002). Pesticide poisoning in
the developing world-a minimum pesticide list. The
Lancet 360, 1163-1167.
Ergene S., Celik A., CavaƟ T. y Kaya F. (2007). Genotoxic
biomonitoring study of population residing in pesticide
contaminated regions in Gösku delta: micronucleus,
chromosomal aberrations and sister chromatid ex-
changes. Environ. Int. 33, 877-885.
Falck G.C., Hirvonen A., Scarpato R., Saarikoski S., Mi-
gliore L. y Norppa H. (1999). Micronuclei in blood
lymphocytes and genetic polymorphism GSTM1,
GSTT1 and NAT2 in pesticide exposed greenhouse
workers. Mutat. Res. 441, 225-237.
Fenech M. (2006). The effects of GSTMI and GSTT1
polymorphisms on micronucleus frequencies in human
lymphocytes
in vivo
. Cancer Epidemiol. Biomarkers
Prev.15, 1038-1042.
Ferrer A. y Cabral R. (1993). Collective poisoning caused
by pesticides: mechanism of production, mechanism of
prevention. Rev. Environ. Toxicol. 5, 161-201.
Ferrer A. (2003). Intoxicación por plaguicidas, Toxicol.
Clín. 26, 1-5.
Fest C. y Schmidt K.J. (1973).
The chemistry of organo-
phosphorus pesticides
. Springer-Verlag. pp. 122-135,
Nueva York.
Fukuto T.R. (1971). Relationship between the structure
of organophosphorus compounds and their activity as
acetilcholinesterase inhibitors. Bull WHO 44, 31.
Galván-Portillo M., Jiménez-Gutiérrez C., Torres-Sánchez
L. y López-Carrillo L. (2002). Food consumption and
adipose tissue DDT levels in Mexican women. Cad.
Saúde Pública, Rio de Janeiro 18, 447-452.
García J. (1998). Intoxicaciones agudas con plaguicidas:
costos humanos y económicos. Rev. Panam. Salud
Pub. 4, 6-10.
Garaj-Vrhovac V. y Zeljezic D. (2001). Cytogenetic moni-
toring of Croatian population occupationally exposed
to a complex mixture of pesticides. Toxicology 165,
153-162.
Garaj-Vrhovac V. y Zeljezic D. (2002). Assessment of
genome damage in a population of Croatian workers
employed in pesticide production by chromosomal
aberration analysis, micronucleus assay and comet
assay. J. Appl. Toxicol. 22, 249-255.
Garry V. F. (2004). Pesticides and children. Toxicol. Appl.
Pharmacol. 198, 152-163.
Garte S. y Bonassi S. (2005). Linkining toxicology to epi-
demiology: biomarkers and new technologies-Special
issue overview. Mutat. Res. 592, 3-5.
Gómez-Arroyo S., Noriega-Aldana N., Osorio A., Galicia
F., Ling S. y Villalobos-Pietrini R. (1992). Sister-
chromatid exchange analysis in a rural population
of Mexico exposed to pesticides. Mutat. Res. 281,
173-179.
Gómez-Arroyo S., Díaz-Sánchez Y., Meneses-Pérez M.A.,
Villalobos-Pietrini R. y De León-Rodríguez J. (2000).
Cytogenetic biomonitoring in a Mexican foriculture
workers group exposed to pesticides. Mutat. Res. 466,
117-124.
Grover P., Danadevi K., Mahboob M., Rozati R., Banu
B.S.y Rahman M.F. (2003). Evaluation of genetic
damage in workers employed in pesticide production
utilizing the comet assay. Mutagenesis 18, 201-205.
He F. (1994). Synthetic pyrethroids. Toxicology 91, 43-
49.
Holland N., Duramad P., Rothman N., Figgs L., Blair A.,
Hubbard A. y Smith M. (2002). Micronucleus fre-
quency and proliferation in human lymphocytes after
exposure to herbicide 2,4-dichlorophenoxyacetic acid
in vitro
and
in vivo
. Mutat. Res. 521, 165-178.
