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Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
Rev. Int. Contam. Ambie. 29 (Número especial sobre plaguicidas) 133-157
GENOTOXICIDAD DE PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES
Rafael VALENCIA-QUINTANA
1*
, Juana SÁNCHEZ ALARCÓN
1
, Sandra GÓMEZ-ARRROYO
2
,
Josefna CORTÉS ESLAVA
2
, Stefan M. WALISZEWSKI
3
, Socorro FERNÁNDEZ
4
y
Rafael VILLALOBOS-PIETRINI
2
1
Facultad de Agrobiología, Universidad Autónoma de Tlaxcala, Tlaxcala, México
2
Centro de Ciencias de la Atmósfera, Universidad Nacional Autónoma de México, México D.F.
3
Centro de Investigaciones Biomédicas, Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz, México
4
Facultad de Biología, Universidad Veracruzana, Veracruz, México
* Autor responsable: prvq2004@yahoo.com.mx
(Recibido agosto 2013, aceptado agosto 2013)
Palabras clave: plaguicidas, genotoxicidad, clastogenicidad, aneugenicidad, mutagenicidad, micronúcleos,
intercambio de cromátidas hermanas, ensayo cometa,
Allium cepa
,
Vicia faba
,
Hordeum vulgare
,
Tradescantia
RESUMEN
La presente revisión comprende el análisis de publicaciones que evalúan la capacidad
genotóxica de plaguicidas, empleando diversos organismos vegetales como sistemas
de prueba desarrollados a partir de 1990. Incluye un total de 149 trabajos en donde se
analizaron 167 plaguicidas. Fueron usadas 28 especies vegetales dentro de las cuales
destacan
Allium cepa
(cebolla),
Vicia faba
(haba) y
Hordeum vulgare
(cebada). Los
grupos de plaguicidas más evaluados son los organofosforados, seguidos por los
carbamatos, los piretroides y las triazinas. En cuanto a la categoría de plaguicidas so-
bresalen los herbicidas, secundados por los insecticidas y los fungicidas. Con relación
a las alteraciones producidas por los plaguicidas en sistemas vegetales resaltan los
eFectos aneugénicos tales como daños al huso que se re±ejan como C-mitosis y eFectos
clastogénicos como fragmentos y puentes. Asimismo se ha analizado el efecto de estos
compuestos sobre el índice mitótico, siendo inhibidores en la mayoría de los casos. Otro
tipo de alteraciones como los cromosomas pegajosos también son inducidas. En menor
proporción, algunos estudios abordan la inducción de micronúcleos, de intercambio de
cromátidas hermanas, de cometas y de efectos mutagénicos, encontrándose respuestas
positivas en la mayoría de los casos. Los ensayos genéticos para detectar alteraciones
cromosómicas y mutaciones génicas en sistemas vegetales han estado disponibles por
años y en la actualidad están bien establecidos para la exploración y el monitoreo de
agentes químicos ambientales como los plaguicidas. Pero no fue sino hasta la década
de 1970 que empezaron a ser reconocidos por la comunidad científca como sistemas
sensibles y seguros. En esta revisión se pone de manifesto su relevancia en estudios
de genotoxicología ambiental.
Key words: pesticides, genotoxicity, clastogenicity, aneugenicity, mutagenicity, micronuclei, sister chromatid
exchanges,
comet assay
,
Allium cepa
,
Vicia faba
,
Hordeum vulgare
,
Tradescantia
Septiembre 2013
R. Valencia-Quintana
et al.
134
ABSTRACT
This paper presents an analysis of publications that evaluated the genotoxic potential
of pesticides using a plant organism as a test system developed from 1990. It incorpo-
rates a total of 149 studies which assessed 167 pesticides. Those papers used 28 plant
species among which include as the main
Allium cepa
(onion),
Vicia faba
(bean) and
Hordeum vulgare
(barley). The most studied pesticides groups were organophosphate,
followed by carbamates, pyrethroids and triazines. Regarding the category of pesticides,
herbicides are highlighted followed by insecticides and fungicides. In relation to altera-
tions produced by pesticides in plant systems, predominate aneugenic effects such as
damage to the spindle, that induced C-mitosis, and clastogenic effects as fragments and
bridges. Also the effects of these compounds on the mitotic index have been analyzed,
being inhibitory in most cases. Other physiological changes as sticky chromosomes
are also induced. To a lesser extent, some studies address the induction of micronuclei,
sister chromatid exchanges, comets and mutagenic effects, Fnding positive responses
in most cases. Genetic test used to detect chromosomal abnormalities and gene muta-
tions in plant systems have been available for years and are nowadays well-established
systems for exploration and monitoring of environmental chemicals such as pesticides.
But it was not until the 1970s that they began to receive recognition from the scientiFc
community as secure and sensitive systems. This review highlights their relevance in
environmental genotoxicology studies.
INTRODUCCIÓN
Los plaguicidas han sido usados en la agricultura
moderna para mejorar la producción a través de la
inhibición de enfermedades causadas por diferentes
organismos y actuando contra las plagas en los cam-
pos y durante el almacenamiento de los productos
agrícolas.
Estos compuestos son diseñados básicamente para
ser tóxicos a los enemigos del hombre en el ambiente,
en el hogar y en la agricultura, abarcando una amplia
variedad de organismos blanco. Aunque los beneF
-
cios de los plaguicidas no pueden ser despreciados,
en los últimos años su estudio se ha enfocado en los
efectos sobre la salud humana y el ambiente. Estos
compuestos pueden dañar a los seres vivos, desde
microorganismos benéFcos del suelo, hasta insectos,
plantas no blanco, peces, aves y mamíferos, inclu-
yendo al hombre. De igual manera, los plaguicidas
son una de las causas de la contaminación del agua
y del suelo.
Entre los daños causados por los agentes químicos
a los organismos expuestos, los efectos genotóxicos
han sido de los más preocupantes, debido a que esta
capacidad puede causar diferentes problemas de
salud y también afectar a generaciones futuras. Esta
preocupación ha llevado al desarrollo de distintos
ensayos de genotoxicidad en diversos organismos.
Muchos contaminantes ambientales como los pla-
guicidas, tienden a ser muy reactivos, la mayoría son
electrofílicos, es decir, son compuestos que pueden
reaccionar con varios centros nucleofílicos de las
moléculas celulares, incluyendo al ADN. Idealmente
los plaguicidas deberían afectar sólo al organismo
blanco; sin embargo, este deseo es raramente alcan-
zado debido a las similitudes en los procesos básicos
de la vida del organismo blanco y de los organismos
no-blanco (Veleminsky y Gichner 1992).
La primera evidencia de una correlación entre la
reducción de la fertilidad y el aumento de anormali-
dades citológicas como resultado del tratamiento con
plaguicidas, data de 1931, cuando Kostoff observó en
un lote de semillas de plantas de tabaco que aquella
fue muy reducida después de que las plantas habían
sido fumigadas con sulfato de nicotina. En un análisis
de la meiosis, Kostoff (1931) encontró muchas alte-
raciones cromosómicas, las cuales consideró eran la
causa de la esterilidad parcial de las plantas. Estudios
subsecuentes han mostrado que los cromosomas de
las plantas exhiben diferentes tipos de alteraciones,
algunas de las cuales son especíFcas de diversos
compuestos (Sharma y Panneerselvam 1990).
Entre los más de 200 bioensayos conocidos en
la literatura, las plantas superiores son consideradas
como excelentes indicadores de efectos citogenéticos
y mutagénicos de contaminantes ambientales. Estos
bioensayos son conFables y muy sensibles para el
monitoreo y la evaluación de agentes genotóxicos
(Waters
et al.
1990).
Las plantas superiores presentan características
(
Cuadro I
), que las hacen excelentes modelos ge-
néticos para evaluar contaminantes ambientales. Sin
GENOTOXICIDAD DE PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES
135
embargo, estas características no son sólo debidas a
su sensibilidad para detectar mutágenos en diferentes
ambientes, sino también a la posibilidad de evaluar
distintos biomarcadores genéticos, los cuales van
desde mutaciones puntuales hasta aberraciones cro-
mosómicas (AC) en células de diversos órganos y
tejidos, tales como hojas, raíces y polen (Grant 1994).
En los últimos años, el uso de plantas para el bio-
monitoreo de agentes genotóxicos en el ambiente ha
tenido un fuerte incremento, ya que éstas son buenos
indicadores de efectos citogenéticos y mutagénicos
de diversos contaminantes ambientales; plantas como
Allium cepa
,
Arabidopsis thaliana
,
Glycine max
,
Hordeum vulgare
,
Tradescantia paludosa
,
Vicia faba
y
Zea mays
, han sido consideradas como sistemas de
prueba para evaluar genotoxicidad (Petriccione
et al.
2013) y han sido incluidas en el programa Gene-Tox
(Ma 1999).
Los cambios genéticos inducidos por los plagui-
cidas son expresados por varios biomarcadores, los
cuales incluyen:
Cambios estructurales en los cromosomas y en las
cromátidas, llamados aberraciones cromosómicas
(AC) (rupturas, deleciones, inversiones, huecos,
translocaciones, anillos) y otras alteraciones (cro-
mosomas pegajosos).
Alteraciones de la mitosis y de la meiosis, como
inactivación del huso acromático, lo que produce
C-mitosis, no disyunción y otras irregularida-
des en la distribución cromosómica durante la
anafase, lo que resulta en células aneuploides y
poliploides.
Eventos de recombinación como el entrecruza-
miento (
crossing over
) en células somáticas y
los intercambios de cromátidas hermanas (ICH).
Esterilidad y letalidad embrionaria.
Mutaciones en tejidos somáticos expresadas en
hojas y fores.
Mutaciones en células germinales expresadas en
granos de polen o en la progenie.
Para determinar estos marcadores, se han desarro-
llado varios sistemas de prueba con plantas. Éstos Fre
-
cuentemente son usados para monitorear sustancias
genotóxicas en el aire, el agua y el suelo como parte
de la evaluación de riesgos para los seres humanos
y de igual manera, han sido empleados para analizar
plaguicidas. Más de 230 especies vegetales han sido
utilizadas en diversos estudios sobre mutagénesis; sin
embargo, sólo un número limitado de estos sistemas
vegetales son empleados rutinariamente para evaluar
la genotoxicidad de los plaguicidas, como los pre-
sentados en esta revisión (
Cuadro II
).
Aunque los bioensayos de genotoxicidad con
plantas superiores para la detección de aberraciones
cromosómicas y de mutaciones génicas han existido
desde hace muchos años y son ahora sistemas bien
establecidos para la evaluación y el monitoreo de
mutágenos ambientales (Grant 1994), no fue sino
hasta la década de los 70 que comienzan a recibir
reconocimiento. Sin embargo, debe ser notado que
muchos de estos sistemas fueron empleados primero
en experimentos con radiaciones antes de la era de
la evaluación de los agentes químicos (Grant 1999).
Por ejemplo,
Allium cepa, Lycopersicum esculentum,
CUADRO I.
VENTAJAS DE LOS BIOENSAYOS DE GENOTOXICIDAD CON PLANTAS SUPERIORES PARA EVALUAR Y
MONITOREAR CONTAMINANTES AMBIENTALES (GRANT 1994)
1.
Las plantas superiores son eucariotas y sus células tienen una estructura similar a las del hombre. Sufren mitosis y meiosis. Es
posible estudiar efectos en células germinales comparables a los de animales
2.
