La curvina golfina (Cynoscion othonopterus) es un pez endémico del Alto Golfo de California que pertenece a la familia Sciaenidae y es comúnmente lla­mada curvina o roncador (Chao, 1995). Es un pez migratorio ya que anualmente, durante los meses de febrero a mayo, se dirige con fines reproductivos hacia la Reserva de la Biosfera del Alto Golfo de California y Delta del Río Colorado (RBAGC y DRC), específicamente en la boca del DRC (RománRodríguez, 2000; Erisman et al., 2012). C. othonopterus es una especie ovípara, iterópara y go­nocórica (AragónNoriega, 2014) de alto valor pesquero por el volumen que re­presenta y debido a que se pesca duran­te la cuaresma. Con el fin de aprovechar el recurso sin afectar su capacidad de renovación, en 2005 entró en vigor la NOM063 PESC2005 donde se establecen talla mí­nima de captura 65cm de longitud total, uso de red agallera 5¾ pulgadas de luz de malla y cuotas de capturas para cada tem­porada. Actualmente el recurso curvina representa la pesquería más importante en el Alto Golfo de California (AGC), ya que es la única especie de escama con permi­so de explotación pesquera dentro del AGC por decreto del Gobierno de México (DOF, 2015). Se sabe que el crecimiento es uno de los parámetros clave en la eva­luación de los stocks de peces, ya que es referencia para denotar la respuesta que éstos presentan con relación a las influen­cias ambientales y actividades humanas (Gherard et al., 2013). Por esta razón el análisis de los parámetros de crecimiento individual es indispensable. Existe una vasta literatura que aborda el estudio del crecimiento en organismos acuáticos, apo­yado en el uso de un solo modelo de cre­cimiento condicionando los datos de la muestra a ajustarse al modelo.

En ese contexto, el mo­delo de crecimiento más comúnmente uti­lizado en peces para describir estos pará­metros es el de Von Bertalanffy (MCVB) (Von Bertalanffy, 1938) (Gherard et al., 2013; HadjTaieb et al., 2013). Actualmente la mayoría de las investigaciones que tratan acerca del crecimiento de las especies se apoyan en el enfoque de múl­tiples modelos y por medio de la teoría de la información se determina el modelo ga­nador, siempre y cuando este último tenga un peso de evidencia ≥90% (Burnham y Anderson, 2002). Por otra parte, en oca­siones es complicado establecer el mejor modelo por medio de la teoría de la infor­mación, ya que se pueden presentar varios modelos que estén fuertemente respaldado por los datos. En ese contexto la inferen­cia multimodelo (IMM) es una alternativa robusta para el análisis del crecimiento en peces (Katsanevakis y Maravelias, 2008) ya que utiliza el valor del parámetro en cuestión que genera cada modelo con el fin de obtener un parámetro promedio.

Cuando se ha utilizado el enfoque multimodelo en estudios de creci­miento de peces (Alp et al., 2011; Baer et al., 2011; AragónNoriega, 2014; ArzolaSotelo, 2014) con el objetivo de en­contrar la trayectoria y parámetros de cre­cimiento que mejor describan el crecimien­to de la especie, es muy común que se pongan a prueba los modelos de Gompertz (Gompertz, 1825), Logístico (Ricker, 1975), MCVB y Schnute (Schnute, 1981). Cabe señalar que el modelo de Schnute es un modelo versátil de cuatro parámetros que matemáticamente presenta cuatro casos de solución; a su vez, incorpora casos especia­les que representan diversos modelos de­pendientes de los valores de los parámetros de a y b (para más detalle ver la tabla I de Schnute, 1981).

La mayoría de los estu­dios sobre crecimiento de C. othonopte­rus han utilizado únicamente el MCVB (RománRodríguez, 2000; Erisman et al., 2009, 2014; Gerard et al., 2013). Los pa­rámetros de los modelos MCVB, Logístico y Gompertz tienen significados diferentes. Por ello, una ventaja de usar el Modelo de Schnute es que los paráme­tros para los Casos especiales son los mismos (y1, y2, a y b), lo que permite ha­cer inferencias más adecuadas. Otra ven­taja es que se generan curvas asintóticas y no asintóticas y se puede definir la que mejor describa el crecimiento de la espe­cie en estudio con el mismo modelo. Por último, una de las capacidades del mode­lo es que se pueden obtener los paráme­tros que comúnmente se necesitan en las evaluaciones pesqueras, como son L∞ y k. Debido a la escasa información sobre el uso del modelo versátil de Schnute y el uso constante de los modelos común­mente usados (MCVB, Logístico y Gompertz) se planteó como objetivo esti­mar los parámetros de crecimiento indi­vidual de curvina golfina C. othonopte­rus mediante el enfoque multicasos por medio del Modelo de Schnute y tres de sus Casos especiales y, a su vez, comparar estos últimos con los modelos especí­ficos MCVB, Logístico y Gompertz.

