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Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
EVALUACIÓN DE LA FITOTOXICIDAD DE JALES MINEROS EN CUATRO ESPECIES
EMPLEADAS COMO BIOINDICADORAS DE METALES PESADOS
Dante CAMARILLO-RAVELO*, Martha BARAJAS-ACEVES y Refugio RODRÍGUEZ-VÁZQUEZ
Centro de Investigación y de Estudios Avanzados del Instituto Politécnico Nacional. Avenida IPN 2508, San
Pedro Zacatenco, C.P. 07300, México, D.F., México
*Autor para correspondencia: dante.camarillo@gmail.com
(Recibido septiembre 2013; aceptado diciembre 2014)
Palabras clave:
Lactuca sativa
,
Cucumis sativus
,
Brassica juncea
,
Nasturtium ofFcinale
, índice de toxicidad
RESUMEN
Los desechos de las minas, se caracterizan por tener una amplia heterogeneidad en la
composición química y física que puede alterar la respuesta de las plantas susceptibles
de diferentes maneras. En este trabajo exploramos el efecto de los desechos de minas
abandonados con pruebas de toxicidad para metales pesados. Cuatro especies de plán-
tulas fueron cultivadas en extractos de seis jales mineros, con diferente capacidad para
producir drenes ácidos de minas (DAM) y concentraciones de metales pesados (Pb,
Zn, Cd y Cu). Los jales fueron modiFcados con o sin composta. La estimación de la
toxicidad fue evaluada a través de la elongación radicular y el porcentaje de germinación
sobre cuatro especies:
Lactuca sativa, Cucumis sativus
,
Brassica juncea
y
Nasturtium
ofFcinale
. El fenómeno de hormesis fue encontrado en el crecimiento de
B. juncea
en
casi todos los jales con y sin composta y para
L. sativa
en sólo tres jales. Las especies
L. sativa
y
C. sativus
fueron más sensibles comparadas con
B. juncea
y
N. ofFcinale
.
El índice radicular fue la mejor alternativa para evaluar la Ftotoxicidad de los jales mi
-
neros por sobre el cálculo del NOEL y LOEL que aportaron una evaluación cualitativa.
Key words:
Lactuca sativa
,
Cucumis sativus
,
Brassica juncea
,
Nasturtium ofFcinale
, toxicity index
ABSTRACT
The mine tailings are characterized by a wide heterogeneity in physical and chemi-
cal composition that can alter the response of susceptible plants in different ways. In
this work we explore the effect of abandoned mine waste on the toxicity of plant test
for heavy metal. Four seedlings species were grown on extracts from six mine tailing
samples with different capacity of producing acid mine drainage (AMD) and heavy
metal concentrations (Pb, Zn and Cu). The mine tailings were amended with or with-
out compost. Root elongation and germination rate were used as indicators to assess
phytotoxicity on four species:
Lactuca sativa
,
Cucumis sativus
,
Brassica juncea
and
Nasturtium ofFcinale
. Hormesis was found in
B. juncea
growth in almost all the mine
tailings with or without compost and in
L. sativa
in only three mine tailings.
The most
sensitive species were
L. sativa
and
C. sativus
, compared to
B. juncea
and
N. ofFcinale
.
Root index was the best alternative to assess the phytotoxicity of mine tailings even
above the calculation of NOEL and LOEL, which provided a qualitative evaluation.
Rev. Int. Contam. Ambie. 31 (2) 133-143, 2015
D. Camarillo-Ravelo
et al.
134
INTRODUCCIÓN
El impacto global de cada sitio de disposición
de residuos mineros o jales es enorme, tan sólo en
México se estima una producción de 2000 millones
de toneladas anuales (INECC 2012). Un sitio minero
no rescatado generalmente permanece sin vegeta-
ción entre decenas y cientos de años, por lo que los
jales expuestos pueden dispersarse sobre decenas
de hectáreas por erosión eólica y/o hídrica, con el
potencial de contaminar comunidades cercanas y
áreas ambientales sensibles (Carrillo-González y
González-Chávez 2006, Méndez y Maier 2008). El
establecimiento de plantas vegetales en dichos jales
es impedido por numerosos factores Fsicoquímicos,
entre los que se incluyen el drenaje ácido de minas
(DAM), temperaturas extremas, especialmente en la
superFcie de los jales, baja precipitación y fuertes
vientos. Estos factores, asociados a la alta evapora-
ción y a la baja inFltración de agua, contribuyen al
desarrollo de altas concentraciones de sal con valores
mayores a 22 mS/cm (Munshover 1994, Hesketh
et
al.
2010, Martínez-Pagán
et al.
2011).
Algunos investigadores han reportado el uso de
composta adicionada a jales, ya que ésta libera nu-
trientes principales lentamente a las plantas, como N,
P y K, así como una amplia proporción de nutrientes
secundarios, micronutrientes y materia orgánica,
con lo que se mejora el crecimiento de las plantas.
Las aplicaciones de materia orgánica, tales como
compostas pueden también mejorar la retención de
agua y el contenido de nutrientes en el suelo, además
de reducir la erosión y las ±uctuaciones de pH (de-
Bashan
et al.
2010, Solís-Domínguez
et al.
2011,
Weindorf
et al.
2011).
