Introducción

La Enfermedad de Parkinson (EP) es una patología degenerativa, altamente prevalente, caracterizada por temblor, rigidez, bradicinesia e inestabilidad postural (Calne, Snow y Lee, 1992). Es una patología progresiva con degeneración del sistema dopaminérgico nigro-estriatal (Dubois y Pillon, 1996), con depósitos de cuerpos de Lewy y neuritas distróficas (Lippa et al., 2007), que afecta principalmente los ganglios basales y consecuentemente la vía talámica ventral anterior y medial dorsal con proyecciones al lóbulo frontal (Taylor, Saint-Cyr y Lang, 1986). Con respecto a las alteraciones cognitivas, y en consecuencia a la disfunción en proyecciones frontales, se han observado alteraciones en funciones ejecutivas (Perfetti et al., 2010;Petrova et al., 2010), específicamente en atención sostenida (Alonso-Prieto, 2003;Chaná et al., 2013), memoria de trabajo (Lewis et al., 2003), planificación y flexibilidad cognitiva (Cools et al., 2001). Por su parte, Altgassen et al. (2007) han planteado que la alteración en tareas de planificación involucra procesos relacionados con la integración de la información de la memoria de corto y largo plazo. Además, se ha establecido una relación entre una disminución de la dopamina en la proyección nigro-estriatal y el rendimiento ejecutivo en estos sujetos (Marie et al., 1999); de hecho, se ha observado que el rendimiento aumenta con medicación dopaminérgica debido al aumento del flujo en el córtex prefrontal (Cools et al., 2001;Yahr et al., 1969).

Este cuadro tiene repercusiones en diversos aspectos del comportamiento de estos sujetos, dentro de los que se cuenta el lenguaje (Grossman et al., 2000;Lee et al., 2003). En efecto, variadas investigaciones han observado el vínculo entre alteraciones en determinados niveles de la lengua y alteraciones neurológicas y cognitivas (Altmann y Troche, 2011). Entre estas evidencias destaca la capacidad de evocar unidades léxicas y recuperarlas desde el Lexicón, pues se ha evidenciado que este tipo de tareas parecen ser sensibles para la detección del Parkinson, tanto en pacientes con deterioro cognitivo leve como con demencia (Biundo et al., 2014).

El estudio de las funciones cognitivas y lingüísticas en esta población permite contar con mayores descripciones del curso de las alteraciones desde el periodo en que la patología se encuentra con ausencia de sintomatología (pródromo) hasta su disfunción. Asimismo, y tal como se realiza en otras patologías (Comesaña y Vivas, 2015), es relevante ampliar la búsqueda de marcadores cognitivos, con el fin de anticipar el diagnóstico y mejorar el pronóstico en esta población, que epidemiológicamente va en aumento (Liu, Locascio y Corvol, 2017).

La fluidez verbal en el ámbito psicolingüístico

La prueba de fluidez verbal (FV), como cualquier constructo neuropsicológico, puede ser definida tanto desde los modelos de procesamiento de la información como desde su medición empírica.

De este modo, por un lado, la FV se define como una función ejecutiva que involucra el acceso y evocación a clusters de información lingüística, relacionada con procesos atencionales y memoria de trabajo. Así, se señala que la FV se despliega gracias a la activación de grupos de información mediante estrategias de búsqueda específica, e involucra funciones lingüísticas como la denominación y funciones ejecutivas de planificación, memoria de trabajo e iniciación de conducta (Pulvermüller, 2001;Ruff et al., 1997).

Por otro lado, la FV puede ser entendida como el producto de una tarea de evocación que permite elicitar las funciones ejecutivas, cuya implementación es de gran utilidad dada su simpleza e interpretabilidad de sus resultados (Bolla et al., 1990;Troyer, 2000).

