Opuntia ficus-indica (L.) (Caryophyllales: Cactaceae), popularmente conocida como nopal, es una especie de relevancia económica para México (Torres-Ponce et al., 2015). De acuerdo con el Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera (SIAP), se cultivan alrededor de 57,920 ha con nopal, de las cuales, 45,320 ha tienen como destino la producción de cladodios tiernos o nopalitos y 12,600 hapara la producción de frutos (SIAP, 2020). Ambos son utilizados para consumo humano así como para otros usos en medicina tradicional, cosméticos y como hospedante para la grana cochinilla Dactylopius coccus (Hemiptera: Dactylopidae) de la que se extrae un pigmento natural denominado carmín (Torres-Ponce et al., 2015, Govela-Contreras et al., 2021).

Uno de los factores que limita la productividad del nopal en México es el impacto de los insectos catalogados como plagas, entre estos se señalan a Cactophagus spinolae Champion (Coleoptera: Curculionidae), Dactylopius opuntiae (Cockerell) (Hemiptera: Dactylopiidae) y Hesperolabops nigriceps Reuter (Hemiptera: Miridae) (Mena-Covarrubias, 2018). Otras especies como Loxomorpha flavidissimalis (Grote) (Lepidoptera: Crambidae) (González-Hernández et al., 2019) y Cylindrocopturus biradiatus Champion (Coleoptera: Curculionidae) (Vargas-Mendoza et al., 2008; Bautista-Martínez et al., 2016) dependiendo de la región del país, también pueden alcanzar el estatus de plagas primarias.

El picudo de la espina del nopal, C. biradiatus es una especie nativa de México (Champion, 1906); su presencia fue documentada en la Ciudad de México, Estado de México, Guanajuato, Michoacán, Morelos, Querétaro, Puebla, San Luis Potosí y Zacatecas (Champion, 1906; Castañeda-Vildózola et al., 2021). Habita sobre los cladodios, la hembra perfora la areola que origina a la espina para ovipositar. Las larvas son endófitas y se alimentan del tejido interno de la areola; el daño se manifiesta por la presencia de secreciones de mucilago que se acumulan y cristalizan sobre la base de la espina. Una alta incidencia de daño puede interferir con el desarrollo de los cladodios (Vargas-Mendoza et al., 2008; Castañeda-Vildózola et al. 2021).

El manejo de este insecto se basa en el uso de insecticidas sintéticos, sin embargo, su eficiencia es limitada (Mena-Covarrubias, 2011). Con respecto a sus enemigos naturales, hasta la fecha no han sido registrados. En este sentido y de acuerdo con Gómez y Concha (2017), el conocimiento del complejo de los enemigos naturales asociados con insectos fitófagos de interés agrícola es trascendental desde una perspectiva científica, así como en la toma de decisiones para la implementación de un programa de manejo integrado de plagas. El objetivo principal de esta nota es reportar a Eupelmus pulchripes (Cameron) como un agente de control biológico natural asociado con C. biradiatus en México.

En mayo de 2019 se extrajeron 70 cladodios infestados por C. biradiatus (Figura 1A) de una plantación de nopal localizada en la estación experimental de la Facultad de Ciencias Agrícolas, de la Universidad Autónoma del Estado de México, ubicado en la comunidad del Cerrillo, Piedras Blancas (19° 14’ 35.52” N, 99° 24’ 43.2” W; 2,614 m.s.n.m.), Toluca, Estado de México. El procesamiento del material vegetal se realizó in situ. Se removió el tejido afectado para la extracción de las larvas del curculiónido (Figura 1B); estas fueron depositadas en cajas de Petri donde se revisaron con la finalidad de determinar la presencia de larvas de himenópteros ectoparasitoides.

Las larvas de C. biradiatus parasitoidizadas, así como las pupas de un himenóptero parasitoide alojadas en las cámaras de pupación en conjunto con restos del curculiónido, se extrajeron con la finalidad de evitar mortalidad y permitir su desarrollo. Estas se trasladaron al laboratorio para depositarlas en cajas de Petri (9.0 × 1.0 cm) que contenían un disco de papel filtro y además se adicionó algodón humedecido con agua destilada para evitar desecación. Se incubaron a una temperatura de 25 ± 2 °C, humedad relativa entre 60-70 % y con supervisión diaria hasta la obtención de los parasitoides adultos.

