Introducción

Una de las especies más importantes del ecosistema mediterráneo de Chile central es Peumus boldus Molina (boldo), árbol siempreverde endémico de Chile, de género monotípico perteneciente a la familia Monimiaceae, cuya área de distribución tiene como límite norte la bahía de Tongoy (30º20’S), y como límite sur el río las Damas en la ciudad de Osorno (41º20’S). Forma parte del bosque esclerófilo mixto, generalmente en altitudes medias y exposiciones húmedas y sombrías, constituyéndose como especie dominante en algunos sitios (Donoso, 1982). En la actualidad se extraen sus hojas, las que son aprovechadas por la presencia de aceites esenciales y alcaloides con propiedades medicinales (Valdebenito et al., 2012; Donoso et al., 2015).

Los bosques de boldo se encuentran insertos en un clima de tipo mediterráneo. Durante el periodo estival, la baja disponibilidad hídrica del suelo, en conjunto con las altas temperaturas y radiación solar de la estación, favorecen la aparición del estrés hídrico. Éste es uno de los factores más limitantes del crecimiento, composición y distribución de las especies vegetales, ya que afecta varios aspectos de su funcionamiento, desde el metabolismo celular (incluyendo la fotosíntesis), hasta el crecimiento vegetativo (Cabrera, 2002; Peña-Rojas et al., 2004; Otieno et al., 2005; Flexas et al., 2006, 2014; Fleck et al., 2010; Martínez et al., 2014).

El mantenimiento de las funciones vitales de la planta, tales como crecimiento, apertura estomática y fotosíntesis, solo es posible bajo condiciones de estrés hídrico si se mantiene el turgor celular de los tejidos mediante un proceso de ajuste en las propiedades elásticas de la pared celular (ajuste elástico), o la reducción en el potencial osmótico (ajuste osmótico) (Pardos et al., 2005). En este sentido, son escasos los antecedentes respecto a las estrategias que utilizan las especies nativas del bosque mediterráneo chileno para enfrentar períodos de restricción hídrica (Donoso et al., 2011).

En este estudio se analizan las relaciones hídricas y las respuestas en el crecimiento y la acumulación de biomasa del boldo, a través de un gradiente de restricción hídrica, entregando información básica para entender la estrategia ecológica de la especie en el bosque esclerófilo mixto y su adaptación frente a la disminución de precipitaciones en Chile central. La aplicación de los resultados puede traducirse en un mejor manejo de la especie y mayor probabilidad de éxito en futuros programas de producción de plantas y reforestación con P. boldus (Gebrekirstos et al., 2006).

Materiales y Métodos

El estudio se desarrolló en el campo experimental del vivero Antumapu de la Universidad de Chile (33x34’S y 70x37’O; 420msnm), donde se instaló un ensayo de restricción hídrica controlada bajo condiciones ambientales naturales de verano, utilizando un total de 63 plantas de P. boldus de tres años de edad provenientes de semillas, colectadas en la localidad de Cuesta La Dormida (33º03’S y 71º00’O; Región Metropolitana), y cultivadas en bolsas de 20x30cm.

Antes de iniciar el ensayo las plantas fueron traspasadas a macetas de 9 litros de capacidad, utilizando una mezcla de suelo del lugar de textura franco arenosa (60%), perlita (20%) y arena (20%). El sustrato se complementó con superfosfato triple (SFT) y urea (1,20 y 0,32g·l^-1). Posterior al trasplante, las plantas fueron regadas regularmente cada dos días, a capacidad de campo, durante un mes, hasta el momento de iniciar el ensayo de restricción hídrica.

Del total de individuos se seleccionaron al azar 40 plantas para conformar el tratamiento de restricción hídrica (TR), mientras que un grupo de 20 plantas fueron mantenidas con aporte hídrico regular, constituyendo el tratamiento testigo (TT). Esta medida aseguró la continuidad del experimento frente a un alto porcentaje de plantas muertas.

