La provincia de Chubut es una región caracterizada por tener un clima templado frío, concentrándose las precipitaciones en el invierno (Oesterheld et al., 1998). Esta provincia se caracteriza por tener ecoregiones que se diferencian por sus características ambientales (Oyarzabal et al., 2018). En este contexto, para captar una mayor diversidad ambiental, se seleccionó un área de estudio que abarca 3 ecoregiones. La ecozona “Bosque” en donde la precipitación media anual puede superar los 4000 mm (Oyarzabal et al., 2018). La ecozona “Estepa”, la cual tiene muchas variantes, pero la principal es la cobertura vegetal que varía desde casi nula, en áreas con precipitación anual menor a 200 mm, con mayor deterioro antrópico, hasta áreas con 80 % de cobertura y 450 mm o más de precipitación; y la ecozona “Ecotono” que es una zona de transición entre el bosque y la estepa, más cercana al entorno urbano con 600 mm de precipitación anual.

De cada ecozona se seleccionó un apiario comercial de la empresa “Valle Andino”, ecoregión bosque (43°7'8.74"S; 71°30'2.11"O), ecoregión estepa (42°57'19.73"S; 70 ° 40 ' 42.42 " O) y ecoregión ecotono (42 ° 55 ' 47.47 " S, 71 ° 21' 53.57 " O). De cada apiario se seleccionaron cinco colonias de abejas estandarizadas en población, totalizando 15 colmenas. De estas colmenas se colectaron abejas y ácaros una vez al mes de octubre a febrero en la temporada 2022/2023. No se realizó el muestreo en otoño/invierno, después del tratamiento acaricida, ya que las condiciones climáticas no permiten abrir las colmenas por encontrarse con temperaturas menores a los 15 °C. Las observaciones y las muestras se tomaron únicamente de la cámara de cría. Durante el ensayo, el apicultor empleó un manejo sanitario de V. destructor a base de rotación de compuestos activos (flumetrina y amitraz) al finalizar el verano (un tratamiento anual), aplicado posteriormente a la última cosecha de miel. En ambos años en el mes de abril, se revisó por última vez las colmenas y se evaluó la necesidad de suministrar alimento para que las abejas puedan pasar el invierno.

Porcentaje de infestación de V. destructor en abejas adultas (prevalencia)

Para cada tiempo de muestreo, se tomó una muestra por colmena de aproximadamente 300 abejas nodrizas recolectadas de dos o tres cuadros de cría diferentes y se colocaron en un frasco debidamente rotulado, conteniendo agua y alcohol (1:1) (Branco et al., 1999). Se registró el número de ácaros y el número de abejas y se calculó el porcentaje de parasitación de V. destructor, aplicando la fórmula:

(número de ácaros/número de abejas que componen la muestra) * 100.

Porcentaje de infestación de V. destructor en cría de abejas de zángano y obreras (prevalencia)

Para estimar la prevalencia de la infestación en cría de V. destructor en las colonias de abejas monitoreadas, se colectaron cuadros con panales de cría operculado de zángano y obreras y se estimó el porcentaje de celdas parasitadas por el ácaro (Dietemann et al., 2013).

En el presente trabajo se realizó el análisis no paramétrico Kruskal-Wallis y de la mediana para evaluar si hay diferencias significativas entre los meses en cada variable estudiada (con un nivel de confianza del 95%) en el programa Navure 2.8.20 2025. Además, se realizaron pruebas post hoc mediante la prueba de Wilcoxon-Mann-Whitney para comparaciones por pares, aplicando una corrección por validación múltiple (Bonferroni) para controlar el error tipo I (Rstudio 2024.04.2). Asimismo, se realizó un análisis de correlación de Pearson para evaluar si el total poblacional de V. destructor tenía alguna relación con la población de A. mellifera y sus reservas de miel y polen (Rstudio 2024.04.2).