Técnicos pueden ser capacitados para realizar los ensayos vegetales de manera relativamente rápida. Son fáciles de cultivar y poco
costosas para trabajar. De particular relevancia para países en desarrollo
3.
Algunas tienen tiempos de generación cortos (
Arabidopsis
)
4.
Los ensayos pueden ser llevados a cabo bajo un amplio rango de condiciones ambientales, de pH y de temperatura. Las plantas
superiores pueden ser regeneradas a partir de células haploides o diploides
5.
Pueden ser usados para evaluar la genotoxicidad de compuestos solos o de mezclas complejas
6.
Existe un amplio rango de biomarcadores genéticos. Alteraciones citológicas y mutaciones, en plantas completas, hojas, embriones,
polen, etc.
7.
Pueden ser usados para el monitoreo
in situ
de contaminantes mutagénicos
8.
Son muy con±ables, han demostrado su utilidad en mutagénesis
9.
Evaluaciones de genotoxicidad están disponibles para diferentes compuestos así que comparaciones pueden ser hechas entre
diferentes ensayos
10. Diferentes estudios presentan correlación positiva con ensayos citogenéticos con mamíferos
11. Pueden ser combinadas con ensayos microbianos para detectar metabolitos mutagénicos (promutágenos)
12
Son muy sensibles (pocos falsos negativos) en la predicción de carcinogenicidad de agentes evaluados
13. Varios cientos de loci genéticos pueden ser monitoreados
R. Valencia-Quintana
et al.
136
Pisum sativum, Vicia faba
(Marshak 1937),
Crepis
tectorum
(Navashin 1931) y
Tradescantia gigantean
(Riley 1936), fueron usadas en estudios con radiacio-
nes alrededor de la década de 1930 y Read (1959),
menciona que
Vicia faba
fue usada en este tipo de
experimentos desde 1913.
Los ensayos para la detección de AC en plantas
son algunos de los métodos más antiguos, más sim-
ples, más fables y menos costosos en el campo de la
mutagénesis ambiental. Las alteraciones citogenéti-
cas pueden ser detectadas en las divisiones mitóticas
o meióticas. Los análisis de las AC somáticas son
llevados a cabo en células en proliferación de las
puntas de las raíces, los ápices de tallos o de los tubos
polínicos, mientras que los estudios en meiosis son
realizados en células madre del polen (CMP). Las
más apropiadas para el análisis citogenético son las
especies que tienen un número pequeño de cromoso-
mas fácilmente distinguibles. Estas condiciones son
reunidas en los meristemos radiculares de
Vicia faba
,
Allium cepa
,
Crepis capillaris
y
Pisum sativum
; así
como en meristemos radiculares y CMP de
Hordeum
vulgare
,
Zea mays
y
Tradescantia paludosa
. Esta es la
razón por la que dichos organismos han sido los más
usados para evaluar la genotoxicidad de mutágenos
ambientales, incluyendo plaguicidas.
Algunas plantas como
Hordeum vulgare
,
Lyco-
persicum esculentum
,
Pisum sativum
,
Tradescantia
y
Zea mays
, también son empleadas para la evaluación
de mutaciones.
Arabidopsis thaliana
es utilizada úni-
camente para el estudio de mutaciones. Los sistemas
más ampliamente aplicados con este último propósito
son
Hordeum vulgare
y
Arabidopsis thaliana
, en
ambos sistemas gran número de compuestos muta-
génicos, incluyendo plaguicidas, han sido analizados.
Un protocolo similar al de la cebada es empleado para
detectar mutantes defcientes de clorofla en arroz,
avena, chícharo y jitomate.
El monitoreo
in situ
de plaguicidas se ha realizado
en maíz con el sistema ceroso (
waxy
). El cual no es
exclusivo del maíz, ya que ensayos similares han sido
aplicados en cebada y otras especies.
Mutaciones en granos de polen haploides pueden
ser exploradas para la estimación de cambios indu-
cidos en el gen
Adh
+
que codifca para la deshidro
-
genasa alcohólica.
Otro grupo de ensayos de mutaciones en locus
específcos en plantas han sido diseñados, las muta
-
ciones somáticas son expresadas como sectores de
tejidos diferencialmente coloreados en hojas (soya,
tabaco, trébol, maíz), en pétalos de las Fores o en
pelos estaminales (
Tradescantia
), siendo este último
uno de los ensayos más sensibles.
En términos generales la inducción de alteracio-
nes citogenéticas por los plaguicidas se debe a su
capacidad para interactuar con los ácidos nucleicos
o con las proteínas.
La presente revisión comprende el análisis de
publicaciones en las que se evaluó la capacidad
genotóxica de plaguicidas, empleando algún orga-
nismo vegetal como sistema de prueba y que fueron
desarrolladas a partir de 1990. Incluye un total de
149 trabajos en los cuales fueron usadas 28 especies
vegetales resaltando
Allium cepa
,
Vicia faba
y
Hor-
deum vulgare
(
Cuadro II
), en donde se evaluaron
167 plaguicidas. La mayoría de éstos fueron sintéti-
cos, destacando los organofosforados seguidos por
los carbamatos, los piretroides, los reguladores del
crecimiento u hormonales, las triazinas, los ureicos
y los organoclorados. Extractos naturales con propie-
dades insecticidas de
Azadirachta indica
(Soliman
2001),
Eriocephalus punctulatus
(Asita y Mokhobo
2013) y nimbecidine (Ganguly
et al
. 2010), también
fueron analizados (
Cuadro III
).
CUADRO II.
ESPECIES VEGETALES USADAS EN LA
EVALUACIÓN DE LA GENOTOXICIDAD DE
PLAGUICIDAS
Nombre científco
Nombre común
1.
Allium ascalonicum
Chalote o escaloña
2.
Allium cepa
Cebolla
3.
Alliun sativum
Ajo
4.
Arabidopsis thaliana
Arabidopsis, oruga
5.
Bidens laevis
Amor seco
6.
Brassica campestris
Mostarda silvestre
7.
Crepis capillaris
Almirón o cerraya de cardo
8.
Glycine max
Soya
9.
Helianthus annuus
Girasol
10.
Hordeum vulgare
Cebada
11.
Impatiens balsamina
Balsamina, madama o alegría
12.
Lathyrus sativus
La almorta, guija o tito
13.
Lemna gibba
Lenteja de agua
14.
Lemna minor
Lenteja de agua
15.
Lens culinaris
Lenteja
16.
Nicotiana tabacum
Tabaco
17.
Phaseolus vulgaris
Frijol
18.
Picea abies
Abeto falso o rojo
20.
Pisum sativum
Chícharo
19.
Secale cereale
Centeno
20.
Titricale
Cruza de trigo con centeno
21.
Tradescantia
Hierba del pollo
22.
Trifolium repens
Trebol blanco
23.
Trigonella foenum-graecum
La alholva o fenogreco
24.
Triticum aestivum
El trigo harinero
25.
Triticum durum
Trigo semolero o fanfarrón
26.
Veronica becabunga
Verónica acuática
27.
Vicia faba
Haba
28.
Zea mays
Maíz
GENOTOXICIDAD DE PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES
137
CUADRO III.
N
O
.
Nombre
C
1
G
Bioensayo
IMAFAC
AA
M
MNICHC
2
E
Referencia
1
Butilate
H
CA
Vicia faba
*
Gómez-Arroyo
et al
. 1999
2
Molinate
HCA
Vicia faba
h,i
m,o
*
Gómez-Arroyo
et al.
1992, Calderón-Segura
et al.
1999
3
Bladex 90DF
H
M
Tradescantia, Zea mays
y
*
Rodrigues
et al.
1998a, 1998b
4
Hormoban
H
M
Allium cepa
a
f
i
k
Asita y Matabesi 2010
5
Lasso Micromix
H
M
Vicia faba
a
De Marco
et al.
2000
6
Tramat Combi
H
M
Vicia faba
a
De Marco
et al.
2000
7
Alaclor
H
O
Trigonella foenum-graecum,
Vicia faba
a
f
h,ik,m,o,p
*
Torres
et al. 1
992, Siddiqui
et al.
2012
8
Arsenal 250 NA
H
O
Allium cepa
a
m
Grisolia
et al.
2004
9
Basagran
H
O
Allium cepa
a
Asita y Matabesi 2010
10
Brominal
H
O
Vicia faba
a
f
i
k,m,o,s
*
Soliman y Ghoneam 2004
11
Butaclor
H
O
Allium cepa
a
f
h,ik,m,o,s
Ateeq
et al. 2
002
12
Carbetamide
H
O
Allium cepa
o
Giménez-Martín
et al.
1998
13
Cirtoxín
H
O
Vicia faba
a
*
De Marco
et al.
2000
14
Dicamba
H
O
Arabidopsis thaliana,
Phaseolus vulgaris, Tradescantia
a
t,u,w
*
*
Mohammed y Ma 1999, Filkowski
et al. 2
003, Cenkci
et al.
2010
15
Dual
H
O
Tradescantia
*
Rodrigues
et al.
1998a
16
Fluorocloridona
H
O
Allium cepa
a
f
h,ik.m.o,r
*
Yüzbaşioğlu
et al.
2003
17
Glifos
H
O
Allium cepa
a
c,f
i
k,m,s
Findikli y Türko
ğ
lu 2010
18
Glifosato
H
O
Trigonella foenum-graecum
a
f
h,ik,m,o,p
Siddiqui
et al.
2012
19
Goal
H
O
Allium cepa
a
h,i
m,o
*
Dragoeva
et al.
2012
20
Gramoxone
H
O
Allium cepa, Vicia faba
a
d,fh,i
k,s
*
El-AbidinSalam
et al.
1993
21
Herbstop
H
O
Vicia faba
a
f,gh,ik,m,o,r,s
Shahin y El-Zahrini 1993
22
Illoxan
H
O
Allium cepa
a
f
h,i
k,m,o
Yüzbaşioğ
lu
et al.
2009
23
Imazapyr
H
O
Allium cepa
m
Grisolia
et al.
2004
24
Lentagran
H
O
Zea mays
h,i
m
*
Grigorenko 1999
25
Metosulam
H
O
Vicia faba
a
f
h,i
k,o,s,
*
Badr
et al.
2013
26
Nitrofen
H
O
Hordeum vulgare, Secale cereale,
Triticum
a
Borojević y Peruničić 1992
27
Oxadiazone
H
O
Zea mays
a
s
Kumar
et al.
1997
28
OxifuorFén
H
O
Zea mays
a
f
h
k,m
*
Kumar
et al.
1995, 1997
29
Paraquat
H
O
Hordeum vulgare
a
h
u
*
Jovtchev
et al.
2010, Aksakal
et al.
2013b
30
Pendimetalín
H
O
Zea mays
a
f
h
k,o
*
Kumar
et al.
1995, 1997
C
1
, categoría: F, fungicida; H, herbicida; I, insecticida; M, mezcla; O, otro. G, grupo: CA, carbamato; M, mezcla; N, natural; O, otro; OC, organoclorado; OF, organofosforado;
P, piretroide; R, regulador del crecimiento u hormonal; T, triazina; U, ureicos. IM, índice mitótico: a, inhibición; b, estimulación. A±, alteraciones ²siológicas: c, alteraciones
nucleares; d, picnosis; e, aglutinación; f, cromosomas pegajosos; g, contracción cromosómica. AC, alteraciones clastogénicas: h, fragmentos; i, puentes. AA, alteraciones
aneugénicas: k, C-mitosis; m, CCI; o, daño al huso; p, aneuploidía; r, poliploidía; s, células bi o multinucleadas. M, mutagenicidad: t, eventos de recombinación; u, RAPD; w,
mutantes gen Gus; x, mutantes cloro²la; y, mutantes Waxi; z mutantes rosa. MN, micronúcleos. ICH, intercambio de cromátidas hermanas. C
2
, ensayo cometa. E, esterilidad. *
resultados positivos en la prueba indicada
R. Valencia-Quintana
et al.