El seguimiento y control de la pérdida de humedad del sustrato se llevó a cabo cada dos días mediante la determinación del contenido hídrico del sustrato (CHS), según la fórmula

donde CHS: contenido hídrico del sustrato (%), PF: peso fresco del sustrato tomado al momento del control de peso (kg), PH: peso hidratado del sustrato (kg) obtenido una vez drenada el agua por gravedad, y PS: peso seco del sustrato (kg) obtenido después de secar el sustrato en una estufa de aire forzado a 105ºC hasta peso constante. El seguimiento del CHS durante todo el ensayo se realizó utilizando una muestra de 10 individuos en TR y 5 individuos en TT. Se utilizó una balanza de precisión al gramo.

El diseño del ensayo consistió en la manutención de las plantas de TT con valores de CHS >80%, mientras que las plantas de TR disminuyeron paulatinamente su valor de CHS hasta ~20%. Esta condición se mantuvo durante cerca de tres meses, tras lo cual las plantas de TR fueron rehidratadas y mantenidas bajo esta condición durante cerca de un mes.

Para caracterizar y comparar el comportamiento hídrico de los tratamientos, se realizaron evaluaciones periódicas del potencial hídrico foliar a prealba (Ψa) y el contenido hídrico relativo foliar a pre-alba (CHRa), siguiendo la evolución de CHS durante el ensayo. Para las evaluaciones del Ψa y CHRa, se seleccionaron al azar seis plantas por tratamiento en cada periodo de medición. Las muestras fueron ramillas ubicadas en el tercio superior de cada planta, procurando no intervenir el ápice, y que tuvieran características similares en cuanto a número, madurez y tamaño de hojas. A cada una de las muestras se les determinó el Ψa con una bomba de presión PMS Instruments modelo 1000 (Corvallis, OR, EEUU). Una vez determinado el Ψa, las muestras fueron pesadas con una balanza de precisión (mg), determinándose su peso fresco (pf). Con el objeto de rehidratar los tejidos, las ramillas fueron mantenidas durante 24h en agua destilada, a 4ºC y en oscuridad. Transcurrido el tiempo de rehidratación, las muestras fueron pesadas nuevamente determinándose su peso hidratado ( ph) y posteriormente secadas en una estufa de aire forzado a 65ºC, hasta peso constante, correspondiente al peso seco de las muestras (ps). El cálculo del CHRa se determinó según CHRa=((pf-ps)/(ph-ps))x100.

Con cuatro de las seis ramillas seleccionadas al azar por tratamiento y periodo de evaluación, utilizadas para medir Ψa y CHRa, y con el objetivo de conocer el mecanismo de respuesta de las plantas frente a la restricción hídrica, se construyeron curvas de presión-volumen siguiendo los procedimientos descritos por Tyree y Hammel (1972) y Turner (1988). Las curvas permitieron estimar los parámetros: potencial osmótico a cero turgor (π₀) y a turgor máximo (π₁₀₀), módulo de elasticidad de la pared celular (ε), potencial de presión a turgor máximo (Ψ_P100) y contenido hídrico relativo a cero turgor (CHR₀). La estimación de los parámetros se realizó utilizando la transformación tipo II (Tyree y Richter, 1981), la cual relaciona el inverso del potencial hídrico total con el respectivo contenido hídrico relativo de la muestra:

donde Ψ_t es el potencial hídrico total obtenido de la suma del potencial osmótico (π) y el potencial de presión (Ψ_P), mientras que a y b corresponden a los coeficientes de regresión, y CHR al contenido hídrico relativo de la muestra al momento de la medición.

Las evaluaciones se hicieron cuando el CHS en TR llegó a valores de 64% (día 18), 33% día 26), 18,8% (día 68) y 91% (día 177). Simultáneamente se evaluaron las plantas de TT con un CHS próximo al 90%.

Al inicio del ensayo las plantas fueron marcadas en la sección inferior del tallo principal con el objeto de determinar la evolución del diámetro a la altura del cuello (DAC) y altura total (L). Para las mediciones de altura se utilizó el vástago principal de cada planta, midiendo la distancia desde la marca hasta el ápice del vástago con una cinta métrica de precisión al milímetro. En el caso del DAC las evaluaciones se hicieron con un pie de metro con precisión de 0,1mm.

