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Sistema de Información Científica
Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
Rev. Int. Contam. Ambie. 29 (Número especial sobre plaguicidas) 159-180
RIESGO GENOTÓXICO POR LA EXPOSICIÓN OCUPACIONAL A PLAGUICIDAS
EN AMÉRICA LATINA
Sandra GÓMEZ-ARROYO
1*
, Carmen MARTÍNEZ-VALENZUELA
2
, Yolanda CARBAJAL-LÓPEZ
3
, Am-
paro MARTÍNEZ-ARROYO
1
, María Elena CALDERÓN-SEGURA
1
, Rafael VILLALOBOS-PIETRINI
1
y
Stefan M. WALISZEWSKI
4
1
Centro de Ciencias de la Atmósfera, Universidad Nacional Autónoma de México Ciudad Universitaria,
Coyoacán 04510 D.F., México
2
Instituto de Investigación en Ambiente y Salud y Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de
Occidente, Boulevard Macario Gaxiola y Carretera Internacional, Los Mochis, Sinaloa, México
3
Unidad Académica de Ciencias Químico-Biológicas, Universidad Autónoma de Guerrero, Av. Lázaro Cárdenas
s/n Ciudad Universitaria, Chilpancingo, Guerrero, México
4
Centro de Investigaciones Biomédicas, Universidad Veracruzana, Xalapa, Veracruz, México
* Autora responsable: slga@atmosfera.unam.mx
(Recibido agosto 2013, aceptado septiembre 2013)
Palabras clave: plaguicidas, biomarcadores, aberraciones cromosómicas, micronúcleos, intercambio de
cromátidas hermanas, ensayo cometa, exposición ocupacional
RESUMEN
En esta revisión se hace el análisis de la situación actual del uso de plaguicidas en
América Latina con énfasis en México. Las intoxicaciones y las muertes causadas por
plaguicidas se deben en gran medida a la carencia de equipos de protección, al mal
manejo que se hace de ellos, así como al desconocimiento de su manipulación, en
ocasiones por ignorancia, provoca que los trabajadores agrícolas no se den cuenta del
riesgo que constituye el contacto directo e indirecto a dichas sustancias. Por esta razón
es recomendable realizar una buena vigilancia médica que permita estimar el riesgo
que implica para las personas la exposición a plaguicidas, sobre todo cuando se alteran
los sistemas heredables, por lo anterior el objetivo de esta revisión es hacer un análisis
de los biomarcadores utilizados en la evaluación de daño genotóxico provocado por
plaguicidas y considerar los estudios que se han realizado en América Latina en pobla-
ciones ocupacionalmente expuestas a estas sustancias. Los biomarcadores empleados
en individuos expuestos a agentes genotóxicos, son aberraciones cromosómicas (AC),
micronúcleos (MN), intercambios de cromátidas hermanas (ICH) y recientemente el
ensayo cometa (CO), considerados como una medida útil de apreciación de daño. Tanto
las AC como los MN se han reconocido como marcadores de estados-tempranos de
enfermedades crónicas como cáncer, su presencia también indica que una frecuencia
elevada de ellos permite predecir el riesgo de cáncer en seres humanos. Se describen
distintos estudios realizados en diversas partes del mundo sobre el efecto de los pla-
guicidas en la inducción de AC, MN, ICH y CO en los que se han obtenido resulta-
dos positivos encontrando correlación con el tiempo de exposición, en otros aunque
también hallan frecuencias signiFcativas no determinan esta correlación. En algunos
casos se han descrito resultados negativos. Con respecto a los efectos genotóxicos de
plaguicidas, llevados a cabo en diversos países de América Latina, utilizando los cua-
tro biomarcadores mencionados, de 1985 a la fecha, se analizaron 41 estudios de los
cuales 6 corresponden a Argentina, 2 a Bolivia, 10 a Brasil, 4 a Colombia, 5 a Costa
Septiembre 2013
S. Gómez-Arroyo
et al.
160
Rica, 1 a Cuba, 2 a Chile, 3 a Ecuador y 8 a México. En la mayoría de los casos los
trabajadores de los distintos países de Latinoamérica estuvieron en contacto con pro-
ductos que están incluidos en la lista de plaguicidas altamente peligrosos y de manera
importante, se menciona que estuvieron expuestos a mezclas de plaguicidas y la mayor
parte corresponden a trabajadores agrícolas. Los resultados obtenidos de los estudios
realizados en las poblaciones humanas expuestas a plaguicidas, demuestran que AC,
MN, ICH y CO son pruebas adecuadas con buen porcentaje de resultados positivos.
Key words: pesticides, biomarkers, chromosomal aberrations, micronuclei, sister chromatid exchanges, comet
assay, occupational exposition
ABSTRACT
In this review the present situation of the use of pesticides in Latin America is analyzed
with emphasis in Mexico. In view of the fact that the poisonings and deaths caused
by pesticides are due to a great extent to the lack of protective equipment, to its poor
handling, as well as to the lack of knowledge regarding its manipulation, sometimes
because of ignorance, this means that the agricultural workers do not realize the risk
that direct and indirect contact with these substances constitutes.
Thus, it is recom-
mendable to have good medical monitoring which may allow evaluating the risk that
is involved for people exposed to pesticides, mainly when the hereditary systems are
altered. Therefore, the objective of the review is to make an analysis of the biomarkers
used in the evaluation of genotoxic damage caused by pesticides and to consider the
studies that have been made in Latin America in populations occupationally exposed to
these substances. The biomarkers used in individuals exposed to genotoxic agents are
chromosomal aberrations (CA), micronuclei (MN), sister chromatid exchanges (SCE),
and recently the comet assay (CO) considered a useful means of damage evaluation.
The CA as well as the MN have been considered markers of early stages of chronic
diseases such as cancer; their presence also indicates that a high frequency of them
allows predicting the risk of cancer in human beings. Different studies performed in
diverse parts of the world are described regarding the effect of pesticides on the induc-
tion of CA, MN, SCE and CO in which positive results have been obtained observing
correlation with time of exposure, in other studies although signiFcant frequencies
have also been found they do not determine this correlation. In some cases negative
results have been described. With respect to the genotoxic effects of pesticides, studies
have been carried out in diverse countries of Latin America, using the four previously
mentioned biomarkers, from 1985 to date; 41 of such studies were analyzed, 6 of which
correspond to Argentina, 2 to Bolivia, 10 to Brazil, 4 to Colombia, 5 to Costa Rica,
1 to Cuba, 2 to Chile, 3 to Ecuador, and 8 to Mexico. In most of the cases workers
in the different countries of Latin America were in contact with the products that are
included in the list of highly dangerous pesticides, and it is signiFcantly mentioned that
such individuals were mostly agricultural workers who were exposed to mixtures of
pesticides. Results obtained in the studies made in the human populations exposed to
pesticides demonstrate that CA, MN, SCE and CO are suitable tests, showing a good
percentage of positive results.
INTRODUCCIÓN
El consumo y la variedad de plaguicidas a nivel
mundial se ha incrementado dramáticamente a la
par del aumento de la población y de la producción
agrícola (Zhang
et al.
2011). Este proceso se ha
acompañado del inadecuado uso de estos compues-
tos, lo cual tiene como resultado impactos graves
tales como la contaminación del ambiente y riesgos
para la salud de los seres humanos. Los casos de
intoxicación aguda por plaguicidas representan un
porcentaje elevado en cuanto a la morbilidad y a
la mortalidad en todo el mundo, especialmente en
los países en desarrollo (Kishi y Ladou 2001) y es
RIESGO GENOTÓXICO POR EXPOSICIÓN OCUPACIONAL A PLAGUICIDAS
161
precisamente en éstos donde la colaboración inter-
sectorial necesaria para abordar de manera conjunta
los riesgos ambientales y para la salud es defciente
(WHO 2007).
La Red de Acción de Plaguicidas (PAN por sus
siglas en inglés, Pesticide Action Network) publicó
en junio de 2013 la lista de plaguicidas altamente
peligrosos con base en las opiniones de un panel de
expertos en el manejo de estas sustancias. En ella se
incluyen más de 400 productos y los criterios sobre
los cuales se fundamenta se establecen con base en su
alta toxicidad aguda: “extremadamente peligrosos”
(Clase 1a) y “muy peligrosos” (Clase 1b) de acuerdo
con
The WHO recommended classifcation oF pestici
-
des by hazards and guidelines to classifcation: 2009
(WHO 2010); fatales si son inhalados de acuerdo
con el
Globally Harmonized System oF Classifcation
and Labelling oF Chemicals (GHS
) (UNECE 2009).