Los parasitoides emergentes se recolectaron y preservaron en etanol al 70% para su posterior determinación usando un microscopio estereoscópico Nikon modelo C-PSN, tomando como referencia los caracteres morfológicos externos propuestos por Gibson (2011). Todos los parasitoides pertenecieron al género Eupelmus Dalman (Hymenoptera: Eupelmidae). La tomada de fotografías se realizó con una cámara

Canon 5D acoplada a un microscopio Carl Zeiss modelo SteREO Discovery V20.Posteriormente se procedió con el procesamiento de imágenes y elaboración de figuras con el software libre GIMP versión 2.10.14.Adicionalmente se enviaron especímenes al Dr. Gary Gibson, Agriculture and Agri-FoodCanada, Canadian National Collection of Insects, Arachnids and Nematodes (CNC), Canadá, para complementar la determinación especifica.

De enero a junio de 2021, se continuó con la búsqueda de Eupelmus sp, en la estación experimental de la Facultad de Ciencias Agrícolas, siguiendo el procedimiento mencionado previamente. En este estudio, se extrajeron y disectaron por semana 12 cladodios infestados,a fin de determinar la presencia de los estados inmaduros del parasitoide durante el desarrollo de C. biradiatus. Además se cuantificó la presencia de adultos activos en su búsqueda de larvas huésped. En este estudio se registró el número de avispas observadas desde las 09:00 hasta las 18:00 h y se tomaron fotografías con una cámara digital Sony modelo DSC-HX60V para documentar el proceso de búsqueda y parasitoidismo (Figuras 1C y 1D).

Con la finalidad de conocer nuevos sitios de distribución de Eupelmus sp. en México, en abril de 2021, se realizó una búsqueda complementaria en el municipio de Epazoyucán, estado de Hidalgo (19° 59’ 47.92” N, 99° 40’ 40.5” W; 2,419 m.s.n.m) en nopales infestados por larvas de C. biradiatus. Los especímenes se encuentran depositados en el Insectario de la Facultad de Ciencias Agrícolas de la Universidad Autónoma del Estado de México, colección entomológica del Colegio de Postgraduados (CEIFIT) campus Montecillos del Estado de México y en CNC.

En Toluca, México se recolectaron 118 y 916 larvas de C. biradiatus en 2019 y 2021 respectivamente, de las cuales cuatro y once de cada una estuvieron parasitoidizadas por Eupelmus sp. Durante los dos años se extrajeron siete y 28 pupas de Hymenoptera del interior de las cámaras de pupación del curculiónido que correspondieron también a Eupelmus sp. En Epazoyucán se obtuvieron 43 larvas de C. biradiatus y ninguna estuvo parasitada, sin embargo,se capturó una hembra de Eupelmus sp. en el interior de una cámara de pupación. En total se obtuvieron 43 avispas hembra (42 en el Estado de México y 1 en Hidalgo) y de acuerdo con la información proporcionada por el Dr. Gibson, todos los especímenes correspondieron a la especie Eupelmus pulchriceps (Figuras 1C, 1D y 1E).

Eupelmus Dalman es un género de avispas parasitoides cosmopolitas integrado por más de 300 especies, de las cuales 14 tienen presencia en Norteamérica (Gibson 2011, Noyes 2022). Eupelmus está representado en México por E. cyaniceps Ashmead, E. annulatus Nees, E.pulchripes y E.cushmani (Crawford) (Reyes-Villanueva, 1987; Estrada-Virgen et al., 2019; Chaires-Grijalva et al., 2020; Pérez-Benavides et al., 2020). Esta última especie es bien conocida por su asociación con curculiónidos de interés agrícola como Anthonomus grandis Cano y Copturus aguacatae Kissinger (Estrada-Virgen et al., 2019; Chaires-Grijalva et al., 2020).

