Introducción

La empatía es la habilidad para entender y responder a los mensajes emocionales de las demás personas (Decety y Jackson, 2004). Está dividida en dos componentes, la empatía afectiva, que es el proceso por el cual la respuesta emocional de otros genera una reacción similar en el observador (sintonía afectiva o contagio emocional) y la empatía cognitiva, que es la habilidad para adoptar el punto de vista de la otra persona (teoría de la mente) (Lamm, Batson y Decety, 2007; Tabernero y Politis, 2016). De esta forma, la empatía comprende una ruta de ascenso (bottom-up) de resonancia afectiva y una ruta de descenso (top-down) de procesos cognitivos, las cuales son influenciadas por otras variables como la motivación (Decety, 2011).

En la neurociencia cognitiva, se considera que la empatía depende de estructuras cerebrales superiores, aunque sus sustratos fisiológicos subyacentes son necesariamente compartidos con aspectos más generales de la emoción y la sociabilidad, que se ubican en estructuras cerebrales inferiores y del sistema nervioso autónomo (Carter, Harris y Porges, 2009; Porges, 2007).

La habilidad de usar información afectiva para predecir el comportamiento de los demás o regular el propio comportamiento hace de la empatía un elemento fundamental para la adaptación social y el desarrollo moral (Vachon, Lynam y Johnson, 2014). Una de las principales suposiciones con respecto al papel de la empatía en las relaciones humanas es que inhibe los comportamientos antisociales (Jolliffe y Farrington, 2004; Miller y Eisenberg, 1988) y facilita la conducta prosocial (Eisenberg y Miller, 1987). Por ejemplo, los sujetos con conducta antisocial, violencia o agresión sexual son descritos como poco empáticos (Marshall, Hudson, Jones y Fernández, 1995; Miller y Eisenberg, 1988). La baja empatía también se relaciona con los síndromes externalizantes incluidos en el DSM V (American Psychiatric Association, 2013), tales como los trastornos de conducta, el trastorno de personalidad antisocial y el trastorno narcisista de la personalidad.

A pesar de la importancia de la empatía para el ajuste social de los individuos y la explicación de algunos comportamientos disfuncionales, la mayoría de los estudios en este campo se han desarrollado a través de medidas de auto-reporte. Por ejemplo, el meta-análisis desarrollado por Vachon et al. (2014), con 86 estudios realizados con población adulta desde 1960, identificó que solo el 7 % utilizaron medidas objetivas de empatía (ej. pruebas de laboratorio). Ninguno utilizó medidas fisiológicas como índices de empatía afectiva o cognitiva.

Cuatro meta-análisis que han evaluado la posible relación entre empatía y agresividad (Jolliffe y Farrington, 2004; Lovett y Sheffield, 2007; Miller y Eisenberg, 1988; Vachon et al., 2014) han encontrado evidencia contradictoria. En todos se ha concluido que una posible causa de la inconsistencia de los datos es el uso limitado de medidas objetivas de empatía, como por ejemplo las pruebas de laboratorio o el registro de respuestas fisiológicas.

Diferentes investigaciones muestran evidencia a favor del uso de medidas fisiológicas para el estudio de la empatía. Por ejemplo, las personas con alta empatía afectiva responden con mayor actividad del músculo cigomático ante rostros alegres y con mayor actividad del músculo corrugador ante rostros de ira (Dimberg, Andréasson y Thunberg, 2011; Dimberg y Thunberg, 2012; Hühnel, Fölster, Werheid y Hess, 2014). Estas respuestas fisiológicas reflejan el sistema motivacional activado por los estímulos (mayor actividad del músculo cigomático indica un estado motivacional apetitivo y mayor actividad del músculo corrugador un estado motivacional aversivo) (Bradley, Codispoti, Cuthbert y Lang, 2001), por lo cual son índices fisiológicos de la sintonía afectiva entre el observador y la respuesta emocional expresada por las personas en las imágenes.

Este mecanismo ha sido previamente descrito en los estudios sobre contagio emocional (Hatfield, Cacioppo y Rapson, 1992; MacDonald, 2003), en donde el proceso inicia con la percepción del rostro del otro individuo, continúa con la respuesta de mímica facial que sirve como mecanismo de retroalimentación para la propia persona y la induce a un estado emocional similar, lo que finaliza en una respuesta de empatía afectiva y posteriormente, empatía cognitiva. Este proceso está soportado a nivel neurobiológico por el sistema de neuronas espejo que valida la teoría de la simulación como mecanismo para el desarrollo de la empatía (Gallese, 2001; Gallese y Goldman, 1998).