Terminado el periodo de restricción hídrica se determinó la biomasa aérea y radical en tres individuos de cada tratamiento. De cada planta muestreada se separó el sistema radical de la parte aérea, el que a su vez se dividió en hojas y material leñoso. Estas muestras se secaron a 65ºC en una estufa de aire forzado hasta peso estable, con lo cual se obtuvo la biomasa (g) total y por componente. Estos datos se compararon con la biomasa inicial obtenida de tres plantas representativas del total de plantas utilizadas en el ensayo. Con los datos obtenidos se calculó el cociente entre la biomasa aérea y radical (BA/BR) de las plantas según tratamiento.

El ensayo fue conducido de acuerdo a un diseño completamente aleatorio. Los datos se analizaron estadísticamente mediante análisis de varianza (ANDEVA) y las medias de los tratamientos se compararon con la prueba de Duncan (p≤0,05) (SPSS 11.5 para Windows).

Resultados

Relaciones hídricas

El contenido hídrico del sustrato (CHS) de las plantas del tratamiento testigo (TT), se mantuvo durante todo el ensayo con valores >85% (Tabla I), indicando un buen nivel de hidratación del sustrato. En las plantas del tratamiento con restricción hídrica (TR), el CHS disminuyó progresivamente desde el inicio del ensayo, alcanzando el día 68 valores ~20%.

TABLA I

POTENCIAL HÍDRICO A PRE-ALBA (ΨA) Y CONTENIDO HÍDRICO RELATIVO A PRE-ALBA (CHRA), SEGÚN TRATAMIENTO Y DÍA DE EVALUACIÓN

Los valores son medias ±error estándar (n=6). Letras mayúsculas indican diferencias significativas (p≤0,05) entre tratamientos, para cada día de evaluación. Letras minúsculas indican diferencias significativas (p≤0,05) dentro del tratamiento.

El estado hídrico de las plantas, evaluado a través del comportamiento de Ψa, estuvo altamente relacionado con el CHS de las plantas (R²= 0,775; p<0,01). Solo a partir de un CHS ~30% se observó una tasa significativa de descenso de Ψa en la medida que el CHS disminuyó progresivamente (Figura 1).

Figura 1
Potencial hídrico a pre-alba (Ψa) en función del contenido hídrico del sustrato (CHS).

Los valores son medias ± error estándar de cada tratamiento (n=6).

Durante todo el periodo de estudio, las plantas de TT mostraron valores promedio de Ψa y contenido hídrico relativo (CHRa) de -0,32MPa y 90,2% respectivamente, indicando una buena condición hídrica de las plantas. Por otra parte, las plantas de TR mostraron un descenso en los valores de Ψa a partir del día 21, llegando a valores promedio de -3,9MPa en Ψa y 58,7% en CHRa cuando el CHS fue en promedio de 18,8% (Tabla I). Luego de la etapa de rehidratación, las plantas de TR lograron recuperarse de la restricción hídrica (Ψa de -0,5 MPa en promedio), aunque su condición fue significativamente diferente a las plantas de TT.

Parámetros hídricos derivados de las curvas presión/volumen

Pese a la significativa disminución del CHS a lo largo del ensayo, el contenido hídrico relativo a cero turgor (CHR₀) y el potencial osmótico a turgor máximo (π₁₀₀) no mostraron diferencias significativas entre los tratamientos, así como tampoco dentro de los tratamientos (Tabla II). El potencial osmótico a cero turgor (π₀) mostró un descenso gradual y continuo en TT a medida que se desarrolló el ensayo, siendo el valor promedio de π₀, el día 177, un 33% menor al obtenido al inicio del ensayo. En TR no se observaron diferencias significativas en los valores promedio de π₀ al comparar lo ocurrido dentro del tratamiento. Sin embargo, cuando la restricción hídrica fue más severa, el módulo de elasticidad de la pared celular (ε) fue significativamente menor al observado en TT.

TABLA II

PARÁMETROS HÍDRICOS DERIVADOS DE LAS CURVAS PRESIÓN-VOLUMEN, SEGÚN TRATAMIENTO Y DÍA DE EVALUACIÓN

Los valores son medias ±error estándar (n=4). Potencial osmótico a pleno turgor (π₁₀₀); potencial osmótico a cero turgor (π₀); contenido hídrico relativo a cero turgor (CHR₀); módulo de elasticidad (ε). Letras mayúsculas indican diferencias significativas (p≤0,05) entre tratamientos, para cada día de evaluación. Letras minúsculas indican diferencias significativas (p≤0,05) dentro del tratamiento.