Por otra parte, los criterios de factibilidad para se-
leccionar pruebas biológicas en laboratorio y realizar
una evaluación toxicológica son: 1) su bajo costo, 2)
materiales y reactivos disponibles en la localidad, 3)
el tiempo máximo de desarrollo no debe exceder los
cinco días, 4) el procedimiento de la prueba debe
ser simple y 5) la evaluación de la respuesta debe
de ser fácil de medir (Castillo 2004). Los ensayos
toxicológicos intercalibrados para agua emplean
entre otros bioindicadores a
Daphnia magna
,
Allium
cepa
,
Hydra attenuata
,
Selenastrum capricornutum
,
semillas de lechuga o peces. Los ensayos dirigidos a
suelos utilizan a la lombriz de tierra (
Eisenia andrei
,
Eisenia foetida
), la elongación radicular en semillas
como
Allium cepa
y
Glycine max
o los ensayos del
metabolismo microbiano (Castillo 2004).
En el caso de los ensayos toxicológicos para eva-
luar la toxicidad por metales, generalmente se evalúa
el efecto individual del metal sobre diferentes bio-
indicadores (Schultz y Joutti 2007, Villatoro-Pulido
et al.
2009, Charles
et al.
2011). Esta evaluación es
considerada como parcial, ya que en el ambiente estos
receptores no están expuestos a un metal individual
pero sí a una mezcla de diferentes contaminantes, por
lo que se han desarrollado alternativas para evaluar
globalmente la toxicidad (Tiquia y Tam 1998, Char-
les
et al.
2011). La evaluación de la toxicidad por
metales pesados es fácilmente observada a través de
la respuesta de especies vegetales en su elongación
radicular (Öncel
et al.
2000, Di Salvatore
et al.
2008,
Soudek
et al.
2010).
En la evaluación de la toxicidad es posible en-
contrar un aparente estímulo al crecimiento radicular
respecto al testigo llamado hormesis (Stebbing 1982,
Barbero
et al.
2001). La hormesis es deFnida como
una relación dosis-respuesta, en la cual hay una
respuesta estimuladora a bajas dosis pero con una
respuesta inhibidora a altas dosis, lo que resulta en
una curva dosis-respuesta en forma de U (Calabrese
y Baldwin 2001).
Tomando en cuenta lo anterior, este este trabajo
analiza el efecto de diferentes desechos de minas en
la germinación y elongación radicular de cuatro indi-
cadores biológicos (
Lactuca sativa
,
Cucumis sativus
,
Brassica juncea
y
Nasturtium ofFcinale
).
MATERIALES Y MÉTODOS
El efecto sobre los indicadores biológicos fue eva-
luado con diferentes índices de toxicidad, empleados
en la estimación de Ftotoxicidad: la germinación, la
concentración más baja en la cual se observa efecto
(LOEL, por sus siglas en inglés) y la concentración
en la cual no se observa efecto (NOEL, por sus siglas
en inglés), así como el índice de germinación (IG)
y el índice radicular (IR, residual normalizado de la
elongación radicular). Estos índices son parámetros
útiles en la evaluación de riesgo de suelos (Tiquia y
Tam 1998, Bagur-González
et al.
2011).
Muestreo
Los jales empleados en este estudio formaron
parte de un estudio exploratorio de la zona de Ve-
tagrande, Zacatecas. Se colectaron aleatoriamente
a 2.5 km a la redonda del poblado (N 25º50’02.14,
W 102º33’21.19’’) a donde se pudo tener acceso.
Una vez localizada la presa de jales, se identiFcaron
los peligros potenciales del lugar y con base en ello
se procedió a tomar 6-7 muestras cada 2000 m
2
.
La colecta fue manual a 0-20 cm de profundidad y
EVALUACIÓN DE LA FITOTOXICIDAD DE JALES MINEROS
135
etiquetados como J
1
, J
2
…J
N
. Para los fnes de este
estudio, del total de jales muestreados se escogieron
seis representativos,
i.e.
con características físico-
químicas similares, identifcados como J1, J2,…, J6.
Composta
La composta empleada como modifcador de los
jales se compró en una granja orgánica en Texcoco,
Estado de México. Por la concentración de metales
pesados encontrados en la composta Fue clasifcada
como tipo A, ésto es: Pb y Cu > 100 mg/kg, Zn 200
mg/kg y Cd > 2 mg/kg (en base seca) y evolución de
CO
2
o madurez > 8 mg C-CO
2
/g de materia orgánica
por día (NOCh 2005).
Caracterización de jales
Los jales se secaron al aire libre, posteriormente
fueron disgregados, tamizados a través de una malla
de 0.25 mm y refrigerados a 5 ± 2 ºC hasta su uso
fnal.
Cuando fue requerido, los jales mineros se mez-
claron con 10 % (peso seco) de composta, porcentaje
seleccionado por razones económicas (Méndez
et al.
2007, Solís-Domínguez
et al.
2011).
