La importancia de la oxitocina en el vínculo entre perros y personas

The relevance of oxytocin in the dog-human bond

Marina Victoria Dzik
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas, Argentina
Gabriela Barrera
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas, Argentina
Mariana Bentosela
Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas, Argentina

La importancia de la oxitocina en el vínculo entre perros y personas

Interdisciplinaria, vol. 35, núm. 2, pp. 527-542, 2018

Centro Interamericano de Investigaciones Psicológicas y Ciencias Afines

Todos los derechos reservados.

Recepción: 16 Marzo 2017

Aprobación: 12 Septiembre 2018

Resumen: Dadas las crecientes investigaciones acerca de las habilidades sociocognitivas de los perros domésticos, recientemente se renovó el interés ha­cia sus correlatos fisiológicos. Particularmente se está indagando en el papel de la oxitocina (OT), una neurohormona que modula las con­ductas afiliativas y sociocognitivas de diversas es­pecies. El objetivo del presente trabajo es realizar una revisión de los estudios sobre los efectos de la OT en las conductas sociocognitivas en perros. Se analizarán los trabajos que miden OT endó­gena y los efectos de la administración exógena. Asimismo, se presentarán las posibles áreas de aplicación, así como la dirección de futuras in­vestigaciones en el área.

Palabras clave: Oxitocina, Perros domésticos, Vínculo, Cognición Social, Comunicación.

Abstract: Given the growing investigation on the dog- human bond and sociocognitive skills of do­mestic dogs, the focus of research has recently been shifted towards its physiological correlates. Oxytocin (OT), a neuro-hormone that modulates affiliative and sociocognitive behaviors in a wide number of species, has received particular interest. The aim of this paper is to review stu­dies which focus on the effects of OT on the so­cio-cognitive behaviors in dogs. These works were divided into investigations that measured endogenous and exogenous administration of OT. Several endogenous OT studies measure OT concentration in dogs using samples of blood, urine or saliva. In these studies, OT effects on af­filiative interactions, mutual gazing and stress­ful situations were found. Physical contact and gazing were affiliative interactions which mo­dulated the OT release. In addition, proximity and contact seeking were associated with OT re­lease in stressful situations. Exogenous OT studies measure the physio­logical and behavioral effects of OT intranasal administration. These studies were grouped into research that found effects of OT in social inter­action, gaze, communication, and cognitive bias in dogs. In the social interaction studies, intranasal OT was found to improve affiliative behaviors with both interspecifics and conspecifics. In ga­zing studies, this neuro-hormone was found to increase gazing towards the region of human eyes, even in threatening contexts. Regarding communicative effects, OT modulated the ability to follow human communicative cues in dogs. Moreover, was found that OT increased positive cognitive bias and induced positive expecta­tions. Although there is evidence of OT influencing behavior on both sexes, some studies have found differences based on gender. For example, the females had longer gaze duration toward hu­mans, improved following of human communi­cative cues such as pointing and looked more at projected images on a screen than males. These effects could be explained by the interaction of the OT system and the estrogen levels in fema­les. Concerning the applied area, OT could be used in the treatment of canine behavioral pro­blems such as social deficits, phobias and sepa­ration anxiety. Moreover, it could facilitate in­tegration in dogs with poor early socialization, like shelter or abandoned dogs. In addition, it could improve the training in rescue and assis­tance dogs. However, further research is needed since there are no follow-up reports of treat­ments in dogs. In conclusion, OT increases affiliative beha­viors in dogs both towards humans and their conspecifics. Regarding endogenous OT stu­dies, effects were found with both brief interac­tions ranging between 3 and 4 minutes, as well as long-term interactions, between 25 and 30 minutes. In exogenous OT studies, although there is no consensus on the amounts of OT to be administered, effects were found with 2 IU / kg, 12, 24 and 40 IU on at least one of the measured variables. Specifically, nasal OT enhances the ability to use human communicative cues, indu­ces positive expectations about neutral stimuli, and increases gaze both toward human eyes and to socially relevant stimuli. A number of exogenous OT studies showed differential effects on sex. Female dogs had gre­ater responses to exogenous OT administration than males. Therefore, sex should be a variable to be considered in future studies. In sum, although the studies in this field are incipient, OT appears to be key in the interaction between dogs and humans since it participates in the interspecific bond, affiliative behaviors and socio-cognitive skills in domestic dogs.

Keywords: Oxytocin, Domestic Dogs, Bond, Social Cognition, Communication.