Hoyos L., Carvajal S., Solano L., Rodríguez J., Orozco L.
y López V. (1996). Cytogenetic monitoring of farmers
exposed to pesticides in Colombia. Environ. Health
Perspect. 104, 535-538.
IARC. (1991). Occupational exposure in insecticide ap-
plication and some pesticides. International Agency for
Research on Cancer. Monographs on the Evaluation
of Carcinogenic Risk to Humans. Vol. 53, Lyon, pp.
179-250.
Ikbal M., Atasoy M., Pirim I., Aliagaoglu C., Karatay S. y
Erdem T. (2006).
The alteration of sister chromatid ex-
change frequencies in Behcet’s disease with and without
HLA-B51. J. Eur. Acad. Dermatol. 20, 149-52.
INE (2005). Instituto Nacional de Ecología. Secretaría
de Medio Ambiente y Recursos Naturales. México.
tada el 28/06/2007.
INEGI (1998). Informe 1997. Estadística del medio am-
biente. Instituto Nacional de Estadística, Geografía e
Informática, México.
Jablonika A., Polakova H., Karelova J. y Vargova M.
(1989). Analysis of chomosome aberrations and sister-
chromatid exchanges in peripheral blood lymphocytes
of workers with occupational exposure to the manco-
zeb containing fungicide Novozir Mn80. Mutat. Res.
224, 143-146.
Joksic G., Vidakovic A. y Spasojevic-Tisma V. (1997).
Cytogenetic monitoring of pesticide sprayers. Environ.
Res. 75, 113-118.
Kaioumova D. y Khabutdinova L. (1998). Cytogenetics
characteristics of herbicide production workers in Ufa.
Chemosphere 37, 1755-1759.
Kamrin M.A. (1997).
Pesticides profles toxicity. Envi
-
ronmental impact and fate
. Lewis Publishers, EUA,
676 p.
C. Martínez-Valenzuela y S. Gómez-Arroyo
198
Keith R.S. (2001). Ecotoxicological risk assessment
of pesticides in the environment. En:
Handbook of
pesticides. Toxocology principles
(R. Krieger, Ed.),
Academic Press, Nueva York, pp. 353-374.
Kirsch-Volders M., Mateuca R., Roelants M., Tremp A.,
Zeiger E., Bonassi S., Holland N., Chang W., Aka P.,
Deboeck M., Godderis L., Haufroid V., Ishikawa H.,
Laffon B., Marcos R., Migliore L., Norppa H., Teixeira
J., Zijno A. y Fenech M. (2006). The effects of GSTM1
and GSTT1 polymorphisms on micronucleus frequen-
cies in human lymphocytes
in vivo
. Cancer Epidemiol.
Biomarkers Prev. 5, 1038-1042.
Lander F. y Ronne M. (1995). Frequency of sister chro-
matid exchange and hematological effects in pesticide-
exposed greenhouse sprayers. Scand. J. Work Environ.
Health 21, 283-288.
Lambert B., Lindbland A., Holmberg L. y Francesconi D.
(1982). The use of sister chromatid exchange to moni-
tor human populations for exposure to toxicologically
harmful agents. En:
Sister chromatid exchanges
(S.
Wolff, Ed.), Wiley Nueva York, pp. 149-182.
Latt S. (1979). Microfurometric detection oF deoxyribo
-
nucleic acid replication in human metaphase chromo-
somes. Proc. Nat. Acad. Sci. 70, 3395-3399.
Latt S., Allen J., Blom S., Carrano A., Falke E., Kram
D., Schneider E., Schreck R., Tice R., Whit±eld B. y
Wolff S. (1981). Sister chromatid exchanges in human
lymphocytes after exposure to diagnostic ultrasound.
Science 205, 1273-1275.
Lee T.K., Allison R.R., O´Brien K.F., Naves J.L., Karlsson
U.L. y Wiley A.L. (2002) Persistence of micronuclei
in lymphocytes of cancer patients after radiotherapy.
