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Red de Revistas Científicas de América Latina y el Caribe, España y Portugal
La Participación de los Metabolitos Secundarios en la Defensa
de las Plantas
Gabriela Sepúlveda-Jiménez,
Depto. de Biotecnología, Centro de Desarrollo de Productos
Bióticos del Instituto Politécnico Nacional, Apdo. Postal 24, Yautepec, Morelos, México
CP 62731;
Helena Porta-Ducoing
y
Mario Rocha-Sosa,
Depto. de Biología Molecular
de Plantas, Instituto de Biotecnología de la Universidad Nacional Autónoma de México,
Apdo. Postal 510-3, Cuernavaca, Morelos, México CP 62250.
Correspondencia:
rocha@ibt.unam.mx
Sepúlveda-Jiménez, G., Porta-Ducoing, H., y Rocha-Sosa,
M. 2003. La participación de los metabolitos secundarios en
la defensa de las plantas. Revista Mexicana de Fitopatología
21:355-363.
Resumen.
Como parte de la respuesta de la defensa química
contra el daño que ocasionan las heridas y el ataque de
microrganismos patógenos en las plantas superiores, se induce
la síntesis y acumulación de compuestos de bajo peso
molecular, conocidos como metabolitos secundarios. Durante
la respuesta hipersensible, algunos compuestos pertenecientes
a los grupos de los alcaloides, los terpenoides y los
fenilpropanoides, participan activamente matando
directamente al microrganismo patógeno o restringiendo su
invasión al resto de la planta. Al mismo tiempo, otros
metabolitos secundarios contribuyen a destruir las especies
reactivas de oxígeno que son tóxicas para la misma célula
vegetal, las cuales se sintetizan durante las etapas tempranas
de la respuesta de defensa. Los conjugados de
fenilpropanoides con aminas se incorporan a la pared celular
vegetal para aumentar su rigidez y reducir su digestibilidad
por insectos y vertebrados herbívoros. Así mismo, algunos
alcaloides son neurotóxicos a insectos y vertebrados
herbívoros. Es así, como algunos metabolitos secundarios
constituyen una parte importante de la respuesta de la defensa
de las plantas sometidas a heridas y al ataque por las plagas
Palabras clave adicionales: Alcaloides, fenilpropanoides,
terpenoides.
Abstract.
The synthesis and the accumulation of low
molecular weight compounds known as secondary metabolites
are induced
as part of the chemical defense response to
wounding and/or pathogen attack. During the hypersensitive
response, some compounds such as alkaloids, terpenoids, and
phenylpropanoids participate killing the pathogen and
restricting its invasion to the plant; while other secondary
metabolites contribute scavenging reactive oxygen species
that are toxic to the plant cell and that are synthesized early
as a part of the defense response. Conjugated
phenylpropanoids with amines are incorporated into the plant
cell wall increasing its rigidity and reducing its digestibility
for herbivores (insects and vertebrates). Furthermore, some
alkaloids are neurotoxic to herbivores. Thus, some secondary
metabolites are an important part of the defense response of
plants subjected to wounding or pest attack.
Additional keywords: Alkaloid, phenylpropanoid, terpenoid.
Las plantas han desarrollado diversas estrategias de defensa
contra condiciones de estrés biótico y abiótico. Para
defenderse del daño ocasionado por la herida y el ataque por
insectos o microrganismos patógenos, las plantas sintetizan
enzimas que degradan la pared celular de microrganismos o
que tienen la capacidad de inactivar tóxicos de origen
microbiano. La composición y la estructura de la pared celular
vegetal también cambian, formando una barrera más rígida y
menos digerible para insectos. Estas respuestas de defensa a
su vez, se combinan con el desarrollo de estructuras contra
sus depredadores, tales como las espinas, las espigas, los
tricomas y los pelos glandulares. Así mismo y como parte de
la protección química, otra estrategia utilizada por las plantas
es la producción de metabolitos secundarios (MS) con
actividad antimicrobiana, en contra de herbívoros, o con
actividad antioxidante (Croteau
et al
., 2000). Los MS son
compuestos de bajo peso molecular que no sólamente tienen
una gran importancia ecológica porque participan en los
procesos de adaptación de las plantas a su ambiente, como
es el establecimiento de la simbiosis con otros organismos y
en la atracción de insectos polinizadores y dispersores de las
semillas y frutos, sino que también, una síntesis activa de
MS se induce cuando las plantas son expuestas a condiciones
adversas tales como: a) el consumo por herbívoros
(artrópodos y vertebrados), b) el ataque por microrganismos:
virus, bacterias y hongos, c) la competencia por el espacio
de suelo, la luz y los nutrientes entre las diferentes especies
de plantas y d) la exposición a la luz solar u otros tipos de
estrés abiótico (Fig. 1).