Introducción

El conocimiento popular sostiene que el perro es el mejor amigo del hombre y que tiene un amor incondicional hacia este. Al­gunas de las razones que están por detrás de estas creencias se relacionan con el hecho de que los perros domésticos (canis familiaris) son una especie que convive con los humanos desde hace al menos 32.000 años (Wang et al., 2013), generan conductas de apego hacia el dueño y reaccionan ante la separación con conductas de ansiedad si­milar a lo que ocurre con los bebés de chim­pancés y humanos (Mariti et al., 2013; Prato-Previde, Custance, Spiezio, & Saba­tini, 2003; Topál, Miklósi, Csányi, & Dóka, 1988). Gracias a la domesticación y a la experiencia que obtienen en la ontogenia han desarrollado distintas habilidades co­municativas hacia las personas (Jakovcevic, Irrazábal, & Bentosela, 2011; Miklósi, 2009). Algunos ejemplos de estas capaci­dades son el uso de claves como el señala­miento humano o la postura corporal para encontrar comida escondida (Miklósi, Topál, & Csányi, 2004) y la emisión de señales como la mirada cuando hay un reforzador inaccesible (Miklósi et al., 2003). Además, se vio que los perros discriminan ciertas expre­siones emocionales (Helbling, Barrera, & Bentosela, 2014) y actitudes humanas (Carballo et al., 2015). En función de estas habi­lidades los perros se han convertido, en los úl­timos años, en un modelo óptimo para estu­diar la cognición social humana (Miklósi et al., 2004).

En relación a estos estudios, recientemente se comenzó a investigar sobre la importancia de la oxitocina (OT) en las habilidades sociocognitivas de los perros (Díaz Videla & López, 2017). La OT es un neuropéptido y hormona sintetizada en los núcleos supraóptico y paraventricular del hipotálamo. Anti­guamente se la relacionaba con el parto y la lactancia; no obstante en el último tiempo se amplió su estudio a una gama de conductas afiliativas y sociocognitivas que han sido ob­servadas en diversas especies (Isel & Young, 2001). Por ejemplo, se encontró que la OT in­crementa las conductas sociales en macacos recién nacidos (Simpson et al., 2014), au­menta la cooperación en suricatas (Suricata suricatta) (Madden & Clutton-Brock, 2010), y el acicalamiento social en murciélagos (Desmodus rotundus) y chimpancés (Carter & Wilkinson, 2015; Crockford et al., 2013). Asimismo, en especies monogámicas se ha­lló que participa en los vínculos maternales (Kendrick et al., 1997) y de apego entre com­pañeros sexuales (Snowdon et al., 2010; Young & Wang, 2004).

Otros efectos observados incluyen el au­mento de la mirada hacia los ojos en macacos (Dal Monte, Noble, Costa, & Averbeck, 2014) y humanos (Guastella, Mitchell, & Dadds, 2008) y el incremento de la percep­ción del movimiento biológico en humanos (Kéri & Benedek, 2009). Asimismo, la OT participa en los mecanismos involucrados en la empatía, puesto que induce el bostezo en ratas (Sanna, Argiolas, & Melis, 2012) y en humanos (Gallup & Church, 2015), mejora el procesamiento facial y el reconocimiento de las emociones en humanos (Kis, Kemerle, Hernádi, & Topál, 2013) y macacos (Liu et al., 2015), aumenta el acicalamiento social hacia compañeros estresados en ratones de las praderas (Microtus ochrogaster) (Burkett et al., 2016). Estas evidencias en su conjunto ponen de manifiesto que la OT juega un rol importante en el mantenimiento de vínculos estrechos.

Además, se halló que tal como ocurre con otros tratamientos (e.g. Justel & Psyrdellis,

2014) , la neurohormona modula la memoria y la respuesta de estrés, tanto en roedores (Windle, Shanks, Lightman, & Ingram, 1997), como en primates (Bartz, Zaki, Bolger, & Ochsner, 2011; Uvnas-Moberg & Petersson, 2005). Su administración exógena dis­minuye la presión sanguínea, el ritmo cardí­aco (Born et al., 2002; Heinrichs, Baum­gartner, Kirschbaum, & Ehlert, 2003) y el miedo, debido a la reducción de la activación de la amígdala (Kirsch et al., 2005).

En resumen, teniendo en cuenta estos an­tecedentes, sería esperable que la OT mo­dule las habilidades sociocognitivas que los perros despliegan en la relación con las per­sonas. En este sentido, pese a ser un área in­cipiente, se está investigando la importancia de esta neurohormona en las interacciones entre ambas especies.

El objetivo del presente trabajo es realizar una revisión de los estudios existentes hasta el momento sobre los efectos de la OT en las conductas sociocognitivas en perros domés­ticos. Para ello se presentarán por un lado, los estudios que midieron OT en el nivel endó­geno y aquellos que realizaron su adminis­tración exógena. Luego, se discutirán las im­plicancias de estos estudios en el área aplicada. Finalmente, se sintetizarán los re­sultados alcanzados hasta el momento, así como las posibles futuras investigaciones so­bre la influencia de la OT en las habilidades sociales de los perros.