138
CUADRO III.
EFECTOS GENOTÓXICOS INDUCIDOS POR PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES (Continuación)
N
O
.
Nombre
C
1
G
Bioensayo
IMAFAC
AA
M
MNICHC
2
E
Referencia
31
Picloram
H
O
Tradescantia
z
*
Mohammed y Ma 1999
32
Reglone
H
O
Crepis capillaris
*
Dimitrov
et al. 2
006
33
Roundup
H
O
Allium cepa
h,i
m
Rank
et al.
1993
34
Sindone B
H
O
Allium cepa
o
Lehnen y Vaughn 1992
35
Springbok
H
O
Allium cepa
a
m
Asita y Makhalemele 2008
36
Stomp
H
O
Crepis capillaris, Titricale
k,o,p,r
*
Dryanova y Dimitrov, 2000, Dimitrov
et al.
2006
37
Sulcotrione
H
O
Vicia faba
a
p
*
Sta
et al.
2012
38
Trefán
H
O
Vicia faba
a
f,gh,i
k,m,o
Shahin y El-Zahrini 1993
39
Trifuralín
H
O
Allium cepa, Hordeum vulgare,
Zea mays
a
c,fh,ik,o,p,r,s
u
*
Oliveira
et al.
1996, Fernandes et al. 2007, 2009,
Sheval
et al.
2008, Bozari y Aksakal 2013
40
Wipe-out
H
O
Allium cepa
a
f
k,m,o
Asita y Hatane 2012
41
2,4-D
H
R
Allium cepa, Allium ascalonicum,
Arabidopsis thaliana
Hordeum vulgare, Secale cereale
Phaseolus vulgaris, Triticum,
Zea mays
a
f
h,ik,m,o,st,u,w
*
*
Borojević y Peruničić 1992, Ateeq
et al.
2002,
Filkowski
et al.
2003, Cenkci
et al.
2010,
Kumar
et al.
2010, Kumar y Chaudhary 2012,
Aksakal
et al.
2013a
42
Avenoxán
H
R
Allium cepa, Allium sativum
a
f
h,i
k,m,o
*
*
Kaymak y Muranli 2005, Gul
et al.
2006,
Sharma y Vig 2012
43
Esterán 48
H
R
Allium cepa
a
f
i
k,m,o,r
*
Gömürgen 2000
44
Fusilade
H
R
Lens culinaris
a
c,f
i
k,m
Aksoy
et al.
2008
45
Fuzilade ppoog
H
R
Vicia faba
a
f,g
h
k,m,o,s
Shahin y El-Zahrini 1993
46
Hidrazida maleica
H
R
Allium cepa, Bidens laevis,
Helianthus annuus, Nicotiana
tabacum, Picea abies, Pisum,
Tradescantia, Trigonella foenum-
graecum, Vicia faba
a
f
h,ik,m,o,pt,x,z
*
*
*
*
Torres
et al.
1992, Edwin y Reddy 1993, Schubert y
Rieger 1994, De Marco
et al.
1995, Ma
et al.
1995,
Rank y Nielsen 1997, Gichner
et al.
2000, Rank
et al.
2002, Gichner 2003, Macioszek y Kononowicz
2004, Marcano
et al.
2004, Kaymak 2005,
xKontek
et al.
2007, Jabee
et al.
2008, Pérez
et al.
2011, Cotelle
et al.
2012, Siddiqui
et al.
2012
47
Imazetapir
H
R
Triticum durum
a
f
i
m,o
*
Hoseiny Rad
et al.
2011
48
MCPA
H
R
Hordeum vulgare, Secale cereale,
Triticum
a
Borojević y Peruničić 1992
49
MCPP
H
R
Hordeum vulgare, Secale cereale,
Triticum
a
Borojević y Peruničić, 1992
C
1
, categoría: F, fungicida; H, herbicida; I, insecticida; M, mezcla; O, otro. G, grupo: CA, carbamato; M, mezcla; N, natural; O, otro; OC, organoclorado; OF, organofosforado;
P, piretroide; R, regulador del crecimiento u hormonal; T, triazina; U, ureicos. IM, índice mitótico: a, inhibición; b, estimulación. AF, alteraciones ±siológicas: c, alteraciones
nucleares; d, picnosis; e, aglutinación; f, cromosomas pegajosos; g, contracción cromosómica. AC, alteraciones clastogénicas: h, fragmentos; i, puentes. AA, alteraciones
aneugénicas: k, C-mitosis; m, CCI; o, daño al huso; p, aneuploidía; r, poliploidía; s, células bi o multinucleadas. M, mutagenicidad: t, eventos de recombinación; u, RAPD; w,
mutantes gen Gus; x, mutantes cloro±la; y, mutantes Waxi; z mutantes rosa. MN, micronúcleos. ICH, intercambio de cromátidas hermanas. C
2
, ensayo cometa. E, esterilidad. *
resultados positivos en la prueba indicada
GENOTOXICIDAD DE PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES
139
CUADRO III.
EFECTOS GENOTÓXICOS INDUCIDOS POR PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES (Continuación)
N
O
.
Nombre
C
1
G
Bioensayo
IMAFAC
AA
M
MNICHC
2
E
Referencia
50
Pursuit
H
R
Vicia faba
a
f
h,ik,m,o,s
*
El-Nahas 2000
51
Quizalofop-p-etilo
H
R
Allium cepa, Lemna gibba, Lemna
minor
a
f
h,i
k,m,o
u
*
Yildiz y Arikan 2008, Sharma y Vig 2012,
Doganlar 2012a
52
The End EC
H
R
Glycine max
a
f
m
*
Aksoy y Deveci 2012
53
U-46
H
R
Vicia faba
a
f,gh,ik,m,o,r,s
Shahin y El-Zahrini 1993
54
Ametrín
H
T
Vicia faba
*
Flores-Maya
et al
. 2005
55
Atrazina
H
T
Allium cepa, Arabidopsis thaliana,
Tradescantia, Vicia faba, Zea mays
a
f
h,ik,m,o,p,r
t
*
Torres
et al.
1992, Kumar
et al.
1997, Mohammed y
Ma 1999, El-Ghamery
et al.
2000, Besplug
et al.
2004,
Bolle
et al.
2004, Srivastava y Mishra 2009, Sharma y
Vig 2012
56
Cianazina
H
T
Hordeum vulgare
h,i
k
Sharma y Panneerselvan 1990
57
Gesegard
H
T
Hordeum vulgare
a
g
k,o
Topaktaş y Rencüzoğ
ullar 1991
58
Igran
H
T
Hordeum vulgare
a
k,m
Topaktaş y Rencüzoğ
ullar 1991
59
Metribuzina
H
T
Vicia faba
a
f
i
k,m,o,s
*
*
Soliman y Ghoneam 2004,
Gómez-Arroyo
et al
. 2005
60
Simazina
H
T
Tradescantia
*
Mohammed y Ma 1999
61
Taffacide
H
T
Zea mays
f
h
k,s
Prasad
et al.
1994
62
Terbutrín
H
T
Hordeum vulgare, Secale cereale,
Triticum
a
Borojević y Peruničić 1992
63
Clorimuron-etil
H
U
Vicia faba
a
f
i
k,m,o,s
*
Soliman y Ghoneam 2004
64
Diurón
H
U
Allium cepa
a
f
h,i
k,m,o
*
Chauhan
et al.
1998, Sharma y Vig 2012
65
Isoproturón
H
U
Allium cepa, Triticum aestivum
a
f
h,i
m,o
*
Chauhan y Sundararaman 1990,
Kumar
et al.
2010
66
Linurón
H
U
Helianthus annuus, Vicia faba
a
h,i
k,m,o
*
Gómez-Arroyo
et al.
1990, Inceer
et al.
2004
67
Titus
H
U
Zea mays
h,i
m
*
*Grigorenko y Larchenko 2000
68
Tribunil
H
U
Allium cepa
a
f
h,ik,m,o,r
*
El-Khodary
et al.
1990
69
Carbofuran
I
CA
Allium cepa, Allium sativum
a
Saxena
et al.
2010
70
Furadán
I
CA
Allium cepa
a
c
k,o,s
Ananthakrishnan
et al.
2013
71
Karbadust
I
CA
Allium cepa
a
f
k,m,o
Asita y Matabesi 2010
72
Lannate-90
I
CA
Vicia faba
*
Valencia Quintana
et al.
1998
73
Metolcarb
ICA
Allium cepa
b
f
ik,m,o,r,s
Liman
et al.
2010
74
Metomilo
I
CA
Vicia faba
a
h,i
m
*
Valencia-Quintana
et al.
1993
C
1
, categoría: F, fungicida; H, herbicida; I, insecticida; M, mezcla; O, otro. G, grupo: CA, carbamato; M, mezcla; N, natural; O, otro; OC, organoclorado; OF, organofosforado;
P, piretroide; R, regulador del crecimiento u hormonal; T, triazina; U, ureicos. IM, índice mitótico: a, inhibición; b, estimulación. AF, alteraciones fsiológicas: c, alteraciones
nucleares; d, picnosis; e, aglutinación; f, cromosomas pegajosos; g, contracción cromosómica. AC, alteraciones clastogénicas: h, fragmentos; i, puentes. AA, alteraciones
aneugénicas: k, C-mitosis; m, CCI; o, daño al huso; p, aneuploidía; r, poliploidía; s, células bi o multinucleadas. M, mutagenicidad: t, eventos de recombinación; u, RAPD; w,
mutantes gen Gus; x, mutantes clorofla; y, mutantes Waxi; z mutantes rosa. MN, micronúcleos. ICH, intercambio de cromátidas hermanas. C
2
, ensayo cometa. E, esterilidad. *
resultados positivos en la prueba indicada
R. Valencia-Quintana
et al.
140
CUADRO III.
EFECTOS GENOTÓXICOS INDUCIDOS POR PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES (Continuación)
N
O
.
Nombre
C
1
G
Bioensayo
IMAFAC
AA
M
MNICHC
2
E
Referencia
75
Propoxur
I
CAVicia faba
*
Gómez-Arroyo
et al
. 1995
76
Temik 15 G
I
CA
Vicia faba
a
f
h,i
m,o
*
Ghareeb y George 1997
77
Vydate L-24
I
CA
Vicia faba
h
Valencia-Quintana
et al.
2005
78
Grain Treat
IM
Allium cepa
a
f
k,o
Asita y Mokhobo 2013
79
Azadirachta indica
I
N
Allium cepa
a
f
i
m,o,r,s
*
Soliman 2001
80
Eriocephalus
punctulatus
I
N
Allium cepa
a
f
i
m,o
Asita y Mokhobo 2013
81
Nimbecidine
I
N
Lathyrus sativus
a
e
Ganguly
et al.
2010
82
Bensultap
I
O
Vicia faba
*
Xing y Zhang 1990
83
Cutworm bait
I
O
Allium cepa
a
f
h
o
Asita y Hatane 2012
84
Dimehypo
I
O
Vicia faba
*
Xing y Zhang 1990
85
NF-133
I
O
Vicia faba
*
Xing y Zhang 1990
86
Omite 57
I
O
Crepis capillaris
h,i
m,p,r
*
*
Gadeva y Dimitrov 2008
87
Tiocyclam
I
O
Vicia faba
*
Xing y Zhang 1990
88
Aldrex-30
IOC
Allium cepa
a
e,f
i
s
*
Pandey
et al.