Crecimiento en altura y en diámetro

Al inicio del ensayo, las diferencias entre TT y TR en altura (L) y diámetro a la altura del cuello (DAC) fueron significativas, por lo que el incremento de ambas se analizó mediante análisis de covarianza.

El crecimiento en altura no mostró diferencias significativas entre los tratamientos durante todo el ensayo (Figura 2a). Pese a ello, se observó dentro de los tratamientos un incremento gradual y significativo, durante el cual los individuos de TT y TR continuaron incrementando su altura, pero a una tasa reducida.

El diámetro a la altura del cuello (DAC) fue significativamente mayor en TT, en todas las evaluaciones (Figura 2b). Luego de 154 días de ensayo (finalizado el periodo de restricción hídrica), las plantas de TT incrementaron su DAC en 1,6mm más que los individuos de TR, lo que representa un aumento del 78% por sobre el valor promedio de las plantas de TR. Al comparar lo ocurrido dentro de los tratamientos, TT mostró un aumento gradual y significativo en DAC, mientras que en TR se observó una detención del crecimiento en DAC a partir del día 50, no logrando restablecer el crecimiento luego del periodo de rehidratación.

Figura 2
Incremento acumulado en altura (a) y en DAC (b) durante el transcurso del ensayo.

Los valores son medias ±error estándar (n=20-40). Letras mayúsculas indican diferencias significativas (p≤0,05) entre tratamientos. Letras minúsculas indican diferencias significativas (p≤0,05) dentro del tratamiento.

Distribución de la biomasa

La biomasa foliar de TT y TR, al final del período de restricción hídrica, no fue significativamente diferente a la pre sentada al inicio del ensayo. Sin embargo, la proporción de biomasa foliar al inicio del ensayo fue de 45%, mientras que al final del ensayo fue de 22% en TT y 24% en TR (Tabla III).

TABLA III

BIOMASA EN P. boldus SEGÚN PERIODO DEEVALUACIÓN Y TRATAMIENTO APLICADO

Al final del período de restricción hídrica, las plantas de TT presentaron una biomasa aérea total significativamente mayor a la observada en el inicio del ensayo, mientras que TR no mostró diferencias significativas en biomasa aérea total, entre el inicio y final del ensayo.

La biomasa radical mostró un aumento significativo solo en las plantas de TT, mientras que TR no mostró diferencias entre el inicio y fin del ensayo. La proporción de biomasa radical, entre el inicio y final del ensayo, experimentó un cambio sustantivo desde 26% al inicio, a un 54,5% en TT y 40% en TR al final del ensayo. Tras finalizar el periodo de restricción hídrica la biomasa radical de TR fue 70% menor a la presentada por TT.

La relación biomasa aérea/ biomasa radical (BA/BR), disminuyó significativamente en ambos tratamientos tras el período de restricción hídrica, siendo menor el valor obtenido en las plantas de TT.

Discusión y Conclusiones

El comportamiento observado entre el potencial hídrico al alba (Ψa) y el contenido hídrico del sustrato (CHS) concuerda con lo obtenido por diversos autores en especies mediterráneas, que consideran el Ψa como un indicador del estado hídrico del suelo (Gindaba et al., 2005; Otieno et al., 2006; Donoso et al., 2011).

Los altos valores de Ψa y CHRa en las plantas de TT indican un estado hídrico adecuado, en la medida que el CHS se mantenga con valores cercanos al 80%. La restricción hídrica en las plantas de TR provoca un descenso sustantivo en los valores de Ψa y CHRa, produciendo a nivel morfológico el enroscamiento de las hojas (las que adoptan una disposición vertical a los rayos del sol), además de marchitamiento y mayor elasticidad foliar. En este sentido, Kozlowski y Pallardy (2002) señalan que como consecuencia de la restricción hídrica, las especies vegetales desarrollan diversos mecanismos que le ayudan a aumentar su tolerancia a la sequía.