Más allá de esta discusión, como paradigma de evaluación las tareas de FV consisten en solicitar al sujeto que nomine la mayor cantidad de elementos de una categoría léxica de acuerdo a una regla durante un tiempo determinado (ej: palabras que nominen animales que comiencen con el fonema /a/ durante un minuto). Particularmente, la tarea de regla fonológica se identifica como aquella que permite medir las habilidades metafonológicas (Gombert, 1992). A partir de su aplicación se ha observado activación de zonas asociadas al lenguaje, específicamente la zona ventral-anterior del giro frontal inferior (área 45 de Brodmann) en tareas categoriales y la zona dorsal-posterior del giro frontal inferior (área 44 de Brodmann) en tareas fonológicas. Asimismo, cuando las tareas incrementan su dificultad, se ha observado activación de zonas parietales del hemisferio derecho que se asocian a funciones ejecutivas y a procesos atencionales (Costafreda et al., 2006;Dräger et al., 2004;Heim, Eickhoff y Amunts, 2008).

Dentro de las aplicaciones de estas tareas se encuentran las investigaciones a lo largo del ciclo vital. Así, por ejemplo, Costafreda et al. (2006) observaron diferencias de rendimiento en la evocación de palabras con fonema excluido por parte de adultos mayores. López-Higes et al. (2014) compararon el rendimiento de sujetos con deterioro cognitivo leve y controles sanos, a través de una tarea de nominación de animales en 15 y 60 segundos, y analizaron el tamaño de las agrupaciones subcategoriales y el número de cambios intercategoriales; las conclusiones del estudio mostraron que los sujetos con deterioro solo se diferenciaron de los controles en la producción de una menor cantidad de palabras.

Asimismo, se ha observado rendimiento alterado en pacientes con demencia tipo Alzheimer. En este caso Bryan, Luszcz y Crawford (1997) concluyeron que las alteraciones en la memoria semántica pueden ser una consecuencia de un déficit en el acceso a la información más que en el almacenamiento de la memoria semántica. En esta misma línea, también se ha observado un rendimiento significativamente menor en sujetos con afasia y se han encontrado evidencias que indican que los resultados en FV por 30 segundos permitiría diferenciar sujetos con daño cerebral de otros sin afasia (Kim et al., 2011). Junto a estas evidencias clínicas, García-Laredo et al. (2015) encontraron una relación directa entre el rendimiento en tareas de FV del subtipo semántica categorial con el nivel educacional de los sujetos, lo que indicaría que este factor no debe ser subestimado en estos análisis.

Fluidez verbal y enfermedad de Parkinson

Los datos sobre la fluidez verbal en los sujetos con EP parecen contradictorios. Así, mientras que Flowers, Robertson y Sheridan (1995) y Azuma et al. (1997) observaron un déficit en la FV de subtipo fonológica, Auriacombe et al. (1993) y Bott et al. (2014) no encontraron diferencias significativas entre sujetos con EP sin demencia y controles sanos en este mismo tipo de tareas. Frente a ello, Henry y Crawford (2004), a partir de un metaanálisis en que se revisaron 68 investigaciones sobre 4644 sujetos, señalan que los sujetos con EP efectivamente presentan un rendimiento inferior, pero que esta diferencia solo se evidencia en tareas de tipo semántica -y no fonológica-, ya que estos sujetos presentan una alteración en la memoria semántica. Ahora bien, este rendimiento deficitario de los sujetos con EP está asociado a la hipofunción del córtex prefrontal, que permite la planificación, el uso de estrategias y el control inhibitorio, funciones requeridas en la evocación de unidades léxicas y en el descarte de otras que no cumplan con los requisitos de la tarea (Baldo y Shimamura, 1998).

Otro aspecto contradictorio se relaciona con la activación cerebral generada a partir de la evocación semántica. Así, Piatt, Fields, Paolo y Tröster (2004) y Ostberg et al. (2007) han asociado este subtipo de FV a lesiones posteriores de la corteza, particularmente en zonas parietales del hemisferio izquierdo. No obstante, Heim, Eickhoff y Amunts (2009) y de Zubicaray y McMahon (2009) establecieron que la evocación de palabras, independiente de su tipo, involucra áreas mediales de la corteza frontal izquierda.