El pH y la conductividad eléctrica (CE; jal:agua
destilada = 1:5) se determinó por un instrumento
Hanna pH/CE/TDS. El ensayo estático para predecir
el DAM, se calculó como la relación entre el poten-
cial de neutralización (PN) y el potencial de acidez
(PA), PN/PA (Lawrence y Wang 1997). Los cationes
intercambiables (Ca, K, Na y Mg) se midieron por
espectrofotometría de absorción atómica (AAS, por
sus siglas en inglés) después de su extracción con
acetato de amonio a pH 7, agitado por 16 h y fltrado
en Whatman No. 40. La proporción de absorción de
Na, (SAR, por sus siglas en inglés) se calculó como:
SAR
=
Na
+
Ca
2+
+
Mg
2+
2
El contenido total de Pb, Zn, Cd y Cu se deter-
minó por AAS (Avanta M System 3000, GF 3000
S/N 10288) después de su digestión en microondas
(MarsXpress). Submuestras de 0.2 g se pesaron en
tubos de politetra±uoroetileno (PT²E) adicionando
10 mL de HNO
3
concentrado (CEM 2012). Estos
análisis se hicieron de manera paralela con blancos
de reactivos y estándares de calibración preparados
con soluciones comerciales.
Dilución cero
Para el caso de la evaluación del jal sin dilución
se emplearon cajas de Petri (100 × 15 mm), en donde
se depositaron 10 g de submuestra más 5 mL de agua
destilada. Sobre esta mezcla se colocó una pieza de
papel fltro Whatman No. 1. ²inalmente sobre el pa
-
pel fltro húmedo se colocaron 12 semillas (Barbero
et al.
2001).
Extractos acuosos
Los extractos acuosos de jales y jales con compos-
ta se prepararon por agitación de 10 g de submuestra
con 100 mL de agua destilada en frascos de extracción
de polipropileno durante 1 h, (dilución 1:10). Con un
un procedimiento similar se preparó la dilución 1:1
(50 g de submuestra con 50 mL de agua destilada.
Para ambas se empleó una agitadora horizontal y
posteriormente Fueron fltradas (Whatman No. 40).
Ensayos toxicológicos
Tres tratamientos (dilución cero, 1:10 y 1:1) de
cada extracto de jales se emplearon para este estudio.
Para los ensayos de germinación y elongación radicu-
lar se usaron semillas de lechuga (
Lactuca sativa
var.
Buttercruch, ITSCO), semillas de pepino (
Cucumis
sativus
var. Poinsett, Horta±or), semillas de mostaza
(
Brassica juncea
var. Amarilla) y semillas de berro
(
Nasturtium ofFcinale
var. Uplanel, Horta±or). Las
semillas se adquirieron en un mercado local.
L. sati-
va
,
C. sativus
y el género
Brassica
se encuentran entre
las especies vegetales recomendadas por la Agencia
de Protección Ambiental de los Estados Unidos de
Norteamérica y la Organización para la Cooperación
y Desarrollo Económicos, para ensayos de toxicidad
(OECD 2003). Por otro lado
Nasturtium ofFcinale
ha sido empleada por otros autores para evaluar la
respuesta biológica a herbicidas o metales (Duman
et al.
2010, Ozturk
et al.
2010).
Cada experimento se llevó a cabo en cajas de
Petri (100 × 15 mm) sobre papel fltro (Whatman
No. 1). Para el caso de la dilución cero se trabajaron
directamente las cajas de Petri ya antes menciona-
das. Para el caso de los extractos, se procedió como
se indica a continuación: sobre cada disco de papel
fltro se vertieron 3.5 mL de la dilución apropiada
o agua destilada (testigo) y doce semillas, esta
cantidad es referida a la semilla empleada de ma-
yor tamaño,
i.e.
la de pepino (Tam y Tiquia 1994).
Las cajas de Petri se envolvieron individualmente
en bolsas de plástico con toallas de papel húmedo
para minimizar la pérdida de agua y se colocaron
en una cámara de germinación. Cada tratamiento se
realizó por cuadruplicado. Las cajas de Petri con las
semillas se mantuvieron por 120 h bajo condiciones
de oscuridad a 20 ± 2 ºC. Las semillas con una raíz
mayor a 5 mm se registraron como semillas germi-
nadas (EPA 1982).
D. Camarillo-Ravelo
et al.
136
Evaluación de la toxicidad
Después de las 120 h de incubación, los datos
obtenidos se usaron para analizar la toxicidad a través
de índices espcífcos: i) porcentaje de germinación,
ii) ensayo de signifcancia o comparación de medias
(NOEL y LOEL), iii) índice de germinación (IG) y
iv) índice radicular (IR).
El porcentaje de germinación es la relación de
semillas germinadas contra el total de semillas
colocadas en el ensayo. Con respecto al ensayo de
signifcancia, éste determina la más alta concentra
-
ción de tóxicos (en jales) empleados en el bioensayo
para lo cual, no hay signifcancia relativa con res
-
pecto al tratamiento testigo (NOEL) y la más baja
concentración de tóxicos (en jales) empleados en el
bioensayo que muestre una diFerencia signifcativa
relativa con respecto al tratamiento testigo (LOEL).
En este caso, las más altas y las más bajas concen-
traciones consideran el efecto combinado de todos
los elementos tóxicos presentes en el jal. El IG se
obtuvo a través de la ecuación dada por Barbero
et al.
(2001): IG (%) = (G
muestra
E
muestra
) / (G
testigo
E
testigo
)
× 100, donde G
muestra
y E
muestra
fueron las semillas
germinadas y la elongación radicular (mm) de la
muestra, G
testigo
y E
testigo
corresponden a los valores
del testigo. Se ha sugerido que un IG ≤ 80 % indica
un probable evento tóxico (Tiquia y Tam 1998, Bar-
bero
et al.
