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Distribución de las especies del género Bombus Latreille (Hymenoptera, Apidae) en Uruguay
Estela SANTOS; Natalia ARBULO; Sheena SALVARREY;
Estela SANTOS; Natalia ARBULO; Sheena SALVARREY; Ciro INVERNIZZI
Distribución de las especies del género Bombus Latreille (Hymenoptera, Apidae) en Uruguay
Distribution of species of the genus Bombus Latreille (Hymenoptera, Apidae) in Uruguay
Revista de la Sociedad Entomológica Argentina, vol. 76, núm. 1-2, 2017
Sociedad Entomológica Argentina
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Resumen: Los abejorros del género Bombus Latreille (Hymenoptera: Apidae) juegan un rol relevante en el mantenimiento de ecosistemas naturales y en la producción agrícola por su gran capacidad como polinizadores. La reducción de sus poblaciones y la extinción de algunas especies ha sido verificada en algunos países de Europa, en Estados Unidos, Brasil, Chile y la Argentina. Para Uruguay han sido reportadas cinco especies Neotropicales y una exótica. Sin embargo, en los últimos años sólo B. pauloensis y B. bellicosus han sido encontradas en el país. El objetivo de este estudio es determinar las especies de abejorros presentes actualmente en Uruguay y su distribución a lo largo del país. Se analizaron 1126 obreras colectadas entre los años 2009 y 2014 en 73 localidades abarcando los 19 departamentos que tiene el país. Para identificar las especies se observó la cápsula del aguijón de las hembras. De las seis especies citadas previamente para Uruguay, solo la presencia de B. pauloensis y B. bellicosus ha sido confirmada en este estudio. La primera de ellas presentó una amplia distribución encontrándose en todos los departamentos, mientras que B. bellicosus fue registrada únicamente al sur del país. Los resultados hallados sobre la distribución de B. pauloensis y B. bellicosus constituyen una línea de base para monitorear en el futuro la distribución de estas especies que enfrentan diversos desafíos que atentan contra sus poblaciones. Esa información será un insumo esencial para elaborar estrategias adecuadas de manejo y protección de estas especies.

Palabras clave: Abejorros, Bombus bellicosus, Bombus pauloensis, Conservación, Taxonomía.

Abstract: Bumblebees of the genus Bombus Latreille (Hymenoptera: Apidae) play an important role in maintaining natural ecosystems and agricultural production due to their ability as pollinators. Reduction of their populations and the extinction of some species have been verified in some European countries, in the United States, Brazil, Chile and Argentina. In Uruguay five Neotropical species and one exotic species have been reported. However, in the last years only B. pauloensis and B. bellicosus have been found in the country. The aim of this study was to determine the bumblebee species currently present in Uruguay and their distribution in the country. We analyzed 1126 workers collected between 2009 and 2014 in 73 locations covering the 19 provinces of the country. Observation of the sting capsule of the females was used to identify the species. Of the six species reported for Uruguay, only the presence of B. pauloensis and B. bellicosus was confirmed in this study. The first one presented a wide distribution being present in all the provinces, while B. bellicosus was registered only in the south of the country. The results found about B. pauloensis and B. bellicosus distributions constitute a base line to monitor in the future the distribution of these species which face several challenges that threaten their populations. This information will be essential to develop appropriate management and protection strategies for these species.

Keywords: Bumblebees, Bombus bellicosus, Bombus pauloensis, Conservation, Taxonomy.

Carátula del artículo

Distribución de las especies del género Bombus Latreille (Hymenoptera, Apidae) en Uruguay

Distribution of species of the genus Bombus Latreille (Hymenoptera, Apidae) in Uruguay

Estela SANTOS
Facultad de Ciencias, Uruguay
Natalia ARBULO
Centro Universitario Regional del Este, Uruguay
Sheena SALVARREY
Facultad de Ciencias, Uruguay
Ciro INVERNIZZI
Facultad de Ciencias, Uruguay
Revista de la Sociedad Entomológica Argentina, vol. 76, núm. 1-2, 2017
Sociedad Entomológica Argentina

Recepción: 29/11/2016

Aprobación: 06/05/2017

Publicación: 29/06/2017

INTRODUCCIÓN

Los abejorros del género Bombus (Hymenoptera: Apidae) son insectos primitivamente eusociales de ciclo anual que juegan un rol relevante en el mantenimiento de ecosistemas naturales y en la producción agrícola por su gran capacidad como polinizadores (Michener, 1974, 2007; Free, 1993; Heinrich, 2004).