Estas evidencias dispares parecen indicar que los resultados que obtienen los sujetos con EP podrían deberse al subtipo de tarea de FV que se realiza, las cuales generarían diferentes vías de activación, dado el tipo de evocación involucrada. Dicho de otro modo, la patogenia y -por lo tanto- la hipofunción cortical o subcortical, podría ser la causa del rendimiento diferenciado en tareas similares, pero que involucran funciones lingüísticas específicas.

Estos antecedentes llevan a plantear dos posibles hipótesis de rendimiento de los sujetos con EP frente a tareas de FV de diferentes subtipos: por un lado, si los sujetos con EP obtienen resultados similares sin importar el nivel lingüístico al que apunte la tarea, implicará alteraciones en la evocación de unidades; por otro lado, si los sujetos con EP obtienen resultados diferenciados por subtipo de tarea, implicará alteraciones específicas en la activación de unidades.

Sin embargo, hasta ahora solo se cuenta con datos sobre subtareas de FV respecto de poblaciones sin patología (Marino y Alderete, 2010). En este marco, el objetivo de este estudio consistió en determinar el rendimiento de dos grupos de adultos mayores, uno compuesto por sujetos con EP y otro por sujetos sin ella, en tareas de FV de varios tipos: fonológica, morfosintáctica, semántica y sus combinaciones, a fin de analizar el compromiso en la activación de unidades específicas.

Método

Participantes

Se realizó un estudio transversal con 42 sujetos, agrupados en adulto mayor sano (AMS; n = 23) y adulto mayor diagnosticado con EP sin demencia (n = 19). Los sujetos del grupo control tenían una media de edad de 66 años (DE = 6.9) y de 11.5 años de escolaridad (DE = 3.1); por su parte, los sujetos con EP presentaron una media de edad de 71 años (DE = 8.03) y de 13.2 años de escolaridad (DE = 3.9).

Los sujetos del grupo AMS fueron reclutados en asociaciones de vecinos y agrupaciones sociales, y los criterios de exclusión fueron presentar patologías neurológicas o psiquiátricas y no estar dispuestos a participar. Para determinar su idoneidad, fueron evaluados mediante el screening cognitivo Mini Mental State Examination (MMSE), que valora la orientación temporo-espacial, atención, memoria, abstracción, lenguaje y visoespacialidad (Quiroga, Albala y Klaasen, 2004), y, siguiendo la norma chilena, se estableció la indemnidad cognitiva sobre los 26 puntos. Los sujetos EP fueron reclutados en la organización Liga Chilena del Parkinson, en Santiago de Chile. Los criterios de inclusión fueron presentar Enfermedad de Parkinson en etapa leve, con MMSE superior a 26 puntos y voluntad de participar en el estudio, y los criterios de exclusión fueron presentar demencia, deterioro cognitivo leve, disartria u otra comorbilidad neuropsiquiátrica. Esta información se obtuvo de evaluaciones cognitivas actualizadas, realizadas por los profesionales de la Liga Chilena del Parkinson.

Este estudio fue aprobado por el Comité de Ética Científica de la Universidad Santo Tomás, Chile, con el código de investigación 55.15. Todos los participantes firmaron un consentimiento informado.

Instrumentos

Siguiendo el paradigma de Marino y Alderete (2010) de evaluación de la fluidez verbal, cada sujeto realizó un total de 15 subtareas, que se describen en la Tabla 1.

Como se desprende de la discusión teórica planteada más arriba, este paradigma y las subtareas asociadas permiten dar cuenta del procesamiento lingüístico y sus vías de activación.

Tabla 1
Subtareas de Fluidez Verbal.

Nota: Dado que los hablantes están menos familiarizados con las categorías fonológicas (fonemas) que con sus representaciones gráficas (letras), se optó por nombrar estas últimas a fin de que los pacientes pudieran comprender la consigna.