Estudios que miden las concentraciones de oxitocina endógena

Dentro de las investigaciones realizadas en perros, están aquellas que midieron los cam­bios en los niveles de OT extrayendo mues­tras de sangre y/u orina de sujetos que parti­cipan en diversas tareas sociales y no sociales (ver Tabla 1).

A continuación se presentan los principa­les hallazgos según su influencia en el com­portamiento canino.

1. Interacciones afiliativas.

El comportamiento afiliativo es consi­derado una de las bases de la conducta de especies gregarias que hace que los indivi­duos de un grupo tiendan a estar juntos. Al­gunos estudios sugieren que la OT aumenta la motivación social para acercarse y estar en contacto con compañeros sociales cer­canos, ya que reduciría la ansiedad social y/o alteraría la saliencia perceptual de cla­ves sociales (Bartz et al., 2011).

Un estudio paradigmático en este sentido es el de Odendaal y Meintjes (2003), quie­nes midieron los cambios fisiológicos tanto de los perros como de las personas, luego de interactuar de manera positiva por al menos 30 minutos. Estos autores extrajeron mues­tras de sangre de las personas y sus propios perros, antes y después de interactuar, y ob­tuvieron incrementos en los niveles de OT en ambas especies luego de dichos inter­cambios. Posteriormente compararon estos niveles con la lectura de un libro de interés para las personas y hallaron que la OT se li­beraba aun más en la interacción con sus pe­rros que luego de la lectura.

En un estudio similar, Miller y colabo­radores (2009) indagaron si estos cambios variaban en función del sexo de las perso­nas. Para ello extrajeron las concentraciones plasmáticas de OT en personas antes y des­pués de 25 minutos de interacción con su perro o la lectura de un libro. Los autores hallaron aumentos significativos de OT en las mujeres luego de interactuar con su pe­rro, comparado a cuando leían un libro. Sin embargo, a diferencia del estudio de Odendaal y Meintjes (2003), no encontraron es­tos incrementos en hombres, sino que, por el contrario, los niveles de OT disminuye­ron tanto luego de la interacción como de la lectura. Ellos señalan que estos cambios podrían deberse a la influencia del estrógeno en la OT en mujeres, por lo que habría una diferencia de esta hormona según el sexo. Otra posible explicación es que los re­sultados se deban a una diferencia en el es­tilo de interacción en hombres y mujeres. Por ejemplo, el uso de entonaciones positi­vas, o el estilo general de contacto en el cual las mujeres suelen acariciar suave a sus pe­rros y los hombres por el contrario suelen jugar de modo rudo (Oliva, Rault, Appleton & Lill, 2016).

Un aspecto importante de estos inter­cambios afiliativos es el contacto físico, como por ejemplo, las caricias. En este sen­tido, Mitsui y colaboradores (2011) encon­traron que caricias de 15 minutos en el área abdominal de los perros aumentaban sus niveles de OT en orina. Asimismo, hallaron aumentos similares luego de la exposición a la actividad física y la alimentación. Sin embargo, el trabajo no menciona los tiem­pos de intervalo entre la presentación de los distintos estímulos, por lo cual se difi­culta la replicación de los resultados. Pese a ello, arroja evidencia sobre variables a considerar en los estudios de OT, ya que las caricias, el ejercicio físico y la alimentación propician su liberación.

Los estudios mencionados midieron los cambios en los niveles de la neurohormona en interacciones prolongadas; sin embargo, hay trabajos que encontraron resultados si­milares en interacciones breves. Handlin y colaboradores (2011) en un estudio explo­ratorio, midieron la OT en perros Labrado­res machos como en sus dueñas, luego de interacciones de 3 minutos que compren­dían caricias y hablar a su mascota. Se ex­trajeron muestras de sangre antes durante y al finalizar la interacción. Lo novedoso de este estudio fue que en los perros encontra­ron incrementos de OT con tan solo 3 mi­nutos de interacción física y verbal. En cuanto a las dueñas, la OT se incrementó al primer minuto de interacción con su perro. Posteriormente, los autores indagaron sobre si estos aumentos de la hormona se relacio­naban con la calidad de la relación percibida de los dueños con sus perros a través de una escala denominada Monash Dogs Owner Relationship Scale (MDORS) (Handlin, Nilsson, Ejdeback, Hydbring-Sandberg, & Uvnas-Moberg, 2012). Hallaron que perso­nas que percibían de manera positiva la re­lación con sus perros tenían niveles de OT elevados, y esto también ocurría en sus pe­rros. Estos resultados van en línea con los trabajos que vinculan la OT con el apego de los dueños con sus perros (por ejemplo, Nagasawa et al., 2015), ya que personas que experimentan un fuerte vínculo con sus mascotas tienen niveles de OT mayores que quienes experimentan escaso o menor vín­culo con ellos.

