El estudio se realizó en Playa Magagna (43°22’56”S, 65°2’42”O), ubicada en la franja costera de la provincia de Chubut, a 12 km de la localidad de Rawson, capital de la provincia (Fig. 1). Fue descrita por Matteucci (2018) como una zona ecotono incluida dentro del Complejo Planicies y Terrazas del Chubut donde la vegetación predominante es la estepa arbustiva con componentes de las provincias fitogeográficas del Monte y Patagónica.

Se seleccionaron 6 sitios de estudio con una separación de al menos 500 m entre sí (Fig. 1). El trabajo de campo se llevó a cabo durante la segunda semana del mes de febrero de 2021 (estación de verano), coincidiendo con el periodo de mayor abundancia y diversidad de artrópodos asociados a arbustos de ambientes áridos (Martínez et al., 2021). El muestreo se realizó entre las 10 am y las 17 pm, en condiciones climáticas apropiadas (mínima velocidad de viento).

Fig. 1. Fig. 1. Área de estudio, sitios de muestreo (simbolizados con la letra “S” y rombos negros) y foto del ambiente característico de la zona costera de Playa Magagna. Fig. 1. Área de estudio, sitios de muestreo (simbolizados con la letra “S” y rombos negros) y foto del ambiente característico de la zona costera de Playa Magagna.

Atriplex lampa (Moq.) D. Dietr.(Amaranthaceae, antes Chenopodiaceae)

Conocido vulgarmente como zampa (Quintana, 2015; Fig. 2a). Subarbusto dioico (Kröpfl & Villasuso, 2012; Forcone & González, 2014) perenne de 0,3 a 1,5 m de altura muy ramoso, de característico color verde claro ceniciento (Kröpfl & Villasuso, 2012). Esta especie conserva gran parte de su follaje durante todo el año, su floración se produce en octubre-noviembre, y generalmente habita en suelos salinos (Kröpfl& Villasuso, 2012; Velasco & Siffredi, 2013). Su distribución en Argentina incluye las provincias de Buenos Aires, Catamarca, Chubut, Córdoba, La Pampa, La Rioja, Mendoza, Neuquén, Río Negro, Salta, Santa Cruz, San Juan, San Luis y Tucumán (IBODA, 2023).

Chuquiraga erinacea ssp. hystrix (Don) C. Ezcurra (Asteraceae, antes Compositae)

Es un arbusto ramoso, de 0,70 a 1,5 m de altura, con follaje denso, se lo identifica comúnmente con el nombre de uña de gato (Kröpfl& Villasuso, 2012; Quintana, 2015; Fig. 2b). Se encuentra presente en planicies de suelos arenosos o pedregosos y en terrenos salitrosos (Forcone & Gonzalez, 2014). En la Argentina se distribuye en Catamarca, Chubut, La Pampa, La Rioja, Mendoza, Neuquén, Río Negro, San Juan y San Luis (IBODA, 2023).

Fig. 2.

a) Atriplex lampa (“zampa”) y b) Chuquiraga erinacea ssp. hystrix (“uña de gato”).

Para la recolección de artrópodos se seleccionaron cinco ejemplares de cada especie arbustiva por sitio de muestreo (5 ejemplares x 2 especies x 6 sitios= 60 arbustos muestreados). Se utilizó una adaptación del método de captura indirecto denominado “golpe con paraguas entomológico” (Zúñiga et al., 2011). El mismo consistió en un copo de 65 cm de diámetro que se colocó bajo la vegetación, mientras que con una vara se realizaron aproximadamente 40 golpes a la vegetación, abarcando todo el perímetro de la planta. El material recolectado en el copo se volcó inmediatamente en una bolsa de nylon de 80 cm x 110 cm que fue rociada con alcohol al 70 %, con el fin de evitar que los artrópodos predadores consuman parte del material recogido (Martínez et al., 2021). Las muestras fueron etiquetadas y conservadas en cámara fría (-18 °C) hasta el momento de su procesamiento y determinación taxonómica.

Con el objetivo de analizar la relación entre la estructura de los ensambles de artrópodos y determinadas características de la vegetación, a cada arbusto muestreado se le registró la altura, el área del canopeo, el porcentaje de cobertura y la riqueza de especies de plantas acompañantes en el parche de vegetación. Cabe destacar que se seleccionaron arbustos que estuvieran dispuestos en parches de tamaños representativos (cercanos a los 2 m de diámetro), descartando los valores extremos. Además, se estimó el volumen del canopeo utilizando la fórmula de medio elipsoide (Martínez et al., 2021):

Donde a, b y c son el diámetro mayor, el perpendicular y la altura respectivamente.