La distribución de E. pulchriceps en México incluye a los estados de Chiapas, Guerrero, Jalisco, México, Morelos, Oaxaca, Querétaro y Veracruz, siguiendo un patrón altitudinal desde los 20 hasta los 2044 m.s.n.m. (Pérez-Benavides et al., 2020). Este estudio adiciona a Hidalgo como nuevo registro estatal para E. pulchriceps, así como nuevos registros altitudinales desde los 2419 hasta los 2614 m.s.n.m., lo que representa la mayor distribución altitudinal reportada para esta especie.

En opinión de Gibson (2019, comunicación personal proporcionada por escrito), existe incertidumbre con respecto a la validez de la especie “E. pulchriceps” ya que podrían representar un complejo constituido por al menos dos especies. El supuesto se sustenta en parte por su distribución latitudinal (norte-sur) y altitudinal, atípicamente amplios en América. Además, existe variación en el patrón de coloración del escapo antenal (negro y naranja) en los especímenes de las diferentes zonas de su área de distribución que aún no permite una diferenciación, en consecuencia, se requieren estudios adicionales con técnicas moleculares que quizás permitan determinar la identidad del complejo de especies.

En relación con lo señalado anteriormente, Pérez-Benavides et al. (2020), en su estudio también concluyeron que la especie que determinaron como Eupelmus sp. aff. pulchriceps asociada con varias especies de Bruchidae en México podrían representar una especie aun no descrita. En este contexto tomando como referencia la recomendación proporcionada por Gibson (2019 comunicación proporcionada por escrito), la especie E. pulchrip es presente en México tentativamente puede considerarse como válida.

Eupelmus pulchriceps es un parasitoide koinobionte generalista asociado con Orthoptera, Hemiptera, Diptera, Hymenoptera y Coleoptera (Noyes, 2022), sin embargo, la mayoría de sus huéspedes son coleópteros incluidos en las familias Curculionidae y Bruchidae con 46 especies documentadas (Noyes, 2022). En Curculionidae parasita a 11 géneros y 17 especies. Este estudio reporta por primera vez la asociación de E. pulchriceps con un miembro de la familia Curculionidae en México, siendo C. biradiatus, especie de relevancia económica que ocurre en el agroecosistema nopal. En Estados Unidos de Norteamérica se tienen registros de C. longulus LeConte y C. adspersus LeConte como huéspedes de E. pulchriceps (Charlet et al., 2001; Noyes 2022).

Las larvas de E. pulchricepsocurrieron a finales de abril hasta mediados de junio; son solitarias, estuvieron adheridas al dorso y en la pleura de la larva de C. biradiatus. Las pupas se observaron a finales de abril hasta finales de junio. Desde su recolección hasta la emergencia de los adultos transcurrieron 11.27 días (N= 11 pupas, rango= 3-15 días). Este comportamiento se atribuye a la heterogeneidad en las fechas de parasitismo por las hembras de E. pulchriceps sobre su huésped. La emergencia de los adultos de E. pulchriceps se documentó a finales de abril hasta inicios de julio.

Mar-Gonzales (2017), determinó que la pupación de E. cushmani tuvo una duración de 11días sobre el huésped Callosobruchus maculatus (Coleoptera: Bruchidae). Este resultado permite concluir tentativamente que existe similitud en la biología de ambas especies, no obstante, a los diferentes huéspedes que parasitan. Los adultos de E. pulchriceps fueron abundantes en 2021, se contabilizaron 42 hembras desde finales de abril hasta finales de junio. Estuvieron activas sobre los cladodios de nopal por 3.88 minutos (N=17, 1-7 minutos) en su búsqueda de larvas de C. biradiatus desde las 09:00 hasta las 14:00 h, sin embargo, la mayor actividad ocurrió de 11:00 a 14:00 h con 37 avistamientos.

En este estudio, se observaron dos hembras de E. pulchriceps desde su arribo a las areolas infestadas por las larvas de C. biradiatus. El proceso de búsqueda, localización y oviposición (Figuras 1C y1D) requirieron de 65 minutos (N=2, 64-66 minutos). Este registro aporta la primera observación que documenta parte de la biología reproductiva de E. pulchriceps; no obstante, se requieren de investigaciones posteriores para ampliar el conocimiento de su bioecología y la interacción con su huésped en las condiciones de cultivo del nopal implementadas en las zonas de estudio.

Agradecimientos

E. pulchriceps.

REFERENCIAS

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Notas de autor

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