Características generales de los MS.
En la actualidad, se
(Recibido: Septiembre 24, 2003
Aceptado: Enero 27, 2004)
Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA
/
355
conocen aproximadamente 20,000 estructuras de MS que por
su composición química son clasificados en dos grupos
principales: nitrogenados y no nitrogenados. Los MS que
contienen nitrógeno incluyen a los alcaloides, aminoácidos
no protéicos, aminas, glucósidos cianogénicos y
glucosinolatos. Los MS no nitrogenados se dividen en
terpenoides, poliacetilenos, policétidos y fenilpropanoides
(Fig. 2). La variedad estructural dentro de un mismo grupo
de MS está dada por modificaciones químicas a una estructura
básica, originadas por reacciones químicas, tales como la
hidroxilación, metilación, epoxidación, malonilación,
esterificación y la glucosilación (Wink, 1999). Esta
variabilidad ocasiona perfiles metabólicos diferentes entre
especies, entre los miembros de una población y entre los
diferentes órganos de la planta, la cual es parte de la estrategia
de adaptación de las plantas. Se sabe que a un microrganismo
patógeno o a insectos y vertebrados herbívoros, les resulta
más difícil infectar o alimentarse de una población de plantas
que individualmente contienen mezclas diferentes de MS,
que de una población con una mezcla homogénea de MS
(Castellanos y Espinoza-García, 1997). Los precursores de
la biosíntesis de MS se derivan de rutas del metabolismo
primario, tales como la glucólisis, el ciclo de Krebs o la vía
del shikimato. Una síntesis constitutiva y específica de MS
puede existir para cada tipo de órgano, tejido o tipo celular.
Existen también MS que se sintetizan en todos los órganos y
tejidos de la planta, pero que se almacenan en órganos o
tejidos diferentes a los de su síntesis, a través de su
redistribución por el xilema y/o el floema, o por el espacio
apoplástico (Edwards y Gatehouse, 1999). La síntesis de MS
depende de la etapa de desarrollo de la planta y sus niveles
constitutivos sólo se incrementan como parte de la respuesta
al estrés abiótico o biótico. Este aumento en los niveles de
MS, es importante para la supervivencia de las plantas, ya
que su síntesis se deriva del metabolismo primario y porque
algunos compuestos son tóxicos para la misma planta. En
este sentido, también es relevante hacer notar que la
biosíntesis y el almacenamiento de MS o de sus precursores,
ocurren en diferentes lugares de la célula vegetal. En general,
la síntesis de algunos alcaloides y terpenos se realiza en los
plástidos; los esteroles, sesquiterpenos y dolicoles se
sintetizan en el retículo endoplásmico; mientras que la
biosíntesis de algunas aminas y alcaloides tiene lugar en la
mitocondria. Los compuestos solubles en agua se almacenan
en vacuolas, en tanto que los solubles en lípidos son
secuestrados a estructuras especializadas tales como ductos
de resinas, laticíferos, pelos glandulares, tricomas o en la
cutícula (Wink, 1999).
Función de los metabolitos secundarios en la defensa de
las plantas.
La herida que se produce tanto por la depredación
por insectos como por el daño mecánico inducido por factores
físicos, son condiciones que se traducen en una respuesta de
defensa de la planta, la cual involucra la activación
transcripcional de diversos genes de proteínas necesarias para
la cicatrización de la herida y la prevención de la invasión de
microrganismos patógenos. Estos genes codifican para
proteínas involucradas en: a) en la fortificación de la pared
celular, como son la formación de calosa, lignina y las
Fig. 1. Eventos en los cuales, los metabolitos secundarios se inducen durante la
respuesta de defensa de las plantas.
Defensa al ataque por
microorganismos
(virus, bacterias y hongos)
Protección contra herbívoros
(insectos y mamíferos)
Protección contra
nematodos
Protección del exceso de luz
solar
Competencia con
otras plantas
Metabolitos secundarios
356
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Volumen 21, Número 3, 2003
por su capacidad antioxidante contribuyen al mantenimiento
del estado de óxido-reducción de la célula vegetal. Esta
revisión presenta a manera de ejemplos, algunos de los
mecanismos de acción de los MS que participan en la defensa
bioquímica de las plantas. En vista de que la lista de MS
puede ser muy amplia, se enfocó a tres de los grupos de MS
más extensamente estudiados: los terpenoides, los alcaloides
y los fenilpropanoides.