2. La mirada mutua.

Un aspecto importante a considerar en las interacciones sociales es la mirada, que es clave en el desarrollo de vínculos estre­chos y de apego. Nagasawa, Kikusui, Onaka, y Ohta (2009) evaluaron los cam­bios en las concentraciones urinarias de OT en personas. Para ello, solicitaron a los due­ños que interactuaran con sus perros du­rante 30 minutos y midieron los niveles de la hormona en orina antes y después de la interacción. Hallaron mayores concentra­ciones de OT en las personas cuyos perros mostraron una mayor duración de la mi­rada en comparación a los que tuvieron mi­radas más breves. Los autores sugieren que la mirada del perro induce la activación del sistema neuroendocrino de OT en las per­sonas.

Posteriormente, y reforzando sus resul­tados iniciales, Nagasawa y colaboradores (2015) con similar protocolo midieron las concentraciones urinarias de OT tanto de personas como de perros y lobos criados por humanos. Encontraron que los perros miraron a las personas más que los lobos. Luego de 30 minutos de interacción, tanto los perros como sus dueños cuya mirada mutua fue prolongada, elevaron sus con­centraciones urinarias de OT. Estos incre­mentos no fueron significativos en personas ni en perros con miradas de corta duración ni tampoco en lobos. Los autores sugieren que esta hormona participa en la mirada mutua y es de importancia en la comunica­ción y vínculo entre ambas especies.

3. Situaciones estresantes.

La separación de los dueños para muchos perros suele ser una situación estresante, especialmente para aquellos que poseen an­siedad de separación (Thielke & Udell, 2015). Rehn, Handlin, Uvnas-Moberg, y Keeling (2014) analizaron los cambios de OT en perros Beagles hembra ante el reen­cuentro luego de la ausencia de personas fa­miliares. Para ello, la persona permanecía con su perro en una habitación sin prestarle atención durante 35 minutos y luego se re­tiraba del lugar. Al cabo de 25 minutos re­gresaba para interactuar con el animal du­rante 4 minutos en función de tres condi­ciones: con contacto físico y verbal, solo contacto verbal, ignorando al animal. Los autores encontraron que durante el reen­cuentro los niveles de OT de los perros se elevaron en la condición que incluía con­tacto físico y verbal más que en la condición de sólo contacto verbal. Además, estos ni­veles elevados persistieron en la fase de re­lajación en la cual la persona ignoraba al animal. Sin embargo, no es posible distin­guir si los cambios se deben al reencuentro con los familiares o si, simplemente, es re­sultado de la interacción directa entre ellos, ya que no se obtuvieron medidas fisiológi­cas durante la fase de separación, ni tam­poco se realizaron grupos controles con ani­males que no tuvieran la ausencia de sus dueños. Pese a ello, el estudio resalta la im­portancia del contacto físico en la liberación de OT durante las interacciones de las per­sonas con sus mascotas.

Evaluando la respuesta a otro estresor, Pekkin y colaboradores (2016) indagaron sobre el uso de vestimentas ajustadas para reducir el miedo en perros con fobia a so­nidos intensos. Para ello, midieron la OT urinaria antes y 30 minutos después de ha­berles colocado dicha vestimenta. En la se­mana posterior, realizaron una prueba en la cual los perros permanecían en una habita­ción con sus dueños y los expusieron a so­nidos de pirotecnia durante 2 minutos. Con respecto a las medidas previas de OT, ha­llaron una correlación de los niveles de esta hormona y la cercanía que mantuvieron los perros hacia sus dueños luego de la exposi­ción a los sonidos. Los autores sugieren una relación entre la búsqueda de apoyo social de las mascotas hacia sus dueños y la OT en una situación en la que experimentan mie­do.

Estudios de administración de OT

A continuación se presentarán los traba­jos que midieron los efectos fisiológicos y/o conductuales de la administración exógena de OT en los perros domésticos (ver Tabla 2). En estos estudios, se realiza una aplicación de OT en las fosas nasales del animal y se comparan sus efectos en rela­ción a controles a los que se les aplica so­lución salina. Estudios previos mostraron que este modo de administración incre­menta las concentraciones plasmáticas de la misma sustancia (Romero, Nagasawa, Mogi, Hasegawa, & Kikusui, 2014), atravesando la barrera hematoencefálica y alcanzando su efecto en el sistema nervioso central (Born et al., 2002; Quintana, Alvares, Hickie, & Guastella, 2015).

En primates humanos y no humanos se observó que, luego de la administración na­sal, la OT demora 40 minutos para llegar al cerebro (Born et al., 2002; Dal Monte, No­ble, Turchi, Cummins, & Averbeck, 2014; MacDonald et al., 2011), se considera un tiempo similar en perros. En cuanto al tiempo de vida de la sustancia a partir de su aplicación externa, en roedores tiene dura­ción de 30 a 60 minutos (Macchitella et al., 2016; Neumann, Maloumby, Beiderbeck, Lukas, & Landgraf, 2013) y en perros se es­tima una duración similar (Romero et al., 2014; Mitsui et al., 2011; Nagasawa et al.,

2015) .