También se consideran tomando en cuenta los efectos
tóxicos a largo plazo, es decir carcinógenos, o pro-
bables carcinógenos, o carcinógenos sospechosos en
seres humanos, de acuerdo con la Agencia Internacio-
nal de Investigación sobre el Cáncer (IARC, por sus
siglas en inglés), la agencia de protección ambiental
de los Estados Unidos de América (USEPA) y el
GHS; así como que induzcan mutaciones heredables
en células germinales humanas; que sean reconocidos
o presuntos agentes tóxicos para la reproducción
humana (Categoría 1) de acuerdo con el GHS y a
que sean disruptores endócrinos, o sospechosos de
ser tóxicos de la reproducción (Categoría 2) y sospe-
chosos de ser carcinógenos humanos (Categoría 2)
de acuerdo con GHS. También se toma en cuenta
que causen una elevada preocupación ambiental, en
este rubro se incluyen los pesticidas listados en los
anexos A y B de la Convención de Estocolmo; otra
característica evaluada es que sean agotadores de
ozono, de acuerdo con el Protocolo de Montreal; o
“muy bioacumuladores” o “muy persistentes” con-
forme con la regulación REACh (Registration, Eva-
luation, Authorisation and Restriction of Chemicals)
de la Comisión Europea. Otro aspecto considerado
es que sean peligrosos a los ecosistemas como es el
hecho de que tengan “alta toxicidad para abejas” de
acuerdo con USEPA; también se les reconoce a causa
de su alta incidencia de efectos adversos severos e
irreversibles con respecto a los
plaguicidas listados en
el Anexo III de la Convención de Rotterdam (PAN-
International 2013). La mayoría de los plaguicidas
utilizados en América Latina se encuentran incluidos
en este registro.
Diversos estudios sobre la exposición a plaguici-
das y sus efectos colaterales sobre la salud desarro-
llados en América Central han sido enfocados para
estimar la elevada toxicidad y los envenenamientos
agudos mientras que pocos evalúan las exposiciones
crónicas y por inhalación durante las aplicaciones de
estos productos (Lozier
et al.
2013).
Particularmente en América Latina y en El Caribe,
de acuerdo con datos recopilados por la Organiza-
ción de las Naciones Unidas para la Agricultura y la
Alimentación, durante 2010 se emplearon 222 367.59
toneladas de plaguicidas, siendo los herbicidas los
más utilizados con 11 788.14 toneladas, seguidos
por el grupo de los insecticidas con 46 994.62 tone-
ladas y por último los fungicidas y bactericidas con
61 584.83 toneladas, entre los principales países con-
sumidores de dichos productos destacan Colombia,
Bolivia, Ecuador, Chile y Guatemala (
Cuadro I
).
Los mayores consumidores de herbicidas son Colom-
bia con 14 374.79 toneladas, Bolivia con 17 263.60
toneladas y Ecuador con 14 394.79 toneladas. De los
plaguicidas pertenecientes al grupo de los insecticidas
que se emplearon con mayor frecuencia destacan los
organofosforados, seguidos por los carbamatos y los
piretroides (
Cuadro II
). Mientras que para fungici-
das y bactericidas los más habituales son los ditio-
carbamatos con 12 467.53 toneladas (FAO 2013).
Sin embargo, cabe mencionar que el 46 % de los
países de América Latina y El Caribe no proporcio-
nan información respecto al consumo de plaguicidas
ante la Organización de las Naciones Unidas para la
Agricultura y la Alimentación (FAO 2013). Brasil es
uno de estos países, no obstante se conoce que es de
los mayores consumidores de plaguicidas en América
Latina. En 2003, el Sistema Nacional de Información
Tóxico-Farmacológica de Brasil (SINITOX 2003)
registró aproximadamente 8000 casos de intoxicación
por plaguicidas en el país, el 75 % de los cuales se debió
a exposición en campos agrícolas (Peres
et al
. 2007).
Los plaguicidas anticolinesterásicos constituyen
una causa importante de intoxicación y muerte en
los países en vías de desarrollo, situación que ha
sido abordada por el Instituto Nacional de Salud
en Colombia y que ha permitido identifcar los
plaguicidas más frecuentemente utilizados en este
país (Nivia 2004); donde en los últimos treinta años
las formulaciones registradas en dicho instituto se
han duplicado, incrementándose de 770 productos
en 1974 a 1370 en 2003. La mayor cantidad de
compuestos está representada por herbicidas, fun-
gicidas e insecticidas, principalmente de los grupos
organofosforados y carbamatos (Buitrago Gómez y
Gómez García 2007).
En Honduras se han realizado estudios para la
detección de niveles elevados de plaguicidas orga-
S. Gómez-Arroyo
et al.
162
noclorados, observándose resultados sorprendentes,
ya que si bien el empleo de estos compuestos ha sido
prohibido desde hace más de 15 años, los estudios
desarrollados evidencian que se siguen utilizando
(Balluz
et al.
2001).
Plaguicidas en México
El uso de plaguicidas agrícolas en México se
establece desde fnales del siglo XIX (Albert 2005),
a partir de 1947 se inicia con la producción de ingre-
dientes activos y para 1994 México se convirtió en el
CUADRO I.
TONELADAS DE PLAGUICIDAS EMPLEADOS EN AMÉRICA LATINA Y EL
CARIBE DURANTE 2010
Toneladas de plaguicidas empleados
País
Insecticidas
Herbicidas
Fungicidas y
bactericidas
Total de
plaguicidas empleados
Colombia
8717.60
17 587.14
22 313.72
48 618.46
Bolivia
9843.50
17 263.60
4 459.60
31 566.70
Ecuador
7689.61
14 394.79
9 118.73
31 203.13
Chile
7071.00
7 234.00
3 727.00
18 032.00
Guatemala
2026.92
8 362.84
4 508.48
14 898.24
Perú
4352.16
6 160.08
4 045.60
14 557.84
Uruguay
1085.62
11 880.63
1 151.33
14 117.58
Costa Rica
2148.52
4 416.26
7 438.56
14 003.34
Nicaragua
2237.24
8 321.09
1 479.40
12 037.73
El Salvador
750.97
11 007.35
85.41
11 843.73
República Dominicana
609.43
3 849.66
1 323.83
5 782.92
Honduras
314.00
2 860.90
1 877.60
5 052.50
Suriname
112.69
272.23
49.49
434.41
Guyana
32.08
173.87
5.54
211.49
Antigua y Barbuda
3.28
3.70
0.54
7.52
Fuente: FAOSTAT (2013), en el presente cuadro sólo aparecen los países que aportan información
al respecto
CUADRO II
. INSECTICIDAS EMPLEADOS CON MAYOR FRECUENCIA EN PAÍSES DE AMÉRICA LATINA Y EL CARIBE
DURANTE 2010
Insecticidas (Toneladas)
País
Hidrocarburos
clorados
Organofosfatos
Carbamatos-
insecticidas
Piretroides
Product. botánicos
y biológicos
Otros
Insecticidas
Total
Bolivia
–––
–––
–––
–––
–––
–––
9 843.50
Colombia
–––
–––
–––
–––
–––
–––
8 717.60
Ecuador
1230.26
1403.28
1416.63
1185.05
41.33
2413.16
7 689.61
Chile
–––
–––
–––
–––
–––
–––
7 071.00
Perú
–––
–––
–––
–––
–––
–––
4 352.16
Nicaragua
43.05
681.89
480.32
556.18
24.50
451.30
2 237.24
Costa Rica
–––
1308.80
307.34
66.14
12.46
453.78
2 148.52
Guatemala
–––
1547.30
301.21
150.78
27.64
–––
2 026.92
Uruguay
–––
623.40
4.15
27.42
235.45
195.20
1 085.62
El Salvador
–––
–––
–––
–––
–––
–––
750.97
República Dominicana
80.77
110.19
44.50
277.03
36.29
60.65
609.43
Honduras
–––
–––
–––
–––
–––
–––
314.00
Suriname
–––
79.25
–––
10.25
6.25
16.94
112.69
Guyana
–––
8.65
5.66
11.94
0.07
5.75
32.08
Antigua y Barbuda
–––
1.19
0.59
1.04
0.01
0.47
3.28
Total
1354.08
5763.95
2560.40
2285.83
384.00
3597.25
46 994.62
Fuente: FAOSTAT (2013), en el presente cuadro solo aparecen los países que aportan información al respecto
RIESGO GENOTÓXICO POR EXPOSICIÓN OCUPACIONAL A PLAGUICIDAS
163
principal importador de plaguicidas en América La-
tina. Hay datos que muestran las grandes cantidades
que se produjeron en 2000; por mencionar algunas,
se documentó que se elaboraron y se asperjaron 244.1
mil toneladas de insecticidas, fungicidas y desinfec-
tantes (Albert 2005, Cortés-Genchi
et al
. 2008).