Los terpenoides.
Los terpenoides o isoprenoides, se derivan
de la fusión de unidades de cinco carbonos llamada isopreno
(C5) y se clasifican de acuerdo al número de unidades de
isopreno que los forman. En plantas, los isoprenos básicos
para la síntesis de los terpenos son el isopentenil pirofosfato
(IPP) o su isómero dimetilalil pirofosfato (DMAPP). Para su
síntesis existen dos vías, una es la ruta del mevalonato que se
lleva al cabo en el citoplasma y la otra se denomina como la
ruta DXP, la cual es independiente de la del mevalonato y
que se realiza en los plástidos. Los sesquiterpenos, triterpenos
y politerpenos se producen en el citosol y en el retículo
endoplásmico, mientras que los monoterpenos, diterpenos,
tetraterpenos y algunas quinonas preniladas se originan en
los plástidos (Eisenreich
et al
., 2001). Los monoterpenos tales
como el mentol, que es un antimicrobiano, el citronelal, que
es un repelente de insectos y las piretrinas que funcionan
como venenos del sistema nervioso de los insectos, son
componentes químicos con actividad biológica potencial
durante la respuesta de defensa de las plantas que los
producen. Los sesquiterpenos tales como la risitina y lubimina
de la papa (
Solanum tuberosum
L.), el capsidiol del chile
(
Capsicum annuum
L.) y el 2,7-dihidroxicadaleno del
algodón (
Gossypium hirsutum
L.) son compuestos con
actividad antimicrobiana; mientras que el poligodial de
Polygonum hidropiper
L. inhibe fuertemente la alimentación
de diversos insectos herbívoros, el diterpeno atractilósido
inhibe la fosforilación oxidativa en mitocondrias, y el casbeno
del ricino (
Ricinus
spp.) es un agente antifúngico. El
triterpenoide cucurbitacina de las raíces de pepino (
Cucumis
sativus
L.) es un compuesto con acción nematicida (Fig. 4).
Por su parte, los terpenos en combinación con otros
compuestos como las oxilipinas y los indoles, forman mezclas
de volátiles que funcionan como señales químicas para atraer
a los enemigos naturales de insectos herbívoros. Estudios
sobre la respuesta de la planta a esta interacción, en hojas de
maíz (
Zea mays
L.) y de algodón tratadas con secreciones
orales de insectos, demuestran que hay inductores (elicitores)
en la saliva de los insectos herbívoros, que inducen la síntesis
de tales terpenos volátiles (Paiva, 2000; Pare y Tumlinson,
1998; Shen
et al
., 2000). Como parte del mecanismo de
defensa a la herida, a la depredación por insectos y
vertebrados herbívoros y al ataque por microrganismos
patógenos, las coníferas sintetizan una mezcla compleja de
terpenoides llamadas oleoresinas que se secretan y movilizan
hasta los sitios de herida o de infección; están formadas por
la turpentina y la resina; mientras que la turpentina está
compuesta de monoterpenos y sesquiterpenos, la resina está
constituida por diterpenos. Además de su efecto tóxico contra
insectos y microrganismos, la turpentina funciona como
solvente para transportar a la resina al sitio del daño. Cuando
los terpenoides volátiles de la turpentina se exponen al aire,
se evaporan y forman una masa semicristalina que polimeriza
por oxidación para dar lugar a una barrera dura que sella la
herida y con frecuencia atrapa insectos y microrganismo
patógenos invasores (Phillips y Croteau, 1999). Por otra parte,
por su capacidad antioxidante, los terpenoides son de vital
importancia para las plantas (Grassman
et al
., 2002. Los
carotenoides no sólo son componentes estructurales
esenciales de los sistemas fotosintéticos, sino que también
son protectores del daño causado por la foto-oxidación
(Bartley y Scolnik, 1995). Así mismo, el isopreno podría ser
un protector del daño causado por el ozono y quizá por su
interacción con las membranas de los tilacoides, es un
protector del daño causado por las altas temperaturas (Fig.
4) (Logan
et al
., 2000).
Los alcaloides.