Sin embargo, no hay un consenso sobre la dosis exacta de OT que se debería admi­nistrar, por lo que el rango utilizado varía entre 12 a 40 Unidades Internacionales (UI) de OT, lo que podría dificultar la generali­zación de los hallazgos en esta área. Tam­poco hay acuerdo sobre los intervalos de es­pera tras su aplicación, siendo que varían entre 15 a 45 minutos antes de realizar las evaluaciones, e incluso en algunos estudios no se realiza dicha espera. Por lo tanto una revisión acerca de los protocolos de admi­nistración es necesaria a fin de establecer consensos.

En los siguientes apartados se describi­rán los efectos conductuales de la adminis­tración de OT en perros.

1. Efectos en la interacción social.

De modo similar a los trabajos de medi­ción de los niveles endógenos de OT, algu­nos trabajos se centraron en los efectos de la OT sobre las conductas afiliativas. En este sentido, Romero y colaboradores (2014) so­licitaron a dueños que ignoraran y perma­necieran con su perro en una habitación du­rante 30 minutos. Posteriormente, aplicaron 40 UI de OT o salina intranasal a los perros e inmediatamente se los expuso, sin inter­valo, a la presencia de su dueño y otro pe­rro extraño durante 60 minutos. Los perros que recibieron OT tuvieron mayores com­portamientos afiliativos hacia las personas y también hacia sus conspecíficos, compa­rado con los que recibieron salina y con respecto a niveles anteriores a la aplicación de la sustancia. Estos comportamientos comprendían el tiempo de permanencia en proximidad, la orientación del cuerpo y el contacto físico. Asimismo, en un análisis posterior a este trabajo hallaron que la OT también promueve en los perros el juego so­cial hacia sus conespecíficos (Romero, Na­gasawa, Mogi, Hasegawa, & Kikusui, 2015).

2. Efectos en la mirada.

En el estudio de Nagasawa y colabora­dores (2015) antes mencionado (ver apar­tado de estudios endógenos de OT), se rea­lizaron también administraciones exógenas de la hormona. Los autores aplicaron 40 UI de OT nasal o el equivalente en solución sa­lina a los perros y midieron sus concentra­ciones urinarias de OT antes y después de una interacción social durante 30 minutos. Luego de la administración, sin intervalo de demora, el perro ingresaba en una habita­ción donde se encontraba su dueño y dos personas desconocidas que actuaban como control. La OT aumentó significativamente la duración de la mirada de los perros hacia sus dueños, aunque este incremento solo se vio reflejado en perros hembra y no se ob­servó en machos. Además la OT se incre­mentó en los dueños de perros hembra que recibieron OT versus salina a pesar de que la hormona no fue administrada a las per­sonas. Los resultados, según los autores, sugieren que la administración de la OT au­menta la mirada de los perros y que esto lleva consecuentemente al aumento de OT en sus dueños.

El efecto de la OT sobre la respuesta de mirada también fue observado en un con­texto de amenaza por parte de personas fa­miliares y desconocidas. Hernádi y colabo­radores (2015) administraron 12 UI de OT, con un intervalo de espera luego de la ad­ministración de 40 minutos. Previamente tomaron un cuestionario a los dueños para estimar los niveles basales de agresión en sus perros. El protocolo consistió en un acercamiento amenazante para el perro por parte de sus dueños y personas desconoci­das. Enesa ocasión, la persona caminaba lentamente en dirección al animal, mante­niendo el contacto visual, con el cuerpo curvado hacia adelante y sus manos hacia atrás, avanzando cada vez que el perro le di­rigía su mirada. Midieron la primera reac­ción al acercamiento y la mirada al humano. Encontraron que los perros que tenían ni­veles basales de agresión según el cuestio­nario, también lo manifestaron en la prueba a pesar de recibir tratamiento de OT. En cuanto a la mirada, los sujetos con OT mi­raron más que los controles y miraron más a sus dueños que al experimentador. Es de­cir que la OT no modificó los niveles de agresión de los perros, lo que sugiere que esos efectos están modulados tanto por fac­tores contextuales como por características estables de los individuos (Bartz et al., 2011).

Una hipótesis explicativa para estos ha­llazgos es que la OT genera adhesión entre miembros intragrupo que, como en este caso, son las personas conocidas para el animal; y comportamientos antisociales o agresivos hacia miembros extragrupo, en este caso las personas desconocidas para el perro (De Dreu, 2012; Padurariu et al., 2016; Stallen, De Dreu, Shalvi, Smidts, & Sanfey, 2012).