1994
89
Aldrín
IOC
Vicia faba
a
f
h,i
k,m,o
Pandey 2008
90
Bexadust
IOC
Allium cepa
a
f
k,o
Asita y Matabesi 2010
91
Dieldrín
IOC
Vicia faba
a
f
h,i
k,m,o
Pandey 2008
92
Endosulfán
IOC
Allium cepa, Bidens laevis, Hor-
deum vulgare, Trifolium repens,
Vicia faba
ac,e,fh,ik,m,o,p,s
*
*
Pandey 2008, Pérez
et al.
2008, 2011, 2013,
Liu
et al.
2009, Kumar y Chaudhary 2012,
Ananthakrishnan
et al.
2013, Tripathy
et al.
2013
93
Pentaclorofenol
IOC
Allium cepa
a
f
h,ik,m,o,s
Ateeq
et al.
2002
94
Aphicide
IOF
Allium cepa
a
k
Asita y Matabesi 2010
95
Clorfenvinfos
IOF
Allium cepa
a
f
i
k,m
*
*
Türko
ğlu
2012
96
Clorpirifos
IOF
Allium cepa, Vicia faba
a
f
h,i
m,o
Asita y Makhalemele 2008,
Asita y Matobole 2010
97
Ciolane
IOF
Vicia faba
a
f
h,i
m,o
*
George y Ghareeb 2001
98
DDVP
IOF
Allium cepa
a
c,f
i
k,m,s
Findikli y Türko
ğlu
2010
99
Diclorvos
IOF
Allium cepa, Vicia faba
a
f
h
k,m,o
*
Kontek
et al.
2007, Sibhghatulla
et al.
2012
100Dimetoato
IOF
Pisum, Tradescantia
a
f
h,i
m.o
z
*
Sharma y Sarbhoy 1990, Mohammed y Ma 1999
101Dursban
IOF
Crepis capillaris
m,o
*
Dimitrov y Gadeva 1997
102Etión
IOF
Allium cepa
a
f
k,o
Lamsal
et al.
2010
103Fenitrotión
IOF
Vicia faba
b
c,fh,i
m,o
*
Bu
et al.
2011
C
1
, categoría: F, fungicida; H, herbicida; I, insecticida; M, mezcla; O, otro. G, grupo: CA, carbamato; M, mezcla; N, natural; O, otro; OC, organoclorado; OF, organofosforado;
P, piretroide; R, regulador del crecimiento u hormonal; T, triazina; U, ureicos. IM, índice mitótico: a, inhibición; b, estimulación. AF, alteraciones fsiológicas: c, alteraciones
nucleares; d, picnosis; e, aglutinación; f, cromosomas pegajosos; g, contracción cromosómica. AC, alteraciones clastogénicas: h, fragmentos; i, puentes. AA, alteraciones
aneugénicas: k, C-mitosis; m, CCI; o, daño al huso; p, aneuploidía; r, poliploidía; s, células bi o multinucleadas. M, mutagenicidad: t, eventos de recombinación; u, RAPD; w,
mutantes gen Gus; x, mutantes clorofla; y, mutantes Waxi; z mutantes rosa. MN, micronúcleos. ICH, intercambio de cromátidas hermanas. C
2
, ensayo cometa. E, esterilidad. *
resultados positivos en la prueba indicada
GENOTOXICIDAD DE PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES
141
CUADRO III.
EFECTOS GENOTÓXICOS INDUCIDOS POR PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES (Continuación)
N
O
.
Nombre
C
1
G
Bioensayo
IMAFAC
AA
M
MNICHC
2
E
Referencia
104Lorsban 15G
IOF
Tradescantia, Zea mays
y
*
Rodrigues
et al.
1998a, 1998b
105Malatión
IOF
Allium cepa, Vicia faba
a,b
f
i
m,o,s
Adam
et al.
1990, Asita y Makhalemele 2009
106Metacid-50
IOF
Allium cepa, Lathyrus sativus
ac,e,fh,i
m,s
*
Pandey
et al.
1994, Ganguly
et al.
2010
107Monocrotofos
IOF
Vicia faba
*
Xing y Zhang 1990
108Nuván
IOF
Allium cepa
a
f
i
k,m,o
Asita y Mokhobo 2013
109Ometoato
IOF
Vicia faba
*
Xing y Zhang 1990
110Paration metílico
IOF
Allium cepa
h,i
m
*
Ahmad y Yasmin 1992
111Profenofos
IOF
Hordeum vulgare, Lathyrus sativus
a
e,fh,i
m,s
x
*
Singh
et al.
2007, Srivastava y Singh 2009,
Ganguly
et al.
2010
112Rogor
IOF
Lathyrus sativus
f
h,i
m
*Kumar y Sinha 1991
113Tamarón
IOF
Vicia faba
a
f
i
m,o,s
Adam
et al.
1990
114Tellitón
IOF
Vicia faba
f
i
m,o,s
*
*
Haiba
et al.
2010, 2011
115Triazofos
IOF
Allium cepa
a
f
h,i
k,o,s
Pandey y Sakya 2009
116Alfametrina
I
P
Allium cepa
a
o
Rank y Nielsen 1997, Rao
et al.
2005
117Alpha-thrin 100 SC
I
P
Allium cepa
a
Asita y Makhalemele 2008
118Ambush 25 EC
I
P
Pisum
p,r
Klein 1990
119Arrivo 25 EC
I
P
Glycine max
a
f
m
*
Aksoy y Deveci 2012
120Cipermetrina
I
P
Allium cepa, Allium sativum, He-
lianthus annuus, Hordeum vulgare
a
f,gh,ik,m,o,p,s
*
Rank y Nielsen 1997, Chauhan
et al.
1999, Rao
et al.
2005, Saxena
et al.
2005, Singh
et al.
2008,
Inceer
et al.
2009, Çavuşoğlu
et al.
2012a
121Coopex
I
P
Allium cepa
a
f
i
o
Asita y Hatane 2012
122Fenpropatrín
I
P
Vicia faba
b
c,fh,i
m,o
*
Bu
et al.
2011
123Fenvalerato
I
P
Allium cepa
a
f
h,ik,m,o,s
Chauhan
et al. 1
999, Rao
et al. 2
005
124Garden Ripcord
I
P
Allium cepa
a
Asita y Makhalemele 2009
125K-O Gard
I
P
Allium cepa
a
Asita y Hatane 2012
126Supercipermetrina
I
P
Hordeum vulgare, Vicia faba
h,i
Miadoková
et al.
1992
127Villa
I
P
Allium cepa
a
i
k,m
Asita y Matabesi 2010
128Azurro
FCA
Allium cepa
a
i
k,m,o
Andrioli
et al.
2012
129Ditane M-45
FCA
Allium cepa, Pisum, Vicia faba
a
e,f
i
m,o,s
*
*
Pandey
et al.
1994, Sengupta y Ghosh 1998, Asita y
Makhalemele 2009, Haiba
et al.
2010, 2011
130ETU
FCA
Allium ascalonicum
a
f
i
k,o,r
*
Franekić
et al.
1994
131Mancozeb
FCA
Hordeum vulgare
a
Singh
et al.
2007
C
1
, categoría: F, fungicida; H, herbicida; I, insecticida; M, mezcla; O, otro. G, grupo: CA, carbamato; M, mezcla; N, natural; O, otro; OC, organoclorado; OF, organofosforado;
P, piretroide; R, regulador del crecimiento u hormonal; T, triazina; U, ureicos. IM, índice mitótico: a, inhibición; b, estimulación. AF, alteraciones fsiológicas: c, alteraciones
nucleares; d, picnosis; e, aglutinación; f, cromosomas pegajosos; g, contracción cromosómica. AC, alteraciones clastogénicas: h, fragmentos; i, puentes. AA, alteraciones
aneugénicas: k, C-mitosis; m, CCI; o, daño al huso; p, aneuploidía; r, poliploidía; s, células bi o multinucleadas. M, mutagenicidad: t, eventos de recombinación; u, RAPD; w,
mutantes gen Gus; x, mutantes clorofla; y, mutantes Waxi; z mutantes rosa. MN, micronúcleos. ICH, intercambio de cromátidas hermanas. C
2
, ensayo cometa. E, esterilidad. *
resultados positivos en la prueba indicada
R. Valencia-Quintana
et al.
142
CUADRO III.
EFECTOS GENOTÓXICOS INDUCIDOS POR PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES (Continuación)
N
O
.
Nombre
C
1
G
Bioensayo
IMAFAC
AA
M
MNICHC
2
E
Referencia
132Pomarsol Forte
WP 80
FCA
Glycine max
a
f
m
*
Aksoy y Deveci 2012
133Tiram
FCA
Allium ascalonicum
f
i
k,o,p,r
*
Franekić
et al.
1994
134Ziram
FCA
Allium ascalonicum
a
f
i
k,o,r
*
Franekić
et al.
1994
135Bavistin
F
O
Lathyrus sativus
f
h,i
m
*Kumar y Sinha 1991
136Benlate
F
O
Allium cepa
a
ik,m,o,r,s
Dane y Dalgiç 2005
137Blitox
F
O
Allium cepa
ac,e,fi
k,m,o
Paul
et al. 2
013
138Captán
F
O
Allium cepa, Zea mays
a
f
s
y
Rodrigues
et al.
1998b , Gill y Shaukat 2000
139Carbendazim
F
O
Hordeum vulgare
a
f
h,i
m,s
Singh
et al. 2
008
140Derosal 50 WP
F
O
Hordeum vulgare
f
h,i
o
Aşkin 2006
141Dinocap
F
O
Allium cepa
a
f
h,ik,m,o,r,s
*
Çelik
et al.
2005
142Fenaminosulf
F
O
Allium cepa
b
*
Liman
et al.
2011
143Fenbuconazole
F
O
Allium cepa
a
f
i
k,m
*
*
Türko
ğlu
2012
144Flusilazole
F
O
Allium cepa
a
f
i
m
u
Ozakca y Silah 2013
145Fungi-nill
F
O
Allium cepa
a
f
k
Asita y Matabesi 2010
146Korsikol 18
F
O
Hordeum vulgare
f
h,i
o
Aşkin 2006
147Quickfos
F
O
Allium cepa
a
f
i
k,o
Asita y Mokhobo 2013
148Raxil
F
O
Allium cepa
a
f
h,i
k,m,o
*
*Kaymak y Goc Rasgele 2009
149Rovral 25 Flo
F
O
Crepis capillaris
m,p,r
*
Gadeva y Dimitrov 2008
150Rubigán 12 EC
F
O
Crepis capillaris
h,i
m
*
*
Gadeva y Dimitrov 2008
151Rubigán 4
F
O
Vicia faba
f
k,m,o,r,s
Shahin y El-Amoodi 1991
152Tri-miltox
F
O
Allium cepa
h,i
m
*
Ahmad y Yasmin 1992
153Afugan
FOF
Allium cepa
a
f
h,i
k,m,o
*
Yüzbaşioğlu 2003
154Diclorofen
FOF
Allium cepa
a
f
h
k,m,o
Sibhghatulla
et al.
2012
155Fenarimol
F
P
Impatiens balsamina
*
Poli
et al.
2003
156Nimrod
F
P
Vicia faba
f
k,m,o,r,s
Shahin y El-Amoodi 1991
157Agrox 2-way
M
M
Zea mays
y
Rodrigues
et al.