El procesamiento de las muestras de artrópodos se hizo bajo lupa binocular en el Laboratorio de Fauna Terrestre (LAFATE) del Instituto Patagónico para el Estudio de los Ecosistemas Continentales (IPEEC- CONICET). Para la determinación de los diferentes ejemplares se utilizaron claves dicotómicas (Triplehorn et al., 2005; Grismado et al., 2014) y se consultó el material de referencia depositado en la Colección Entomológica del IPEEC. Diversos autores han discutido la suficiencia taxonómica de artrópodos, postulando que el nivel de familia es generalmente adecuado, sobre todo en estudios ecológicos de comunidades biológicas poco conocidas donde la identificación de los géneros y las especies es muy compleja (Báldi, 2003; Caruso & Migliorini, 2006; Lin et al., 2012; Timms et al., 2013). En este trabajo, todos los artrópodos fueron determinados a nivel de familia, excepto Chalcidoidea y Coccoidea.

Para estudiar los aspectos funcionales de los ensambles, los artrópodos fueron asignados a gremios tróficos basándose en los hábitos alimenticios generales de cada familia. Los gremios considerados fueron: fitófagos, predadores, detritívoros y parasitoides. Debido a la gran variedad de hábitos que presentan las hormigas (Hoffmann & Andersen, 2003), la clasificación propuesta no resulta apropiada. Por lo tanto, se decidió no incluir a Formicidae en el análisis de los gremios tróficos.

Los ejemplares se depositaron en la Colección Entomológica del IPEEC. Las variables biológicas estimadas y consideradas en los análisis estadísticos fueron: la abundancia (conteo total de individuos) tanto de las familias de artrópodos como de los gremios tróficos, el número de familias y la diversidad de insectos y arácnidos por especie vegetal. Todas estas variables se calcularon considerando al total de artrópodos capturados en los cinco arbustos por sitio de muestreo. La estimación de la diversidad alfa o local se obtuvo a partir de los índices de Shannon-Wiener y Simpson.

Para analizar la variación entre especies arbustivas de las características vegetales, la abundancia de artrópodos (taxones dominantes y gremios tróficos) y la diversidad de familias, se emplearon modelos lineales generalizados mixtos (GLMM). Para todas las variables respuestas basadas en conteos se empleó la función de distribución de Poisson. Cuando la dispersión de los datos fue muy elevada, se usó la distribución Binomial Negativa. Para las variables relacionadas con la arquitectura vegetal (continuas) se utilizó la función de distribución gaussiana. El sitio de muestreo fue incluido en los modelos como un factor aleatorio (Zuur et al., 2009).

La significancia de los modelos se evaluó a través del análisis de la devianza en comparación a los correspondientes modelos nulos con la función anova. Para la construcción de los GLMMs se emplearon los paquetes lme4 (Bates et al., 2015), glmmTMB (Brooks et al., 2017) y para probar la sobredispersión de los datos se empleó el paquete aods3 (Lesnoff & Lancelot, 2013). Estos paquetes y funciones pertenecen al software R (R Core Team, 2024).

Para comparar la variación en la estructura de los ensambles asociados a cada especie arbustiva (diversidad beta), se llevó a cabo mediante escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) en dos dimensiones. Los ejemplares arbustivos fueron ordenados en función de las familias de artrópodos, basándose en una matriz de similitud biológica, utilizando como medida de distancia el índice de Bray-Curtis aplicado sobre la abundancia de los taxones (Legendre & Legendre, 2012). El NMDS tiene asociada una medida de la bondad de la representación bidimensional denominada stress. Como regla general se considera que valores de esta medida por debajo de 0,2 se corresponden con una representación adecuada (Clarke & Warwick, 2001).

La significancia estadística de los patrones hallados en los ordenamientos de los NMDS fue evaluada mediante Análisis Permutacionales de la Varianza, PERMANOVA (Anderson, 2001). Antes de efectuar el PERMANOVA se evaluó la homogeneidad de varianza multivariada o dispersión y el número de las permutaciones se fijó en 999. El PERMANOVA fue realizado empleando la misma matriz de similitud que la empleada para construir el NMDS.

Para analizar la relación entre los ensambles de artrópodos y la variación de las características vegetales a nivel intraespecífico (altura, área de canopeo, volumen, cobertura y riqueza de especies de plantas acompañantes), se efectuó un análisis de redundancia basado en distancia (dbRDA) (Legendre & Legendre, 2012). En este análisis multivariado, la variable respuesta fue la misma matriz de similitud empleada para los análisis anteriores, y las variables explicatorias fueron las características vegetales, las cuales se estandarizaron previamente debido a que fueron medidas en diferentes unidades. El número de permutaciones a la cual se testeó la significancia del modelo fue de 999. El área del canopeo no se incluyó en el modelo final debido a su elevada correlación con las otras variables. El modelo considerado fue el siguiente: Matriz de similitud ~ Altura + Riqueza de especies acompañantes (S) + Cobertura + Volumen. Para una mejor visualización de los resultados, solo se graficaron los scores de las 10 familias más abundantes.