3. Efectos en la comunicación.

Los efectos de la administración de OT se extienden a otras habilidades comunica­tivas además de la mirada. En este sentido, Oliva, Rault, Appleton, y Lill (2015) inves­tigaron si la administración intrasujeto de 24 UI de OT o solución salina mejoraba la capacidad de seguir claves comunicativas humanas en una prueba de elección de ob­jeto (OCT). Luego de la administración de OT o placebo se prosiguió con una espera de 45 min. La prueba consistió en presentar al animal dos recipientes del cual solo uno poseía comida oculta; el experimentador señalaba o miraba el recipiente con comida y se le permitía al perro elegir entre ambos. Los autores encontraron que la administra­ción de OT mejoraba el seguimiento del se­ñalamiento para encontrar el refuerzo.

Recientemente, Macchitella y colabora­dores (2016) replicaron con algunas modi­ficaciones el estudio de OCT mencionado de Oliva y colaboradores (2015). A dife­rencia de otros trabajos, aplicaron dosis de OT según el peso del animal, siendo 2 UI/kg, por lo tanto se controló que los pe­rros reciban la cantidad proporcional a su peso corporal. Otra modificación impor­tante fue en relación a la muestra, ya que la mayoría de los perros eran machos. Ade­más, los animales eran manejados por sus dueños sin correa, y el experimentador lla­maba al perro por su nombre y repetía el se­ñalamiento para asegurar que los perros atendían a la señal. Los sujetos a los que se les administró OT tuvieron mayor propor­ción de elecciones correctas al recipiente con comida valiéndose del señalamiento, en comparación a cuando recibieron solu­ción salina. En conjunto, estos resultados confirman estudios previos en la dirección de que la OT modula la habilidad de seguir claves comunicativas humanas en los pe­rros.

4. Efectos en los sesgos cognitivos.

La OT se ha vinculado además a la for­mación de sesgos cognitivos positivos, que implican juzgar positivamente estímulos ambiguos. Kis y colaboradores (2015) apli­caron 12 UI de OT o salina y a continuación los perros esperaron 40 minutos. En la prueba, el perro podía elegir entre un reci­piente a la derecha o a la izquierda, uno con alimento y otro vacío. Luego se pre­sentaba el recipiente en un lugar neutro (en el centro). Se comparó además el contexto comunicativo o no de la tarea. En una con­dición el recipiente era sostenido por una persona y en la otra era enviado por debajo de una cortina donde solamente se veía la mano del experimentador. Los perros a los que se les administró OT tuvieron latencias en acercarse a los estímulos neutros simila­res a las que tenían para los estímulos posi­tivos (con comida). Esto se presentó en ma­yor proporción en la tarea comunicativa que en la no comunicativa. Sin embargo, es cuestionable el valor no comunicativo de la tarea, ya que la mano deslizándose por de­bajo de una cortina podría ser considerada comunicativa para los animales. Asimismo, que hayan presentado la preferencia en ma­yor proporción en el contexto comunica­tivo que en el no comunicativo, puede de­berse a la búsqueda de aproximación social hacia las personas. Pese a estas críticas so­bre el contexto de la tarea, este trabajo arroja evidencia sobre el sesgo de expecta­tiva positiva en relación a la OT.

Otro sesgo cognitivo es la preferencia por la percepción del movimiento biológico versus el movimiento artificial. Kovács y colaboradores (2016) investigaron si la OT generaba una preferencia por la percepción del movimiento biológico en perros. Em­plearon 12 UI de OT y un intervalo de es­pera de 15 minutos desde la administración al comienzo de la tarea que consistió en la proyección de imágenes de puntos lumino­sos que representaban una figura humana caminando y la compararon con controles de movimiento no biológico como el de un sonajero. Se halló que las hembras del gru­po OT miraron más las imágenes que los machos del mismo grupo. Sin embargo, contrario a los hallazgos en humanos y otras especies, no se encontró que la OT genere preferencias por el movimiento biológico en los perros.

Efectos de sexo

Si bien en perros se han encontrado evi­dencias para ambos sexos de la influencia de la OT en el comportamiento, algunos es­tudios hallaron diferencias en función del sexo. Diferencias similares se han obser­vado en estudios en roedores en los cuales en las hembras la OT despliega su mayor in­fluencia en el comportamiento en compara­ción con los machos (Lee, Macbeth, Pa­gani, & Young, 2009)

En relación a este aspecto, Nagasawa y colaboradores (2015) encontraron que la OT nasal aumentaba la duración de la mi­rada en perros hembras, pero no hallaron este efecto en los machos. Los autores no encontraron diferencias en las concentra­ciones endógenas iníciales, en cambio ha­llaron diferencias en función del sexo luego de la aplicación exógena.