Materiales y Métodos

Base de datos

La información de edad a la longitud se obtuvo de la base de datos de CONABIO (SNIBCONABIO; www.conabio.gob.mx/institucion/cgibin/ d a t o s . c g i ?L e t r a s =L&Nume r o = 298VERIFICAR URL) particularmente en datos ecológicos 4??? (Román Rodríguez, 2000). La información de esta base de datos proviene de capturas dirigidas, así como de captura incidenta­les en otras pesquerías. Para informa­ción más detallada sobre el período de muestreo, cantidad de peces muestrea­dos por mes, años y sexo, se recomien­da consultar directamente la base de da­tos. La longitud total se obtuvo por me­dio de un ictiómetro graduado en mm, los organismos se colocaron de costado y se siguió una dirección paralela al eje céfalocaudal del cuerpo. La edad se ob­tuvo al contar las bandas de crecimiento anual observadas en la sección transversal de los otolitos. Para validar las determinaciones de edad, Román Rodríguez (2000) utilizó las relaciones entre edad y peso de otolitos, edad y radio de los otolitos, así como longitud y radio de los otolitos (para más deta­lles véase también Gherard et al., 2013). De esta base de datos se desprendieron tres fuentes de información: a) datos re­trocalculados (RománRodríguez, 2000), b) datos promedio de la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO), y c) datos promedio de edadlongitud publicados por el Centro Regional de Investigación Pesquera (CRIP, 2005).

Descripción de los casos utilizados

El Modelo de Crecimiento de Schnute (Schnute, 1981) es un mo­delo de cuatro parámetros que matemáti­camente puede tomar ocho formas distin­tas de curva proyectada, conforme a los valores que tomen los parámetros a y b. En este estudio se describe:

Schnute Caso 1 siempre que a ≠ 0, b ≠ 0, de la siguiente manera:

Schnute Caso 2 siempre que a ≠ 0, b= 0, de la siguiente manera:

Schnute Caso 3 siempre que .= 0, . ≠ 0, de la siguiente manera:

Schnute Caso 4 siempre que .= 0, .= 0, de la siguiente manera:

El Caso especial 1 es la misma ecuación que Schnute Caso 1 siempre que a>0 y b= 1; el Caso especial 2 es la misma ecuación que en el Schnute Caso 1 siempre que: a>0 y b= 1. En es­tos dos casos especiales el parámetro b se encuentra fijo por lo que estos dos casos especiales se convierten en un modelo de tres parámetros. El Caso especial 3 es el Caso 2 siempre que: a>0 y b= 0.

A continuación se des­criben los parámetros que se utilizan en estos modelos. En las ecuaciones prece­dentes, t: edad a la longitud; τ1: edad mínima del conjunto de datos; τ2: edad máxima del conjunto de datos; a: cons­tante relacionada con la tasa de creci­miento (Schnute Caso 1, 2, 3 y 4). El parámetro a solo es equivalente al pará­metro k en los modelos de Von Bertalanffy, Logístico y Gompertz, siempre y cuando se utilicen los casos especiales de Schnute. Si solo se utiliza Schnute casos 1, 2, 3 y 4 el parámetro a tiene una definición diferente. Para ma­yor información ver la tabla II en Schnute (1981: 1132). También, b: tasa de incremento relativa de la tasa relativa de crecimiento; y1: l ongitud a l a e dad τ 1 y y2: longitud a la edad τ2.

Para calcular L∞ en los casos del modelo de Schnute y casos es­peciales siempre que esto sea posible (en los casos 3 y 4 no es posible calcular este parámetro) se utilizan las ecuaciones siguientes:

Donde . ≠ 0, . ≠ 0

Donde . ≠ 0, .= 0

Para calcular τ0 siempre que a ≠ 0, b ≠ 0

Para calcular τ∗ siempre que a ≠ 0, b ≠ 0

Donde a ≠ 0, b= 0

En las ecuaciones prece­dentes, τ∗: punto de inflexión en edadlongitud, y τ0: edad teórica en la cual la longitud es 0. Los casos fueron ajusta­dos mediante el algoritmo de máxima vero­similitud logarítmica mediante la ecuación

donde LL: máxima verosimilitud logarít­mica, F: parámetros de los casos y s: desviación estándar a través de la estruc­tura de error multiplicativo y fue calcula­da como:

Selección del mejor caso e inferencia del crecimiento individual

La selección del caso que mejor describió el patrón de creci­miento de curvina golfina se llevó a cabo a través de una forma corregida del crite­rio de información de Akaike (AICc) (Shono, 2000; Burnham y Anderson, 2002). Se asume que las desviaciones es­tán normalmente distribuidas con varian­za constante. El caso con el menor valor de AICc (AICc, min) fue seleccionado como el que mejor se ajustó a los datos. AICc= AIC+(2k(k+1)/(nk1) donde AIC para máxima verosimilitud lo­garítmica es AIC= 2LL+2k, n: número de observaciones, k: número de paráme­tros en el modelo, y LL: la máxima vero­similitud logarítmica.

Se calcularon para todos los casos los valores de Δi así como las diferencia entre los AICc de cada caso (AICi) y el AICc con el menor valor (AICmin), según la ecuación Di=AICc,iAICc, min

Para cada caso se calcu­ló la plausibilidad (el peso de la evidencia a favor del caso i) a través de la pondera­ción del criterio de información ‘Akaike’ (wi) como se describe a continuación:

Con el propósito de evi­tar redundancia no se utilizan los valores de Δi de los modelos Gompertz, Logístico y MCVB.

Mediante un enfoque de inferencia multicasos, se determinó los parámetros ‘promedio’ de y1, y2, a y b se­gún las siguientes ecuaciones:

Resultados y Discusión

Para cada base de datos, (RománRodríguez, CONABIO y CRIP), se calcularon los valores de los paráme­tros y1, y2, a y b de los Casos especiales y se presentan en las tablas I, II y III, res­pectivamente. Así mismo se calcularon los parámetros L∞, k y τ0 o τ∗ para los modelos específicos de MCVB, Logístico y Gompertz y los obtenidos por los Casos especiales de Schnute; esto para las tres bases de datos. Se encontró que los valo­res de los parámetros de crecimiento de las asociaciones (MCVB Caso espe­cial 1), (Logístico Caso especial 2) y (Gompertz Caso especial 3) son exacta­mente los mismos para cada par de aso­ciaciones. Aunado a lo anterior, los valo­res de σ, LL y AICc para cada par de asociaciones mencionadas arriba son idénticos, por lo que los modelos especí­ficos y los Casos especiales del modelo de Schnute son estadísticamente equiva­lentes (Tablas I, II y III).

Se encontró que las trayectorias de las curvas de creci­miento para cada par de asociaciones son idénticas para las tres bases de datos (Figuras 1, 2 y 3).

Los parámetros de creci­miento de curvina golfina Cynoscion othonopterus han sido mayormente eva­luados mediante el modelo de crecimiento de Von Bertalanffy (MCVB) (Román Rodríguez, 2000; Erisman et al., 2009, 2012, 2014; Gherard et al., 2013) bajo el supuesto de ser el más común en pesque­rías (Katsanevakis y Maravelias, 2008).

La característica principal de MCVB es que genera una curva de crecimiento asintótico, que lo convierte en una de sus desventajas debido a que puede ser utili­zado erróneamente para describir el cre­cimiento de especies que presentan un crecimiento no asintótico, además su fun­cionamiento depende en gran medida de la calidad de los datos y el tamaño de la muestra (Cailliet et al., 2006). Por otra parte, se ha reportado que existen organismos que presentan patrones de creci­miento tanto determinado como indeterminado (Karkach, 2006) y tenien­do en cuenta este hecho es necesario po­ner a prueba varios modelos (asintótico y no asintóticos) que ayuden a describir de mejor manera los datos observados (Burnham y Anderson, 2002). Bajo este contexto, el crecimiento de curvina golfi­na mediante el enfoque multimodelo solo ha sido analizado por AragónNoriega (2014) y ArzolaSotelo (2014). Algunos de los modelos en común que analizaron di­chos autores corresponden a los más utilizados para la determinación del cre­cimiento en pesquerías (Von Bertalanffy, Gompertz y logístico) además de incorpo­rar el modelo de crecimiento versátil de Schnute Caso 1. En investigaciones pre­vias (Montgomery et al., 2010; Rodríguez Domínguez et al., 2014; OrtegaLizárraga et al., 2016) describieron las trayectorias de las curvas y parámetros de crecimien­to en dos crustáceos (Metapenaeus ma­cleayi . Callinectes arcuatus) con los cuatro Casos del modelo de Schnute, y un Caso especial de Schnute equivalente al modelo de Von Bertalanffy. Sin embar­go, ninguno de los trabajos mencionados comprueba estadísticamente que el caso especial de Schnute que emplean arroja los mismos valores de los parámetros de crecimiento del modelo de Von Bertalanffy, ya que solo parten del supuesto de Schnute (1981) donde menciona que exis­ten ciertos modelos de crecimiento que son equivalente a sus Casos especiales. Por lo tanto, en la presente investigación se demuestra estadísticamente que los parámetros k, τ0, τ∗, L∞ y las trayecto­rias de las curvas de crecimiento de los Casos especiales 1, 2 y 3 de Schnute son exactamente iguales a los modelos de Von Bertalanffy, Logístico y Gompertz, respectivamente.