La empatía se da como resultado de la interacción entre sus dos componentes (i.e., afectivo y cognitivo); de hecho, se ha encontrado una correlación positiva entre empatía afectiva y cognitiva (Pérez-Albeniz y de Paul, 2003). Sin embargo, la empatía afectiva ocurre antes que la empatía cognitiva (Decety y Meyer, 2008). Esto se ha demostrado a través de estudios de enmascaramiento, en donde la rápida exposición (30 ms) a expresiones faciales de ira y alegría producen, respectivamente, respuestas automáticas (i.e., sin procesamiento cognitivo), en los músculos corrugador y cigomático (Dimberg, Thunberg y Elmehed, 2000). De esta forma, la actividad de estos músculos han demostrado ser indicadores confiables de procesos automáticos de mímica facial (primer paso para la empatía afectiva, Hess y Blairy, 2001).

En países latinoamericanos son escasas las investigaciones que han estudiado la empatía bajo esta metodología. La mayor parte suelen utilizar instrumentos de auto-reporte (Pineda et al., 2013; Plata, Riveros y Moreno, 2010) o técnicas cualitativas (Cortés, Torres, López-López, Pérez y Pineda-Marín, 2016), las cuales tienen limitaciones debidas al efecto de la deseabilidad social (Vachon et al., 2014). Esto ha generado que el estudio de la empatía a través del registro de respuestas fisiológicas tenga poca difusión.

Adicionalmente, en Colombia (país en donde se obtuvo la muestra del presente estudio), existe la hipótesis de que debido al conflicto armado que se ha presentado durante los últimos 50 años y a la sobreexposición a imágenes al respecto en la población general, se ha generado una desensibilización a estímulos con alto contenido social-afectivo negativo, así como un déficit en la respuesta de empatía (Barreto, Borja, Serrano y López-López, 2009; López y Sabucedo, 2007). Sin embargo, no existe evidencia de este fenómeno a través del registro de respuestas fisiológicas.

Por todo lo expuesto anteriormente, el objetivo del presente estudio fue comparar la actividad de los músculos cigomático y corrugador ante imágenes con diferente contenido social afectivo en personas con baja y alta empatía afectiva. Esto se hizo con el fin de confirmar su validez como correlatos fisiológicos de empatía afectiva y evaluar la hipótesis de una posible desensibilización hacia estímulos con alto contenido social aversivo en poblaciones que han estado expuestas a contenido gráfico violento. En caso de que esta última hipótesis fuera cierta, se esperaría que los participantes, independientemente de su nivel de empatía afectiva, presenten una actividad del músculo corrugador de intensidad baja y no significativamente distinta ante imágenes con diferente contenido social (i.e., positivo, neutro, negativo).

Debido a los resultados encontrados en otras poblaciones (Dimberg et al., 2011; Dimberg y Thunberg, 2012; Hühnel et al., 2014) y a la evidencia sobre el carácter automático de las respuestas del músculo corrugador y cigomático ante estímulos con diferente contenido social afectivo (Dimberg et al., 2000), la hipótesis del presente estudio fue que las personas con alta empatía afectiva tendrían mayor actividad de los músculos cigomático y corrugador ante imágenes con contenido social positivo y negativo, respectivamente, en comparación con las personas con baja empatía afectiva.

Método

Participantes

Los participantes se seleccionaron a través de un muestreo no probabilístico intencional. La muestra estuvo conformada por 60 participantes pertenecientes a población general con un rango de edad entre 18 y 30 años, los cuales fueron divididos en dos grupos: baja empatía afectiva (. = 30) y alta empatía afectiva (. = 30), de acuerdo con el puntaje obtenido en la escala de Preocupación Empática, principal índice de empatía afectiva del Índice de Reactividad Interpersonal (IRI) (Davis, 1980; Vachon et al., 2014). Debido a que los puntajes en empatía afectiva suelen ser mayores en mujeres que en hombres, la selección de los participantes se hizo a través de una división de medianas (median-split) separadas por sexo; de lo contrario, la muestra de sujetos con alta empatía afectiva hubiera quedado conformada en gran parte por mujeres (Dimberg et al., 2011).

En la Tabla 1 se resumen las características sociodemográficas básicas y los puntajes en la escala Preocupación Empática de los participantes. Como criterios de exclusión al estudio se tuvo en cuenta el reporte de enfermedades físicas o psicológicas, estar bajo tratamiento farmacológico y tener problemas de visión no corregidos. Todos los participantes firmaron el formato de consentimiento informado y el estudio fue aprobado por el Comité de Ética de la institución.