Según datos del Instituto Nacional de Estadística,
Geografía e Informática (INEGI) recopilados en la
Encuesta Mensual de la Industria Manufacturera
(EMIM), durante el primer semestre de 2010 en
México se elaboraron 25 546 toneladas de insecti-
cidas, 25 862 de fungicidas y 18 980 de herbicidas,
sumando un total de 58 451 toneladas de plagui-
cidas de uso agrícola (INEGI 2011), mientras que
para 2012, en el Boletín de información oportuna
del sector alimentario se reportan 37 501 toneladas
de insecticidas de uso agrícola y 37 684 toneladas
de herbicidas y defoliantes (INEGI 2013). La
agricultura mexicana ha estado en crisis por largo
tiempo y México es cada día más dependiente de la
importación de alimentos; además hay evidencias
signifcativas, aunque escasas, de una grave conta
-
minación derivada de los plaguicidas, que no sólo
afecta al ambiente, sino también la salud de jorna-
leros y consumidores y que eventualmente puede
tener impacto negativo sobre las exportaciones
de alimentos hacia países que tienen regulaciones
estrictas y mecanismos de verifcación efcientes
(Albert 2005).
En México se estimó que en 1995 se utiliza-
ron 54 600 toneladas de plaguicidas, lo que se ha
traducido, por una parte, en un benefcio para las
áreas agrícola, pecuaria y sanitaria y, por la otra,
en repercusiones no siempre favorables para el
ambiente y la salud humana (Palacios Nava
et
al
. 1999). Dentro de los estados productores de
granos y hortalizas, Sinaloa es uno de los
más
importantes en México; no obstante, la actividad
agrícola se sustenta en el uso de altos volúmenes
de plaguicidas químicos y su desmedida aplicación
en los principales cultivos sembrados repercute
en la posibilidad de aumentar el riesgo de con-
taminación de los suelos, sistemas lagunares y
mantos freáticos (García-Gutiérrez y Rodríguez-
Meza 2012). Existen casos documentados que mues-
tran que debido a la
búsqueda de controles rápidos ante
plagas como la mosca blanca (
Bemisia argentifolli
)
se hace uso de productos agroquímicos agresivos y
tóxicos para el ambiente. Esta plaga en el Valle de
Mexicali, Baja California, causa grandes pérdidas
en cultivos de algodón y hortalizas y para su control
se aplican alrededor de 800 toneladas de plaguicidas
en 150 000 hectáreas. Asimismo, se ha detectado
el empleo de plaguicidas restringidos y prohibidos
en México debido a su alta toxicidad (Valdez
et al
.
2000). Se conoce también que en América Central se
utilizan 1.5 kg de plaguicidas por persona (Chelala
2004), situación que no es ajena a México.
En México se encuentran alrededor de 275 em-
presas nacionales e internacionales que fabrican, for-
mulan, maquilan e importan plaguicidas para empleo
agrícola y la cantidad de plaguicidas o ingredientes
activos utilizados se calcula en alrededor de 55 000
toneladas anuales, de las cuales 5 toneladas son para
uso urbano, lo que genera un desecho de 7000 tone-
ladas de envases vacíos (AMIFAC 2012).
Marco institucional y jurídico en relación con los
plaguicidas en México
En la década de los ochenta, en el marco insti-
tucional y jurídico con relación a los plaguicidas
se publicó el decreto de creación de la Comisión
Intersecretarial para el Control del Proceso y Uso
de Plaguicidas, Fertilizantes y Sustancias Tóxicas
(CICOPLAFEST), organismo que agrupa diversas
Secretarías tales como la de Salud (a través de la
Comisión Federal de Protección Contra Riesgos
Sanitarios: COFEPRIS), Medio Ambiente y Recursos
Naturales (SEMARNAT), Agricultura, Ganadería,
Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (SAGARPA)
y de Economía. En 2004, como parte de las activi-
dades que desarrolla CICOPLAFEST, se publicó el
Reglamento en Materia de Registros, Autorizaciones
de Importación y Exportación y Certifcados de
Exportación de Plaguicidas, Nutrientes Vegetales y
Sustancias y Materiales Tóxicos o Peligrosos, ins-
trumento a través del cual se controla el ingreso al
comercio de estos productos (Cortinas 2004).
La regulación ambiental de plaguicidas y de sus
desechos considerados como residuos peligrosos se
ha abordado desde 1988 a través de la Ley General
del Equilibrio Ecológico y la Protección al Ambiente
(LGEEPA); en el artículo 134 la LGEEPA establece
la prevención y control de la contaminación del suelo
y regula que los plaguicidas, fertilizantes y sustan-
cias tóxicas quedarán sujetos a las normas ofciales
mexicanas.
Según el Sistema Nacional de Vigilancia Epide-
miológica, en el lapso comprendido entre 2005 y
2009 las cifras de intoxicaciones por plaguicidas se
han incrementado de 3174 a 3229 casos, ocurriendo
principalmente en los estados de Jalisco, Michoacán,
Veracruz, Nayarit, Guerrero, Chiapas, Estado de
México, Sinaloa y Morelos. En 2010 se reportaron
3068 casos de intoxicación con plaguicidas en toda
la República Mexicana, en donde Jalisco es que el
S. Gómez-Arroyo
et al.
164
presenta la mayor cantidad, seguido del Estado de
México, Guerrero, Chiapas, Veracruz, Nayarit, Mi-
choacán, Morelos y Oaxaca. La mayor parte de dichas
intoxicaciones se manifestó en hombres con 2167 casos
y 901 en mujeres (DGE 2010).
De acuerdo con el Sistema de Información To-
xicológica (SINTOX) mantenido por la Asociación
Mexicana de la Industria Fitosanitaria (AMIFAC) con
la fnalidad de aportar asesoría especializada en los
casos de intoxicación por plaguicidas, las frecuencias
de intoxicaciones en relación con la vía de ingreso
son del 30 % por inhalación, 29 % cutánea, 40 % oral
y 1 % ocular; considerando el grupo químico al que
pertenecen los plaguicidas establecen que los pire-
troides causan 22 % de las intoxicaciones, los orga-
nofosforados 20 %, los carbamatos 15 %, bipiridilos
7 %, rodenticidas 6 %, fosfúricos 5 %, fosfonometil-
glicina y amicina 2 % cada una, Fuoroacetatos, tria
-
zinas, fenoxi, organoclorados y clorofenólicos 1 %
cada uno y el 16 % restante de casos se desconoce
(AMIFAC 2012).
Otro aspecto importante relacionado con el uso
inadecuado de plaguicidas es el manejo de los enva-
ses vacíos, los cuales deben ser considerados residuos
peligrosos que están siendo depositados en suelos,
barrancas y cuerpos de agua, creando un problema
grave de contaminación tanto para el ambiente como
para las personas que no tienen contacto directo con
estas sustancias. De acuerdo con la AMIFAC el 90 %
de estos desechos, carece del tratamiento apropiado,
esta misma Asociación informa que de las 3000
toneladas (30 millones de envases) que se generan,
únicamente se recolectan 300 mil en sus centros de
acopio (AMIFAC 2012).
En México, así como en otros países, el uso de
plaguicidas se ha incrementado debido a que la agri-
cultura es crucial para la producción de alimentos
y para el desarrollo socioeconómico. La población
mexicana dedicada a la actividad agrícola es de
aproximadamente 7 millones de individuos y se
calcula que el 25 % de ellos está expuesto directa-
mente a plaguicidas (AMIPFAC 2001).
Las intoxicaciones y las muertes provocadas por
plaguicidas son principalmente debidas a la falta de
equipo de protección y al manejo inadecuado de estas
sustancias, así como al bajo nivel de escolaridad de
los trabajadores agrícolas que les impide darse cuen-
ta del riesgo que constituye la exposición directa o
indirecta a plaguicidas.
Por ello es necesario que exista vigilancia médica
que permita evaluar el riesgo que implica para las
personas la exposición a plaguicidas, sobre todo
cuando se alteran los sistemas heredables.