Cuando las poblaciones se encuentran reducidas se hacen especialmente susceptibles a factores que disminuyen su densidad y eventualmente puedan causar extinciones (Goulson et al., 2008). La reducción de poblaciones de abejorros y la extinción de algunas especies ha sido verificada en algunos países de Europa, en Estados Unidos, Brasil, Chile y la Argentina (Goulson et al., 2008; Williams & Osborne, 2009; Martins & Melo, 2010; Cameron et al., 2011; Bommarco et al., 2012; Colla et al., 2012; Morales et al., 2013).

Para Uruguay están citadas las siguientes especies: Bombus atratus (Friese) (syn Bombus pauloensis (Franklin)) (Moure & Melo, 2012), B. bellicosus (Smith), B. brasiliensis (Lepeletier), B. morio (Swederus) (Franklin, 1913; Frison, 1925; Abrahamovich & Díaz, 2002; Abrahamovich et al., 2004) y Bombus dahlbomii (Guérin-Méneville) (Franklin, 1912), todas ellas pertenecientes al subgénero Thoracobombus (Cameron & Williams, 2003; Williams et al., 2008). Franklin (1912) también cita a Bombus kohli (Vogt) y Bombus emiliae (Dalla Torre), nombres que entran posteriormente en sinonimia con B. morio y B. bellicosus, respectivamente (De Santis, 1981). Por otro lado, se ha reportado la presencia de Bombus terrestris (Linnaeus) en Uruguay como consecuencia de su propagación espontánea luego de su introducción en América con fines comerciales (Dafni et al., 2010). Sin embargo, en los últimos 10 años sólo B. pauloensis y B. bellicosus han sido encontrados en el país (Arbulo et al., 2011, 2015; Salvarrey et al., 2013; Rossi et al., 2015). El objetivo de este estudio es constatar las especies de abejorros presentes en Uruguay y su distribución geográfica en el territorio del país.

MATERIAL Y MÉTODOS

Se analizaron 1126 obreras colectadas entre los años 2009 y 2015 en 73 localidades abarcando los 19 departamentos que tiene el país. Los ejemplares se conservaron a -20 ºC hasta su posterior determinación y se han incorporado a la colección del laboratorio de la sección Etología, de Facultad de Ciencias. Para determinar la especie a la que pertenece cada ejemplar, se utilizaron las claves taxonómicas propuestas por Abrahamovich et al. (2005) observando la cápsula del aguijón de las hembras y corroborando la coloración de cada individuo. Por otro lado, en la mayoría de las colectas se registraron además las familias de vegetales sobre las que se encontraban pecoreando los abejorros.

RESULTADOS

Solo se confirmo la presencia de B. pauloensis y B. bellicosus en este estudio. Bombus pauloensis se registró con formas completamente negras (melánicas) o combinadas con pilosidad amarilla (flavínicas) en diferentes segmentos del mesosoma y metasoma, mientras que Bombus bellicosus presentó la coloración combinada de negro y amarillo característica de la especie. Respecto de la distribución de estas especies, B. pauloensis se encontró en todo el territorio uruguayo, asociada con veinte familias de plantas: Asteraceae, Fabaceae, Lamiaceae, Solanaceae, Cucurbitaceae, Malvaceae, Verbenaceae, Caprifoliaceae, Liliaceae, Onagraceae, Rosaceae,Campanulaceae, Convolvulaceae, Dipsacaceae, Myrtaceae, Passifloraceae, Plantaginaceae, Boraginaceae, Brassicaceae y Casuarinaceae. Mientras que B. bellicosus solo se registró para los departamentos del sur del país (Fig. 1), asociada con siete familias de plantas: Asteraceae, Fabaceae, Lamiaceae, Solanaceae, Boraginaceae, Casuarinaceae y Cucurbitaceae.


Fig. 1.
Distribución de Bombus pauloensis (círculos negros) y Bombus bellicosus (círculos grises) en Uruguay.

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

De las seis especies citadas de Uruguay: B. pauloensis, B. bellicosus, B. brasiliensis, B. morio, B. dahlbomii y B. terrestris (Franklin, 1913; Abrahamovich & Díaz, 2002; Abrahamovich et al., 2004), solo las dos primeras han sido confirmadas en este estudio.