Estímulos y manipulación experimental

Se seleccionaron 36 imágenes del Sistema Internacional de Imágenes Afectivas[1] ([IAPS] Lang, Bradley y Cuthbert, 2008). De estas, 12 representaban interacciones sociales positivas (ej. personas felices o sonriendo), 12 representaban interacciones sociales neutrales (ej. personas sin expresiones emocionales) y 12 representaban interacciones sociales negativas (ej. personas llorando, con dolor o sufriendo).

Para la selección de las imágenes del IAPS se utilizaron los valores normativos de la población colombiana (Gantiva, Guerra, y Vila, 2011), a partir de los puntajes en las dimensiones de valencia y arousal (los cuales van de 1 a 9). Se utilizaron los siguientes criterios: a) las imágenes con contenido social positivo no debían tener diferencias significativas en arousal en comparación con las imágenes con contenido social negativo (M = 5.22, DE = .64; M = 5.76, DE = .55; F_(2,35) = 20.61, p = .08); b) las imágenes con contenido social positivo fueron seleccionadas de aquellas con altos puntajes en valencia, mientras que las imágenes con contenido social negativo tenían bajos puntajes en valencia (M = 7.20, DE = .45; M = 2.31, DE = .47; F_(2,35) = 272.58, p < .001); y c) las imágenes con contenido social neutral tenían puntajes intermedios en valencia y arousal (M = 5.65, DE = .62; M = 4.27, DE = .52), con diferencias significativas en valencia y arousal con las otras dos categorías de imágenes (todas las p < .002).

Las imágenes fueron presentadas por seis segundos en un monitor de pantalla plana de 19 pulgadas localizado aproximadamente a 60 centímetros del participante. Se organizaron cuatro órdenes diferentes para la presentación de las imágenes; cada orden estuvo conformado por 36 ensayos contrabalanceados, con la restricción de no presentar dos imágenes consecutivamente de la misma categoría de contenido social. Cada uno de los órdenes fue presentado a 15 participantes. El intervalo entre ensayos varió aleatoriamente entre 10 y 14 segundos. La presentación de las imágenes fue programada con el software E-Prime 2.0 (Psychology Software Tools, PA, USA). El experimento se llevó a cabo en una sola sesión con una duración aproximada de 45 minutos.

Registro de medidas fisiológicas

La actividad de los músculos cigomático y corrugador se registró con un equipo PowerLab 26T (AD Instruments, Australia). La electromiografía (EMG) fue registrada con electrodos de 4 mm de Ag/AgCl colocados sobre los músculos cigomático y corrugador izquierdos (Fridlund y Cacioppo, 1986). Se utilizó un filtro de banda entre 10 a 1000 Hz y la señal se integró y rectificó con una constante de tiempo de 500 ms. Ambas respuestas se adquirieron con una tasa de muestreo de 1000 Hz y se registraron en microvoltios (µv).

Medidas de auto-reporte

Para la evaluación de la empatía afectiva se utilizó la escala de preocupación empática de la versión validada en Colombia del IRI (Davis, 1980; Pineda et al., 2013). El IRI es un instrumento compuesto por 28 ítems con opción de respuesta de 0 a 4 que se califica a partir de la suma de cada ítem en cada una de las cuatro escalas (toma de perspectiva, fantasía, preocupación empática y estrés personal por empatía). La escala de preocupación empática es la principal escala de empatía afectiva (Vachon et al., 2014). La consistencia interna de esta escala fue de .77.

Procesamiento de datos y análisis estadístico

La actividad de los músculos cigomático y corrugador se obtuvo a partir del cálculo del área bajo la curva de la respuesta de cada músculo durante la presentación de cada imagen; para esto, al valor de cada muestra durante el período de observación de la imagen (6 s), se le restó la actividad media durante el segundo previo al inicio de la imagen. Posteriormente, se obtuvo el promedio de todos los puntajes diferenciales por cada categoría de imagen.

El análisis de los datos fisiológicos se hizo a través de dos ANOVAs 2 × 3 bifactoriales mixtas, con la variable Grupo (Baja empatía / Alta empatía) como factor intersujeto, la variable Imagen (contenido social positivo, neutral y negativo) como factor intrasujeto y cada respuesta fisiológica como variable dependiente. Los análisis post-hoc se hicieron a través de la comparación de pares utilizando la corrección Bonferroni. Se reporta el tamaño del efecto para cada ANOVA (η..; pequeño ≥ .01, medio ≥ .06, grande ≥ .14; Cohen, 1988) y para las comparaciones de pares (. Cohen).