Luego de transcurrido el periodo de rehidratación, se observa en TR una recuperación en el valor promedio de Ψa (-0,5MPa). Sin embargo, este valor no es igual al observado al inicio del ensayo, lo cual indica que el periodo de rehidratación aplicado no es suficiente para reestablecer el nivel hídrico de las plantas de TT. Algunos autores han observado que, con períodos de sequía de 54 días, en 14 a 21 días logran recuperarse algunas especies del género Nothofagus (Sun et al., 1995), mientras que Donoso et al. (2011) encontraron que C. alba se recupera en 33 días de rehidratación, después de 57 días de restricción hídrica.

Del análisis de los parámetros derivados de las curvas presión-volumen, en el periodo de mayor restricción hídrica (día 68), se observa una significativa disminución en el valor del módulo de elasticidad (ε) en TR, indicando la participación del ajuste elástico. El aumento en la elasticidad permite a las paredes ajustarse al nuevo volumen celular y así mantener el turgor celular a pesar de la significativa disminución del CHRa (Otieno et al., 2005).

Bajo condiciones de plena hidratación, el crecimiento en altura en P. boldus es bastante menor al observado en otras especies del bosque mediterráneo como Quillaja saponaria Molina (Quillay) y Cryptocarya alba (Molina) Looser (Peumo), las que muestran cifras de incremento claramente superiores en plantas sometidas a constante irrigación (Donoso et al., 2011). Este comportamiento concuerda con lo observado por Berrios (2002) en plantas de P. boldus de dos años de edad, mantenidas bajo distintas condiciones de densidades de plantación y tratamientos de riego, donde se observó que los tratamientos de riego no influyeron en el crecimiento en altura de las plantas. Los resultados muestran un uso conservador de los recursos por parte de P. boldus, aún bajo condiciones de plena hidratación.

Por otra parte, la respuesta observada en el incremento en DAC, bajo condiciones de restricción hídrica, ha sido registrada en varias especies mediterráneas, existiendo una disminución significativa del incremento en diámetro cuando las plantas fueron sometidas a restricción hídrica (Ogaya et al., 2003; Peña-Rojas et al., 2004). Pese a esta reducción en magnitud, tanto el crecimiento en altura como en diámetro se mantienen en alza en TR durante todo el periodo de evaluación, lo cual difiere de lo observado por Donoso et al., (2011) en Q. saponaria y C. alba, donde ambas especies muestran tendencias a la baja, al menos en una de las variables de crecimiento evaluadas. Esta respuesta sugiere que P. boldus mantendría un balance de carbono positivo, aún bajo condiciones de estrés, lo que permitiría mantener la función de crecimiento, aunque a una tasa reducida. Esto implica una mayor tolerancia a períodos de estrés hídrico, y permite a la especie ocupar zonas con menor disponibilidad hídrica, explicando su dominancia en algunos sitios dentro de la asociación Cryptocarya alba Lithraea caustica y, por otra parte, su aparición aislada en laderas más secas junto a Q. saponaria, Lithrea caustica Hook. & Arn. (Litre), Acacia caven (Molina) Molina (Espino), y Retanilla trinervia (Gillies & Hook.) Hook. & Arn (Tevo) (Donoso, 1982). El comportamiento de la variable crecimiento que presenta P. boldus bajo condiciones de estrés sugiere una buena relación entre fotosíntesis y respiración, regulando el compromiso de crecimiento bajo condiciones limitantes (Quero et al., 2008).

La restricción hídrica en las plantas de TR afecta la capacidad de acumulación de biomasa aérea y radical. Lo anterior concuerda con lo observado en distintas especies del género Acacia sometidas a restricción hídrica, en las que se han registrado diferencias entre 30 y 70% en la biomasa radical (Warwick y Thukten, 2006).