Bombus brasiliensis, B. morio y B. dahlbomii fueron reportadas puntualmente a principios del siglo pasado: B. brasiliensis del departamento de Maldonado, B. morio del departamento de Montevideo (Franklin, 1913; Frison, 1925) y B. dahlbomii sin registro de departamento (Franklin, 1912). La ausencia de estas especies en Uruguay podría deberse en primer lugar a un error en la identificación de estas especies confundiendo B. brasiliensis con la variante flavínica de B. pauloensis y a B. morio con la variante melánica de B. pauloensis, cuyas características externas son similares y confundibles. De forma similar, los machos de B. dahlbomii pueden haber sido confundidos con machos de B. bellicosus los cuales presentan flavinización metasomal completa (Abrahamovich et al., 2007). Los errores de clasificación de especies se han dado con frecuencia en reportes de abejorros del Neotrópico (Abrahamovich & Díaz, 2002).

Por otro lado, también es posible, aunque más improbable, que las poblaciones de B. brasiliensis y B. morio sean tan reducidas en Uruguay que no ha sido posible detectarlas en este muestreo o en otros estudios realizados en el país, o incluso que se hayan extinguido. Según Abrahamovich et al. (2004), Uruguay constituye el punto más austral de la distribución de ambas especies. Es factible que en este extremo de la distribución las poblaciones de B. brasiliensis y B. morio hayan sido muy pequeñas y eventualmente se redujeron hasta desaparecer. Las poblaciones ubicadas en los límites de la distribución de una especie suelen ser más susceptibles que las que se encuentran en el centro de la misma cuando ocurren cambios climáticos (Parmesan, 2006). En cambio, el territorio uruguayo no constituye un límite de distribución para B. pauloensis y B. bellicosus (Abrahamovich et al., 2004).

La presencia de B. terrestris en el país señalada por Dafni et al. (2010) y sugerida por Dafni en Hingston et al. (2002), no pudo ser corroborada en este relevamiento. Morales (2007), en una revisión de especies de la región, no incluyen a B. terrestris en Uruguay debido a que los datos no son precisos.

Se ha realizado alguna importación reciente de Bombus pauloensis, para mejorar la producción de tomates (Solanum lycopersicum) en invernáculos, dado que los resultados de cría nacional aun son incipientes (Salvarrey et al., 2013). Es posible que en años anteriores se hayan importado colonias de B. terrestris con esta finalidad hacia el norte (particularmente Salto) y sur del país (particularmente Canelones) donde se encuentra la mayor producción de tomates bajo cobertura. En este relevamiento se han revisado 70 ejemplares de 5 localidades del departamento de Salto, por lo que en posteriores relevamientos deberían acentuarse los muestreos en este departamento para descartar con mayor certeza la presencia de B. terrestris en la zona. Sin embargo en Canelones los muestreos han sido exhaustivos (n=428 en 12 localidades) y se confirma que esta especie no está presente en el sur del país.

Respecto de la coloración de ambas especies, se observó gran variación en el grado de flavinización de los individuos de B. pauloensis, coincidiendo con varios morfos ya descritos para la especie (Abrahamovich et al., 2007). Por otro lado, B. bellicosus presentó la coloración característica de la especie, los pelos de color castaño claro cubrían el pronoto, mesoscudo y escutelo del mesosoma y los tres últimos tergos metasomales visibles (T4-T6) tanto en machos como en hembras, coincidiendo con las descripciones de Abrahamovich et al. (2005). Para su identificación fue relevante el reconocimiento de las estructuras de la genitalia, dado que al usar solamente la coloración podíamos incurrir en errores de clasificación.

La distribución de B. bellicosus limitada al sur del Río Negro llama la atención, ya que este río no aparece como una barrera geográfica relevante. No se descarta que esta especie pueda estar presente al norte del Río Negro con muy baja abundancia. Esta observación contrasta con Martins et al., (2015) quienes predicen que B. bellicosus debería encontrarse en todo el territorio uruguayo.

Los resultados hallados sobre la distribución de B. pauloensis y B. bellicosus constituyen una línea de base para monitorear en el futuro la distribución de ambas especies y determinar si hay cambios. En este sentido, B. bellicosus aparece como una especie modelo en la región para realizar estudios longitudinales de distribución y abundancia de sus poblaciones. En Brasil se reportó su extinción en el estado de Paraná, en el límite norte de su distribución (Martins & Melo, 2010), posiblemente debido a cambios antropogénicos (Martins et al., 2013) y se trazaron diferentes escenarios sobre el impacto del cambio climático en la distribución de la especie (Martins et al., 2015). Mientras B. pauloensis tiene una amplia distribución en el Neotrópico, desde México hasta la Argentina, abarcando zonas tropicales y templadas, B. bellicosus tiene una distribución mucho más restringida en zonas templadas (sur de Brasil, Uruguay y la Argentina) (Abrahamovich et al., 2004; Martins et al., 2015). Es posible que B. bellicosus tolere un rango de temperatura menor que B. pauloensis y sea menos tolerante a un aumento de temperaturas. En este sentido, Martins et al. (2015) plantean que frente a un escenario de calentamiento global de la región la distribución de B. bellicosus se contraería principalmente hacia la región pampeana sur y este de la Argentina.