Radiat. Res. 157, 678-684.
Levario-Carrillo M., Sordo M., Rocha F., González-Horta
C., Amato D. y Ostrosky-Wegman P. (2005). Micronu-
cleus frequency in human umbilical cord lymphocytes
.
Mutat. Res. 586, 68-75
Lucero L., Pastor S., Suárez S., Durban R., Gómez C., Parron
T., Creus A. y Marcos R. (2000). Cytogenetic biomonitor-
ing of Spanish greenhouse workers exposed to pesticides:
micronuclei analysis in peripheral blood lymphocytes and
buccal epithelial cells. Mutat. Res. 464, 255-262.
Mansour S. (2004). Pesticide exposure-Egyptian scene.
Toxicology 198, 91-115.
Márquez C., Villalobos C., Poblete S., Villalobos E., de
Los Angeles García M. y Duk S. (2005). Cytogenetic
damage in female Chilean agricultural workers ex-
posed to mixtures of pesticides. Environ. Mol. Mu-
tagen. 45, 1-7.
Mohammad O., Walid A.A. y Ghada K. (1995). Chromo-
somal aberrations in human lymphocytes from two
groups of workers occupationally exposed to pesticides
in Syria. Environ. Res. 70, 24-29.
Möller P. (2006). The alkaline comet assay: towards vali-
dation in biomonitoring of DNA damaging exposures.
Basic Clin. Pharmacol. Toxicol. 98, 336-345.
Moretti M., Villarini M., Scassellati-Sforzolini G. y
Pasquini G. (2000). Pesticide-induced primary DNA
damage in peripheral blood leukocytes of farm workers
evaluated by the computtarized comet assay. Biomark-
ers 5, 192-204.
Moutschen-Dahmen J., Moutschen-Dahmen H. y De-
graeve N. (1984). Mutagenicity, carcinogenicity and
teratogenicity of insecticides. En:
Mutagenicity
,
car-
cinogenicity and teratogenicity of industrial pollutants
(M. Kirsch-Volders, Ed.). Plenum Press, Nueva York,
pp.127-203.
Narahashi T., Frey J.M., Ginsburg K.S. y Roy M.L. (1992).
Sodium and GABA-activated channels as the targets
of pyrethroids and cyclodienes. Toxicol. Lett. 64/65,
420-436.
Narahashi T. (1996). Neural ion channels as the target sites
of insecticides. Pharmacol. Toxicol. 79, 1-14.
Nehéz M., Berencsi G., Paldy A., Selypes A., Czeilzel
A., Szentesi I., Csankó J. y Nagy K. (1981). Data on
the chromosome examinations of workers exposed to
pesticides. Regul. Toxicol. Pharm. 1, 116-122.
Nehéz M., Boros P., Ferke A., Mohos J., Palotas M.,
Vetro G., Zimanyl M. y Desi I. (1988). Cytogenetic
examination of people working with agrochemicals
in the southern region of Hungary. Regul. Toxicol.
Pharm. 8, 37-44.
Norppa H. y Falck G. (2003) What do human micronuclei
contain? Mutagenesis. 18, 221-233.
Norppa H. (2004). Cytogenetic biomarkers and genetic
polymorphisms. Toxicol. Lett. 149, 309-334.
OMS (1990). Plaguicidas. Informe Técnico No. 12. Orga-
nización Mundial de la Salud. Ginebra.
Paldy A., Puskás N., Vincze N. y Hadházi M. (1987).
Cytogenetic studies on rural populations exposed to
pesticides. Mutat. Res. 187, 127-132.
PAN International (1990). Consult Manual. Pesticide Ac-
tion Network International. California, EUA.
Pasquini R., Scassellati-Sforzolini G., Angeli G., Fatigoni
C., Monarca S., Beneventi L., DiGiulio A. y Bauleo
F. (1996). Cytogenetic biomonitoring of pesticide-
exposed farmers in central Italy. J. Environ. Pathol.