Las variables de abundancia analizadas fueron diferentes a lo largo de la temporada (Tabla I). En la cría de zánganos, en el mes de octubre se registró la mayor abundancia de celdas (7345±1712,4 celdas operculadas), mientras que los valores más bajos se obtuvieron en enero y febrero (1946±355,1 y 373±110,4 celdas operculadas, respectivamente (p-valor: 0,0001)) (Figura 1). La cría de obreras alcanzó su máxima abundancia en diciembre con 21736 (± 1514,4 celdas operculadas) y disminuyó en febrero con 12880 (± 1259) celdas operculadas (p-valor: 0,05). En el caso de la abundancia de las abejas adultas, no se encontraron diferencias significativas a lo largo de la temporada, observándose en enero unos 4693 (± 193,3 individuos), mientras que en noviembre se registraron 3446 (± 418,7) individuos (p-valor: 0,3)

Variaciones en las reservas

Respecto a la miel operculada, fue aumentando significativamente desde el mes de octubre con 6797 (± 1929,4) celdas operculadas a febrero con 23940 (± 1510,9) celdas operculadas (p-valor: 0,0002) (Tabla I, Figura 1). Mientras que en las reservas de polen no se obtuvieron diferencias significativas entre los meses (p-valor: 0,12) (Tabla I)

Tabla I
Variables de la dinámica poblacional de Apis mellifera y reservas de miel y de polen a lo largo de los meses

Nota Los valores de cría de zángano, cría de obrera y reserva de miel son cantidad de celdas operculadas, mientras que las reservas de polen son cantidad de celdas.Los valores medios seguidos de letras diferentes en una fila equivalente presentan una diferencia estadística significativa

Figura 1
Dinámica poblacional de las variables significativas de Apis mellifera

Letras minúsculas diferentes indican diferencias significativas en el número medio de celdas operculadas con zánganos (p<0,05), mientras que letras mayúsculas diferentes señalan diferencias significativas en el número medio de reservas de miel (p<0,05). Se muestra el desvió estándar para cada variable

Dinámica poblacional de Apis mellifera

El desarrollo en la población de abejas adultas y de su cría está relacionado con la disponibilidad de recursos alimenticios (Delaplane & Mayer, 2000). En el NO de la provincia de Chubut, el periodo de disponibilidad de recursos se extiende desde septiembre a abril, teniendo la mayor disponibilidad en el mes de diciembre y la primera quincena de enero (Forcone & Kutschker, 2006). Esto podría responder a los resultados obtenidos en este estudio, ya que la cría de obreras alcanzó su máxima abundancia en diciembre y enero coincidiendo con la mayor disponibilidad de recurso alimenticio

En cuanto a la cría de zángano su mayor población fue al inicio de la primavera (octubre/noviembre), disminuyendo en febrero. Estos resultados concuerdan con lo reportado por Massaccesi (2002) para la Comarca Andina Patagónica, donde establece que la cría de zángano inicia a mediados de la primavera y termina durante el otoño. A su vez, el incremento observado en los meses de octubre/noviembre, está relacionado con la época de copulación de la reina, que en esta zona ocurre en el mes de diciembre (Coppa, 2024)

En este estudio, las abejas adultas tuvieron un incremento en su población en los meses de octubre, enero y febrero, y un menor desarrollo en noviembre y diciembre. En este sentido, Muntaabski (2022) reportó que, en climas templados, el número de abejas adultas incrementa en primavera y obtiene el máximo en el mes de febrero. Sin embargo, la disminución poblacional observada en los meses de noviembre y diciembre podría estar relacionada con la época en la cual, en esta zona, las abejas enjambran, reduciendo de esta manera, sustancialmente el número de abejas por colmena (Coppa, 2024)

Al comparar los resultados obtenidos en este estudio con los reportados en otras regiones, se pueden observar patrones diferenciales. Por ejemplo, Medina-Flores et al. (2019), registraron para tres regiones semisecas del altiplano mexicano de primavera a otoño, una mayor población de abejas adultas, mayor área de cría y polen en otoño en la región cálida que las reportadas en este estudio, mientras que en región templadas la mayor población de abejas adultas y de cría operculada se dio en primavera. Por otro lado, Tejera et al. (2013) observaron en la zona costera de Uruguay con clima templado húmedo, que, en los meses de febrero y marzo, tenían la mayor cantidad de abejas adultas, mientras que el área de cría obrera presentó su máximo en enero y marzo. Sin embargo, la cría de zángano estuvo presente a lo largo de toda la temporada y presentó la mayor población en enero y febrero (Tejera et al., 2013). Además, a diferencia de lo que ocurre generalmente en regiones templadas, la postura de cría no fue interrumpida en invierno (Tejera et al., 2013). Por último, en el sur de Portugal, una región de clima mediterráneo, las abejas adultas y la cría operculada tuvieron un aumento moderado en primavera/verano (Murilhas, 2002). Además, en estos climas, las colonias de abejas se caracterizan por reducir considerablemente la postura de cría (Korpela et al., 1992), por lo que tienden a ser consideradamente menos pobladas y a almacenar menos miel, y de este modo limitar la infestación de V. destructor (Murilhas, 2002). Por lo tanto, se puede establecer que estas diferencias observadas en las distintas regiones, puede deberse principalmente a las diferencias climáticas y a la diversidad de especies vegetales, entre otros (Tejera et al., 2013; Medina-Flores et al., 2019; Muntaabski 2022)