La disminución de la proporción BA/BR en las plantas con riego restringido y permanente, sugiere que P. boldus utiliza como estrategia invertir en un mayor crecimiento radical que aéreo, indiferente a la situación hídrica en que se encuentre el suelo. Esta capacidad permite a la planta desarrollar raíces en profundidad, donde las condiciones hídricas y térmicas del suelo se mantienen más estables, y el agua se pierde más lentamente. Esto implica que, ante la disminución de precipitaciones, P. boldus tiende a optimizar la utilización de los recursos, buscando la forma más eficiente para asegurar el recurso hídrico. Es interesante notar que estas adaptaciones son transmitidas a los descendientes. Por ejemplo, Magni et al. (2016) observaron que plantas de P. boldus originadas de semillas de la Región Metropolitana y Maule presentaron mayor biomasa de raíces, menor área foliar y mayor sobrevivencia que plantas originadas de semillas del sur (Región de La Araucanía y Los Ríos).

Según Valladares et al. (2004) el clima mediterráneo impone una doble adversidad a los sistemas biológicos: limitación hídrica e irregularidad de las precipitaciones, las que se incrementarán por el cambio climático. De hecho, las cinco regiones mediterráneas del mundo (zonas de Australia, Sudáfrica, Chile, California y la cuenca mediterránea en Europa) se localizan en una franja latitudinal donde la mayor parte de los modelos de circulación atmosférica predicen una disminución de la precipitación durante las próximas décadas (Gracia et al., 2002; Peñuelas et al., 2004). Además, en estas regiones de alta densidad humana, la biota de los ecosistemas mediterráneos está fuertemente amenazada por la destrucción de los hábitats naturales (Arroyo et al., 2006).

En la actualidad, las repoblaciones forestales son una actividad esencial en la gestión del territorio, principalmente en las regiones mediterráneas. Sin embargo, a pesar de su relevancia y de los medios invertidos, las reforestaciones sufren numerosos problemas como consecuencia de la sequía estival (Castro et al., 2002). Por lo tanto, la búsqueda de alternativas de reforestación que garanticen la supervivencia de las plantas, con bajo costo y bajo impacto ambiental, es necesaria para una adecuada gestión de los medios forestales (Zamora y Pugnaire, 2001; Gómez-Aparicio et al., 2004; Zabala et al., 2008).

En este contexto, el estudio de las relaciones existentes entre las variables hídricas es un aspecto clave en la comprensión del proceso de tolerancia al estrés, además de ser una oportunidad para entender la estrategia ecológica del boldo dentro del bosque esclerófilo mixto y su establecimiento en futuros escenarios de cambio climático. La información generada contribuye a la toma de decisiones en los programas de producción de plantas para un mejor manejo de la especie, en la reforestación o restauración exitosa de ecosistemas forestales, y permite adecuar las técnicas de vivero y manipular diversos patrones de comportamiento (Vilagrosa et al., 2005), promoviendo atributos de la planta que le permitan sobrevivir en los ambientes más secos.

Agradecimientos

Los autores agradecen a los programas; DOMEYKO de Biodiversidad-Bosques Mediterráneos, y Bosques Mediterráneos del Departamento de Silvicultura y Conservación de la Naturaleza, de la Facultad de Ciencias Forestales y de la Conservación de la Naturaleza, de la Universidad de Chile.

REFERENCIAS

Arroyo M, Marquet P, Marticorena C, Simonetti J, Cavieres L, Squeo F, Rozzi R, Massardo F (2006) El Hotspot chileno, prioridad mundial para la conservación. En Saball P, Arroyo M, Castilla JC, Estades C, De Guevara JM, Larraín S, Moreno C, Rivas F, Rovira J, Sánchez A, Sierralta L (Eds.) Biodiversidad de Chile. Patrimonio y Desafíos. Comisión Nacional del Medio Ambiente. Santiago, Chile. pp. 90-93.

Arroyo M, Rozzi R, Simonetti J, Marquet P, Salaberry M (1999) Central Chile. En Mittermeier RA, Myers N, Robles Gil P, Mittermeier CG (Eds.) Hotspots: Earth’s Biologically Richest and Most Endangered Terrestrial Ecorregions. CEMEX. México. pp. 161-171.

Berrios C (2002) Efectos de la Densidad de Plantación y Dos Niveles de Riego sobre el Rendimiento y los Principios Activos en Boldo. Tesis. Universidad de Talca. Chile. 24 pp.

Cabrera H (2002) Respuestas ecofisiológicas de plantas en ecosistemas de zonas con clima mediterráneo y ambientes de alta montaña. Rev. Chil. Hist. Nat. 75: 625-637.