2001). Finalmente el IR es calculado por
la ecuación: (E
muestra
-E
testigo
)/(E
testigo
), representando
la elongación residual normalizada de la raíz de se-
millas germinadas por tratamiento (Bagur-González
et al.
2011). Los índices calculados pueden designar
toxicidad por medio de la variación de sus valores.
Análisis estadístico
Se realizaron análisis de varianza (ANOVA, por
sus siglas en inglés) y la media se comparó con una
prueba de Tukey a un nivel de 5 % con el paquete
SAS versión 9.0 (SAS 2002).
RESULTADOS
Caracterización química y física de jales
La caracterización química y física de los seis
jales se puede observar en el
cuadro I
. Los valores
CUADRO I.
CARACTERIZACIÓN FÍSICO QUÍMICA DE JALES MINEROS,
VETAGRANDE, ZACATECAS, MÉXICO
Jal
pH
Cationes intercambiables (cmol/kg)
SAR
Ca
K
Na
Mg
J1
5.19
311.85
0.68
14.34
648.30
0.10
J2
6.31
272.16
0.29
3.59
210.00
0.05
J3
6.35
296.21
0.43
59.46
373.86
0.61
J4
6.61
347.34
0.32
22.64
423.53
0.20
J5
6.65
254.84
0.31
18.00
320.07
0.22
J6
6.33
321.13
0.57
117.22
420.65
1.07
Jal
CE
(mS/cm)
Metales (mg/kg)
NP/NA
Pb
Zn
Cd
Cu
J1
18.18
473 459
27 393
239
296
0.02
J2
1.52
3 320
6 211
47
196
5.12
J3
1.60
2 228
38
71
348
1.93
J4
2.31
3 837
8 745
74
329
1.76
J5
2.35
3 534
3 311
32
281
0.92
J6
10.55
4 887
15 062
120
140
1.02
Límites máximos
permisibles de
metales pesados
en lodos activados
usados en agricultura
(Europa)*
750-1200
2500-4000
20-40
1000-1750
SAR, Proporción de absorción de Na; CE, conductividad eléctrica; PN, potencial
de neutralización; PA, potencial de acidez. Cuando la proporción PN/PA < 1.2, los
jales son considerados productores de drenes ácidos (DAM). * Ver DOCE (1986)
EVALUACIÓN DE LA FITOTOXICIDAD DE JALES MINEROS
137
de pH en J4 y J5 fueron cercanos a la neutralidad,
J2, J3 y J6 fueron ligeramente ácidos, mientras que
J1 fue el que mostró la mayor acidez.
Con el fn de estimar la salinidad se analizaron
valores de cationes intercambiables, los resultados
mostraron grupos comunes. Los jales J1, J2, J4 y J5
expresaron valores medios de Na
+
de 2 % respecto al
total de cationes analizados (excepto J2, con 0.8 %),
mientras que J3 y J6 presentaron un 8 y 14 %
respectivamente, estos valores comparados con
recomendaciones para suelos (0-3 %) los cataloga
como jales sódicos (Hazelton y Murphy 2007). Para
K
+
el valor medio de todos los jales estudiados se
encuentran en 0.06 %, los cuales son menores a las
recomendaciones para suelos (2-5 %). Sin embargo
para Mg
2+
todos los jales indicaron valores mayores
(media de 53 %) a las mismas recomendaciones
señaladas por Hazelton y Murphy (10-20 %). Res-
pecto a la relación Ca
2+
/ Mg
2+
, los jales muestran
defciencia por Ca
2+
excepto para J2 (Hazelton y
Murphy 2007).
Los valores de las concentraciones de Pb, Zn, Cd
y Cu se muestran en el
cuadro I
. En J1 se determinó
una mayor proporción de metales entre todos los
jales analizados, en el que los niveles de Pb, Zn y
Cd representan respectivamente 395, 7 y 6 veces
el valor superior de los límites establecidos para
lodos activados usados en agricultura en Europa
(DOCE 1986; 473 459 mg/kg, 27 393 mg/kg y 239
mg/kg respectivamente). El jal J6 fue el segundo
con altos niveles de metales, representando en
función de los límites antes mencionados, 4 veces
para Pb y Zn y 3 veces para Cd (4 887 mg/kg, 15
062 mg/kg y 120 mg/kg respectivamente). Por otra
parte ambos jales presentan altas concentraciones
de sales con valores de CE de 10.5 y 18.5 mS/cm,
respectivamente.
J2, J4 y J5 formaron un grupo similar en relación
con el contenido de metales pesados, los valores
promedio fueron: 3 564 mg/kg de Pb, 6 089 mg/kg
de Zn, 246 mg/kg de Cu y en menor proporción el
Cd con 51 mg/kg. Lo que representa para el Pb 3
veces más que el límite, 1.5 veces para el Zn y 1 vez
para el Cd. El valor promedio de CE de estos jales
fue de 1.9 mS/cm.
J3 mostró una menor concentración de metales
respecto a todos los demás, únicamente Pb y Cd
sobrepasaron los límites señalados en el
cuadro I
,
con 2 y 0.08 veces, respectivamente. La CE también
se encuentra entre los valores más bajos.