Al demostrar este hecho, se propone utilizar el Modelo de Schnute con sus respectivos Casos especiales para poder determinar los parámetros y curvas de crecimiento de las especies, especial­mente si se pretende utilizar los paráme­tros de crecimiento en otros análisis pes­queros (e.g. coeficiente de mortalidad, aná­lisis de población virtual, potencial repro­ductivo, talla optima de captura e indicadores de sustentabilidad). Por ser un modelo que presenta varias curvas teóri­cas, es capaz de representar un crecimien­to tanto asintótico como no asintótico. Por otro lado, permite hacer estimaciones de parámetros en ausencia de individuos muy jóvenes o muy longevos (Cerdenares Ladrón de Guevara et al., 2011). Al ser solo un modelo (Schnute) que proponemos utilizar, podría haber confusión para quie­nes han trabajado con la inferencia multi­modelo, ya que podrán pensar que estaría­mos en contra de lo propuesto por Katsanevakis y Maravelias (2008), quienes demuestran que la mejor alternativa es la inferencia multimodelo. Sin embargo, cabe mencionar que si se utiliza el Modelo de Schnute se puede hacer inferencia multica­sos, debido a que genera varias curvas conforme a los valores de los parámetros a y b que representan y que son equivalen­tes a otros modelos específicos. Utilizar el Modelo de Schnute también tiene otra ventaja con respecto de utilizar diferentes modelos al momento de emplear la inferencia multicasos, ya que los parámetros de los modelos puestos a prueba tendrían sig­nificado distinto. Por lo tanto, solo se pue­de obtener el parámetro promedio de inte­rés, que por lo general es L∞. Los pará­metros de Schnute tienen el mismo signi­ficado en todos sus casos, por lo que permite obtener un modelo promedio con los parámetros de y1, y2 a y b. Si se desea continuar con análisis de modelos de ma­nejo pesquero a partir de estos cuatro pa­rámetros se pueden obtener los necesarios, como L∞ y k.

El patrón de crecimiento de curvina golfina y la elección del caso que describió mejor los parámetros y la curva de crecimiento se llevó a cabo me­diante la teoría de la información. Este en­foque ha sido recomendado como una al­ternativa más sólida en comparación con los enfoques tradicionales (Katsanevakis, 2006). El criterio de información de Akaike (AIC, por sus siglas en inglés) es el más común entre los enfoques de teoría de información (Katsanevakis, 2006; Cruz Vásquez et al., 2012). En las tres bases de datos se utilizó el AIC en su versión co­rregida (AICc) (Shono, 2000) puesto que el número de datos fue <40 debido a que se utilizaron valores de longitud promedio. Aunado a lo anterior, se determinó el Caso de Schnute que mejor describe el pa­trón de crecimiento de curvina golfina, al tomar en cuenta el menor valor de AICc de todos los casos que se pusieron a prue­ba para cada base de datos.

Para la base de datos RománRodríguez, la cual contiene datos promedios ‘retrocalculados’, el Caso 3 de Schnute fue el que mejor se ajustó a los datos con un valor de (AICc= 32,727), representado por un patrón de crecimien­to no asintótico. La explicación para este patrón de crecimiento radica en que el re­trocálculo no contempla la variabilidad individual de la edad a la longitud, ya que presenta un incremento constante de la talla conforme el organismo se vuelve longevo. Por lo anterior, se debe tener cuidado al momento de utilizar datos re­trocalculados para la toma de decisiones, ya que el crecimiento de los peces varía en las distintas etapas de vida debido a la falta de alimento, cambios ambientales o de hábitat (Ricker, 1975). Específicamente para curvina golfina el crecimiento pre­senta un retraso por la redistribución de energía después de los dos años, debido a la maduración y procesos reproductivos (Ohnishi et al., 2012; Gherard et al., 2013). El patrón de crecimiento que mejor describe esta característica biológica se ve reflejado en una curva bifásica (AragónNoriega, 2014).