Tipo de evocación	Condición de evocación	Consigna	Código
Fonológica	Letra designada inicial	Diga palabras que comiencen con la letra F	FLD 1
		Diga palabras que comiencen con la letra P	FLD 2
		Diga palabras que comiencen con la letra A	FLD 3
	Letra excluida de la palabra	Diga palabras que no contengan E	FLE 1
		Diga palabras que no contengan M	FLE 2
Conciencia fonológica	Número de sílabas (2)	Diga palabras compuestas por 2 sílabas	FCF 1
	Número de fonemas (5)	Diga palabras compuestas por 5 letras*	FCF 2
Morfosintáctica	Categoría gramatical (verbos)	Diga palabras que sean verbos	M 1
	Categoría gramatical (adjetivos)	Diga palabras que sean adjetivos	M 2
	Derivación morfológica (sufijación)	Diga palabras que terminen en -ero	M 3
Semántica	Campo léxico (animales)	Diga todos los nombres de animales que conozca	S 1
	Campo léxico (ciudades)	Diga todos los nombre ciudades de Chile que conozca	S 2
	Relaciones semánticas (sinonimia)	Diga pares de palabras que sean sinónimas	S 3
Semántica - fonológica	Campo léxico + letra inicial	Diga nombres de mujeres que comiencen con C	SF
Morfosintáctico- fonológico	Categoría gramatical + verbo	Diga verbos que no contengan A	SM

Procedimiento

Cada una de estas subtareas y el conteo de unidades evocadas se realizaron bajo las siguientes condiciones:

1. - Cada aplicación se realizó en un contexto libre de distracciones y ruidos.

   - Antes de iniciar la evaluación, se explicó la tarea y su duración por ítem. Se entregó siempre la misma instrucción. Asimismo, se ejemplificó con una tarea tipo que no fue contabilizada.

   - Todos los sujetos tuvieron 60 segundos para responder. No hubo interrupciones durante la tarea.

   - Se consignaron las respuestas cada 15 segundos.

Algunas respuestas fueron descartadas: en las fonológicas no se contabilizaron nombres de personas, variaciones de género gramatical, número o afijación; en las semánticas no se contabilizaron, variaciones de género, sinonimia, neologismos ni parafasias fonémicas, para el caso de los animales; no se aceptaron otras divisiones ni regiones geográficas, para el caso de las ciudades; en las morfosintácticas no se contabilizó la derivación morfológica en verbos ni adjetivos; en la fonológica-semántica no se contabilizaron los nombres propios ni los que fueran de origen hispano.

Para el análisis de datos se realizó una descripción de rendimientos y, posteriormente, para establecer la normalidad de distribución de los datos se utilizó Kolmogorov-Smirnov. Luego, para determinar diferencias significativas entre los grupos, se utilizó el test no paramétrico de U de Mann Whitney. Finalmente, se realizó una correlación de Spearman. Todo el análisis estadístico se realizó utilizando el programa IBM SPSS.

Resultados

La Tabla 2 muestra medias, desviación estándar y coeficiente de variación de los grupos en cada una de las tareas, así como la comparación de medias.

Como muestra la Tabla 2, en cuanto a los totales, en cada una de las pruebas el grupo AMS mostró desempeños promedio más altos que el grupo EP, a excepción de las tareas de letra designada, en las que las medias son similares o levemente superiores. En la desviación estándar y coeficientes de variación se observa que ambos grupos se comportan de manera heterogénea. Se encontraron diferencias significativas en la comparación de medias solo en las pruebas fonológicas de fonema excluido (FVFLE1: p = .012 y FVFLE2: p = .047), en la morfosintáctica de categorías adjetivas (FVM2: p = .005), en la de relaciones sinonímicas (FVS3: p = .028) y en la de campo léxico y fonología (FVSF: p = .004).

Tabla 2
Comparación de medias de rendimiento por grupo y significancia estadística de las diferencias.

* Se rechaza la hipótesis nula.