1998b
158Agrox DL-Plus
M
M
Zea mays
y
Rodrigues
et al.
1998b
159Atrazina, disulfoton,
clorpirifos,
metalaxil y etión
M
M
Veronica beccabunga
u
Doganlar 2012b
160Diurón/deltametrinaM
M
Allium cepa
h,i
m,o,s
*
Chauhan y Gupta 2005
161Efekto virikop
M
M
Allium cepa
m
Asita y Makhalemele 2008
C
1
, categoría: F, fungicida; H, herbicida; I, insecticida; M, mezcla; O, otro. G, grupo: CA, carbamato; M, mezcla; N, natural; O, otro; OC, organoclorado; OF, organofosforado;
P, piretroide; R, regulador del crecimiento u hormonal; T, triazina; U, ureicos. IM, índice mitótico: a, inhibición; b, estimulación. AF, alteraciones fsiológicas: c, alteraciones
nucleares; d, picnosis; e, aglutinación; f, cromosomas pegajosos; g, contracción cromosómica. AC, alteraciones clastogénicas: h, fragmentos; i, puentes. AA, alteraciones
aneugénicas: k, C-mitosis; m, CCI; o, daño al huso; p, aneuploidía; r, poliploidía; s, células bi o multinucleadas. M, mutagenicidad: t, eventos de recombinación; u, RAPD; w,
mutantes gen Gus; x, mutantes clorofla; y, mutantes Waxi; z mutantes rosa. MN, micronúcleos. ICH, intercambio de cromátidas hermanas. C
2
, ensayo cometa. E, esterilidad. *
resultados positivos en la prueba indicada
GENOTOXICIDAD DE PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES
143
CUADRO III.
EFECTOS GENOTÓXICOS INDUCIDOS POR PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES (Continuación)
N
O
.
Nombre
C
1
G
Bioensayo
IMAFAC
AA
M
MNICHC
2
E
Referencia
162Isoproturón/
deltametrina
M
M
Allium cepa
h,i
m,o,s
*
Chauhan y Gupta 2005
163Tiametoxam
M
O
Allium cepa
a
f
h,i
*
Çavuşoğ
lu
et al.
2012b
164Azida de sodio
O
O
Brassica campestris, Allium cepa,
Trigonella foenum-graecum, Zea
mays
f
h,i
m,o
*
*Vrbova y Duhova 1990, Rank y Nielsen 1997, Kapoor
y Srivastava 2010, Kumar y Dwivedi 2013
165Macex
O
O
Vicia faba
a
*
Cotelle
et al.
2012
166Snailban
O
O
Allium cepa
a
f
Asita y Hatane 2012
167Storm killer
O
O
Allium cepa
a
f
h,i
Asita y Matabesi 2010
C
1
, categoría: F, fungicida; H, herbicida; I, insecticida; M, mezcla; O, otro. G, grupo: CA, carbamato; M, mezcla; N, natural; O, otro; OC, organoclorado; OF, organofosforado;
P, piretroide; R, regulador del crecimiento u hormonal; T, triazina; U, ureicos. IM, índice mitótico: a, inhibición; b, estimulación. AF, alteraciones fsiológicas: c, alteraciones
nucleares; d, picnosis; e, aglutinación; f, cromosomas pegajosos; g, contracción cromosómica. AC, alteraciones clastogénicas: h, fragmentos; i, puentes. AA, alteraciones
aneugénicas: k, C-mitosis; m, CCI; o, daño al huso; p, aneuploidía; r, poliploidía; s, células bi o multinucleadas. M, mutagenicidad: t, eventos de recombinación; u, RAPD; w,
mutantes gen Gus; x, mutantes clorofla; y, mutantes Waxi; z mutantes rosa. MN, micronúcleos. ICH, intercambio de cromátidas hermanas. C
2
, ensayo cometa. E, esterilidad. *
resultados positivos en la prueba indicada
Las consecuencias de los efectos genotóxicos de
los plaguicidas en los sistemas vegetales son indica-
das por cambios en biomarcadores específcos. Con
base en sus orígenes y consecuencias, los efectos
pueden ser clasifcados como: 1. Citotóxicos, 2.
Fisiológicos, 3. Clastogénicos, 4. Aneugénicos y 5.
Mutagénicos. Algunos estudios evalúan la fertilidad,
que puede ser la consecuencia de uno o más de los
efectos a nivel celular anteriormente citados. Otros
determinan la inducción de MN, ICH y cometas como
biomarcadores.
Diferentes efectos citogenéticos inducidos por
plaguicidas en plantas superiores
1. Efectos citotóxicos. Alteraciones en la división
celular
El índice mitótico (IM), caracterizado por el nú-
mero total de células en división, ha sido utilizado
como un criterio para evaluar la citotoxicidad de
diversos agentes. Los niveles de citotoxicidad de un
compuesto pueden ser determinados por el incremento
o decremento en el IM (Fernandes
et al.
2007). Las
variaciones en el IM son un parámetro aceptable
de citotoxicidad para todos los sistemas biológicos
(Smaka-Kinel
et al.
1996). Los valores en el IM por
debajo del testigo negativo pueden indicar que el
crecimiento y desarrollo de los organismos expuestos
ha sido afectado por el agente evaluado (Liman
et al.
2011). Una disminución de más del 50 % usualmente
tiene efectos subletales; sí el IM disminuye a menos
del 22 % del valor presentado en el testigo negativo,
signifca que se están provocando e±ectos letales en
los organismos expuestos (Antosiewicz 1990). Por el
contrario, los IM por arriba de los valores del testigo
negativo son el resultado de la estimulación de la
división celular, lo cual puede caracterizar un evento
dañino para las células, llevando a una proliferación
descontrolada y aún a la formación de tumores (Ho-
shina 2002).
Tanto la reducción como el incremento en el IM
son indicadores importantes en el monitoreo de la
contaminación ambiental, especialmente para la
evaluación de contaminantes que presentan potencial
tóxico y citotóxico (Hoshina 2002). Así, diversos
estudios han usado la evaluación del IM para detectar
citotoxicidad y la mayoría han presentado resultados
satisfactorios (Smaka
et al.
1996, Bolle
et al.
2004,
Fernandes
et al.
2007, Türkoğlu. 2007). La inducción
de anormalidades mitóticas en las células meriste-
máticas de las raíces de las plantas puede causar un
decremento del IM (Kovalchuk
et al.
1998, Bushra
et al.
2002).
R. Valencia-Quintana
et al.
144
Uno de los primeros informes de la citotoxicidad
de los plaguicidas fue reportado para la hidrazida
maleica por Darlington y McLeish en 1951 en
Vicia
faba
. Pocos años después un efecto similar fue ob-
servado en
Allium cepa
(McManus 1960).
Estudios citogenéticos han evidenciado que la
mayoría de los plaguicidas afectan la división celu-
lar. La inhibición de la mitosis ha sido inducida por
2, 4-D en
Allium ascalonicum
(Pavlica
et al.
1991),
Allium cepa
(Ateeq
et al.
2002),
Hordeum vulgare
(Borojević y Peruničić 1992, Kumar y Chaudhary
2012),
Phaseolus vulgaris
(Cenkci
et al.
2010),
Secale cereale
y
Triticum
sp. (Borojević y Peruničić
1992),
Triticum aestivum
(Kumar
et al.
2010) y
Zea
mays
(Aksakal
et al.
2013).
El mismo efecto ha sido reportado para la atrazina
en
Allium cepa
(El-Ghamery
et al.
2000, Bolle
et al.
2004, Srivastava y Mishra 2009, Sharma y Vig 2012),
Vicia faba
(El-Ghamery
et al.
2000, Srivastava y
Mishra 2009) y
Zea mays
(Kumar
et al.
1997);
Allium
cepa
para fuorocloridona (Yüzbaşioğlu
et al.
2003);
para la cipermetrina en
Allium cepa
(Chauhan
et al.
1999,
Çavuşoğlu
et al.
2012a), en
Allium sativum
(Saxena
et al.
2005),
Helianthus annuus
(Inceer
et
al.
2009) y
Hordeum vulgare
(Singh
et al.
2008); así
como para la hidrazida maleica en
Allium cepa
(Rank
y Nielsen 1997, Rank
et al.
2002, Marcano
et al.
2004),
Bidens laevis
(Pérez
et al.
2011),
Helianthus
annuus
(Kaymak 2005),
Trigonella foenum-graecum
(Mohammad
et al.
2008, Siddiqui
et al.
2012) y
Vicia
faba
(Macioszek y Kononowicz 2004, Kontek
et al.
2007).
Por el contrario, algunos plaguicidas tienen la
capacidad de incrementar el IM como el fenaminosulf
y el metolcarb en
Allium cepa
(Liman
et al.
2010), y
el fenitrotión y el fenpropatrín en
Vicia faba
(Bu
et
al.
2011). Para el malatión se han citado resultados
ambiguos. Asita y Makhalemele (2009) reportan in-
hibición del IM en
Allium cepa
y Adam
et al.
(1990),
encontraron efecto estimulante en el IM en
Vicia
faba
. Dependiendo de la dosis, algunos plaguicidas
tienen la capacidad de incrementar el IM a bajas
concentraciones y de inhibirlo con dosis mayores, lo
que puede explicar estos últimos resultados o ser el
refejo del eFecto diFerencial que tienen los agentes
químicos en distintos organismos.
En resumen, como puede observarse en el
cuadro III
, 116 plaguicidas fueron descritos con
efectos sobre el IM de los cuales 111 lo inhiben, 4
lo estimulan y uno ha sido considerado con efectos
ambiguos.
La alteración de las actividades mitóticas induci-
das por los plaguicidas ha sido atribuida a su efecto
sobre la síntesis de ADN (Badr e Ibrahim 1987), lo
cual puede retrasar el inicio de la mitosis (Kliger-
man
et al.
2000, Bolle
et al.
2004). La inhibición de
proteínas especí±cas del ciclo celular puede ser otro
posible mecanismo de acción de los plaguicidas, la
inhibición de la ADN polimerasa y otras enzimas
resulta en un efecto antimitótico.
2. Efectos Fsiológicos
Algunos autores han incluido otros biomarcadores
en el análisis de las alteraciones citogenéticas como
anormalidades nucleares caracterizadas por modi±
-
caciones morfológicas en los núcleos interfásicos,
como resultado de la acción del agente evaluado.
Diversas alteraciones nucleares tales como los
núcleos lobulados, las yemas nucleares y la picnosis,
así como la aglutinación, la excesiva condensación
cromosómica y los cromosomas pegajosos, entre
otros (Fernandes
et al.
2007, Leme y Marin-Morales
2009), son referidas generalmente como cambios
±siológicos inespecí±cos y se atribuyen a una acción
sobre las núcleo-proteínas o la cromatina (Shahin
y El-Amoodi 1991). Los cromosomas pegajosos
se caracterizan por el “agrupamiento” de éstos en
alguna fase del ciclo celular y probablemente se
deban a la entremezcla de las ±bras de cromatina;
son cromosomas que fallan en su proceso de con-
densación. Esta alteración puede ser causada por
factores genéticos y ambientales. Diferentes agentes
han sido reportados como capaces de inducir este
efecto en los cromosomas (Panneerselvam
et al.