Los alcaloides son compuestos heterocíclicos
que generalmente se sintetizan a partir de aminoácidos, tales
como triptofano, tirosina, fenilalanina, lisina, arginina y
Fig. 3. Representación esquemática de las respuestas de defensa tanto locales como sistémicas que ocurren desde
el inicio de la invasión de un microrganismo patógeno. RP es relacionada a la patogénesis.
Respuesta inmediata
de la célula invadida
Respuesta local
Respuesta
sistémica
Alteración de las vías de
metabolismo secundario
Suspensión del ciclo celular
Síntesis de proteínas RP
Acumulación de los ácidos
benzoíco y salicílico
Producción de etíleno y ácido
jasmónico
Fortificación de la pared
celular
Inducción de glucanasas
Activación de quitinasas y
peroxidasas
Síntesis de otras proteínas
RP
Generación de ERO
Síntesis de óxido nítrico
Apertura de canales iónicos
Fosforilación y desfosforilación
de proteínas
Rearreglo del citoesqueleto
Muerte celular hipersensible
Inducción de genes
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ornitina, solos o combinados con terpenoides. También se
pueden derivar de purinas y del acetato de los policétidos.
Los alcaloides se pueden dividir en los siguientes grupos:
alcaloides isoquinoléicos, alcaloides quinolizidínicos,
alcaloides pirrolizidínicos, alcaloides tropánicos y alcaloides
indólicos (Facchini, 2001). Por su similitud química a
moléculas que participan en la transmisión de las señales del
sistema nervioso, el efecto tóxico de los alcaloides radica en
su capacidad de bloquear neuroreceptores, intermediarios de
la transducción de la señal neuronal y canales iónicos de
vertebrados e insectos. Mientras que sus efectos inhibitorios
del crecimiento de microrganismos patógenos están dados
por su capacidad de intercalarse con el DNA, de detener la
síntesis de proteínas, inducir la apoptosis e inhibir las enzimas
del metabolismo de carbohidratos (Wink y Schimmer, 1999).
En general, la síntesis constitutiva de alcaloides se incrementa
en respuesta a la herida producida por los insectos
depredadores; sin embargo, otros alcaloides como los N-acil
derivados de la nicotina de
Nicotiana sylvestris
Speg. y Comes
son sintetizados
de novo
y sólo cuando las plantas son heridas.
La cantidad de derivados de nicotina que se acumulan en las
hojas heridas basta para reducir el consumo y el crecimiento
de las larvas de
Manduca sexta
L. (Baldwin y Ohnmeiss,
1993). La berberina, palmatina y la sanginarina son alcaloides
isoquinoléicos tóxicos a insectos y vertebrados, pero también
inhiben el crecimiento de bacterias, hongos y virus (Fig. 5).
Estos alcaloides reaccionan con grupos aniónicos y grupos
nucleofílicos de aminoácidos o de otras moléculas como
receptores y enzimas, inhibiendo su función. Los receptores
adrenérgicos, nicotinérgicos, muscarinérgicos y de la
serotonina son blancos de unión de estos compuestos. Así
mismo, inhiben a las enzimas necesarias para la síntesis y el
rompimiento del neurotransmisor acetilcolina, impidiendo la
transducción de la señal neuronal de insectos y vertebrados.
La interacción de estos alcaloides con el DNA, las proteínas
y enzimas de la transcripción, contribuye a los efectos
aleloquímicos y tóxicos contra bacterias, hongos, virus,
insectos, vertebrados y otras plantas (Schmeller
et al
., 1997).
Los alcaloides quinolizidínicos tales como la esparteína, la
lupanina y la 13-tigloiloxilupanina quizás funcionan
inhibiendo la síntesis de proteínas y los receptores de
acetilcolina; mientras que la N-metilcitisina, la anagirina y la
citisina presentan actividad nematicida, y otros como la
matrina y la esparteína reducen la movilidad de helmintos.
La multiplicación de virus, el crecimiento de hongos y de
bacterias también pueden inhibirse con la esparteína de
lupinos (
Lupinus
spp.) (Wink, 1992; Wink y Schimmer,
1999). De igual forma, otros alcaloides de lupinos, tales como
la lupanina, angustifolina, 13-hidroxilupanina y la gramina,
también tienen un efecto bactericida
(De la Vega
et al
., 1996).
Como se mencionó anteriormente, algunos alcaloides se
sintetizan como parte de una respuesta general de defensa de
las plantas; sin embargo, se conocen insectos parásitos que
evitan esta respuesta de defensa asimilando, transportando y
almacenando estos compuestos para su propio beneficio.