Castro J, Zamora R, Hódar JA, Gómez JM (2002) The use of shrubs as nurse plants: a new technique for reforestation in Mediterranean mountains. Restor. Ecol. 10: 297-305.

Donoso C (1982) Reseña ecológica de los bosques mediterráneos de Chile. Bosque 4: 117-146.

Donoso S, Peña-Rojas K, Durán S, Pacheco C, Galdames E, Espinoza C (2015) Influencia del raleo en el crecimiento, la condición hídrica y la respuesta fotosintética de Peumus boldus: pautas para la definición de su manejo silvicultural. Bosque 36: 457-466.

Donoso S, Peña-Rojas K, Pacheco C, Luna G, Aguirre A (2011) Respuesta fisiológica y de crecimiento en plantas de Quillaja saponaria y Cryptocarya alba sometidas a restricción hídrica. Bosque 32: 187-195.

Fleck I, Peña-Rojas K, Aranda X (2010) Mesophyll conductance to CO2 and leaf morphological characteristics under drought stress during Quercus ilex L. resprouting. Ann. Forest Sci. 67: 308.

Flexas J, Bota J, Galmés J, Medrano H, RibasCarbó M (2006) Keeping a positive carbon balance under adverse conditions: responses of photosynthesis and respiration to water stress. Physiol. Plant. 127: 343-352.

Flexas J, Diaz-Espejo A, Gago J, Gallé A, Galmés J, Gulías J, Medrano H (2014) Photosynthetic limitations in Mediterranean plants: a review. Environ. Exp. Bot. 103: 12-23.

Gebrekirstos A, Teketay D, Fetene M, Mitlöhner R (2006) Adaptation of five co-occurring tree and shrub species to water stress and its implication in restoration of degraded lands. Forest Ecol. Manag. 229: 259-267.

Gindaba J, Rozanov A, Negash L (2005) Photosynthetic gas exchange, growth and biomass allocation of two Eucalyptus and three indigenous tree species of Ethiopia under moisture deficit. Forest Ecol. Manag. 205: 127-138.

Gómez-Aparicio L, Zamora R, Gómez JM, Hódar JA, Castro J, Baraza E (2004) Applying plant facilitation to forest restoration in Mediterranean ecosystems: a meta-analysis of the use of shrubs as nurse plants. Ecol. Applic. 14: 1128-1138.

Gracia CA, Sabaté S, Sánchez A (2002) El cambio climático y la reducción de la reserva de agua en el bosque mediterráneo. Ecosistemas 11(2) http://www.aeet.org/ecosistemas/022/investigacion4.htm

Gulias J, Flexas J, Abadía A, Medrano H (2002) Photosynthetic responses to water deficit in six Mediterranean sclerophyll species: possible factors explaining the declining distribution of Rhamnus ludovici-salvatoris, an endemic Balearic species. Tree Physiol. 22: 687-697.

Kozlowski TT, Pallardy SG (2002) Acclimation and adaptative responses of woody plants to environmental stresses. Bot. Rev. 68: 270-334.

Magni CR, Espinoza SE, Garrido EF, Santelices RE, Cabrera AM (2016) Differential adaptations in nursery seedlings from diverse Chilean provenances of Peumus boldus Mol. iForest 9: 409-413.

Martínez C, Cantón M, Juñent F (2014) Incidencia del déficit hídrico en el crecimiento de árboles de uso urbano en ciudades de zonas áridas. Caso de Mendoza, Argentina. Interciencia 39: 890-897.

Ogaya R, Peñuelas J, MartínezVilalta J, Mangirón M (2003) Effect of drought on diameter increment of Quercus ilex, Phillyrea latifolia, and Arbutus unedo in a holm oak forest of NE Spain. Forest Ecol Manag. 180: 175-184.

Otieno DO, Schmidt MW, Adiku S, Tenhunen J (2005) Physiological and morphological responses to water stress in two Acacia species from contrasting habitats. Tree Physiol. 25: 361-371.

Otieno DO, Kurz-Besson C, Liu J, Schmidt MW, Vale-Lobo R, David TS, Siegwolf R, Pereira JS, Tenhunen JD (2006) Seasonal variations in soil and plant water status in a Quercus suber L. stand: roots as determinants of tree productivity and survival in the mediterranean-type ecosystem. Plant Soil 283: 119-135.