Para la base de datos promedio de CONABIO el crecimiento fue mejor descrito por el Caso especial 2 de Schnute Logístico (AICc= 1,950) que re­presenta una curva asintótica sigmoide. Esto último coincide con lo descrito por ArzolaSotelo (2014), quien mediante datos de edad a la longitud total de CONABIO utilizó los modelos de Von Bertalanffy, Logístico, Gompertz y Schnute Caso 1, y al emplear el enfoque multimodelo deter­minó que el Modelo Logístico fue el que mejor estuvo respaldado por los datos de­bido a que presentó el menor valor de AICc en relación a los demás modelos. AragónNoriega (2014) demostró mediante la inferencia multimodelo que curvina gol­fina presenta un crecimiento bifásico de tipo sigmoide y demuestra que la especie tiene un crecimiento lento en las primeras etapas de vida.

Por último, con la infor­mación de la base de datos del CRIP el Caso 1 de Schnute fue el que mejor se ajustó a los datos .AICc= 51,487), lo cual indica un patrón de crecimiento asintótico no sigmoide típico de la curva generada por el Modelo de Von Bertalanffy (Figura 4). Esto coincide con lo reportado por RománRodríguez (2000), Erisman et al. (2009, 2014) y Gerard (2013); sin embargo, se debe te­ner en cuenta que el Modelo de Von Bertalanffy tiende a describir de forma inadecuada las etapas tempranas de las especies (Gamito, 1998). Por lo tanto, antes de tomar cualquier decisión al mo­mento de establecer un patrón definitivo de crecimiento de alguna especie, debe ser analizado desde el punto de vista biológico. Los resultados indican que los modelos que mejor se ajustaron para las tres bases de datos generaron tres dife­rentes curvas de crecimiento con inter­pretación biológica completamente dis­tinta, y esta explicación se debe a la cantidad de datos dentro de una clase de tallas y la naturaleza de los mismos. Es necsario tener suficientes datos de la pesquería comercial de todas las clases de tallas posibles y utilizar un enfoque multicasos basado en el Modelo de Crecimiento de Schnute para poder defi­nir con mayor robustez el crecimiento de la curvina golfina.

Finalmente se realizó la inferencia multicasos mediante el Modelo de Schnute a cada una de las bases de datos (Tabla IV). Para las bases Román Rodríguez y CRIP el modelo ganador ob­tuvo un valor de ponderación wi >80%, pero en la base de datos CONABIO ese valor fue <40%. Los valores de Δi <7, para la base de datos RománRodríguez fueron obtenidos en cuatro casos, inclui­do el ganador (Δi= 0). Solo dos casos para la base de datos CRIP y en la base de datos CONABIO todos los casos pre­sentaron los valores de Δi <3. Con los ca­sos cuyos valores de Δi fueron <7 (en cada base de datos) se obtuvo un ‘modelo promedio’ a partir de los parámetros ‘promedio’ de y1, y2, a y b (Tabla IV). Para lo anterior no se tienen registros bibliográficos; más bien surge de la nece­sidad de aclarar la confusión existente entre los colegas que manejan la inferen­cia multimodelo, quienes después de ha­cer inferencia sobre algún parámetro de interés aluden al promedio de este último como un modelo promedio. Ahora bien, si se desea obtener un verdadero modelo promedio, se debe de tener en cuenta que se deben de manejar los mismos paráme­tros en cada modelo puesto a prueba y esta característica solo se obtiene al utili­zar el Modelo de Crecimiento de Schnute.

Conclusiones

Se demuestra estadística y gráficamente que el Modelo de Schnute representa a la perfección los parámetros de crecimiento individual (L∞, k y τ0 O τ∗) de los modelos de crecimiento co­múnmente más utilizados en pesquerías, como son el Von Bertalanffy, Logístico y Gompertz. Se recomienda utilizar el Modelo de Schnute, sus casos de solución y los Casos especiales mediante el enfo­que de inferencia multicasos, para deter­minar cuál es el caso que mejor se ajusta a los datos y lograr mayor certeza sobre el patrón de crecimiento de la curvina golfina. También se demuestra que me­diante el Modelo de Schnute se pueden calcular los parámetros de L∞ y k para aplicarlos a los modelos de evaluación de stocks.

Agradecimientos

JEMM agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca otorgada para la realización de sus estudios de posgrado (número de beca 248936). EAAN recibió financiamiento de CONACYT (CB20121 Project 178727). CONABIO autorizó el uso de su banco de datos Hoja de cálculo SNIBCONABIO proyecto Nº 298.

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