En otro mencionado estudio, Oliva y co­laboradores (2015) hallaron un efecto cru­zado según el sexo en la prueba de elección de objeto. Las hembras siguieron mejor las claves humanas de señalamiento luego de re­cibir OT comparado con la salina; en tanto los machos se desempeñaron mejor luego de re­cibir solución salina. Sin embargo, Macchitella y colaboradores (2016), empleando la misma tarea, hallaron efectos de mejoras en el seguimiento de claves en una muestra com­puesta en su mayoría por machos.

Kovács y colaboradores (2016) en el es­tudio mencionado de percepción del movi­miento biológico, observaron que las hem­bras que recibieron OT miraron más las imágenes proyectadas en una pantalla que los machos a los que también se les había administrado OT.

En síntesis, algunos trabajos evidencian un mayor efecto de la OT en hembras que en machos. Este efecto en las hembras po­dría deberse a la interacción entre la neurohormona y los niveles de estrógeno, ya que los receptores de OT son estimulados por los estrógenos (Lee et al., 2009). Por lo tanto, en futuros estudios, la variable sexo debería ser considerada en su interacción con la OT por sus efectos sinérgicos.

Área aplicada

Los estudios mencionados hasta el mo­mento tienen implicancias en el área apli­cada, específicamente en el desarrollo de técnicas terapéuticas y la mejora de prácti­cas sociales en la que los perros participan.

En perros, debido a que la OT aumenta los comportamientos afiliativos y sociales, se propone su uso en el tratamiento de pro­blemas de comportamiento canino. Por ejemplo, en la integración social en perros con escasa socialización temprana, en pe­rros de refugio o abandonados (Romero et al., 2015). También debido a que la OT dis­minuye el miedo, la ansiedad y el estrés, se sugiere en el tratamiento de fobias (Pekkin et al., 2016) y en la ansiedad de separación (Thielke & Udell, 2015).

Por otro lado, el conocimiento sobre los beneficios de la OT exógena podría emple­arse en la mejora de prácticas sociales en las que los perros participan; entre ellas, el área de la salud, las intervenciones asistidas con animales, puesto que podría utilizarse tanto para los entrenamientos como para inter­venciones específicas. También de los tra­bajos como el de búsqueda y rescate de per­sonas que requieran de la atención a claves sociales salientes.

Sin embargo, aunque el área parece pro­metedora, es aún incipiente. Por lo que su utilización exógena en perros sería precipi­tada. Por lo tanto, es necesaria una mayor investigación en relación a los efectos tera­péuticos de la OT.

Conclusiones

La OT incrementa los comportamientos afiliativos de los perros tanto hacia las per­sonas como hacia sus conespecíficos. En otras especies se encontró estos efectos en interacciones intraespecíficas. Lo novedoso aquí presentado es que los hallazgos refie­ren además de conespecíficos a los inter­cambios interespecíficos, es decir entre pe­rros y personas.

Los estudios de OT pueden dividirse en­tre aquellos que miden sus concentraciones en orina y/o sangre antes y después de inter­acciones, y aquellos que miden los efectos tras su administración nasal. Respecto de los primeros, en intercambios de larga du­ración se hallaron incrementos de OT en ambas especies luego de interacciones po­sitivas entre ellos, y estos cambios fueron aún mayores cuando se enfatizó el contacto físico y verbal. A su vez, la mirada mutua de los perros y las personas, junto con la cali­dad de vínculo entre ellos, se asoció a ni­veles elevados de la sustancia. En cuanto a las interacciones breves, es clave el con­tacto físico ya que con tan solo 3 minutos se lograron incrementos de la hormona (Handlin et al., 2011).

Dentro de los estudios de OT exógena, a pesar de que no hay un consenso sobre las cantidades de OT que se deben administrar, se hallaron efectos con 2 UI/kg, 12, 24 y 40 UI al menos en alguna de las variables me­didas. Sin embargo, no existe en la literatura una curva de dosis respuesta en ninguna de las tareas evaluadas.

Asimismo, es un factor a considerar los tiempos de demora antes de las pruebas conductuales, ya que la mayoría de los es­tudios proceden con una espera de alrededor de 40 minutos debido a que se presume ne­cesaria para su absorción (Born et al., 2002; Kis et al., 2015; Oliva et al., 2015); sin em­bargo, una línea de trabajos ha mostrado efectos sin este intervalo de espera (Nagasawa et al., 2015; Romero et al., 2014).

En general, se observó que la OT modula las habilidades sociocomunicativas de los perros hacia las personas. Específicamente, su aplicación nasal mejora la habilidad de usar el señalamiento como clave comuni­cativa humana, induce expectativas positi­vas sobre estímulos neutros y aumenta la mirada tanto hacia la región de los ojos hu­manos como a estímulos socialmente rele­vantes. Asimismo la búsqueda de contacto social se halló en perros con niveles eleva­dos de OT tanto endógena (Pekkin et al.,

2016) como exógena (Romero et al., 2014).