Finalmente, los valores de la relación NP/NA
clasifcan a J1, J5 y J6 como jales productores de
drenes ácidos (NP/NA < 1.2).
yos toxicológicos e índices de toxicidad
Los valores de elongación radicular en los testigos
(
Cuadro II
), mostraron coefcientes de variación
(CV) entre el 15 y el 23 % y entre el 16 y el 35 %
en los diferentes ensayos con extractos de jales y
sus tratamientos
.
En términos de la reducción o
estimulación de la longitud radicular, todas las espe-
cies evidenciaron ser sensibles y mostraron un mismo
patrón de comportamiento para cada jal estudiado. En
todos los casos se pudo apreciar que no existió dife-
rencia signifcativa entre jales y jales con composta
en extractos no diluidos. Sin embargo, conforme se
incrementó la dilución se diferenciaron estadísti-
camente. En los jales modifcados se presentó una
elongación radicular semejante o superior al testigo.
i) Porcentaje de germinación
N. ofFcinale
mostró en los testigos un porcentaje
de germinación del 42 %, con el más alto coefciente
de variabilidad (112 %), razón por la que no se tomó
en cuenta como especie útil en este estudio.
El promedio de germinación para las semillas de
L. sativa
,
B. juncea
y
C. sativus
se encontraró entre
el 85 y el 95 %, algunos promedios fueron superiores
al mismo testigo. La estimación de la germinación en
los distintos jales, no mostró diFerencias signifcativas
en cada uno de los materiales biológicos evaluados,
excepto en la interacción con J1 (P > 0.05).
ii) Prueba de signifcancia
Los valores del NOEL en extractos no diluidos
de jales sobre la elongación radicular (
Cuadro II
)
fueron observados para
L. sativa
en J4 y JC5, para
B. juncea
en J4, mientras que para
C. sativus
en
J5 (el menor valor en el que no existen diferencias
signifcativas respecto al testigo). Los valores del
LOEL para las mismas especies vegetales fueron
observadas en JC4 para
L. sativa
, en J6 para
B. jun-
cea
y en J3 para
C. sativus
,
i.e.
el mayor valor con
diFerencia signifcativa respecto al testigo. Los jales
por debajo del valor del NOEL, Fueron clasifcados
como los más tóxicos, mientras que los que están por
encima del testigo sólo se consideraron con hormesis.
Es importante destacar que para
B. juncea
, muchos
de los ensayos derivaron en hormesis, por lo que el
análisis de comparación de medias se reduce a unos
cuantos tratamientos.
En extractos no diluidos la variación de la toxici-
dad se modifcó cuando se comparó con los resultados
anteriores, o en su caso presentaron una elongación
superior a la que mostró el testigo. En
L. sativa
: J1,
JC1 > J3, JC3, J6, JC6 > JC4 > J4, JC5 (J2, JC2 y
J5 hormesis),
B. juncea
: J1, JC1 > J3 > J4, J6 > JC3,
D. Camarillo-Ravelo
et al.
138
JC6 (J2, JC2, JC4 y J5, JC5 hormesis), mientras que
en
C. sativus
: J1, JC1 > J6, JC6, JC3 > JC4, J3 > J5,
JC5 > J4, JC2 (J2 hormesis). Cuando se observa el
comportamiento en diluciones sucesivas, es común
que los valores del NOEL y LOEL sean desplazados a
tratamientos menos tóxicos, como en
L. Sativa
, en la
que el desplazamiento se observa de J4 a JC4 y a J3,
para
B. juncea
de J4 a JC3 y a JC1 y fnalmente para
C. sativus
de J5 a J4 y a JC4.
iii)
Índice de germinación
(IG)
La reducción del IG (
Cuadro III
) puede ser
apreciada sobre todas las especies ensayadas. La
toxicidad de los extractos se presentó en el siguiente
orden: J1 > J6 > J3. Sin embargo, puede apreciarse
una mayor variación entre los tratamientos con
L. sativa
y
C. sativus
que con
B. juncea
. Esta última
especie tuvo una menor sensibilidad a los distintos
jales ensayados. A pesar de esto
B. juncea
ilustra
CUADRO III.
ÍNDICE DE GERMINACIÓN (%) DE TRES ESPECIES DE PLANTAS
CRECIDAS EN DIFERENTES JALES MINEROS CON COMPOSTA (JC)
Y SIN COMPOSTA (J)
Tratamiento
Lactuca sativa
Dilución
Brassica juncea
Dilución
Cucumis sativus
Dilución
0
1:1
1:10
0
1:1
1:10
0
1:1
1:10
J1
3
13
17
2
3
42
0
4
6
JC1
19
20
50
7
27
102
8
11
36
J2
105 h
114 h
106 h
104 h
119 h
125 h
128 h
137 h
128 h
JC2
126 h
110 h
126 h
154 h
106 h
113 h
95
85
85
J3
71
82
90
73
107
129 h
76
97
101
JC3
73
71
79
86
93
110 h
45
61
68
J4
97
113 h
119 h
87
121 h
130 h
92
81
104 h
JC4
93
100
98
102
110 h
121 h
58
93
85
J5
119 h
108 h
111 h
121 h
132 h
103
82
98
103 h
JC5
95
112 h
127 h
130 h
114 h
149 h
84
100
101
J6
62
69
88
75
87
108 h
44
60
97
JC6
82
87
85
81
80
124 h
50
78
85
h = hormesis
CUADRO II.