2012). Los cromosomas pegajosos resultan del mal
funcionamiento de uno o dos tipos de las proteínas
no histónicas especí±cas involucradas en la organi
-
zación cromosómica las cuales son necesarias para
la separación de las cromátidas y su segregación
posterior. La alteración del funcionamiento de estas
proteínas es causada por mutaciones en los genes
estructurales que codi±can para ellas o por la acción
directa de los mutágenos sobre éstas (Türkoğlu
2007). Sin embargo, aunque muchos estudios han
reportado la ocurrencia de cromosomas pegajosos,
las causas principales y las bases bioquímicas del
fenómeno son aún desconocidas (Paglianari 2000).
No obstante, su inducción muestra que los plaguici-
das causan condensación anormal del ADN, enrolla-
miento anómalo de los cromosomas e inactivación
del huso acromático.
Los análisis de alteraciones nucleares o ±sio
-
lógicas junto con las aberraciones cromosómicas
(clastogénicas y/o aneugénicas), han demostrado ser
biomarcadores sensibles para investigar la acción de
los diferentes agentes evaluados en relación con sus
GENOTOXICIDAD DE PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES
145
efectos sobre el ADN de los organismos expuestos
(Leme y Marin-Morales 2009).
De los trabajos analizados sobre la genotoxicidad
de plaguicidas, 59 de ellos reportan daño fsiológico
destacando la inducción de cromosomas pegajosos
provocados por 93 de 96 productos (
Cuadro III
).
Además de cromosomas pegajosos, Çavuşoğ
lu
et
al.
(2012a) describen la inducción de contracción cro-
mosómica por el insecticida cipermetrina en
Allium
cepa
. Los mismos efectos son encontrados con los
herbicidas Fuzilade ppoog, herbstop, tre±án y U-46
en
Vicia faba
(Shahin y El-Zahrini, 1993). Topakta
y Rencuzogullan (1991) reportan sólo contracción
cromosómica en
Hordeum vulgare
con gesegard.
Alteraciones nucleares como yemas nucleares
y/o picnosis, entre otras han sido producidas en
Allium cepa
con: metacid-50 (Pandey
et al.
1994),
blitox (Paul
et al.
2013), DDVP y glifos (Findikli y
Türkoğlu 2010), endosulFán y Furadán (Ananthakris
-
hnan
et al.
2013), gramoxone (El-Abidin Salam
et
al.
1993) y tri±uralín (²ernandes
et al.
2007). Daños
similares son producidos por fenitrotión y fenpropa-
trín en
Vicia faba
(Bu
et al.
2011) y por fusilade en
Lens culinaris
(Aksoy
et al.
2008).
La aglutinación cromosómica es otro eFecto f
-
siológico que ha sido inducido en
Allium cepa
por
plaguicidas como: aldrex-30, ditane M-45 y meta-
cid-50 (Pandey
et al.
1994), blitox (Paul
et al.
2013)
y endosulfán (Pérez
et al.
2013). Este mismo daño es
producido por nimbecidine, profenofos y metacid-50
en
Lathyrus sativus
(Ganguly
et al.
2010).
Se ha propuesto que el efecto que los plaguicidas
tienen sobre la condensación cromosómica se debe
a su acción sobre proteínas como las condensinas
y/o las cohesinas, durante la división celular. La
condensación de la cromatina interfásica para formar
los cromosomas compactos de las células en división
es un evento clave en la mitosis, crítico para permitir
el movimiento de los cromosomas a lo largo del huso
acromático sin que se rompan o enreden unos con
otros. Así, algunos efectos sobre los cromosomas
pueden deberse a alteraciones en los mecanismos de
condensación cromosómica (Tripathy
et al.
2013).
3. Efectos clastogénicos
Los cambios en la estructura de los cromosomas
pueden ocurrir de manera espontánea o como resul-
tado de la exposición a agentes físicos o químicos.
Las alteraciones en la estructura cromosómica pueden
ser inducidas por varios factores y mostrarse como
rupturas en el ADN, inhibición de la síntesis del
ADN y replicación de ADN dañado (Leme y Marin-
Morales 2009).
Las rupturas del material genético pueden ser
causadas a diferentes niveles, subcromatídico, cro-
matídico y cromosómico. Algunas de éstas pueden
ser restituidas por los mecanismos de reparación
mientras que otras se manifestan en los ciclos de
división posteriores, en distintas formas. Este efecto
fue inducido por la mayoría de los plaguicidas eva-
luados y se manifestaron como fragmentos y puentes
en células en anafase o metafase en la mitosis o en
la meiosis (
Cuadro III
).
En la mayoría de los trabajos analizados se reporta
la inducción conjunta de fragmentos y puentes. Sin
embargo, algunos de ellos sólo inducen fragmentos,
como la atrazina (Bolle
et al.
2004), “cutworm bait”
(Asita y Hatane 2012), diclorofen (Sibhghatulla
et
al.
2012) y diclorvos (Sibhghatulla
et al.
2012), en
Allium cepa
. Resultados similares son encontrados
en
Hordeum vulgare
con paraquat (Jovtvhev
et al.
2009) y en
Vicia faba
con fuzilade ppoog (Shahin y
El-Zahrini 1993), vydate L-24 (Valencia-Quintana
et
al.
2005), diclorvos (Kontek
et al.
2007) e hidrazida
maleica (Kontek
et al.
2007). En
Zea mays
, taffaci-
de (Prasad
et al.
1994), oxi±uorFén y pendimetalín
(Kumar
et al.
1997), son reportados como inductores
de fragmentos.
Estudios en donde sólo se describe la inducción
de puentes fueron conducidos en
Allium sativum
con
avenoxán (Gul
et al.
2006), en
Allium ascalonicum
con ETU, tiram y ziram (²ranekić
et al.
1994), en
Allium cepa
con gramoxone (El-Abidin Salam
et
al.
1993), aldrex-30 y ditane M-45 (Pandey
et al.
1994), esterán 48 (Gömürgen 2000),
Azadirachta
indica
(Soliman 2001), avenoxán (Kaymak y Muranli
2005, Gul
et al.
2006), benlate (Dane y Dalgiҫ 2005),
hormoban y villa (Asita y Matabesi 2010), DDVP y
gliFos (²indikli y Türkoğlu 2010), metolcarb (Liman
et al.
2010), azurro (Andrioli
et al.
2012), coopex
(Asita y Hatane 2012), clorfenvinfos y fenbuconazole
(Türkoğlu 2012),
Eriocephalus punctulatus,
nuván y
quickFos (Asita y Mokhobo 2013), ±usilazol (Ozakca
y Silah 2013) y blitox (Paul
et al.
2013).
De igual manera, se ha inducido la formación de
puentes con endosulfán en
Bidens laevis
(Pérez
et
al.
2013), con cipermetrina en
Helianthus annuus
(Inceer
et al.
2009), con 2, 4-D, endosulfán y profe-
nofos en
Hordeum vulgare
(Srivastava y Singh 2009,
Kumar y Chaudhary 2012), con fusilade en
Lens
culinaris
(Aksoy
et al.
2008) y con imazetapir en
Triticum durum
(Hoseiny Rad
et al.
2011). El mismo
efecto es provocado en
Vicia faba
con malatión y ta-
marón (Adam
et al.
1990), brominal, clorimuron-etil
y metribuzina (Soliman y Ghoneam 2004), así como
con ditane M-45 y tellitón (Haiba
et al.
2010, 2011).
R. Valencia-Quintana
et al.
146
Como puede observarse en el
cuadro III
, 61
plaguicidas analizados fueron capaces de inducir
ambos biomarcadores de daño clastogénico, es decir
fragmentos y puentes. La producción de puentes es
atribuida a rupturas cromosómicas y su posterior re-
unión de los extremos rotos del o de los cromosomas.
4. Efectos aneugénicos
Las alteraciones numéricas, por ejemplo la
aneuploidía y la poliploidía, son consecuencia de la
segregación anormal de los cromosomas, que puede
ocurrir espontáneamente o por la acción de agentes
aneugénicos.
Si los mecanismos involucrados con la for-
mación del huso acromático, responsable de la
segregación cromosómica en anafase afectados, las
consecuencias podrán ser observadas en el mismo
ciclo celular. Las células pueden detenerse en me-
tafase o los cromosomas pueden quedar a la deriva,
lo que podría provocar aneuploidías o poliploidías.
Este último efecto, también puede ser inducido si
es afectado el proceso de citocinesis. Para tales
alteraciones se empleó inicialmente el término de
turbagenicidad (por los daños al huso acromático);
sin embargo, se ha considerado que un mejor tér-
mino sería aneugenicidad, para incluir no sólo los
efectos sobre el huso mitótico sino también aquellos
que se provocan sobre la citocinesis (Sharma y
Panneerselvam 1990).
De acuerdo con algunos investigadores, las alte-
raciones debidas a la inhibición de la formación o
daños en el huso acromático, tales como C-mitosis,
anafases multipolares y cromosomas con centróme-
ro inactivado “retardados” o “vagabundos” (CCI),
refejan la toxicidad de los contaminantes (Haliem
1990, Kovalchuk
et al.
1998, Lazareva
et al.
2003,
Kaimak y Goc Rasgele 2009).
La anormalidad mitótica más comúnmente pro-
ducida por los plaguicidas son las C-metafases, las
cuales se provocan cuando se altera o se inhibe la
formación del huso mitótico y que se relaciona con el
retraso en la división del centrómero. Otras anorma-
lidades causadas por la acción sobre el huso mitótico
son: anafases y telofases alteradas, lo cual provoca
que los cromosomas se distribuyan de forma irregular
dentro de la célula. Las C-anafases pueden llevar a
la formación de células aneuploides y poliploides,
debido probablemente a la falta de división de los
cromosomas (Shahin y El-Amoodi 1991).
Ciento veinticuatro plaguicidas son reportados
en 98 publicaciones con capacidad para inducir
algún efecto aneugénico en 17 sistemas, a decir:
Allium ascalonicum
,
Allium cepa
,
Allium sativum
,
Bidens laevis
,
Brassica campestris
,
Crepis capillaris
,
Glycine max
,
Helianthus annuus
,
Hordeum vulgare
,
Lathyrus sativus
,
Lens culinaris
,
Pisum
,
Titricale
,
Trigonella foenum-graecum
,
Triticum durum
,
Vicia
faba
y
Zea mays
(
Cuadro III
).
La mayoría de esos 124 compuestos son capaces
de inducir daños al huso acromático, C-mitosis y/o
CCI. Sin embargo, algunos estudios no reportaron
la inducción de estos biomarcadores. Esto ocurre en
Allium cepa
para el caso de azida de sodio (Rank y
Nielsen 1997), cipermetrina (Rank y Nielsen 1997,
Çavuşoğlu
et al.
2012a), captán (Gill y Shaukat
2000), carbetamide (Giménez-Martín
et al.
1998),
coopex y “cutworm bait” (Asita y Hatane 2012),
diurón (Chauhan
et al.
1998), endosulfán (Tripathy
et al.
2013), fenvalerato (Rao
et al.
2005), gramoxone
(El-Abidin Salam
et al.
1993), sindone B (Lehnen y
Vaughn 1992) y trifuralín (Fernandes
et al.
2007).
Lo mismo se presenta en
Hordeum vulgare
para
derosal 50 WP y korsikol 18 (Aşkin 2006) y para
trifuralín (Sheval
et al.
2008), así como para sulco-
trione en
Vicia faba
(Sta
et al.
2012) y para ambush
25 EC en
Pisum
(Klein 1990).
La aneuploidía fue inducida en
Allium cepa
por
alaclor, glifosato e hidrazida maleica, en
Trigonella
foenum-graecum
(Siddiqui
et al.