Pardos M, Jiménez MD, Aranda I, Puértolas J, Pardos JA (2005) Water relations of cork oak (Quercus suber L.) seedlings in response to shading and moderate drought. Ann. Forest Sci. 62: 377-384.

Peña-Rojas K, Aranda X, Fleck I (2004) Stomatal limitation to CO₂ assimilation and down-regulation of photosynthesis in Quercus ilex resprouts in response to slowly imposed drought. Tree Physiol. 24: 813-822.

Peñuelas J, Sabaté S, Filella I, Gracia C (2004) Efectos del cambio climático sobre los ecosistemas terrestres: observación, experimentación y simulación. En Valladares F (Eds.) Ecología del Bosque Mediterráneo en un Mundo Cambiante. Ministerio de Medio Ambiente. EGRAF. Madrid, España. pp. 425-460.

Quero J, Villar R, Marañon T, Murillo A, Zamora R (2008) Respuesta plástica a la luz y al agua en cuatro especies mediter ráneas del género Quercus (Fagaceae). Rev. Chil. Hist. Nat. 81: 373-385.

Sun OJ, Sweet GB, Whitehead D, Buchan GD (1995) Physiological responses to water stress and waterlogging in Nothofagus species. Tree Physiol. 15: 629-638.

Turner NC (1988) Measurement of plant water status by the pressure chamber technique. Irrig. Sci. 9: 289-308.

Tyree M, Hammel HT (1972) The measurement of the turgor pressure and the water relations of plants by the pressure bomb-technique. J. Exp. Bot. 23: 267-282.

Tyree M, Richter H (1981) Alternative methods of analysing water potential isotherms: some cautions and clarifications. J. Exp. Bot. 32: 643-653.

Valdebenito G, Campos J, Larraín O, Aguilera M, Kahler C, Ferrando M, García E, Soto-mayor A (2012) Boletín divulgativo Peumus boldus Mol. Boldo, Boldu. Información Tecnológica de productos forestales no madereros del bosque nativo en Chile. Proyecto CONAF-INFOR (004/2011). 8 pp.

Valladares F, Vilagrosa A, Peñuelas J, Ogaya R, Camarero J, Corcuera L, Sisó S, Gil-Pelegrín E (2004) Estrés hídrico: ecofisiología y escalas de sequía. En Valladares F (Eds.) Ecología del Bosque Mediterráneo en un Mundo Cambiante. Ministerio de Medio Ambiente. EGRAF. Madrid, España. pp. 163-190.

Vilagrosa A, Cortina J, Rubio E, Trubat R, Chirino E, Gil-Pelegrin E, Vallejo V (2005) El papel de la ecofisiología en la restauración forestal de ecosistemas mediterráneos. Invest. Agr. Sist. Recurs. Forest. 14: 446-461.

Warwick NW, Thukten (2006) Water relations of phyllodinous and non-phyllodinous Acacias, with particular reference to osmotic adjustment. Physiol. Plant. 127: 393-403.

Zabala M, Zamora R, Pulido F, Blanco J, Imbert J, Marañon T, Castillo F, Valladares F (2008) Nuevas perspectivas en la conservación, restauración y gestión sostenible del bosque mediterráneo. En Valladares F (Eds.) Ecología del Bosque Mediterráneo en un Mundo Cambiante. Ministerio de Medio Ambiente. EGRAF. Madrid, España. pp. 511-532.

Zamora R, Pugnaire F (2001) Los Ecosistemas Mediterráneos. Análisis Funcional. C.S.I.C., Granada, España. 463 pp.

Notas de autor

Autor de correspondencia: Karen Peña-Rojas. Dirección: Departamento de Silvicultura y Conservación de la Naturaleza, Facultad de Ciencias Forestales y Conservación de la Naturaleza, UChile. Casilla 9206, Santiago, Chile. e-mail: kpena@uchile.cl

Enlace alternativo

https://www.interciencia.net/wp-content/uploads/2018/01/36-PENA-ROJAS-43_1.pdf (pdf)