ELONGACIÓN RADICULAR (mm), DE TRES PLANTAS CRECIDAS EN DIFERENTES EXTRACTOS
DE JALES MINEROS CON Y SIN COMPOSTA (10 % p/p).
Tratamiento
L. sativa
Dilución
B. juncea
Dilución
C. sativus
Dilución
0
1:1
1:10
0
1:1
1:10
0
1:1
1:10
Testigo
45 ± 11
45 ± 11
45 ± 11
64 ± 19
64 ± 19
64 ± 19
47 ± 13
47 ± 13
47 ± 13
J1
4 ± 1
*
6 ± 1
*
8 ± 2
*
5 ± 1
*
4 ± 1
*
27 ± 13
L
3 ± 1
*
6 ± 3
*
5 ± 3
*
JC1
9 ± 3
*
9 ± 1
*
22 ± 7
*
5 ± 2
*
17 ± 6
L
61 ± 20
N
6 ± 2
*
7 ± 2
*
17 ± 6
*
J2
48 ± 14
h
50 ± 8
h
47 ± 10
h
68 ± 20
h
75 ± 21
h
78 ± 26
h
59 ± 9
h
64 ± 8
h
59 ± 11
h
JC2
57 ± 8
h
49 ± 13
h
51 ± 11
h
94 ± 25
h
66 ± 21
h
69 ± 25
h
46 ± 10
**
40 ± 8
**
40 ± 8
**
J3
33 ± 5
*
35 ± 5
L
38 ± 8
N
47 ± 13
*
65 ± 15
h
78 ± 15
h
35 ± 7
L
45 ± 10
**
47 ± 7
**
JC3
34 ± 6
*
31 ± 8
*
43 ± 8
**
53 ± 15
**
57 ± 19
N
67 ± 19
h
24 ± 6
*
31 ± 8
L
33 ± 8
L
J4
44 ± 11
N
50 ± 8
h
53 ± 12
h
54 ± 16
N
76 ± 23
h
81 ± 28
h
44 ± 8
**
38 ± 10
N
48 ± 10
h
JC4
38 ± 6
L
43 ± 9
N
41 ± 9
**
67 ± 15
h
67 ± 19
h
71 ± 18
h
31 ± 28
*
43 ± 18
**
40 ± 8
N
J5
58 ± 10
h
49 ± 13
h
49 ± 12
h
81 ± 24
h
83 ± 33
h
64 ± 23
**
37 ± 15
N
44 ± 13
**
49 ± 10
h
JC5
44 ± 7
N
48 ± 6
h
50 ± 8
h
89 ± 23
h
76 ± 28
h
89 ± 27
h
40 ± 10
**
47 ± 9
**
46 ± 1
**
J6
34 ± 9*
35 ± 10
L
35 ± 10
L
50 ± 16
L
54 ± 16
**
68 ± 19
h
22 ± 6
*
27 ± 7
*
46 ± 9
**
JC6
35 ± 6
*
37 ± 6
*
35 ± 9
L
55 ± 17
**
50 ± 15
N
76 ± 20
h
25 ± 7*
36 ± 7
L
38 ± 7
L
Los números después de ± son la desviación estándar de los promedios de aproximadamente 48 réplicas (radículas), excepto
los blancos que constaron de 336 aproximadamente. Promedios con un asterisco (*) son diFerentes signifcativamente, mien
-
tras que dos asteriscos (**),
no son diFerentes de manera signifcativa (Tukey P > 0.05); h, hormesis; N, NOEL y L, LOEL
EVALUACIÓN DE LA FITOTOXICIDAD DE JALES MINEROS
139
una infuencia positiva que el uso de composta
realiza en el crecimiento radicular, la cual se ma-
niFesta en los incrementos de elongación radicular
con respecto al testigo. Todos los experimentos
mostraron una depresión importante del IG sobre
J1, el cual cambia ligeramente al adicionar com-
posta a los jales.
En cada arreglo de datos presentados en los
cua-
dros II
y
III
, puede observarse un aparente estímulo
al crecimiento radicular con respecto al testigo,
con valores de porcentaje de germinación mayores
al 100 %. Este estímulo puede verse con mayor
claridad en J2 y J5 en las tres especies ensayadas,
especialmente en
L. sativa
y
B. juncea
. En estas
dos especies este incremento en el IG es apreciado
en todos los jales (excepto J1), sobre todo cuando
el jal es modiFcado con composta. Este aparente
estímulo al crecimiento radicular al ser comparado
con el testigo es conocido como hormesis (Stebbing
1982, Calabrese y Baldwin 2001). Pueden existir
excepciones en resultados de IG mayores al 100 % y
no indicar hormesis, debido a que en el cálculo este
valor es infuenciado por una germinación superior
a la del testigo.
iv) Índice radicular (IR)
Al tomar en cuenta los valores del IR del
cuadro IV
se observa que todos los jales sin dilución presentan
una baja o moderada toxicidad excepto J1 y JIC, los
cuales muestran una muy alta toxicidad y J6 que tiene
una alta toxicidad sobre
C. sativus
.