Toxicol. Oncol. 15, 29-39.
Pastor S., Gutiérrez S., Creus A., Xamena N., Piperakis S. y
Marcos R. (2001). Cytogenetic analysis of Greek farmers
by using the micronucleus assay in peripheral lympho-
cytes and in buccal cells. Mutagenesis 16, 539-545.
Pastor S., Lucero L., Gutiérrez S., Durban R., Gómez C.,
Parrón T., Creus A. y Marcos R. (2002a). A follow up
study on micronucleus frequency in Spanish agricultural
workers exposed to pesticides. Mutagenesis 17, 79-82.
EXPOSICIÓN A PLAGUICIDAS EN TRABAJADORES AGRÍCOLAS
199
Pastor S., Creus A., Xamena N., Siffel C. y Marcos R.
(2002b). Occupational exposure to pesticides and cy-
togenetic damage: results of a Hungarian population
study using the micronucleus assay in lymphocytes in
buccal cells. Environ. Mol. Mutagen. 40, 101-109.
Pastor S., Creus A., Parrón T., Cebulska-Wasilewska A.,
Siffel C., Piperakis S. y Marcos R. (2003). Biomoni-
toring of four European populations occupationally
exposed to pesticides: use of micronuclei as biomark-
ers. Mutagenesis 18, 249-258.
Pearson J.C., Kromhout L. y King E.B. (1981). Evaluation
of collection and preservation techniques for urinary
cytology. Acta Cytol. 25, 328-333.
Perea E. (2006). Plaguicidas, la peste de la ignorancia.
Teorema Ambiental. Editorial 3w, México. http://teo-
rema.com.mx/secciones.php?id_sec=0. Consultada
10/08/2007.
Perry A.S., Yamamoto T., Ishaaya I. y Perry R.Y. (1998).
Applied agriculture.
Insecticides in agriculture and
environment. Retrospects and prospects
. Springer-
Verlag, Nueva York, 261 p.
Piperakis S., Petrkou E., Tsilimigaki S., Sagnou M., Mono-
giudis E., Haniotakis G., Karkaseli H. y Sarikaki E.
(2003). Biomonitoring with the comet assay of Greek
greenhouse workers exposed to pesticides. Environ.
Mol. Mutagen. 41, 104-110.
Pose D., De Ben S., Delfno N. y Burger M. (2000). In
-
toxicación aguda por organofosforados. Factores de
riesgo. Rev. Med. Uruguay 16, 5-13.
Potti A., Panwalkar A. y Langness E. (2003). Prevalence
of pesticides exposure in young males with adenocar-
cinoma of the prostate. J. Carcinongenesis 2, 4-5.
Preussman R., Schneider H. y Epple F. (1969). Untersu-
chungen sur wachweis alkylierender agentien. Arz-
neimitel Forschung 19, 1059-1073.
Rita P., Reddy P.P. y Reddy S.V. (1987). Monitoring of
workers occupationally exposed to pesticides in grape
gardens of Andhra Pradesh. Environ. Res. 44, 1-5.
Rojas A., Ojeda M. y Barraza X. (2000). Malformaciones
congénitas y exposición a pesticidas. Rev. Med. Chile
128: 399-404.
Rosales Castillo J.A. (2001). La toxicología y la regulación
de plaguicidas en México. Memorias del VI Congreso
Mexicano de Toxicología. Revista Salud y Nutrición,
edición especial, 15, 24.
Rosin M.P. y Gilbert A. (1990). Modulation of genotoxic
effects in humans. Environ. Mutagen. 245, 351-359.
Rupa D.S., Rita P., Reddy P.P. y Reddi O.S. (1988). Screen-
ing of chromosomal aberrations and sister chromatid
exchange in peripheral lymphocytes of vegetable
garden workers. Hum. Toxicol. 7, 333-336.