El NMDS se realizó utilizando la función metaMDS y se graficó con el paquete ggplot2 (Wickham, 2016). El PERMANOVA se hizo con la función adonis. El dbRDA se llevó a cabo con las funciones decostand y capscale. Todas estas funciones están incluidas en el paquete vegan de R (Oksanen et al., 2022).

Tabla I.

También se indica el número total de artrópodos capturados y la asignación a cada gremio trófico.

Los ejemplares de A. lampa se caracterizaron por tener un canopeo de mayor volumen y una cobertura vegetal más elevada. El resto de las variables vegetales no fueron significativamente diferentes entre especies arbustivas (Tabla II).

Tabla II. Tabla II. Valores promedios de las variables vegetales por especie arbustiva. Tabla II. Valores promedios de las variables vegetales por especie arbustiva.

Los asteriscos muestran las diferencias significativas detectadas con los modelos GLMM.

Al analizar la variación de la abundancia de las principales familias de artrópodos en función de la especie arbustiva, se encontró que Cicadellidae, Salticidae, Anyphaenidae y Chalcidoidea fueron significativamente más abundantes en A. lampa que en C. erinacea ssp. hystrix. Para el caso de Formicidae y Coccoidea se evidenció el patrón opuesto (no significativo). Cabe destacar que los hemípteros herbívoros más numerosos mostraron tendencias opuestas en cuanto a sus abundancias, los Miridae predominaron sobre C. erinacea ssp. hystrix y los Cicadellidae lo hicieron sobre A. lampa (Fig. 3).

Considerando la abundancia de gremios tróficos por especie arbustiva, se encontró que los predadores, detritívoros y parasitoides fueron significativamente más abundantes en A. lampa (Fig. 4). Tanto el número de familias de artrópodos como su diversidad fueron similares para ambas especies arbustivas (Tabla III).

Fig. 3.

Los asteriscos muestran las diferencias significativas detectadas con los modelos GLMM (considerando los conteos de artrópodos por sitio para cada especie vegetal).

Fig. 4.

Los asteriscos muestran las diferencias significativas detectadas con los modelos GLMM (considerando los conteos de artrópodos por sitio para cada especie vegetal).

Tabla III. Tabla III. Valores promedios de los índices de diversidad y número de familias de artrópodos para cada especie arbustiva. Tabla III. Valores promedios de los índices de diversidad y número de familias de artrópodos para cada especie arbustiva.

El ordenamiento NDMS reflejó un ensamble de artrópodos particular en cada especie de arbusto. El ensamble de A. lampa fue más homogéneo en comparación con el asociado a C. erinacea ssp. hystrix, el cual mostró una mayor dispersión (Fig. 5). En concordancia con esto, el análisis de PERMANOVA indicó que la estructura de ambos ensambles fue significativamente diferente (F= 7,9; P= 0,001).

Fig.5. Fig.5. Ordenamiento NMDS de las muestras totales (n= 60) en función de la abundancia de las familias de artrópodos para las dos especies arbustivas (stress= 0,24). Fig.5. Ordenamiento NMDS de las muestras totales (n= 60) en función de la abundancia de las familias de artrópodos para las dos especies arbustivas (stress= 0,24).

Las variables vegetales explicaron una porción significativa de la variabilidad del ensamble de artrópodos, tanto para el caso de A. lampa (variabilidad explicada= 24 %; F= 1,87; p= 0,001) como para C. erinacea ssp. hystrix (variabilidad explicada = 25 %; F= 1,93; p= 0,002).

Para el caso de A. lampa, el primer eje explicó el 54 % de la variabilidad restringida. El volumen de los arbustos fue la variable más relevante y evidenció una relación positiva con la abundancia de Cicadellidae y Psocidae, entre otros (Fig. 6). El segundo eje explicó el 20 % de la variabilidad, destacándose la contribución de la riqueza de especies acompañantes (S), la cual se relacionó positivamente con la abundancia de Anyphaenidae, Salticidae y Cicadellidae, y negativamente con los trips Phlaeothripidae.

Fig. 6.

Con línea continua se incluyen los scores de las 10 familias más abundantes. Con línea punteada se indican las variables relacionadas con la vegetación (S es la riqueza de especies acompañantes).

En cuanto a C. erinacea ssp. hystrix, el primer eje explicó el 45 % de la variabilidad restringida. Nuevamente, fue muy importante la contribución de la variable volumen de los arbustos, la cual se asoció de manera positiva con la abundancia de algunos insectos fitófagos como Miridae, Coccoidea y Phlaeothripidae (Fig. 7). El segundo eje explicó el 28 % de la variabilidad, con un aporte considerable de las variables altura y volumen, asociadas a una mayor abundancia de Miridae.

Fig. 7.

Con línea continua se incluyen los scores de las 10 familias más abundantes. Con línea punteada se indican las variables relacionadas con la vegetación (S es la riqueza de especies acompañantes).