Así, el objetivo de esta revisión es hacer un análi-
sis de los biomarcadores utilizados en la evaluación
de daño genotóxico provocado por plaguicidas y
considerar los estudios que se han desarrollado en
América Latina en poblaciones ocupacionalmente
expuestas a estas sustancias.
Biomarcadores usados en estudios de biomonito-
reo en poblaciones expuestas a plaguicidas
Los plaguicidas son una de las mayores fuentes
de contaminación por productos sintéticos generada
como resultado de la actividad agrícola. Algunos es-
tán prohibidos o restringidos en muchos países debi-
do a que son tóxicos para los seres humanos y afectan
los recursos naturales, en los países latinoamericanos
aún se siguen utilizando indiscriminadamente, lo cual
incrementa el riesgo de exposición contribuyendo a
su acción genotóxica.
Asimismo, distintos biomarcadores son útiles
como puntos relevantes en individuos ocupacional-
mente expuestos a agentes genotóxicos, entre los
que se encuentran las aberraciones cromosómicas
(AC), los micronúcleos (MN), los intercambios de
cromátidas hermanas (ICH) y recientemente el en-
sayo cometa (CO).
Las aberraciones cromosómicas son cambios
en la estructura o en el número de los cromosomas
que pueden ocurrir espontáneamente o por el efecto
de radiaciones o de agentes químicos, se han usado
como biomarcadores de exposición ocupacional o
ambiental por más de 30 años para evaluar el daño
genotóxico (Mateuca
et al
. 2012) y se ha considerado
como un biomarcador de efectos tempranos en la
predicción de cáncer (Hagmar
et al
. 2004, Bonassi
et al
. 2008). Se han realizado diversos estudios en el
mundo sobre el efecto de los plaguicidas en la induc-
ción de AC, que han obtenido resultados positivos
encontrando correlación con el tiempo de exposición
(Paldy
et al
. 1987, Rupa
et al
. 1989, Carbonell
et al
.
1993, Joksi
ć
et al
. 1997, Kaiomova y Khabutdinova
1998, Cuenca y Ramírez 2004, Zeljezic
et al
. 2009).
En otras investigaciones se obtienen resultados posi-
tivos pero no encuentran correlación con el tiempo de
exposición a plaguicidas (Rita
et al
. 1987, Rupa
et al
.
1988, 1989, 1991a, El-Ghazali
et al
. 1990, Kourakis
et al
. 1992, Amr 1999, Au
et al
. 1999, Antonucci y
Syllos Colus 2000, Lander
et al
. 2000, Paz-y-Miño
et al
. 2002, Sailaja
et al
. 2006), mientras que otros
autores, aunque también encuentran frecuencias posi-
tivas de AC no determinan esta correlación (Dulout
et
al
. 1985, Nehéz
et al
. 1988, Jabloniká
et al
. 1989, de
Ferrari
et al
. 1991, Carbonell
et al.
1995, Mohammad
et al
. 1995, Kourakis
et al
. 1996, Lander
et al
. 2000,
RIESGO GENOTÓXICO POR EXPOSICIÓN OCUPACIONAL A PLAGUICIDAS
165
Garaj-Vrhovac y Zeljezic 2001, 2002, Ascarrunz
et
al
. 2006, Ergene
et al
. 2007, Mañas
et al
. 2009).
También en algunos casos se han descrito resultados
negativos (Mustonen
et al.
1986, Steenland
et al
.
1986, Hoyos
et al
. 1996, Scarpato
et al
. 1996, D’Arce
y de Syllos Colus 2000, Costa
et al
. 2006).
Los micronúcleos son evidencias de daño cromo-
sómico y constituyen un marcador de estados tem-
pranos de enfermedades crónicas como el cáncer, su
presencia también indica que una frecuencia elevada
de ellos predice riesgo de cáncer en seres humanos
(Bonassi
et al
. 2005, 2007, Fabianova
et al
. 2007).
El ensayo de MN realizado en células de exfolia-
ción del epitelio bucal, constituye un método poco
invasor para el monitoreo de poblaciones humanas
expuestas a agentes xenotóxicos (Bonassi
et al
. 2009,
2011). Los MN son formados por daño cromosómi-
co en las células basales del epitelio y cuando estas
células se dividen, los fragmentos cromosómicos
(acéntricos) o cromosomas completos que carecen
de unión al huso mitótico son excluidos del núcleo
principal en las células hijas y aparecen como cuer-
pos Feulgen-específcos en el citoplasma. El ensayo
de MN en células exfoliadas del epitelio bucal ha
sido ampliamente utilizado para detectar el efecto
genotóxico de plaguicidas (Gómez-Arroyo
et al
.
2000, Pastor
et al
. 2003, Martínez-Valenzuela
et al
.
2009, Bolognesi
et al
. 2011, Benedetti
et al
. 2013).
Además, utilizando estas células es posible detectar
otras anormalidades nucleares, tales como yemas
nucleares
(indicadoras de amplifcación génica),
células binucleadas (causadas por fallas en la citoci-
nesis) y varias formas de muerte celular determinada
como cromatina condensada (la cromatina aparece
agregada), células con cariorrexis (núcleo en desin-
tegración), picnosis (núcleo disminuido de tamaño)
o cariolisis (disolución nuclear en la cual permanece
una imagen fantasma Feulgen negativa) (Tolbert
et al
.
1992, Thomas
et al
. 2009). Otra ventaja que ofrece
este método es que aun entre 7 y 21 días después de
haber estado expuesto el individuo los MN pueden
ser detectados en las células exfoliadas (Holland
et
al
. 2008). Es una de las técnicas más utilizadas en
estudios de poblaciones humanas expuestas a agentes
genotóxicos con la que recientemente se ha realizado
un estudio de colaboración en “The Human Micro-
nucleus project on eXfoLiated buccal cells (HUM-
N
XL
)”, en el que se toman en cuenta variables como
estilo de vida, factores del participante, exposiciones
ocupacionales, estado de salud y características de
los protocolos usados (Bonassi
et al
. 2011), es rele-
vante resaltar que en dicho estudio colaboran doce
laboratorios de América Latina.
Otra importante herramienta para medir las anor-
malidades cromosómicas es la de los micronúcleos
por bloqueo de la citocinesis con citocalasina-B,
que es un inhibidor de la polimerización de la actina
requerida para la ±ormación de los microflamentos
que constituyen el anillo constrictor del citoplasma
entre las células hijas. Al evitar que se lleve a cabo
la citocinesis se producen células binucleadas en las
cuales se realiza el análisis de MN, mediante esta
técnica es posible además considerar los puentes nu-
cleoplásmicos (cromosomas dicéntricos que forman
puentes en anafase), yemas nucleares, muerte celular
(necrosis o apoptosis) y además se puede determinar
el índice de división nuclear (Fenech 2000, 2006).
Diversos autores en distintas partes del mundo
han encontrado resultados positivos con una co-
rrelación entre la frecuencia de MN y el tiempo
de exposición en linfocitos de sangre periférica en
personas expuestas a plaguicidas (Bolognesi
et al
.
1993, 2002, Pasquini
et al
. 1996, Joksić
et al
. 1997,
Falck
et al
. 1999, Márquez
et al
. 2005, Bhalli
et al
.
2006, Costa
et al
. 2006) mientras que otros describen
también resultados positivos pero no encuentran
dicha correlación (Márquez
et al
. 2005, Kehdy
et
al
. 2007, da Silva
et al
. 2008); asimismo, en varios
trabajos se describen frecuencias positivas pero no
se determina esta correspondencia (Garaj-Vrhovac y
Zeljezic 2002, Vlastos
et al
. 2006, Ascarrunz
et al
.
2006, Tope
et al
. 2006, Bolognesi
et al
. 2009, Rohr
et al
. 2011) y algunos autores reportan resultados ne-
gativos (Barbosa y Bonin 1994, Scarpato
et al
. 1996,
Titenko-Holland
et al
. 1997, Calvert
et al.
1998
,
Venegas
et al.
1998,
Holland
et al
. 2002, Pastor
et
al
. 2003, Bolognesi
et al
. 2004, Vlastos
et al
. 2006).
Los ICH son cambios recíprocos que ocurren
en el ADN durante el periodo de síntesis del ciclo
celular entre loci homólogos sin que se lleve a cabo
pérdida de material genético ni modifcaciones en la
morfología de los cromosomas. Es un biomarcador
muy sensible y es posible detectarlos en metafase;
el ensayo se basa en la incorporación en el ADN de
5-bromodesoxiuridina (BrdU), que es un análogo
de la timina, durante dos ciclos de replicación (Latt
1979, Latt
et al.