Rupa D.S., Reddy P.P. y Reddi O.S. (1989). Chromosomal
aberrations in peripheral lymphocytes oF cotton feld
workers exposed to pesticides. Environ. Res. 49, 1-6.
Rupa D.S., Reddy P.P. y Reddi O.S. (1991). Clastogenic
effect of pesticides in peripheral lymphocytes of cot-
ton-feld workers. Mutat. Res. 261, 177-180.
Sailaja N., Chandrasekhar M., Rekhadevi P., Mahbooba
M., Rahmana M., Saleha B., Vuyyuri B., Danadevi K.,
Hussain S. y Paramjit G. (2006). Genotoxic evaluation
of workers employed in pesticide production. Mutat.
Res. 609, 74–80.
Salazar M., Napolitano M., Scherer J. y McCauley L.
(2004). Hispanic adolescent farmworkers perceptions
associated, with pesticide exposure. W. J. Nursing Res.
26, 146-166.
Sánchez-Peña L., Reyes B., López-Carrillo L., Recio R.,
Morán-Martínez J., Cebrián M. y Quintanilla-Vega B.
(2004). Organophosphorous pesticide exposure alters
sperm chromatin structure in Mexican agricultural
workers. Toxicol. Appl. Pharmacol. 196, 108-113
Scarpato R., Mighore L., Angotzi G., Fedi A., Miligi L.
y Loprieno N. (1996). Cytogenetic monitoring of a
group oF Italian ±oriculturists: no evidence oF DNA
damage related to pesticides exposure. Mutat. Res.
367, 73-82.
SEMARNAP (1996). Lo que usted debe saber sobre la
gestión de los plaguicidas en México. Serie Plaguici-
das núm. 4. Secretaría de Medio Ambiente, Recursos
Naturales y Pesca, México.
Solans X. y Hernández. R. (2000). Control biológico de
la exposición a genotóxicos: Técnicas Citogenéticas.
En: NTP 354 del Instituto Nacional de Seguridad e
Higiene en el Trabajo. Ministerio del Trabajo y Asuntos
Sociales, España.
Sorgob M.A. y Vilanova E. (2002). Enzymes involved in
the detoxifcation oF organophosphorus, carbamate and
pyrethroid insecticides through hydrolysis. Toxicol.
Lett. 128, 215-228.
Speit G. y Hartmann A. (2006). The comet assay: a sensi-
tive genotoxicity test for the detection of DNA damage
and repair. Methods Mol. Biol. 314, 275-286.
Suárez S., Rubio A., Sueiro R. y Garrido J. (2003). Sister
chromatid exchanges and micronuclei analysis in lym-
phocytes of men exposed to simazine through drinking
water. Mutat. Res. 537, 141-149.
Sulbatos L. (1994). Mammalian toxicology of organo-
phosphorus pesticides. J. Toxicol. Environ. Health
43, 271-189.
Stich H., San R. y Rosin M.P. (1983). Adaptation of the
DNA repair and micronucleus test to human cell
suspensions and exfoliated cell. Ann. N.Y. Acad. Sci.
407, 93-105.
Stich H. y Rosin M.P. (1984). Micronuclei in exfoliated
human cells as tool for studies in cancer risk and cancer
intervention. Cancer Lett.
22
, 241-253.
C. Martínez-Valenzuela y S. Gómez-Arroyo
200
Tice R.R., Agurell E., Anderson D., Burlinson B., Hartman
A., Kobayashi H., Miyamae Y., Rojas E., Ryu J.C. y
Sasaki Y.F. (2000). Single cell/comet assay: guidelines
for
in vitro
and
in vivo
genetic toxicology testing.
Environ. Mol. Mutagen. 35, 206-221.
Titenko-Holland N., Wiindham G., Kolachana P., Rein-
ish F. Parvatham S., Osorio A. y Smith M. (1997).
Genotoxicity of malathion in human lymphocytes
assessed using the micronucleus assay
in vitro
and
in
vivo
: a study of malathion-exposed workers. Mutat.