	AMS			EP			U	Cohen
	M	DE	c.v	M	DE	c.v	p-value	d
FLD 1	12.87	5.25	40.7 %	13.74	6.23	45.3 %	.486	.1
FLD 2	14.09	5.08	36.0 %	15	8.03	53.5 %	.849	.1
FLD 3	12.35	4.68	37.8 %	12.42	6.14	49.4 %	.949	0
FLE 1	11.3	3.88	34.3 %	8.11	3.9	48.1 %	.012*	.3
FLE 2	15.13	4.31	28.4 %	11.53	6.39	55.4 %	.047*	.3
FCF 1	12.7	6.90	54.3 %	9.84	6.18	62.8 %	.270	.2
FCF 2	6.43	3.75	58.3 %	4.89	4.89	100.0 %	.099	.2
M 1	12.09	7.33	60.6 %	11.26	5.36	47.6 %	.939	.1
M 2	13.22	5.80	43.8 %	7.95	5.72	71.9 %	.005*	.4
M 3	7.30	3.60	49.3 %	7.37	3.67	49.8 %	.819	0
S 1	20.13	6.09	30.2 %	16.95	4.88	28.8 %	.128	.2
S 2	19.22	6.05	31.4 %	18.11	9.01	49.8 %	.486	.1
S 3	5.52	3.00	54.3 %	3.53	2.06	58.4 %	.028*	.3
SF	8.61	4.11	47.7 %	5.37	2.56	47.7 %	.004*	.4
SM	5.09	3.65	71.7 %	3.32	2.65	79.8 %	.257	.2

Discusión

El objetivo de este estudio fue determinar el rendimiento de sujetos con EP y controles sanos equiparables, en tareas de FV fonológica, morfosintáctica, semántica y sus combinaciones. En términos generales las medias del grupo AMS fueron levemente superiores a las del grupo EP, a excepción de las tres tareas fonológicas en las que estos últimos obtuvieron medias superiores. Solamente se encontraron diferencias significativas en algunas de las tareas de evocación: fonológica de letra excluida (fonema excluido), morfosintáctica de adjetivos (categoría gramatical), semántica de pares de sinónimos (relaciones semánticas) y de combinación semántica-fonológica (campo léxico y fonema inicial). Frente a ello, las tareas FVFLD1, FVFLD2, FVFLD3, FVFCF1, FVFCF2, FVM1, FVM3, FVS1, FVS2 y FVSM no permitieron observar un comportamiento diferencial de los sujetos con EP.

En las tareas de conciencia fonológica, no se encontraron diferencias en las de fonema inicial /f/ /p/ /a/, en consonancia con lo señalado por Auriacombe (2004), Bott (2014) y Henry y Crawford (2004). Por el contrario, sí se encontraron diferencias significativas en las pruebas de fonema excluido /e/ y /m/. La diferencias entre ambos tipos de tarea radica en que estas últimas (FVFLE1 y FVFLE2) son más demandantes en términos psicolingüísticos, ya que, una vez evocada la unidad léxica, el sujeto debe volver sobre ella, segmentarla en unidades fonológicas, analizarla y aceptarla o rechazarla, según si cumple o no la regla fonológica que exige la tarea. En cambio, en el caso de las tareas de fonema inicial designado, el sujeto debe evocar bajo una regla y luego inhibir las unidades no correspondientes. Esta diferencia en el costo ejecutivo puede explicar las diferencias del comportamiento de los sujetos con EP frente a uno y otro tipo de tarea fonológica.

En las tareas de conciencia fonológica no se observaron diferencias significativas en las de segmentación silábica (FVFCF1) ni en las de segmentación vocálica (FVFCF2), aunque en las medias son superiores los sujetos del grupo AMS.

En las tareas morfosintácticas solo se observó una diferencia significativa en la de categorías adjetivas (FVM2), mientras que en las tareas de verbos (FVM1) y sufijación (FVM3) no se observaron diferencias. Una posible explicación podría estar en la disponibilidad y saliencia de las categorías gramaticales en la lengua española. De hecho, los adjetivos son categorías menos numerosas que otras, como los verbos por ejemplo. No obstante, no se cuenta con datos psicolingüísticos que puedan avalar esta afirmación.