2012). La ciper-
metrina (
Çavuşoğlu
et al.
2012a), el endosulfán y
la hidrazida maleica la inducen en
Bidens laevis
(Pérez
et al.
2011) y sulcotrione lo hace en
Vicia
faba
(Sta
et al.
2012).
La poliploidía ha sido reportada para esterán 48
en
Allium cepa
(Gömürgen 2000), ETU y ziram en
Allium ascalonicum
(Franekić
et al.
1994), stomp en
Titricale
(Dryanova y Dimitrov 2000) y tribunil en
Allium cepa
(El-Khodary
et al.
1990), al igual que
para fuorocloridona (Yüzbaşioğlu
et al.
2003) y
dinocap (Çelik
et al.
2005).
Células bi y/o multinucleadas han sido reportadas
en
Allium cepa
como consecuencia de los trata-
mientos con 2, 4-D (Ateeq
et al.
2002), aldrex-30
y metacid-50 (Pandey
et al.
1994), cipermetrina y
fenvalerato (Chauhan
et al.
1999), DDVP (Findikli y
Türkoğlu 2010), dinocap (Çelik
et al.
2005), diurón/
deltametrina e isoproturón/deltametrina (Chauhan
y Gupta 2005), endosulfán (Ananthakrishnan
et al.
2013, Tripathy
et al.
2013), furadán (Ananthakrish-
nan
et al.
2013), gramoxone (El-Abidin Salam
et al.
1993), pentaclorofenol (Ateeq
et al.
2002) y triazofos
(Pandey y Sakya 2009).
El mismo efecto fue encontrado en
Vicia faba
con clorimuron-etil (Soliman y Ghoneam 2004),
ditane M-45 (Haiba
et al.
2010, 2011), fuzilade
ppoog (Shahin y El-Zahrini 1993), gramoxone (El-
GENOTOXICIDAD DE PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES
147
Abidin Salam
et al.
1993), malatión (Adam
et al.
1990), metosulam (Badr
et al.
2013), metribuzina
(Soliman y Ghoneam 2004), pursit (El-Nahas 2000),
tamarón (Adam
et al.
1990) y tellitón (Haiba
et al.
2010, 2011).
Carbendazim y cipermetrina (Singh
et al.
2008),
así como profenofos (Srivastava y Singh 2009), tam-
bién inducen estos efectos aneugénicos en
Hordeum
vulgare.
Aneuploidía y poliploidía han sido inducidas por
atrazina en
Allium cepa
y
Vicia faba
(Srivastava y
Mishra 2009). En
Crepis capillaris
se reportan ambos
efectos con omite 57 E y rovral 25 Fo (Gadeva y
Dimitrov 2008) y con stomp (Dimitrov
et al.
2006).
Tiram las induce en
Allium ascalonicum
(±ranekić
et al.
1994) y triFuralín en
Allium cepa
(Fernandes
et al.
2007).
Células poliploides así como bi y/o multinuclea-
das fueron encontradas en
Allium cepa
después del
tratamiento con
Azadirachta indica
(Soliman 2001) y
metolcarb (Liman
et al.
2010). Resultados similares
fueron encontrados en
Vicia faba
con herbstop y U-46
(Shahin y El-Zahrini 1993), así como con nimrod y
rubigán 4 (Shahin y El-Amoodi 1991).
Los CCI o cromosomas “retardados” pueden
ser inducidos por efectos sobre el huso mitótico.
Los poliploides se pueden formar por la falla en la
disyunción cromosómica debido a la unión de las
moléculas de los plaguicidas con las proteínas del
huso. La producción de células binucleadas puede
ser interpretada como un resultado de la inhibición
de la citocinesis (Shahin y El-Amoodi 1991).
La presencia de células binucleadas revela que la
formación de la pared celular entre las células es in-
hibida (El-Abidin Salam
et al.
1993). La aneuploidía
y la poliploidía en las células de los sistemas vege-
tales son una indicación de la actividad antimitótica
de los plaguicidas como resultado de la destrucción
de los microtúbulos del huso mitótico (Dimitrov
et
al.
2006).
Yildiz y Arikan (2008), sugieren que gran nú-
mero de CCI y C-mitosis indican que el compuesto
evaluado actúa como un fuerte inhibidor del huso
acromático. La inducción de CCI lleva a la produc-
ción de células hijas con un número cromosómico
desigual en sus núcleos; como consecuencia, éstos
son diferentes en tamaño y forma en la interfase
(Asita y Mokhobo 2013).
5. Efectos mutagénicos
Los plaguicidas inducen eventos de recombina-
ción y diferentes mutaciones en sistemas de prueba
con plantas superiores. Estos efectos se originan
durante la replicación del ADN en las células de
los órganos expuestos a los agentes tóxicos. Las
consecuencias se mani²estan en la siguiente o en las
siguientes generaciones dependiendo de la capacidad
de los mutantes para desarrollarse y reproducirse.
Las características especí²cas afectadas pueden ser
monogénicas o poligénicas y de naturaleza morfoló-
gica o bioquímica (Sharma y Panneerselvam 1990).
El 2, 4-D (Filkowski
et al.
2003) y la atrazina
(Besplug
et al.
2004) produjeron recombinación en
Arabidopsis thaliana
, la hidrazida maleica produce
este efecto en
Nicotiana tabacum
(Gichner 2003).
Por otro lado, los recientes avances en biología
molecular han llevado al desarrollo de diferentes
métodos basados en la PCR, los cuales pueden ser
usados para el análisis del ADN en el campo de
la genotoxicología.
La técnica de ampli²cación al
azar de ADN polimór²co
ó RAPD, por sus siglas
en inglés, es uno de estos. Su uso para evidenciar
diferentes tipos de daño al ADN y mutaciones en
diversos sistemas biológicos de prueba incluyendo
plantas, es prometedor (Liu
et al.
2009).
El ensayo RAPD, ha demostrado ser con²able,
sensible y reproducible (Atienzar y Jha 2006). Ha
sido empleado para detectar un amplio rango de
daños al ADN (p.e. aductos en ADN, rupturas de las
hebras del ADN) y mutaciones (mutaciones puntua-
les y rearreglos mayores), en organismos expuestos
a agentes potencialmente genotóxicos (Aksakal
et
al.
2013). Estudios recientes están aplicando esta
prueba para evaluar los efectos que a nivel genético
presentan los plaguicidas. Resultados positivos han
sido encontrados con 2, 4-D en
Phaseolus vulgaris
(Cenkci
et al.
2010) y en
Zea mays
(Aksakal
et al.
2013). Dicamba fue evaluado en
Phaseolus vulga-
ris
(Cenkci
et al.
2010), Fusilazol en
Allium cepa
(Ozakca y Silah 2013), paraquat en
Hordeum vulgare
(Aksakal
et al.
2013), quizalofop-p-etilo en
Lemna
gibba
y
Lemna minor
(Doganlar 2012a), triFuralín
en
Zea mays
(Bozari y Aksakal 2013), así como
una mezcla de plaguicidas en
Veronica beccabunga
(Doganlar 2012b).
Aksakal
et al.
(2013), mencionan que la técnica
RAPD fue más sensible que las pruebas clásicas de
genotoxicidad, ya que este análisis es capaz de de-
tectar cambios temporales en el ADN que pueden no
manifestarse ²nalmente como mutaciones o alguna
otra alteración.
Mutantes Gus fueron reportados en
Arabidopsis
thaliana
después del tratamiento con 2, 4-D y dicam-
ba (Filkowski
et al.
2003). Mutantes de²cientes de
cloro²la son inducidos por la hidrazida maleica en
Nicotiana tabacum
(Gichner
et al.
2000) y por profe-
R. Valencia-Quintana
et al.
148
nofos en
Hordeum vulgare
(Srivastava y Singh 2009).
Mutantes cerosos (
waxy
) son producidos en
Zea
mays
por captán, agrox 2-way y agrox DL-plus, así
como por bladex 90DF y lorsbán 15G (Rodrigues
et
al.
1998b).
La prueba de mutaciones rosa en los pelos esta-
minales de
Tradescantia
ha dado resultados positivos
con dimetoato empleando el clon 03 (Mohammed y
Ma 1999).
6. Otros
6.1 Micronúcleos
Los micronúcleos (MN) han sido considerados
por muchos autores como uno de los biomarcadores
más sencillos y efectivos para analizar los efectos
genotóxicos inducidos por agentes químicos. Esto se
debe al hecho de que los MN resultan de daños no
reparados o por errores de reparación en las células.
Son fácilmente observados en las células hijas como
una estructura similar a la del núcleo principal pero
de menor tamaño.
La formación de MN puede ser resultado de daños
directos a los cromosomas o alteraciones al huso y al
aparato mitótico (
Çavuşoğlu
et al.
2012a). Los MN
pueden originarse como resultado de la exclusión de
fragmentos acéntricos o de CCI, fuera de la envoltura
nuclear durante el término de la mitosis.
Las anafases y telofases multipolares conducen a
la formación de células multinucleadas en interfase y
algunos cromosomas “retardados” o con centrómero
inactivado pueden potencialmente agruparse y formar
también MN. Además, los MN también pueden origi-
narse de la eliminación de ADN excedente del núcleo
principal en un intento por restaurar las condiciones
normales de ploidía.
En algunos casos el tamaño de los MN puede ser
un criterio efectivo para evaluar los efectos clasto-
génicos y aneugénicos de los compuestos. Los MN
grandes pueden indicar un efecto aneugénico como
resultado de la pérdida de un cromosoma completo,
mientras que los MN pequeños pueden indicar una
acción clastogénica ya que son el resultado de frag-
mentos cromosómicos. Sin embargo, otras técnicas
citogenéticas, tales como el bandeo cromosómico
(bandas-C, fuorocromos NOR y base-especíFcos) y
la hibridización
in situ
(FISH), pueden ser aplicadas
para hacer el análisis más seguro y adecuado (Leme
y Marin-Morales 2009). Esta última es una de las
más aplicadas en la evaluación de plaguicidas por lo
rápido y fácil que es llevar a cabo los análisis.
Diversos estudios han empleado este biomarca-
dor en diferentes sistemas vegetales, encontrándose
resultados positivos con isoproturón (Chauhan y Sun-
dararaman 1990), tribunil (El-Khodary
et al.
1990),
paratión metílico y tri-miltox (Ahmad y Yasmin,
1992) en
Allium cepa
. Torres
et al.
(1992), emplean
Vicia faba
para evaluar alaclor, atrazina e hidrazida
maleica. Con estos dos sistemas El-Abidin Salam
et al.
(1993) evalúan el herbicida gramoxone. Otro
sistema vegetal que ha sido empleado con MN como
biomarcador es
Allium ascalonicum
con la que se han
evaluado ETU, tiram y ziram (±ranekić
et al.
1994),
así como 2, 4-D (Pavlica
et al.
1991).
La prueba de MN también se ha llevado a cabo
con
Tradescantia
para evaluar atrazina, dicamba,
dimetoato, picloram y simazina (Mohammed y Ma
1999), así como bladex 90DF, dual y lorsbán 15G
(Rodrigues
et al.
1998a). Con
Crepis capillaris
han
sido analizados dursban (Dimitrov y Gadeva 1997),
reglone y stomp (Dimitrov
et al.
2006), así como
omite 57, rovral 25 fo y rubigán 12 EC (Gadeva y
Dimitrov 2008). El stomp fue evaluado en
Triticale
(Dryanova y Dimitrov 2000) y el endosulfán en
Bi-
dens laevis
(Pérez
et al.