Los altos porcentajes de infestación por V. destructor se dieron en los meses de febrero para abeja adulta y cría de zángano y en los meses de diciembre y febrero para cría obrera. Esto concuerda con resultados previos que han demostrado que hay una tendencia estacional de V. destructor en respuesta a la dinámica poblacional y reproductiva de las abejas (Fanelli & Tizzani, 2020; Ceccotti et al., 2022; Muntaabski, 2022). La población total de V. destructor al inicio de la temporada fue aumentando progresivamente a lo largo de la misma, obteniéndose su máximo en el mes de enero y febrero. Lo mismo se reportó en la ciudad de Buenos Aires, donde se registró el mayor porcentaje del total poblacional a finales del verano y principios de otoño, reportandose dos incrementos en el año (Muntaabski, 2022). Sin embargo, Moretto et al. (1991) reportó en São Joaquim, una de las regiones más frías de Brasil, un aumento de infestación del acaro en abejas adultas en el mes de enero, hasta el mes de junio, donde se dio la tasa de infestación más alta. Esto se debe a la reducción de celdas de crías en los meses más fríos, lo que genera una mayor cantidad de ácaros en las abejas adultas (Eguaras et al., 1994). A su vez, la disminución en la población de abejas adultas en invierno ocasiona que los ácaros se distribuyan entre menos abejas (Moretto et al., 1991). Estos dos procesos, serían por ende los momentos críticos para las colonias de abejas en climas fríos como los reportados en este estudio.

Por otro lado, en climas mediterráneos, como al sur de Portugal, Murilhas, (2002) observó un aumento continuo de la población total de V. destructor en primavera, disminuyendo en verano, a medida que las colonias se debilitaban. Este patrón observado en la dinámica poblacional del ácaro, es diferente al que se da en climas templados y fríos. Esto se debe a que en los climas mediterráneos no hay un periodo en el cual las abejas no tengan postura de cría, como si ocurre en los periodos invernales de las regiones con climas templados y fríos. Por lo que, la población de ácaros tiene un rápido aumento debido a que la fase reproductiva no cesa, entonces la población del ectoparásito sigue creciendo (Korpela et al., 1992).

Sin embargo, los resultados obtenidos del análisis de correlación no mostraron relación entre la población total de V. destructor y la dinámica poblacional de A. mellifera (población abejas adultas, cría y reservas de miel y polen). Es decir, el nivel de infestación del ácaro no estaría afectando de manera significativa la productividad de las colonias. Esto puede deberse a dos factores, por un lado, el clima frío de la región, en donde la duración de la postura de la reina es más corta, por lo que la capacidad reproductiva del ácaro disminuye, haciéndolo menos nocivo para las colonias (Es’ kov et al., 2004). Y, por otro lado, el buen manejo empleado por el apicultor, realizando la cura a fines del verano/ principios de otoño, antes de que siga aumentando la población de ácaros (Coppa, 2024).

Sumado a esto, luego del invierno, con el incremento de las temperaturas en primavera, la diversidad y la disponibilidad de néctar y polen influyen en la salud de las abejas (Vaudo et al., 2015). En consonancia con esto, en el presente trabajo las reservas de miel y polen incrementaron a lo largo de la primavera hasta finales del verano. Este flujo constante de recursos alimenticios no solo beneficia la nutrición de las abejas, sino que también, según lo reportado por Giacobino et al. (2014), se asocia con una menor incidencia de V. destructor, en comparación con regiones donde predominan los cultivos y la presión de plaguicidas es mayor.

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