Aunque en la mayoría de los trabajos se encontró evidencia de efectos de OT tanto en machos como en hembras, en algunos es­tudios se observaron efectos diferenciales en función del sexo. Las hembras tuvieron mayores respuestas a la administración exógena de la OT que machos; por ejemplo, las hembras miraron más hacia las personas (Nagasawa et al., 2015), siguieron mejor las claves humanas de señalamiento (Oliva et al., 2015) y miraron más las imágenes proyectadas en una pantalla (Kovács et al., 2016). Este efecto podría explicarse por la interacción del sistema de OT y los niveles de estrógeno en las hembras. Aunque es ne­cesaria mayor investigación en este aspecto, futuras investigaciones deberían considerar la influencia del sexo de los perros en la ad­ministración de OT.

En cuanto a sus aplicaciones prácticas en perros, se propone como un complemento en los tratamientos conductuales de perros con escasa socialización, ansiedad de sepa­ración, fobias, o en la mejora de entrena­mientos en los que el uso de claves sociales y el aumento de la mirada es importante. No obstante, debido a que hasta el momento no existen trabajos en perros que evalúen su uso terapéutico a largo plazo, esta propuesta se debe tomar con cautela.

En conclusión, aunque los estudios en este campo son incipientes, la OT es clave en la interacción de los perros con las per­sonas, ya que participa en el vínculo, las conductas afiliativas y habilidades sociocognitivas en perros domésticos.

Tabla 1
Estudios de OT endógena
AutoresEstudios en perros y personasMedida
Handlin et al. (2011)En Labradores machos hallaron incrementos de OT con 3 minutos de interacción con sus dueñas. En estas, la OT incrementó entre 1 y 5 minutos.En sangre
Handlin et al. (2012)Dueñas que reportaron buena relación con sus mascotas tuvieron niveles altos de OT en una interacción breve con sus perros.En sangre
Miller et al. (2009)Hallaron aumentos de OT en mujeres luego de interactuar con su perro comparado a cuando leían un libro. Por el contrario, en hombres la OT disminuyó tanto luego de la interacción como de la lectura.En sangre
Mitsui et al. (2011)La alimentación, ejercicio y caricias elevaron los niveles de OT.En orina
Nagasawa et al. (2009)La OT se incrementó en las personas cuya mirada de sus perros fue prolongada. Este incremento correlacionó el contacto físico con sus mascotas.En orina
Nagasawa et al. (2015)Los perros y personas cuya mirada mutua fue prolongada elevaron sus niveles de OT en ambos, comparado a miradas breves y lobos.En orina
Odendaal y Meintjes (2003)Hallaron incrementos en la OT tanto de personas como en perros luego de interacciones positivas. Este cambio no ocurrió en personas luego de la lectura de un libro.En sangre
Pekkin et al. (2016)Perros con fobia a los sonidos cuyo nivel de OT fue elevado permanecieron cerca de sus dueños durante una exposición a sonidos.En orina
Rehn et al. (2014)El contacto físico fue un factor importante en la liberación de OT en Beagles hembra en la interacción con personas fami-liares.En sangre

Tabla 2
Estudios de OT exógena
AutoresEstudios en perros y personasProductoIU
Hemadi et al. (2015)La OT no modificó los niveles básales de agresión en un contexto de acercamiento amenazante. Además, incrementó la mirada a la región de los ojos humanos.Syntocinon, Novartis12
Kis et al. (2015)La OT indujo expectativas positivas sobre estímulos ambivalentes en perros,Syntocinon, Novartis12
Kovâcs et al. (2016)Las hembras miraron más a las imágenes proyectadas en pantallas que los machos. No hallaron preferencias por el movimiento bio­lógico.Syntocinon, Novartis12
Macchitella et al. (2016)Replica Oliva et al. (2015). Los pernos con OT, en su mayoría machos, tuvieron mejor desempeño en OCT,Syntocinon, Novartis2IU/kg.
Nagasawa et al. (2015)La OT aumentó la duración de la mirada de las hembras hacia sus dueños, pero no en machos.Air spray bottle (cat#l- 9560-01, Asoné40
Oliva étal. (2015)La OT mejoró en perros hembras, y no en machos, la capacidad de emplear claves co­municativas humanas en OCT.Auspep, Melbourne (con Mucosal Atomizer Device)24
Romero et al. (2014)La OT aumentó los comportamientos afiliativos de los peños hacia las personas y sus conespecíficos.Air spray bottle (cat#l- 9560-01, Asoné40
Romero et al. (2015)La OT incrementó el juego social de perros hacia conespecíficos.Air spray bottle (cat# 1 - 9560-01, Asoné40

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