Estos insectos se especializan en utilizar los alcaloides de la
planta en la síntesis de sus ferohormonas o de compuestos
que tienen actividad en contra de sus propios depredadores.
Por ejemplo, las larvas de
Uteheisa ornatrix
L. secuestran a
los alcaloides pirrolizidínicos de Crotalaria (
Crotalaria
spp.)
y los retiene durante su metamorfosis hasta la etapa adulta.
Durante el apareamiento, los alcaloides son utilizados para
la síntesis de ferohormonas usadas como señales por el macho
para atraer a la hembra. En la copulación, la hembra recibe
alcaloides del macho que junto con sus alcaloides
almacenados son transmitidos hasta el huevo, sirviendo de
Fig. 4. Estructuras de terpenoides con actividad biológica. Se muestran como ejemplos al hemiterpeno isopreno,
el monoterpeno l-mentol, el triterpenoide cucurbitacina A, el diterpeno casbeno y al carotenoide b-caroteno.
Isopreno
(antioxidante)
β
-caroteno
(antioxidante)
1-mentol
(antimicrobiano)
Curcurbitacina A
(nematicida)
Casbeno
(antifúngico)
OH
O
O
O
O
OH
HO
HOH
2
C
CCH
3
HO
O
H
H
H
H
Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA
/
359
protección contra insectos depredadores. Debido a los
alcaloides, tanto el huevo, como las larvas y los adultos
muestran sabores desagradables para sus depredadores
(Hartmann, 1999). Las betacianinas son cromoalcaloides que
dan una pigmentación rojo-violeta a plantas del orden
Caryophyllales. Estos compuestos presentan una actividad
antioxidante en ensayos
in vitro
usando sistemas de origen
animal. En general, la actividad antioxidante de las
betacianinas es mayor a la de otros compuestos antioxidantes
conocidos, tales como el ácido ascórbico, la catequina, la
rutina y el
α
-tocoferol (Kanner
et al
., 2001; Cai
et al
., 2003).
Recientemente se mostró que cuando las hojas de betabel
(
Beta vulgaris
L.) son heridas o infiltradas con bacterias, o
bien con un sistema que genera H
2
O
2
, se induce
la síntesis
de betacianinas. Por su capacidad antioxidante, los autores
proponen que las betacianinas quizás atrapen el exceso de
ERO producido bajo estas condiciones de estrés y así
contribuyan a mantener el estado de óxido-reducción, que es
tóxico para la misma célula.
Fenilpropanoides.
Estos compuestos se caracterizan por
tener en su estructura un anillo aromático con uno o más
grupos hidróxilos y se sintetizan a partir de un precursor
común, el ácido cinámico, derivado de la fenilalanina por la
actividad de la enzima fenilalanina amonio liasa. Debido a
Fig. 5. Ejemplos de estructuras de alcaloides con actividad biológica durante la
respuesta de defensa de
Nicotiana tabacum
(nicotina), de miembros de la familia
Papaveraceae
(sanginarina), de la familia
Berberidaceae
(berberina), de plantas
del género
Cytisus
(citisina) y de
Beta vulgaris
(betanina).
N
N
CH
3
H
O
O
O
O
N
+
CH
3
Nicotina
(insecticida)
Citisina
(nematicida)
Betanina
(antioxidante)
Sanginarina
(antimicrobiano)
Berberina
(antimicrobiano)
O
N
NH
O
O
N
+
CH
3
CH
3
O
O
N
O
O
O
COO
H
H
O
_
+
O
H
H
H
OH
C
COOH
N
H
HOOC
360
/
Volumen 21, Número 3, 2003
una menor capacidad oxidativa. Por ejemplo, los
fenilpropanoides simples como el ácido cafeíco, el ferúlico
y el clorogénico, y el flavonoide cianidina (antocianina) de
diversas frutas y vegetales, son poderosos antioxidantes
capaces de consumir el H
2
O
2
y contribuir con el ajuste del
estado de óxido-reducción celular desencadenado durante el
estrés (Rice-Evans
et al
., 1997).
Agradecimientos.
Este trabajo forma parte de la tesis de
Doctorado de Gabriela Sepúlveda-Jiménez, quien agradece
a la COFAA-IPN por la beca recibida durante la realización
de sus estudios, así como a la Dra. Ana Ramos-Valdivia, por
la lectura del manuscrito y sus sugerencias.
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Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA
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