Al prestar atención a los resultados cuando se han
realizado diluciones en los tratamientos, puede obser-
varse una migración de jales moderadamente tóxicos a
jales con baja toxicidad (en relación con la concentra-
ción de metales pesados, la CE o la modiFcación del
jal). Sin embargo, cuando un jal presenta hormesis,
(IR > 0) y después se da una dilución sucesiva
el jal implicado tiende a ser clasiFcado como no
tóxico (ver comportamiento de J5 en
B. Juncea
(ver
comportamiento de J5 en
B. juncea
,
Cuadro IV
).
Independientemente del índice usado (IG o IR), el
análisis de correlación de Pearson mostró que existe
una correlación positiva entre las variables que son
predominantes en originar la toxicidad, esto es: pH,
CE, Pb, Zn, Cd y PN/PA (
Cuadro V
).
DISCUSIÓN
Caracterización química y física
Con base en nuestros resultados, J1 es el jal que
más problemas puede ocasionar al desarrollo de
plantas, su toxicidad está en función de los altos
valores de pH, CE y concentración de metales. Se ha
reportado que el pH infuye en la movilidad de los
metales pesados y que valores por encima de 1.5 mS/
cm afectan el crecimiento de las plantas (de Matos
et al.
2001, Hazelton y Murphy 2007).
Los jales minero J1, J5 y J6 como productores de
drenajes ácidos son los más tóxicos. Una causa pro-
bable de dicha toxicidad, es que en su composición
CUADRO IV.
ÍNDICE RADICULAR (IR) DE TRES ESPECIES DE PLANTAS
CRECIDAS EN DIFERENTES JALES MINEROS CON COMPOSTA
Y SIN COMPOSTA
Tratamiento
L. sativa
Dilución
B. juncea
Dilución
C. sativus
Dilución
0
1:1
1:10
0
1:1
1:10
0
1:1
1:10
J1
–0.91
–0.86
–0.83
–0.93
–0.94
–0.58
–0.93
–0.88
–0.90
JC1
–0.80
–0.80
–0.52
–0.92
–0.73
–0.05
–0.88
–0.84
–0.64
J2
0.05
0.11
0.03
0.07
0.17
0.22
0.25
0.37
0.25
JC2
0.26
0.10
0.14
0.47
0.03
0.08
–0.02
–0.15
–0.15
J3
–0.27
–0.22
–0.16
–0.27
0.02
0.21
–0.26
–0.03
0.01
JC3
–0.25
–0.31
–0.26
–0.18
–0.11
0.05
–0.48
–0.33
–0.29
J4
–0.03
0.11
0.16
–0.15
0.19
0.27
–0.05
–0.19
0.02
JC4
–0.15
–0.05
–0.09
0.05
0.05
0.11
–0.34
–0.09
–0.15
J5
0.28
0.08
0.09
0.27
0.29
0.00
–0.21
–0.05
0.05
JC5
–0.03
0.07
0.11
0.40
0.19
0.40
–0.15
0.00
–0.01
J6
–0.27
–0.22
–0.16
–0.21
–0.15
0.06
–0.52
–0.42
–0.01
JC6
–0.24
–0.19
–0.23
–0.13
–0.22
0.18
–0.47
–0.22
–0.18
Escala IR: 0 a –0.25 baja, –0.25 a –0.5 moderada, –0.5 a –0.75 alta y –0.75 a –1 muy
alta toxicidad, valores de IR > 0 puede indicar estimulación al crecimiento (hormesis)
D. Camarillo-Ravelo
et al.
140
contengan minerales de azufre (la pirita y la pirrotita,
principalmente) susceptibles a la oxidación, con lo
que se liberan elementos tales como Al, As, Cd, Co,
Cu, Hg, Ni, Pb y Zn en las escorrentías de aguas a
través de los jales (de Matos
et al.
2001, Placencia-
Gómez
et al.
2010).
Aunque es posible agrupar los jales en función del
pH, de la CE o de jales productores de drenes ácidos,
es preferible agruparlos de acuerdo con las concen-
traciones de metales pesados que presenten. Una
concentración mayor de estos metales corresponderá
a su vez a una mayor toxicidad, por ejemplo concen-
traciones de Pb, Cd y Zn ≤ 10 000 mg/kg inhiben la
respiración y los procesos de mineralización y de
nitrifcación (Kabata-Pendias y Pendias 2001). Con
este criterio establecimos cuatro distintos grupos: J1
en un primer grupo, J2, J4 y J5 en un segundo grupo
y fnalmente J3 y J6.
Ensayos toxicológicos y parámetros de compa-
ración
El reporte de porcentajes de germinación por
encima del 80 %, para semillas de
Lactuca sativa
,
Brassica juncea
y
Cucumis sativus
independiente-
mente de la toxicidad del jal, puede ser explicado al
revisar los resultados de Di Salvatore
et al.
(2008),
quienes reportan que cuando hay importantes con-
centraciones de metales en el sustrato, éstos pueden
ser absorbidos por el tegumento, lo cual no afecta el
crecimiento del embrión. Este parámetro usado para
medir el porcentaje de germinación, no necesaria-
mente signifca crecimiento por división celular. En
contraste, por ser más sensible que la germinación, el
efecto de inhibición por metales es observado en la
elongación radicular (Öncel
et al.
2000, Di Salvatore
et al.