En cuanto a la tarea morfosintáctica de sufijación (FVM3), los sujetos con EP tienen un desempeño levemente superior a los sujetos AMS y no se presentaron diferencias significativas. Ahora bien, es necesario destacar que esta tarea resultó altamente exigente para ambos grupos, pues las medias no superan las 8 palabras por minuto, a pesar de que desde el punto de vista psicolingüístico se podría especular que la sufijación es una tarea altamente demandante y que los sujetos EP deberían tener un rendimiento inferior. Estos datos indican que sería necesario ahondar en este aspecto en futuras investigaciones.

En cuanto a las tareas semánticas, no mostraron diferencias las de campo léxico (FVS1 y FVS2), mientras que en la de relaciones semánticas (FVS3) se encontró diferencia significativa. En términos lingüísticos, el campo léxico y las relaciones de sinonimia son distintos tipos de relaciones semánticas. En el primer caso, las unidades que componen el conjunto comparten, al menos, un sema que rige la configuración del conjunto de unidades; por ejemplo, en el caso de las unidades [pantalón, camisa, zapatos, corbata] el rasgo compartido de estas unidades léxicas es que sean prendas de vestir (Coseriu, 1977). En el caso de las relaciones de sinonimia, las unidades léxicas denotan las mismas entidades, como lo hacen, por ejemplo, los pares de palabras [perro/can, pelo/cabello, blanco/albo] (Cruse, 1986). Ahora bien, no existe ningún motivo para afirmar que las relaciones de campo léxico sean más complejas o sencillas que las de relaciones de sentido de sinonimia; sin embargo, si volvemos al tipo de tarea nos encontramos que en FVS1 y FVS2 el sema compartido fue explicitado a los sujetos (ciudades y animales, respectivamente), mientras que en el caso de FVS3 los sujetos no contaron previamente con el rasgo semántico que debían utilizar para evocar los pares de palabras. Dicho de otro modo, la tarea FVS3 es más exigente que las anteriores, dado que el sujeto debe evocar un par de unidades léxicas y decidir el rasgo que las une, es decir, además se debe realizar una búsqueda, inhibición y selección de la relación semántica que se debe establecer.

En las tareas combinadas sería esperable encontrar diferencias significativas en ambas subtareas, dada la demanda ejecutiva de estas. No obstante, en FVSM no ocurrió. Una explicación posible para este hecho está dada por el alto grado de dificultad que representó para el grupo AMS, que no superó las 5 palabras por minuto.

Por último, se realizó para todas las tareas un análisis de cantidad de unidades evocadas en intervalos de 15 segundos y no se observaron patrones de interés. Por otra parte, la desviación estándar y los coeficientes de variación presentaron un comportamiento heterogéneo en cada una de las tareas. Esto indica que sería necesario replicar este estudio con poblaciones mayores, para observar la normalidad del comportamiento de las poblaciones en estudio, pues esta heterogeneidad influye en los resultados inferenciales hasta aquí descriptos.

Como se ha visto hasta acá, en general, las diferencias significativas entre los grupos pueden explicarse por la complejidad tanto lingüística como cognitiva de las tareas y por alteraciones en la evocación de unidades. De hecho, cada vez que los sujetos con EP se han enfrentado a tareas que exigen utilizar estrategias de evocación, seleccionar unidades léxicas y recuperarlas desde el Lexicón, y en forma paralela han debido inhibir otros candidatos léxicos, se han observado diferencias significativas. En este sentido, las diferencias observadas entre EP y AMS pueden ser explicadas debido a la complejidad de la tarea y al déficit ejecutivo que se asocia a procesos dopaminérgicos en el córtex orbital que presentan déficit los sujetos con EP. No obstante, no todas las tareas han permitido dar cuenta de este hecho.

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