Finalmente, con el objetivo de establecer la relación entre los puntajes en la escala Preocupación Empática (empatía afectiva) y las respuestas de los músculos cigomático y corrugador ante las imágenes con contenido social afectivo (i.e., positivas y negativas), se realizó un análisis de correlación de Pearson y un análisis de regresión lineal. El nivel de significancia para todos los análisis fue de .05 y se llevaron a cabo en el programa estadístico SPSS 20.0.

Resultados

Actividad del músculo cigomático

El ANOVA identificó un efecto principal significativo para Imagen (F_2,96 = 13.16, p = .001, η_p² = .21). Las imágenes con contenido social positivo generaron mayor actividad del músculo cigomático (M = 4.28, DE = 7.65), en comparación con las imágenes con contenido social neutral (M = .81, DE = 1.92, p= .001, d Cohen = .62) y negativo (M = .27, DE = .99, p = .003, d Cohen = .73). También se encontró un efecto principal significativo para Grupo (F_1,48 = 5.13, p = .02, η_p² = .09); en general las personas con alta empatía afectiva respondieron con mayor actividad del músculo cigomático (M = 2.66, DE = 4.25), en comparación con los participantes con baja empatía afectiva (M = .77, DE = 1.91, p = .02, d Cohen = .57). Sin embargo, como se identificó en la interacción significativa Grupo × Imagen (F_2,96 = 5.93, p = .01, η_p² = .11), únicamente las imágenes sociales positivas generaron una actividad significativamente mayor del músculo cigomático en los participantes con alta empatía afectiva en comparación con los participantes con baja empatía afectiva (p = .01, d Cohen = .71) (ver Figura 1A y Tabla 2).

Actividad del músculo corrugador

El ANOVA identificó un efecto principal significativo para Imagen (F_2,96 = 19.79, p < .001, η_p² = .29). Las imágenes con contenido social negativo generaron mayor actividad del músculo corrugador (M = 3.40, DE = 5.39), en comparación con las imágenes con contenido social neutral (M = .91, DE = 2.02, p < .001, d Cohen = .61) y positivo (M = -.43, DE = 1.26, p < .001, d Cohen = .97) y las imágenes con contenido social neutral mayor actividad que las imágenes positivas (p = .003, d Cohen = .79). El factor Grupo no fue significativo (F_1,48 = 2.86, p = .09, η_p² = .05).

Como se observa en la Figura 1B, el efecto de interacción Grupo × Imagen fue significativo (F_2,96 = 4.85, p = .02, ηp² = .09), solamente las imágenes con contenido social negativo generaron una actividad significativamente mayor del músculo corrugador en los participantes con alta empatía afectiva en comparación con los participantes con baja empatía afectiva (p = .04, d Cohen = .61) (Tabla 2).

Figura 1
Actividad de los músculos cigomático (panel A) y corrugador (panel B) ante imágenes con contenido social positivo, neutral y negativo en personas con baja y alta empatía afectiva.

*p < .05

Relación entre los puntajes en empatía afectiva y la EMG facial

El análisis de correlación mostró que los puntajes en la escala Preocupación Empática tienen una relación positiva y significativa con la actividad del músculo cigomático ante imágenes sociales positivas (r = .39, p = .004) y con la actividad del músculo corrugador ante imágenes sociales negativas (r = .27, p = .05). El coeficiente de regresión estandarizado (β) revela una pendiente positiva y significativa entre el puntaje en la escala Preocupación Empática (empatía afectiva) y la actividad del músculo cigomático ante imágenes con contenido social positivo (β = .39, R² = .15, t = 3.00, p = .004) (Figura 2A) y una pendiente positiva y significativa con la actividad del músculo corrugador ante imágenes con contenido social negativo (β = .27, R² = .07, t = 1.99, p = .05) (Figura 2B).

Figura 2.
Diagramas de dispersión de puntos para la relación entre puntajes en Preocupación Empática y la actividad del músculo cigomático ante imágenes sociales positivas (A) y la actividad del músculo corrugador ante imágenes sociales negativas (B).