1981). Además del análisis de ICH,
la técnica de tinción diferencial puede ser utilizada
para evaluar el efecto que tienen los plaguicidas en
la cinética de proliferación celular y en el índice de
replicación (Gómez-Arroyo
et al
. 2000).
Existen numerosos estudios en los que se ha em-
pleado el ICH para evaluar el efecto genotóxico de
plaguicidas en diversas partes del mundo, en algunos
de los cuales se ha detectado correlación entre el tiem-
po que han estado en contacto con los plaguicidas y
S. Gómez-Arroyo
et al.
166
la frecuencia de ICH (Rupa
et al
. 1991b, Padmavathi
et al
. 2000, Shaham
et al
. 2001, Martínez-Valenzuela
et al
. 2009); otros trabajos han reportado resultados
positivos sin esta correlación (Rupa
et al
. 1988,
Lander y Rønne 1995, Scarpato
et al
. 1996) y otros
autores no la determinaron (Jabloniká
et al
. 1989,
de Ferrari
et al
. 1991, Dulout
et al
. 1992, Zeljezic
y Garaj-Vrhovac 2002, Ascarrunz
et al
. 2006), pero
también hay estudios en los cuales los resultados son
negativos (Steenland
et al
. 1986, Carbonell
et al
.
1990, 1993, Gómez-Arroyo
et al
. 1992, Anwar 1994,
Hoyos
et al
. 1996, Kourakis
et al
. 1996, Pasquini
et
al
. 1996, Joksi
ć
et al
. 1997).
El ensayo cometa es una herramienta rápida y
sensible para la detección de daño a nivel del ADN
en células individuales. Se basa en la migración del
ADN en un campo eléctrico, el ADN que ha sido roto
migra al ánodo (dando la apariencia de un cometa) y
el desplazamiento de dicho ADN del núcleo puede
ser usado como un indicador de daño (Östling y
Johanson 1984).
Algunos estudios han empleado el ensayo cometa
para evaluar el daño genotóxico de los plaguicidas en
poblaciones humanas expuestas y obtenido resultados
positivos (Lebailly
et al
. 1998a,b, Garaj-Vrhovac y
Zeljezic 2000, 2001, 2002, Zeljezic y Garaj-Vrhovac
2001, Moretti
et al
. 2002, Ramírez y Cuenca 2002,
Paz-y-Miño
et al
. 2004, 2007, Ascarrunz
et al.
2006,
Castillo-Cadena
et al
.
2006, da Silva
et al.
2008, Mu-
ñoz Aristizábal 2009, Remor
et al
. 2009, Simoniello
et al
. 2010, Peralta
et al
. 2011, Rohor
et al
. 2011,
Kvitko
et al.
2012, Benedetti
et al
. 2013).
Estudios sobre el efecto genotóxico de plaguicidas
en personas ocupacionalmente expuestas en Amé-
rica Latina
En esta revisión, realizada a partir de 1985, se
analizaron 41 estudios llevados a cabo en diversos
países de América Latina, utilizando como biomar-
cadores AC, MN, ICH y CO (
Cuadro
III
).
Seis de estos estudios corresponden a Argentina.
Uno de ellos, el de Dulout
et al
. (1985), es de los
primeros trabajos que se hicieron en América La-
tina y fue realizado en Foricultores empleando AC
e ICH. encontrando resultados positivos en las dos
pruebas y más adelante el mismo autor, también en
Foricultores y utilizando ICH obtiene resultados
positivos (Dulout
et al
. 1992). Posteriormente, Ma-
ñas
et al
. (2009) al evaluar AC, reportan resultados
positivos, Simoniello
et al
. (2010) analizando CO
también tienen resultados positivos, Peralta
et al
.
(2011) incluyeron en su estudio AC, MN en células
de epitelio bucal y CO con resultados positivos co-
rrelacionados con el tiempo de exposición; Gentile
et al
. (2012) al analizar MN en linfocitos de sangre
periférica también describen resultados positivos
pero no establecen correlación con el tiempo de
exposición. Es importante señalar que en todos
los casos los trabajadores estuvieron expuestos a
diversas mezclas de plaguicidas.
De Bolivia se analizaron dos estudios, el de Asca-
rrunz
et al
. (2006) es una investigación muy completa
donde incluyen AC, ICH, MN en cultivo de sangre
periférica y CO, obteniendo resultados positivos en
todos los ensayos evaluados. La otra investigación
fue realizada por Larrea
et al
. (2010), empleando MN
en células de epitelio bucal y CO, los resultados fue-
ron positivos, en ambos casos las personas estuvieron
expuestas a mezclas de plaguicidas.
En la presente revisión, Brasil es el país en el
que se realizaron la mayor cantidad de estudios que
fueron 10. El primero de ellos fue llevado a cabo por
Bregá
et al
. (1998) en trabajadores de cultivos de
cítricos en los que la frecuencia de AC fue signi±
-
cativa, empleando la misma prueba Antonucci y de
Syllos Collus (2000) también encuentran resultados
positivos, mientras que D’Arce y de Syllos Collus
(2000) mencionan resultados negativos para AC.
En estos tres casos se trata de trabajadores rurales,
en tanto que Kehdy
et al
. (2007) al analizar MN en
linfocitos de sangre periférica de individuos que
trabajan en campañas de salud pública también
obtienen datos positivos. En trabajadores de viñedos
da Silva
et al
. (2008) analizan MN en linfocitos de
sangre periférica y CO, en ambas pruebas obtienen
resultados positivos; Bortoli de Moura
et al
. (2009)
también determinan resultados positivos en el regis-
tro de MN, en tanto que Remor
et al
. (2009) usando
la misma prueba describen resultados negativos
pero positivos en CO, igual que los encontrados por
Rohr
et al
. (2011) en CO y en MN en linfocitos de
sangre periférica. Finalmente Kviko
et al
. (2012) y
Benetti
et al
. (2013) empleando los biomarcadores
CO y MN en células de epitelio bucal obtienen re-
sultados positivos. También en todos estos estudios
los individuos estuvieron en contacto con mezclas
de plaguicidas.
En Colombia se han publicado cuatro trabajos
relacionados con la exposición a plaguicidas, Hoyos
et al
. (1996) empleando AC e ICH reportan resultados
negativos, mientras que Varona
et al
. (2003) en los
ensayos de AC y MN en linfocitos de sangre perifé-
rica describen resultados positivos, Bolognesi
et al
.
(2009) en personas expuestas al herbicida glifosato
obtienen datos signi±cativos en el análisis de MN
en linfocitos de sangre periférica, Muñoz Aristizábal
RIESGO GENOTÓXICO POR EXPOSICIÓN OCUPACIONAL A PLAGUICIDAS
167
CUADRO III.
ABERRACIONES CROMOSÓMICAS (AC), MICRONÚCLEOS (MN), INTERCAMBIO DE CROMÁTIDAS HERMANAS (ICH) Y ENSAYO COMETA
(CO) EN POBLACIONES HUMANAS EXPUESTAS A PLAGUICIDAS EN AMÉRICA LATINA
No. de individuos y tipo de exposición
Biomarcador
País
Tiempo de exposición
(años)
rango
1
promedio
2
*meses
N.D. no determinado
Resultados
con
a
o sin
b
correlación con el
tiempo de exposición
no determinado
c
Referencia
36 foricultores (21 con síntomas de intoxica
-
ción crónica 9 mujeres y 11 hombres y 15 sin
síntomas de intoxicación, 7 mujeres y 9 hom-
bres) expuestos a mezclas de pesticidas orga-
nosforados, carbamatos y organoclorados y 15
donadores sanos
AC, ICH
Argentina
Al menos 10
Positivo
c
Dulout
et al
. (1985)
27 foricultores expuestos a mezclas de plagui
-
cidas, 14 con síntomas y 13 sin síntomas de
intoxicación crónica y 32 no-expuestos
ICH
Argentina
Alrededor de 10
Positivo
c
en ambos grupos
(el promedio es mayor en los
foricultores con síntomas de
intoxicación crónica)
Dulout
et al
. (1992)
94 hombres trabajadores rurales expuestos
a mezclas de insecticidas organofosforados,
organoclorados y carbamatos, fungicidas como
manzate, mancozeb, benomil y carbendazin,
herbicidas principalmente triazinas, hormonas,
tiocarbamatos y ureícos y 70 hombres testigos
ICH
México
1 a 35
1
Negativo
Gomez-Arroyo
et al.