Res. 338, 85-95.
Tope A., Bebe F. y Panemangalore M. (2006). Micronuclei
frequency in lymphocytes and antioxidants in the blood
of traditional limited-resource farm workers exposed to
pesticides. J. Environ. Sci. Health B 41, 843-853.
Tordoir W.F. y Van Sittert N.J. (1994). Organochlorines.
Toxicology 91, 51-57.
Vaglenov A., Laltchev S., Petkova V., Pavlova S. y Marcos
R. (2001). Occupational exposure to lead and induc-
tion of genetic damage. Environ. Health Perspect.
109, 295-298.
Venegas W., Zapata I., Carbonell E. y Marcos R. (1998).
Micronuclei analysis in lymphocytes of pesticide
sprayers from Concepcion, Chile. Teratog. Carcinog.
Mutagen. 18, 123-129
Waliszewski S., Bermúdez M. e Infanzón R. (2002).
Niveles de DDT en tejido adiposo materno, suero
sanguíneo y leche de madres residentes en Veracruz,
México. Rev. Int. Contam. Ambient. 18, 17-25.
Waliszewski S., Meza V., Infanzón R., Trujillo P. y Mo-
rales Guzmán I. (2003a). Niveles de plaguicidas or-
ganoclorados persistentes en mujeres con carcinoma
mamario en Veracruz. Rev. Int. Contam. Ambient.
19, 59-65.
Waliszewski S.M., Gómez-Arroyo S., Infanzón R.M., Vil-
lalobos-Pietrini R. y Maxwell Hart M. (2003b). Com-
parison of organochlorine pesticide levels between
abdominal and breast adipose tissue. Bull. Environ.
Contam. Toxicol. 71, 156-162.
Waliszewski S.M., Gómez-Arroyo S., Infanzón R.M., Car-
vajal O., Villalobos-Pietrini R., Trujillo P. y Maxwell
Hart M. (2004). Persistent organochlorine pesticide
levels in bovine fat from
México. Food Addit. Contam.
21, 774-780.
WHO (2004). The WHO recommended classifcation oF
pesticides by hazard and guidelines to classifcation:
2004, World Health Organization, Ginebra.
Wild D. 1975. Mutagenicity studies on organophosphorus
insecticides. Mutat. Res. 32, 133-150.
Windham G., Titenko-Holland N., Osorio A., Gettner
S., Reinisch F., Haas R. y Smith M. (1998). Genetic
monitoring of malathion-exposed agricultural workers.
Am. J. Ind. Med. 33,164-174.
Wolf-Dieltrich H. (2004). A new deal for holliday junc-
tions. Nat. Struct. Mol. Biol. 11, 117-119.
Yuille M., Condie A., Hudson C., Kote-Jarai Z., Stone
E., Eeles R., Matutes E., Catovsky D. y Houlston R.
(2002). Relationship between glutathione S-transferase
M1, T1 and P1 polymorphisms and chronic lympho-
cytic leukemi. Blood 99, 4216-4218.
Zeljezic D. y Garaj-Vrhovac V. (2001a). Sister chromatid
exchange and proliferative rate index in the longi-
tudinal risk assessment of occupational exposure to
pesticides. Chemosphere 46, 295-303.
Zeljezic D. y Garaj-Vrhovac V. (2001b). Chromosomal ab-
erration and single cell gel electrophoresis (comet) as-
say in the longitudinal risk assessment of occupational
exposure to pesticides. Mutagenesis 16, 359-363.
Zheng W., Wen W., Gustafson D., Gross M. Cerhan J. y
Folsom A. (2002). GSMTM1 and GSTT1 polymor-
phisms and postmenopausal breast cancer risk. Breast
Cancer Res. Treat. 74, 9-16.
Zhurkov V. y Yakovenko K. (1976). The culture of human
lymphocytes as a test for evaluation of mutagenic activ-
ity of chemicals. Mutat. Res. 41,107-112.
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