2008, Soudek
et al.
2010).
Para analizar la toxicidad a un agente peligroso
de forma individual, se emplea generalmente una
prueba de comparación de medias en la que se
identifcan los valores NOEL y LOEL. En este caso
no evaluamos una concentración en particular, pero
sí la sensibilidad de los materiales biológicos ante
un efecto tóxico ejercido por la acción combinada
de todos los elementos nocivos en el jal. En este
análisis,
B. juncea
mostró una menor sensibilidad
ya que la mayoría de los tratamientos mostraron
un estímulo al crecimiento en lugar de una posible
afectación tóxica por lo que tuvimos pocos trata-
mientos para el análisis mencionado (
Cuadro II
y
III
). Esta diferencia encontrada respecto a los otros
agentes biológicos puede ser debida a la capacidad
de la planta para tolerar iones metálicos (Shilev
et
al.
2009).
La información que otorga la elongación radicu-
lar y su sensibilidad a cambios tóxicos se reFeja en
incrementos de talla, sobre todo cuando se agrega
composta a los jales. Lo anterior debido a la conocida
capacidad de la materia orgánica para inmovilizar
metales (Peruzzi
et al.
2011), haciéndola así menos
tóxica.
El fenómeno de hormesis está presente tam-
bién en todos los jales pero especialmente cuando
existe una dilución sustancial. Es posible indicar
que el estímulo al crecimiento de la raíz respecto
al testigo es debido a que muchos elementos, ta-
les como Cu y Zn son micronutrientes esenciales
que a bajas concentraciones pueden estimular el
crecimiento radicular, pero que son tóxicos a altas
concentraciones (Poschenrieder
et al.
2013). Sin
embargo, estos jales tienen altas concentraciones
de iones metálicos comparados con algunos me-
dios de cultivo para plantas (como el Hoagland).
Por otra parte, Di Salvatore
et al.
(2008) encontró
que la concentración más baja para inhibir el cre-
cimiento radicular en
L. sativa
fue 4 mg/L de Cu.
En este trabajo encontramos que con el Zn a la
concentración más baja (10 mg/L) se obtuvienen
efectos inhibitorios en
L. sativa
. Posiblemente este
fenómeno puede ser debido a la biodisponibilidad
del metal, el cual previene la absorción por la
planta dejando una pequeña porción disponible,
o que este estímulo representa el primer signo de
un disturbio para la elongación radicular, como
CUADRO V.
COEFICIENTES DE CORRELACIÓN DE
PEARSON ENTRE PROPIEDADES FISICO-
QUÍMICAS Y PARÁMETROS RELACIONA-
DOS A PLANTAS. JALES SIN COMPOSTA
Lactuca sativa
pH
EC
Pb
Zn
Cd
PN/PA
IG
0.91
–0.89
–0.87
–0.84
–0.96
0.75
IR
0.89
–0.84
–0.84
–0.79
–0.93
0.72
Brassica juncea
pH
EC
Pb
Zn
Cd
PN/PA
IG
0.85
–0.82
–0.83
–0.77
–0.91
0.68
IR
0.85
–0.79
–0.82
–0.76
–0.89
0.62
Cucumus sativus
pH
EC
Pb
Zn
Cd
PN/PA
IG
0.74
–0.89
–0.76
–0.77
–0.87
0.87
IR
0.73
–0.88
–0.75
–0.75
–0.85
0.88
Todos los valores de los coefcientes de correlación son signif
-
cativos a una probabilidad de 1 %
EVALUACIÓN DE LA FITOTOXICIDAD DE JALES MINEROS
141
semillas que crecen rápidamente con el fn de diluir
el tóxico en una masa mayor (Barbero
et al.
2001,
Sobrero y Ronco 2004).
En el
cuadro V
se presentan los coefcientes de
correlación de los índices (IG e IR) respecto a las
variables de toxicidad analizadas en los jales.
CONCLUSIONES
La toxicidad de los jales estudiados muestra una
relación directa con la concentración de algunos
metales, con la CE y con la generación de acidez.
La toxicidad se redujo al adicionar composta en
dichos jales.
Lactuca sativa
y
Cucumis sativus
mostraron una
mejor sensibilidad con relación a la germinación y a
la elongación radicular ante los diferentes jales, no
así
Brassica juncea
, debido a su tolerancia a iones
metálicos.
Nasturtium ofFcinale
mostró un porcentaje
de germinación escaso, con el más alto coefciente
de variabilidad (112 %), aspecto que imposibilitó
su empleo.
El IG y el IR, ofrecen información muy similar
entre sí. Sin embargo el IG al tomar en cuenta el valor
de germinación, pudiera sesgar el resultado sobre un
crecimiento que no existe. Los índices calculados
para IR, en presencia de niveles de toxicidad son una
buena alternativa en la evaluación de la ftotoxicidad.
AGRADECIMIENTOS
Este estudio fue apoyado por el Fondo Mixto
Zac-07-COI-82037. Dante Camarillo agradece al
Consejo Nacional de Ciencia y tecnología por el
soporte fnanciero a través de una beca postdoctoral
(44298). Los autores agradecen el soporte técnico
otorgado por Haydée Ruiz Montaño. De igual ma-
nera los autores agradecen la aportación de revisores
y editor por los comentarios que han enriquecido
este documento.
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