2008). Con
Hordeum vulgare
se examinaron paraquat (Jovtvhev
et al.
2009) y
profenofos (Srivastava y Singh 2009) y con
Brassi-
ca campestris
se probó la azida de sodio (Kumar y
Dwivedi 2013).
Triticum durum
es otra de las especies empleadas
para el análisis de MN con imazetapir (Hoseiny Rad
et
al.
2011), al igual que
Glycine max
en donde han sido
evaluados arrivo 25 EC, pomarsol forte WP 80 y “The
End EC” (Askoy y Deveci 2012). Sin embargo, como
en muchos de los estudios del potencial genotóxico de
contaminantes ambientales con sistemas vegetales,
Allium cepa
(Pandey
et al.
1994, Ma
et al.
1995, Chau-
han
et al.
1999, Gömürgen 2000, Soliman 2001, Mar-
cano
et al.
2004, Chauhan y Gupta 2005, Fernandes
et
al.
2007, Yildiz y Arikan 2008, Kaikak y Goc Rasgele
2009, Srivastava y Mishra 2009, Dragoeva
et al.
2012,
Sharma y Vig 2012, Türkoğlu 2012, Çavuşoğlu
et al.
2012a, 2012b) y
Vicia faba
(Valencia-Quintana
et al.
1993, Ghareeb y George 1997, De Marco
et al.
2000,
El-Nahas 2000, George y Ghareeb 2001, Yüzbaşioğlu
et al.
2003, Macioszek y Kononowicz 2004, Soliman y
Ghoneam 2004, Çelik
et al.
2005, Kontek
et al.
2007,
Srivastava y Mishra 2009, Haiba
et al.
2010, 2011, Bu
et al.
2011, Cotelle
et al.
2012, Sta
et al.
2012, Badr
et al.
2013), son las plantas más empleadas con este
biomarcador y con ellas han sido evaluados plaguici-
das como atrazina, avenoxán, brominal, clorfenvin-
fos, clorimuron-etil, cipermetrina, cirtoxín, ciolane,
diclorvos, ditane M-45, diurón, diurón/deltametrina,
esterán 48, fenbuconazole, fenitrotión, fenpropatrín,
goal, hidrazida maleica, isoproturón/deltametrina,
GENOTOXICIDAD DE PLAGUICIDAS EN SISTEMAS VEGETALES
149
macex, metomilo, metosulam, metribuzina, pursit,
quizalofop-p-etilo, raxil, sulcotrione, tellitón, temik
15 G, tiametoxam y trifuralín.
6.2 Intercambio de cromátidas hermanas
La inducción de ICH es otro de los métodos citoló-
gicos empleados para detectar agentes potencialmente
mutagénicos y clastogénicos (Perry y Evans 1975).
Como uno de los primeros materiales experimentales
en la técnica de ICH, las plantas tienen la ventaja de
ser menos costosos (Xing y Zhang 1990). Sin embargo,
con este biomarcador, sólo unos cuantos compuestos
han sido evaluados en las células meristemáticas de
las raíces de algunas plantas como
Allium cepa
,
Allium
sativum
,
Allium ascalonicum
,
Crepis capillaris
,
Hor-
deum vulgare
,
Ornithogalum longibracteatum
,
Picea
abies
,
Secale cereale
,
Tradescantia paludosa
,
Triticum
aestivum
,
Vicia faba
y
Zea mays
. No obstante, en la
mayoría de los casos, los cromosomas de estos siste-
mas son tan sensibles como aquellos de los linfocitos
humanos a los mismos mutágenos en la inducción de
ICH (Xing y Zhang 1990).
El procedimiento para ICH en plantas ha sido
modiFcado varias veces y ha llegado a ser muy ±ácil y
poco costoso, no obstante en la presente revisión sólo
16 plaguicidas fueron evaluados para determinar su
potencial para inducir ICH en 3 sistemas vegetales.
Omite 57 y rubigán 12 EC en
Crepis capillaris
(Ga-
deva y Dimitrov 2008), la hidrazida maleica en
Picea
abies
(Schubert y Rieger 1994), aunque en este último
caso el objetivo era validar a la especie vegetal para
ser utilizada como bioensayo y se utilizó este plagui-
cida, que ha demostrado su potencial mutagénico en
muchos otros sistemas e incluso es empleado como
testigo positivo en diferentes estudios.
Vicia faba
fue empleada para la inducción de ICH con linurón
(Gómez-Arroyo
et al.
1990), bensultap, dimehypo,
monocrotofos, NF-133, ometoato y tiocyclam (Xing
y Zhang 1990), propoxur (Gómez-Arroyo
et al
. 1995),
lannate-90 (Valencia-Quintana
et al.
1998), molinate
y butilate (Calderón-Segura
et al
. 1999), así como
con metribuzina y ametrín (Flores-Maya
et al
. 2005).
6.3 Ensayo cometa
El daño potencial al ADN, medido a través del
ensayo cometa, es un biomarcador de la toxicidad
genética en plantas (Poli
et al.
2003). Este ensayo
ha sido aplicado en núcleos de plantas superiores
tales como:
Vicia faba
(Lin
et al.
2007),
Allium cepa
(Achary
et al.
2008),
Hordeum vulgare
(Jovtchev
et
al.
2001),
Glycine max
(Liu
et al.
2004),
Nicotiana
tabacum
(Gichner
et al.
2007),
Solanum tuberosum
(Gichner
et al.
2008) y
Trifolium repens
(Liu
et
al.
2009). Estas especies han sido utilizadas como
buenos bioindicadores de la toxicidad genética de
contaminantes ambientales (Liu
et al.
2009).
La técnica permite la detección de rupturas de
una y dos hebras del ADN, errores en la reparación
por escisión y enlaces cruzados en células indivi-
duales (Cenkci
et al.
2010). Sin embargo, aunque
la técnica del ensayo cometa es una de las más
utilizadas en la actualidad, sólo ocho plaguicidas
han sido evaluados con esta metodología en seis
sistemas vegetales.
Empleando
Allium cepa
han sido valorados
fenaminosulf (Liman
et al.
2011), clorfenvinfos y
±enbuconazole (Türkoğlu 2012). El ±enarimol ±ue
estudiado en
Impatiens balsamina
(Poli
et al.
2003)
así como 2, 4-D y dicamba en
Phaseolus vulgaris
(Cenkci
et al.
2010). La hidrazida maleica fue anali-
zada en
Vicia faba
(Macioszek y Kononowicz 2004).
Estudios similares han sido realizados en
Trifolium
repens
con endosulfán (Liu
et al.
2009).
6.4 Esterilidad
Otros efectos de los plaguicidas, como la fer-
tilidad del polen, pueden ser una consecuencia
acumulada de la clastogenicidad, aneugenicidad
y mutagenicidad descritas anteriormente y pueden
ser biomarcadores indirectos de la genotoxicidad
de estos compuestos.
Incrementos en la esterilidad de especies vege-
tales han sido reportados para bavistin en
Lathyrus
sativus
(Kumar y Sinha 1991), con ditane M-45 en
Vicia faba
(Haiba
et al.
2010, 2011), para la hidrazida
maleica en
Trigonella foenum-graecum
(Mohammad
et al.
2008), para raxil en
Allium cepa
(Kaikak y Goc
Rasgele 2009), rogor en
Lathyrus sativus
(Kumar y
Sinha 1991) y para tellitón en
Vicia faba
(Haiba
et
al.
2010, 2011).
En
Zea mays
fue reportado este efecto con titus
(Grigorenko y Larchenko 2000), así como con oxi-
fuor±én y pendimetalín (Kumar
et al.
1995, 1997).
La azida de sodio induce esterilidad en
Brassica
campestris
(Kumar y Dwivedi 2013).
CONCLUSIONES
La inducción de mutaciones o alteraciones gené-
ticas son algunos de los diferentes impactos común-
mente conocidos de los plaguicidas. Como puede
observarse a lo largo de esta revisión, la mayoría de
los plaguicidas son capaces de inducir alteraciones
citogenéticas en al menos un sistema de prueba ve-
getal (Sharma y Panneerselvan 1990).
R. Valencia-Quintana
et al.
150
Los bioensayos vegetales como la prueba con
Allium cepa
, han estado en uso desde 1930 (Levan
1938). Comparados con otros métodos, estos ensayos
son más sencillos y menos costosos y laboriosos.
Aunque la mayoría de los sistemas vegetales pueden
desarrollarse para utilizar células mitóticas o meióti-
cas para análisis citogenéticos, sólo unos cuantos han
sido empleados para tales propósitos.
Allium cepa
es
el sistema de prueba más comúnmente utilizado, otras
especies usadas con menor frecuencia son
Vicia faba
y
Hordeum vulgare
.
Para un agente químico específco se han obte
-
nido resultados comparables en sistemas vegetales
y sistemas animales, en términos de anormalidades
genéticas, es decir, los sistemas vegetales presentan
una buena correlación con los sistemas animales
(Xing y Zhang 1990, Pavlica
et al.
1991).
La utilidad de los ensayos de genotoxicidad con
plantas superiores, en los programas de evaluación de
mutágenos, es reconocida desde hace más de 30 años
ya que ofrecen una alternativa atractiva a los ensayos
con animales, ya sean mamíferos o no.
Se considera que los requerimientos relativamente
modestos de los ensayos de genotoxicidad con plantas
los hacen candidatos atractivos para la implementación
de programas de evaluación de carcinogenicidad,
particularmente en los países en desarrollo.
Por otra parte, los ensayos vegetales son sistemas
que permiten el monitoreo
in situ
de mutágenos (Ma
1990, Cebulska-Wasilewska 1992, Grant
et al.
1992,
Ruiz
et al.
1992). En resumen, los ensayos vegetales
constituyen sistemas de prueba efcientes y seguros
para la evaluación rápida de la mutagenicidad, aneu-
genicidad o clastogenicidad de agentes químicos
(Rank y Nielsen 1997).
Los grupos de plaguicidas más evaluados en sis-
temas vegetales son los organofosforados, seguidos
por los carbamatos, los piretroides y las triazinas. las
triazinas y los piretroides. En cuanto a la categoría
de plaguicidas destacan los herbicidas seguidos por
los insecticidas y fungicidas.
Con relación a las alteraciones producidas por
los plaguicidas en sistemas vegetales destacan los
efectos aneugénicos tales como daños al huso que se
reFejan como C-mitosis y e±ectos clastogénicos como
fragmentos y puentes. También se ha analizado el
efecto de estos compuestos sobre el índice mitótico,
siendo inhibidores en la mayoría de los casos. Otro
tipo de alteraciones fsiológicas como cromosomas
pegajosos también han sido evaluadas.
En menor proporción, algunos estudios abordan
la inducción de MN, ICH, cometas y efectos mu-
tagénicos de los plaguicidas en sistemas vegetales,
encontrándose respuestas positivas.
Los ensayos genéticos para detectar alteraciones
cromosómicas y mutaciones génicas en sistemas vege-
tales han estado disponibles por años y en la actualidad
son sistemas bien establecidos para la exploración y
monitoreo de agentes químicos ambientales como los
plaguicidas. Pero no fue sino hasta la década de 1970
que empezaron a recibir reconocimiento de la comuni-
dad científca como sistemas sensibles y seguros. Esta
revisión reúne 149 trabajos en los cuales se utilizan
28 plantas para la evaluación del efecto genotóxico de
167 plaguicidas, poniendo de manifesto su relevancia
en estudios de genotoxicología ambiental.
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