(1992)
30 trabajadores (26 hombres y 4 mujeres)
expuestos a mezclas de insecticidas como car-
bamatos y organofosforados, fungicidas como
ditiocarbamatos y carbamatos y 30 testigos (26
hombres y 4 mujeres)
AC, ICH
Colombia
16.5 ± 8.81
Negativo
Hoyos
et al
. (1996)
24 trabajadores de cítricos expuestos a formici-
das, insecticidas, fungicidas y herbicidas solos o
en mezclas y 10 no expuestos
AC
Brasil
8 a 120*
Positivo
c
Bregá
et al
. (1998)
22 asperjadores de plaguicidas expuestos a mez-
clas de los insecticidas deltametrina, diclorvos,
diazinón, metamidoFos, cifutrina, propoxur,
cipermetrina, endosulán, paratión, entre otros,
herbicidas y fungicidas como linurón, captán,
pentaclorofenol, bromuro de metilo, entre otros
y los raticidas bromadialona, brodifacoum, cou-
matetralil y difacinona y 16 testigos
MN (linfocitos de
sangre periférica)
Chile
Alrededor de 7
Negativo
Venegas
et al
. (1998)
*
Autores que reportan el tiempo de exposición en meses
S. Gómez-Arroyo
et al.
168
CUADRO III.
ABERRACIONES CROMOSÓMICAS (AC), MICRONÚCLEOS (MN), INTERCAMBIO DE CROMÁTIDAS HERMANAS (ICH) Y ENSAYO COMETA
(CO) EN POBLACIONES HUMANAS EXPUESTAS A PLAGUICIDAS EN AMÉRICA LATINA
No. de individuos y tipo de exposición
Biomarcador
País
Tiempo de exposición
(años)
rango
1
promedio
2
*meses
N.D. no determinado
Resultados
con
a
o sin
b
correlación con el
tiempo de exposición
no determinado
c
Referencia
20 hombres expuestos a mezclas de plaguicidas
tales como clorpirifos, dibromocloropropano,
fenamifos, gramoxona, imalzabile, terbufos y
tiabendazol y 20 hombres testigos
AC
Costa Rica
N.D.
Positivo
c
Au
et al.
(1999)
23 individuos expuestos a mezclas de plaguici-
das carbámicos y organofosforados y 23 testigos
AC
Brasil
0 a 16
1
Positivo
b
Antonucci y
de Syllos Colus
(2000)
20 hombres expuestos a mezclas de los in-
secticidas tamarón, ortano, nuvacron, folidol,
endosulfán, lannate y vertimec, los bactericidas
agrimicina, primicina, microshield y recop; los
fungicidas manzate, benlate, dacosar, cercobin,
folicur y curzate y los herbicidas roundup y
sencor y 16 hombres testigos
AC
Brasil
10 a 40
1
Negativo
D’Arce y de
Syllos Colus (2000)
30 foricultores de invernaderos (22 mujeres y
8 hombres) expuestos a mezclas de plaguicidas
principalmente organoclorados, organofosfora-
dos y carbamatos y 30 testigos (28 mujeres y 2
hombres)
MN (células de epitelio
bucal ), ICH
México
1.5 a 10
1
Positivo
b
Gómez-Arroyo
et al.
(2000)
32 mujeres expuestas principalmente a los fun-
gicidas imalzalile y tiabendazol y al insecticida
clorpirifos en empaque de plátanos y 37 mujeres
no expuestas
MN (linfocitos de
sangre periférica)
Costa Rica
104 a 232*
Negativo
Ramírez y Cuenca (2001)
41 trabajadores (28 hombres y 13 mujeres)
expuestos a plaguicidas como aldicarb, fenami-
fos, benomil, captán, carbofurán, cipermetrina,
deltametrina, endosulfán, bromuro de metilo,
entre otros y 41 no-expuestos (28 hombres y 13
mujeres)
AC
Ecuador
6 a 66
1
39.49
2
Positivo
b
Paz-y-Miño
et al.
(2002)
*
Autores que reportan el tiempo de exposición en meses
RIESGO GENOTÓXICO POR EXPOSICIÓN OCUPACIONAL A PLAGUICIDAS
169
CUADRO III.
ABERRACIONES CROMOSÓMICAS (AC), MICRONÚCLEOS (MN), INTERCAMBIO DE CROMÁTIDAS HERMANAS (ICH) Y ENSAYO COMETA
(CO) EN POBLACIONES HUMANAS EXPUESTAS A PLAGUICIDAS EN AMÉRICA LATINA
No. de individuos y tipo de exposición
Biomarcador
País
Tiempo de exposición
(años)
rango
1
promedio
2
*meses
N.D. no determinado
Resultados
con
a
o sin
b
correlación con el
tiempo de exposición
no determinado
c
Referencia
30 mujeres de 15 fncas trabajadoras en activi
-
dades de empaque de plátanos y 28 mujeres no
expuestas
CO
Costa Rica
5 a 15
Positivo
a
Ramírez y Cuenca (2002)
31 trabajadoras de cultivos de Fores expuestas
principalmente a insecticidas organofosforados y
carbamatos y 30 mujeres no expuestas
AC, MN (linfocitos de
sangre periférica)
Colombia
4.4 a 22
1
12
2
Positivo
b
Varona
et al.
(2003)
10 mujeres trabajadoras en empaque de plátano
directamente expuestas a los fungicidas imazalil
y tiabendazol y a los insecticidas clorpirifos y 10
mujeres testigos
AC
Costa Rica
14
2
Positivo
a
Cuenca y Ramírez
(2004)
40 mujeres empacadoras en fncas plataneras
expuestas a los fungicidas imazalil y tiabenda-
zol y al insecticida clorpirifos y 40 mujeres no
expuestas
MN (células de epitelio
bucal)
Costa Rica
Más de 3*
Negativo
Castro
et al.
(2004)
45 (22 mujeres y 23 hombres) asperjadores
de plaguicidas expuestos a gran variedad de
compuestos usados en distintas mezclas y 21 no
expuestos (17 mujeres y 4 hombres)
AC, CO
Ecuador
14 a 360*
Positivo
b
Paz-y-Miño
et al.
(2004)
21 recién nacidos sanos cuyos embarazos se de-
sarrollaron sin complicaciones en áreas urbanas;
12 recién nacidos sanos de la Ciudad de México
cuyos embarazos fueron sin complicaciones y
las madres no reportaron exposición ocupacional
a compuestos tóxicos; 16 cuyas madres viven en
áreas agrícolas y 15 con madres con embarazos
de alto riesgo
MN (sangre de cordón
umbilical y sangre
periférica de las
madres)
México
N.D.
Negativo
Levario-Carrillo
et al.
(2005)
*
Autores que reportan el tiempo de exposición en meses
S. Gómez-Arroyo
et al.
170
CUADRO III.
ABERRACIONES CROMOSÓMICAS (AC), MICRONÚCLEOS (MN), INTERCAMBIO DE CROMÁTIDAS HERMANAS (ICH) Y ENSAYO COMETA
(CO) EN POBLACIONES HUMANAS EXPUESTAS A PLAGUICIDAS EN AMÉRICA LATINA
No. de individuos y tipo de exposición
Biomarcador
País
Tiempo de exposición
(años)
rango
1
promedio
2
*meses
N.D. no determinado
Resultados
con
a
o sin
b
correlación con el
tiempo de exposición
no determinado
c
Referencia
64 mujeres trabajadoras agrícolas expuestas a
mezclas de plaguicidas en poda de árboles fru-
tales así como cosecha y empaque de frutas, los
plaguicidas más frecuentemente usados fueron
carbamatos, organofosforados y piretroides y 30
mujeres testigo
MN (linfocitos de
sangre periférica)
Chile
8.0±4.8
2
Positivo
b
Márquez
et al.
(2005)
259 individuos fueron estudiados: 131 agricul-
tores expuestos a plaguicidas, 77 testigos y 51
distribuidores de plaguicidas (30 % mujeres y
70 % hombres)
AC, ICH, MN
(linfocitos de sangre
periférica),
CO
Bolivia
Al menos 5
Positivo
c
Ascarrunz
et al.