En Uruguay las poblaciones de B. pauloensis y B. bellicosus se ven expuestas a la mayoría de las amenazas presentes en países donde las poblaciones de abejorros y otros polinizadores han disminuido. Así, en los últimos años se ha registrado una creciente destrucción y fragmentación del hábitat debido fundamentalmente al rápido aumento del área destinada a la agricultura (especialmente cultivos de soja) (MGAP, 2015) que trajo aparejado un aumento en el uso de agroquímicos. Por otro lado, los abejorros en Uruguay están expuestos a diferentes parásitos y patógenos, en muchos casos emergentes. Un estudio reciente muestra una alta prevalencia del microsporidio Nosema ceranae en B. pauloensis y B. bellicosus (72% y 63%, respectivamente) (Arbulo et al., 2015). Este microsporidio se ha encontrado en varias especies de abejorros (Plischuk et al., 2009, 2017; Li et al., 2012; Graystock et al., 2013; Fürst et al., 2014) y en el caso de B. terrestris, aparece como muy virulento afectando la supervivencia de los insectos (Graystock et al., 2013). También se identificaron en especímenes de Uruguay de B. pauloensis varios virus que aparecen frecuentemente en las abejas melíferas como el BQCV (Black queens cell virus), DWV (Deformed wing virus), ABPV (Acute bee paralysis virus) y el SBV (Sacbrood virus) (Salvarrey, datos no publicados). Fürst et al. (2014) hallaron que el virus DWV y N. ceranae son compartidos por las abejas melíferas y los abejorros en Inglaterra y advierten que para preservar las poblaciones de abejas salvajes es necesario el control de los patógenos de las abejas manejadas de modo de evitar la transmisión interespecífica. Por último, existe el riesgo de que ingresen al país, ya sea naturalmente o intencionalmente, nuevas especies de abejorros que compitan con B. pauloensis y B. bellicosus afectando sus poblaciones. En la década de 1980 las especies europeas B. ruderatus y B. terrestris fueron introducidos en Chile y pocos años más tarde llegaron al sur de la Argentina (Morales, 2007). En la Patagonia ambas especies han desplazado a B. dahlbomii, inicialmente el polinizador más abundante, destacándose B. terrestris como una especie muy invasiva (Morales et al., 2013). La dispersión de B. terrestris hacia el norte de la Argentina en los próximos años y su ingreso a Uruguay es una amenaza latente para B. pauloensis y B. bellicosus.

Respecto a las familias de plantas asociadas con las colectas de B. pauloensis: Boraginaceae, Brassicaceae y Casuarinaceae se registran por primera vez en asociación con esta especie, las demás ya habían sido reportadas como asociadas a B. pauloensis (Abrahamovich et al., 2007). Las plantas asociadas con la colecta de B. bellicosus fueron: Asteraceae, Fabaceae, Lamiaceae, Solanaceae, Boraginaceae, Casuarinaceae y Cucurbitaceae. Las cuatro primeras familias coinciden con las registradas en la Argentina como asociadas a esta especie de abejorro (Abrahamovich et al., 2007); para las tres últimas éste sería el primer registro de uso por parte de B. bellicosus. Estos datos sugieren que B. bellicosus podría ser más específico en la elección de los recursos alimenticios que B. pauloensis que explora un mayor número de familias de plantas. Esto permitiría que B. pauloensis encuentre alimento con más facilidad y pueda ser más efectivo en la colonización de nuevos ambientes.

El monitoreo de las poblaciones de B. pauloensis y especialmente de B. bellicosus en Uruguay y en la región, aportará información relevante sobre la dinámica de los polinizadores nativos expuestos actualmente al deterioro de hábitats, polución, nuevos parásitos, especies competidoras, cambios en los recursos alimenticios y cambios en el clima. Esto será insumo importante para elaborar estrategias adecuadas de manejo y protección de sus poblaciones.

Material suplementario
Referencias
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Notas

Fig. 1.
Distribución de Bombus pauloensis (círculos negros) y Bombus bellicosus (círculos grises) en Uruguay.
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