Discusión

La presente investigación tuvo por objetivo comparar la actividad de los músculos cigomático y corrugador ante imágenes con diferente contenido social en personas con baja y alta empatía afectiva, con el fin de validar esta metodología y su uso como índice fisiológico de este tipo de empatía. Los resultados mostraron que los participantes con alta empatía afectiva respondieron con mayor actividad del músculo cigomático ante imágenes positivas y mayor actividad del músculo corrugador ante imágenes negativas. Asimismo, los puntajes en la escala preocupación empática, que mide empatía afectiva, están relacionados positiva y significativamente con la actividad de los músculos cigomático y corrugador ante imágenes positivas y negativas, respectivamente. Sin embargo, esta relación fue mayor con la actividad del músculo cigomático ante imágenes sociales positivas en comparación con la actividad del músculo corrugador ante imágenes negativas.

La mayor actividad de los músculos cigomático y corrugador en los participantes con alta empatía afectiva sugiere que experimentan un mayor afecto positivo ante imágenes sociales agradables y un mayor afecto negativo ante imágenes sociales desagradables (Bradley et al., 2001; Gantiva y Camacho, 2016; Gantiva, Guerra y Vila, 2015; Michelini, Acuña y Godoy, 2015), lo que refleja una sintonía afectiva entre el observador y el contenido social del estímulo, requisito fundamental para la empatía afectiva (Decety y Jackson, 2004; Lamm, Batson y Decety, 2007).

Estudios previos han reportado resultados similares; por ejemplo, Dimberg et al. (2011) encontraron en personas con alta empatía afectiva mayor actividad de los músculos cigomático y corrugador ante expresiones faciales de alegría e ira, respectivamente, lo que indica mayor mímica facial en las personas con alta empatía afectiva. Estas diferencias se observan desde los 500 ms (Dimberg y Thunberg, 2012) e incluso sin que la persona sea consciente de lo que observó (Dimberg et al., 2000).

El incremento en la actividad de los músculos cigomático y corrugador en personas con alta empatía afectiva, cuando observan estímulos con diferente contenido social, puede estar soportado por el sistema de neuronas espejo (Gallese, 2001) y la teoría de la simulación como mecanismo explicativo de la empatía (Gallese y Goldman, 1998). El sistema de neuronas espejo está compuesto por una red compleja de áreas visuales en las regiones occipital, parietal y temporal y dos regiones predominantemente motoras (parte anterior del lóbulo parietal inferior y el sector del lóbulo frontal conformado por el cortex premotor ventral más la región posterior del giro frontal inferior) (Acharya y Shukla, 2012; Rizzolatti y Craighero, 2004), las cuales interactúan para generar movimientos similares a los observados, en este caso las expresiones faciales de los estímulos. Esta respuesta de mímica facial induce estados afectivos similares a los observados lo cual desemboca en una respuesta de empatía afectiva.

En conjunto, los resultados de los diferentes estudios sugieren que las respuestas de los músculos cigomático y corrugador ante estímulos con diferente contenido social son indicadores confiables de empatía afectiva y pueden ser utilizados como marcadores fisiológicos en investigaciones en el campo de las neurociencias y la psicofisiología.

Finalmente, los resultados del presente estudio no apoyan la hipótesis de una desensibilización en los participantes ante estímulos sociales negativos (Barreto et al., 2009; López y Sabucedo, 2007), pues independientemente del nivel de empatía afectiva, todos respondieron con mayor actividad del músculo corrugador ante imágenes sociales negativas en comparación con las imágenes neutrales y positivas. Este resultado no puede ser generalizado a toda la población colombiana, dado el tamaño reducido de la muestra y su procedencia.

Los resultados de esta investigación deben ser analizados tomando en cuenta las siguientes limitaciones. Primero, solamente se utilizaron respuestas fisiológicas como índices de empatía afectiva; en futuros estudios se sugiere utilizar medidas fisiológicas de empatía cognitiva, como por ejemplo resonancia magnética funcional (Neumann y Westbury, 2011). Segundo, si bien se utilizaron medidas de auto-reporte y fisiológicas de empatía, existen otras metodologías para evaluarla; por ejemplo, respuestas conductuales ante inducción de estados afectivos en el laboratorio y lectura de gestos faciales (Vachon et al., 2014). El uso de diferentes metodologías y su correlación permitirán comprender de forma más integral el papel que tiene la empatía sobre el comportamiento.

Finalmente, la distribución de los sexos al interior de cada grupo no fue equitativa (mayor número de hombres que de mujeres), lo que conlleva a que los resultados sean más generalizables a los hombres. Sin embargo, se resalta que no hubo diferencias significativas en la distribución de sexos entre los grupos, lo cual favorece la validez interna de los resultados.

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