(2006)
52 foricultores (37 hombres y 15 mujeres) en
invernaderos expuestos a mezclas de plaguici-
das, principalmente organofosforados, organo-
clorados, carbamatos y piretroides y 38 testigos
(22 hombres y 16 mujeres)
CO
México
2 a 48
1
Positivo
b
Castillo-Cadena
et al.
(2006)
29 hombres trabajadores de salud pública
expuestos a los insecticidas a-cipermetrina,
cipermetrina, deltametrina, temefos, malatión,
fenitrotión y los rodenticidas
brodifacum,
coumaclor, coumafuril, coumatetralil, difetia-
lona, focoumaFen, diFenacoum, bromadiolone,
difacinona y pindona y 30 hombres testigo
MN (linfocitos de
sangre periférica)
Brasil
1.5 a 18
1
5.28±0.60
2
Positivo
b
Kehdy
et al.
(2007)
24 individuos expuestos (23 mujeres y 1 hom-
bre) a glifosato asperjado en forma aérea y 21 no
expuestos (17 mujeres y 4 hombres)
CO
Ecuador
durante 3 días entre
diciembre de 2000 y
marzo de 2001
Positivo
c
Paz-y-Miño
et al.
(2007)
108 hombres trabajadores de viñedos expuestos
a plaguicidas principalmente carbamatos y orga-
nofosforados y 65 hombres testigo
MN (linfocitos de
sangre periférica), CO
Brasil
29.8±14.2
2
Positivo
b
Da Silva
et al.
(2008)
137 mujeres y 137 hombres expuestos a glifo-
sato
MN (linfocitos de
sangre periférica)
Colombia
N.D.
Positivo
c
Bolognesi
et al.
(2009)
29 hombres expuestos a mezclas complejas de
plaguicidas, principalmente organofosforados y
piretroides y 37 hombres no-expuestos
MN (células de
epitelio bucal)
Brasil
16.3 + 10.0
2
Positivo
b
Bortoli
de Moura
et al.
(2009)
*
Autores que reportan el tiempo de exposición en meses
RIESGO GENOTÓXICO POR EXPOSICIÓN OCUPACIONAL A PLAGUICIDAS
171
CUADRO III.
ABERRACIONES CROMOSÓMICAS (AC), MICRONÚCLEOS (MN), INTERCAMBIO DE CROMÁTIDAS HERMANAS (ICH) Y ENSAYO COMETA
(CO) EN POBLACIONES HUMANAS EXPUESTAS A PLAGUICIDAS EN AMÉRICA LATINA
No. de individuos y tipo de exposición
Biomarcador
País
Tiempo de exposición
(años)
rango
1
promedio
2
*meses
N.D. no determinado
Resultados
con
a
o sin
b
correlación con el
tiempo de exposición
no determinado
c
Referencia
14 trabajadores rurales (12 hombres y 2 mujeres)
expuestos principalmente a
glifosato, ciperme-
trina y atrazina y 12 testigos (10 hombres y 2
mujeres)
AC
Argentina
8 a 35
1
Positivo
c
Mañas
et al.
(2009)
70 trabajadores agrícolas (45 hombres y 25
mujeres) expuestos a mezclas de plaguicidas,
principalmente organofosforados, carbamatos y
piretroides y 70 no-expuestos (49 hombres y 21
mujeres)
MN (células de epitelio
bucal), ICH
México
7
2
Positivo
(SCE)
a
(MN)
b
Martínez-Valenzuela
et al.
(2009)
33 agricultores (18 hombres y 15 mujeres) y 35
foricultores (18 hombres y 17 mujeres) expues
-
tos principalmente a insecticidas organofosfora-
dos, carbamatos y piretroides y 33 no expuestos
(18 hombres y 15 mujeres)
CO
Colombia
Agricultores 7.6
2
Floricultores
15.1
2
Positivoc
Negativo
Muñoz Aristizábal
(2009)
37 hombres aplicadores expuestos a insecticidas
organofosforados, carbámicos y piretroides,
fungicidas como compuestos de cobre, ditiocar-
bamatos y azoles, y herbicidas como triazinas,
ureas, fosfanoglicinas, bipiridilos, iImidazolido-
nas y cloronicotinilos y 20 hombres testigos
MN (células de epitelio
bucal), CO
Brasil
25.29±10.1 4
2
Positivo
b
(CO)
Negativo (MN)
Remor
et al.
(2009)
111 hombres trabajadores agrícolas expuestos a
metamidofos, malatión, paratión metílico, meto-
milo, propoxur, cipermetrina, atrazina compues-
tos bipiridílicos, ácido 2,4-diclorofenoxiacético,
paraquat, glifosato, entre otros y 60 hombres
no-expuestos
MN, CO (células de
epitelio bucal)
México
1 a 57
1
Positivo
b
Carbajal-López (2010)
198 individuoas (116 hombres y 82 mujeres) 118
expuestos a organofosforados, piretroides, carba-
matos y ditiocarbamatos y 80 no expuestos
MN (células de epitelio
bucal), CO
Bolivia
5 a 20
Positivo
a
Larrea
et al.
(2010)
*
Autores que reportan el tiempo de exposición en meses
S. Gómez-Arroyo
et al.
172
CUADRO III.
ABERRACIONES CROMOSÓMICAS (AC), MICRONÚCLEOS (MN), INTERCAMBIO DE CROMÁTIDAS HERMANAS (ICH) Y ENSAYO COMETA
(CO) EN POBLACIONES HUMANAS EXPUESTAS A PLAGUICIDAS EN AMÉRICA LATINA
No. de individuos y tipo de exposición
Biomarcador
País
Tiempo de exposición
(años)
rango
1
promedio
2
*meses
N.D. no determinado
Resultados
con
a
o sin
b
correlación con el
tiempo de exposición
no determinado
c
Referencia
En la primera etapa 84 horticultores (27 aplica-
dores directos y 27 trabajadores rurales expues-
tos indirectos) a tioftalamidas, ditiocarbamatos,
organofosforados, piretroides, cloronicotinil,
fosfonoglucina, entre otros. Segunda etapa 61
trabajadores frutihortícolas (18 aplicadores
expuestos directos y 23 trabajadores rurales
expuestos indirectos) y 20 testigos
CO
Argentina
Menos de 20 y más
de 20
Positivo
c
Simoniello
et al.
(2010)
8 trabajadores de una fábrica de plaguicidas
expuestos a temifos, cipermetrina, diclorvos,
propoxur y clorpirifos y 15 no-expuestos
AC
MN (células de epitelio
bucal), CO
Cuba
N.D.
Negativo
Lamadrid Boada
et al.
(2011)
108 hombres trabajadores de viñedos expuestos
a mezclas de plaguicidas, principalmente a bipi-
ridilos, organofosforados, sulfatos de cobre, car-
bamatos, entre otros y 65 hombres no-expuestos
MN (linfocitos de
sangre periférica), CO
Brasil
Más de 10
Positivo
c
Rohr
et al.
(2011)
17 personas expuestas (aplicadores terrestres
y aéreos) a glifosato, cipermetrina, clorpirifos,
endosulfán, atrazina y 2,4-D
AC, MN (linfocitos de
sangre periférica), CO
Argentina
Más de 5
Positivo
a
Peralta
et al.
(2011)
132 personas (35 hombres y 97 mujeres) expues-
tas a mezclas de plaguicidas
MN (linfocitos de
sangre periférica)
México
N.D.
Positivo
c
Arellano García
et al.
(2012)
30 trabajadores de cultivos de tabaco y 30 no-
expuestos
MN (células de epitelio
bucal), CO
Brasil
N.D.
Positivo
b
Kvitko
et al.
(2012)
20 hombres asperjadores expuestos a piretroides,
organoclorados, organofosforados y triazinas,
los más utilizados son cipermetrina y glifosato
MN (linfocitos de
sangre periférica)
Argentina
1 a 45
1
9.93 + 11.64
2
Positivo
b
Gentile
et al.
(2012)
25 individuos expuestos ocupacionalmente a
mezclas de plaguicidas (12 hombres y 13 muje-
res) y 15 no-expuestos (7 hombre y 8 mujeres)
MN (linfocitos de
sangre periférica)
México
4 a 20
1
Positivo
a
Zúñiga
et al.
(2012)
81 individuos (65 hombre y 16 mujeres) traba-
jadores de cultivos de frijol de soya expuestos
a mezclas de organofosforados, carbamatos,
piretroides y organoclorados y 46 no-expuestos
(19 hombres y 27 mujeres)
MN (células de
epitelio bucal), CO
Brasil
N.D.
Positivo
b
Benedetti
et al.
(2013)
*
Autores que reportan el tiempo de exposición en meses
RIESGO GENOTÓXICO POR EXPOSICIÓN OCUPACIONAL A PLAGUICIDAS
173
(2009) usando CO en agricultores obtiene resultados
positivos, pero en foricultores negativos, lo que ex
-
plica con base en el empleo de medidas de protección
por estos últimos.
Costa Rica, en el lapso que comprende los casi 30
años de revisión ha contribuido con cinco estudios, el
primero fue realizado por Au
et al
. (1999) empleando
AC obtienen datos positivos, posteriormente Ramírez
y Cuenca (2001) utilizando MN en linfocitos de sangre
periférica reportan resultados negativos; Ramírez y
Cuenca (2002) con CO los datos son positivos, igual
que con AC (Cuenca y Ramírez 2004), mientras que
Castro
et al
. (2004) con MN en epitelio bucal reportan
resultados negativos. Los últimos cuatro trabajos fue-
ron realizados en mujeres relacionadas con las Fncas
plataneras expuestas principalmente a los fungicidas
imazallil y tiabendazol y al insecticida clorpirifos.
En el caso de Cuba, en el periodo revisado, úni-
camente se encontró un estudio relacionado con la
exposición a plaguicidas en la producción de temi-
fos, cipermetrina, diclorvos, propoxur y clorpirifos,
empleando los biomarcadores AC, MN en células de
epitelio bucal y CO, con todas las pruebas los resul-
tados fueron negativos (Lamadrid Boada
et al
. 2011).
En Chile, Venegas
et al
. (1998) usando MN en
linfocitos de sangre periférica obtienen resultados
negativos, mientras que Márquez
et al
. (2005) en-
cuentran resultados positivos en mujeres que trabajan
en cultivos de árboles frutales expuestas a mezclas
de plaguicidas, principalmente carbamatos, organo-
fosforados y piretroides.
En Ecuador, Paz-y-Miño
et al
. (2002) reportan
datos positivos para AC y cuando emplean el CO tam-
bién obtienen resultados positivos, en ambos casos
la exposición es a mezclas de diversos plaguicidas
(Paz-y-Miño
et al
. 2004) y en individuos expuestos
a glifosato aplicado en forma aérea se producen re-
sultados positivos en CO (Paz-y-Miño
et al
. 2007).
En México se encontraron ocho estudios relacio-
nados con la genotoxicidad de plaguicidas, el pri-
mero fue realizado por Gómez-Arroyo
et al
. (1992)
en campesinos expuestos a mezclas de plaguicidas
empleando ICH, los resultados son negativos; más
adelante en foricultores de invernaderos se aplicaron
los biomarcadores ICH y MN en células de epitelio
bucal encontrando resultados positivos (Gómez-
Arroyo
et al
. 2000). En sangre periférica de madres
expuestas a plaguicidas y en sangre del cordón
umbilical de sus hijos recién nacidos se analizó la
frecuencia de MN, los resultados fueron negativos
(Levario-Carrillo
et al
. 2005). Mediante el CO en
foricultores de invernadero se obtuvieron resultados
positivos (Castillo-Cadena
et al
. 2006). En trabaja-
dores agrícolas expuestos a mezclas de plaguicidas
Martínez-Valenzuela
et al
. (2009) analizando ICH y
MN en células de epitelio bucal encuentran resultados
positivos y en el primer caso establecen correlación
con el tiempo de exposición. Carbajal-López (2010)
al utilizar las pruebas de MN y CO, ambas en células
de epitelio bucal, reporta resultados positivos en las
dos. Arellano-García
et al
. (2012) y Zúñiga Violante
et al
. (2012) utilizando MN en linfocitos de sangre
periférica encuentran resultados positivos en campe-
sinos expuestos a mezclas de plaguicidas.
Con base en los datos presentados en el
cuadro III
,
25 trabajos fueron realizados usando un solo biomar-
cador, siete de AC, once de MN (ocho en linfocitos
de sangre periférica, dos en células de epitelio bucal
y uno en linfocitos de sangre periférica de madres
expuestas a plaguicidas y en sangre del cordón
umbilical de sus hijos recién nacidos); dos con ICH
y cinco con CO. En 13 de ellos fueron usados dos
biomarcadores uno con AC y MN; dos con ICH y
MN; siete con CO y MN; dos con AC e ICH y uno
con AC y CO; dos con tres biomarcadores AC, ICH
y MN y uno con los 4 marcadores.
El tiempo de exposición es un factor difícil de
considerar para hacer una evaluación cuantitativa
del contacto con los plaguicidas, en algunos de los
estudios mencionados en el
cuadro III
, únicamente
5 de los autores han encontrado una correlación en
algunos de los biomarcadores con el tiempo al que
han estado expuestos los individuos, mientras que
14 no han hallado dicha correlación y en 22 casos
los autores no incluyen evidencia en este sentido,
por lo que fue considerado como no determinado en
esta revisión.
En el mismo
cuadro III
se puede apreciar que de
los 41 estudios de exposición ocupacional a plagui-
cidas 33 corresponden a trabajadores agrícolas tanto
de invernaderos como de campo abierto, asperjado-
res, aplicadores, preparadores de mezclas, uno a la
fabricación de plaguicidas, cuatro a empacadoras
de productos agrícolas, uno a programas de salud
pública y uno a madres y sus hijos recién nacidos.
En alrededor del 83 % de los estudios los trabajado-
res estuvieron expuestos a mezclas de plaguicidas, lo
que hace difícil atribuir sus efectos a algún compuesto
especíFco y también obstaculiza la comparación entre
las diferentes investigaciones debido a la gran cantidad
y variedad de productos aplicados. En la mayoría de
los trabajos de los distintos países de Latinoamérica
los productos utilizados están incluidos en la lista de
plaguicidas altamente peligrosos, en los que están
comprendidos varios que son carcinógenos o posibles
carcinógenos (PAN International 2013).
S. Gómez-Arroyo
et al.
174
CONCLUSIONES
Los resultados obtenidos de los estudios realiza-
dos en poblaciones humanas expuestas a plaguicidas
demuestran que AC, MN, ICH y CO son pruebas
adecuadas, con buen porcentaje de resultados po-
sitivos, además de que los estudios llevados a cabo
utilizando AC y MN, como se ha mencionado ante-
riormente, han sido correlacionados como predictores
de riesgo de cáncer (Hagmar
et al
. 2004, Bonassi
et
al
. 2005, 2007, 2008, Fabianova
et al
. 2007). En el
caso del ICH, debido a que su signifcado biológico
no está bien defnido, su uso ha ido disminuyendo
y hay pocos reportes en la literatura científca (Bull
et al
. 2006); sin embargo se han introducido nuevos
métodos como es el caso del ensayo cometa, que ha
sido recientemente utilizado como biomarcador en
poblaciones expuestas a plaguicidas con buen porcen-
taje de resultados positivos. Además estos estudios
constituyen evidencias que apoyan el hecho de que
la exposición a plaguicidas causa daño genotóxico y
ello permite establecer las bases científcas para que
las autoridades correspondientes tomen las decisiones
correctas.
Considerando la información antes menciona-
da, es importante introducir prácticas agrícolas
que reduzcan el uso de pesticidas; además debe ser
recomendado el empleo de medidas de protección
para los trabajadores tales como el uso de masca-
rillas, guantes, gorras que cubran la cabeza, etc.
con el fn de reducir el contacto directo con estos
productos. Igualmente es primordial aconsejar que
no fumen ni coman durante o después de aplicar
estos productos sin lavarse las manos y la cara
con agua y jabón, así como tomar un baño al fnal
de su jornada de trabajo y ponerse ropa limpia,
lavar con agua y jabón la ropa que usaron durante
su faena y guardarla separada de la del resto de
la familia, no almacenar los envases dentro de
sus casas, etc. También es conveniente tomar las
medidas necesarias para el control biológico y el
manejo integral de plagas. Asimismo, es impor-
tante incrementar actividades de prevención en
los trabajadores agrícolas y mejorar la educación
en las comunidades rurales, además de aconsejar
que utilicen los pesticidas menos tóxicos que les
aporten efectividad semejante.
El biomonitoreo genotóxico es muy importante
porque constituye la base para integrar una correcta
vigilancia médica, que permita evaluar el riesgo po-
tencial de exposiciones ocupacionales y que ayude a
seguir los pasos adecuados para identifcar el riesgo
genético tempranamente.
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