Introdução

As restingas são ambientes formados a partir das mais recentes modificações geológicas (datadas do Quaternário) na costa brasileira, sendo caracterizadas por extensas faixas de areia, dunas e por apresentarem distintas associações vegetais em mosaicos (Scarano, 2002). Isso possibilita uma flora rica e uma fauna diversa distribuída nos diferentes ambientes (Esteves, 1998).

Este ecossistema vem sendo intensamente estudado e documentado em coleções científicas nos últimos anos. Todavia, Santos-Filho e Zickel (2013) destacaram que as pesquisas vem sendo desenvolvidas de forma diferenciada entre as regiões costeiras do Brasil. No litoral oriental, sudeste, meridional e na costa leste do litoral nordestino (sensuSuguio e Tessler, 1984; Villwock et al., 2005), as pesquisas atingiram um nível mais elevado em relação às demais áreas costeiras, tanto em relação aos levantamentos florísticos quanto as descrições fisionômicas e estruturais da vegetação. Enquanto no litoral amazônico e nordestino setentrional (sensuSuguio e Tessler, 1984; Villwock et al., 2005) poucos estudos foram registrados em relação a grande extensão litorânea (Santos-Filho e Zickel, 2013).

A costa maranhense, segunda maior em extensão do Brasil (El-Robrini et al., 2006), é dividida entre duas vertentes litorâneas. A porção oeste do Estado pertence ao litoral amazônico e a porção leste pertence ao litoral nordestino setentrional, tendo a Baía de São Marcos como divisor (Villwock et al., 2005). A ilha do Maranhão está justamente na região de transição entre estes dois tipos distintos do litoral brasileiro. Segundo Cabral-Freire e Monteiro (1993), esta situação, do ponto de vista biogeográfico, ainda não recebeu a devida atenção dos pesquisadores, apesar da relevância ecológica para a vegetação de restinga, cuja composição florística recebe influência dos ecossistemas adjacentes (Serra et al., 2016).

Este estudo teve como objetivo listar a flora fanerogâmica, classificar as formas de vida e realizar uma análise de similaridade com outros levantamentos realizados no litoral amazônico e nordestino setentrional. No intuito de responder a seguinte questão: a flora da restinga do presente estudo, pertencente a zona ecotonal do Maranhão, possui maior afinidade pela flora do litoral amazônico (Pará) ou do litoral nordestino setentrional (Piauí e Ceará)?

Material e Métodos

Área de estudo

O estudo foi realizado na praia de Panaquatira (02º28’23’’S, 44º03’13,8’’O), situada ao nordeste da ilha do Maranhão, município de São José de Ribamar (Figura 1), estado do Maranhão, nordeste do Brasil. Apresenta topografia plana com declive suave, e cerca de 5,6 km de extensão, sendo limitada a sudeste por uma falésia viva e ao noroeste pela foz do rio Santo Antônio. Além disso, caracteriza-se por ser uma das áreas de maior expressividade em relação à vegetação de restinga do Maranhão (Oliveira et al., 2010).

Figura 1
Localização geográfica da Praia de Panaquatira (presente estudo) no estado do Maranhão, e distribuição das demais áreas utilizadas na análise de similaridade florística ao longo do litoral amazônico e nordestino setentrional brasileiro

Siglas de acordo com a Tabela I

TABELA I

ESTUDOS EM ÁREAS DE RESTINGA DO LITORAL AMAZÔNICO E NORDESTINO SETENTRIONAL UTILIZADOS NA ANÁLISE DE SIMILARIDADE FLORÍSTICA

O clima da região é do tipo Aw (Koppen, 1948), com dois períodos distintos: um chuvoso de janeiro a junho; e um período seco de julho a dezembro. O índice pluviométrico médio da ilha do Maranhão fica em torno de 2000mm/ano e as temperaturas ao longo do ano variam entre 25,5 e 28,6ºC (IMESC, 2011).

Geomorfologicamente, a área apresenta depósitos arenosos datados do Quaternário caracterizados pela presença de argilas adensadas com areia fina e depósitos marinhos litorâneos, referentes à depósitos de sedimentos quartzosos, esbranquiçados, classificados como Neossolos Quartzarênicos Órticos Alumínicos (RQoa) (Silva, 2012). Estes solos arenosos possuem baixa fertilidade natural, elevada acidez e baixa potencialidade agrícola (Gomes et al., 2007).

Coleta e análise dos dados

As coletas das espécies de fanerógamas foram realizadas mensalmente entre outubro de 2013 e julho de 2017, abrangendo o período seco e chuvoso, contemplando as plantas em estádio reprodutivo, percorrendo trilhas já existentes e também caminhadas aleatórias para ampliar o esforço amostral. Após coleta, o material foi herborizado conforme as técnicas usuais em botânica (Mori et al., 1989) e as identificações realizadas com auxilio de chaves analíticas, literatura especializada (Rosário et al., 2005; Furtado et al., 2012; Souza e Lorenzi, 2012; entre outros) e por meio de comparação com as exsicatas do Herbário do Maranhão (MAR), do Departamento de Biologia, da Universidade Federal do Maranhão. Para categorização das formas de vida seguiu-se a proposta de Raunkiaer (1934), modificada por Martins e Batalha (2011).

A lista florística seguiu a classificação das famílias reconhecidas pelo APG IV (2016) e os nomes das espécies e autores foram verificados na base de dados do Tropicos (Missouri Botanical Garden, 2016) e da Flora do Brasil 2020 em construção (2017). Para consultar o padrão de distribuição das espécies nos Estados brasileiros, verificar os ecossistemas associadas, os registros referentes às espécies endêmicas e de primeira ocorrência também foi consultada a Flora do Brasil 2020 em construção (2017). Após a identificação e montagem das exsicatas, o material foi incorporado ao Herbário MAR.

A partir da lista florística do presente estudo, foi realizada uma análise de similaridade com outros estudos que realizaram levantamentos florísticos e utilizaram o método de caminhamento livre, além de estudos com Checklist. Os estudos selecionados contemplam áreas dos estados do Maranhão, Pará, Piauí e Ceará (Tabela I). A partir das listas florísticas dos trabalhos citados na Tabela I foi montada uma matriz de presença e ausência. Foram considerados para a análise apenas os táxons identificados até a categoria de espécie.

Após a montagem da matriz realizou-se uma análise de agrupamento hierárquico baseada na média aritmética (UPGMA; agrupamento pelas médias aritméticas não ponderadas), a partir do índice de Jaccard. A representatividade do dendograma foi avaliada por meio da análise cofenética através da correlação de Pearson. A delimitação do número de grupos foi baseada a partir de uma análise de ordenação (Borcard et al., 2011). Todas as análises foram executadas por meio do pacote Vegan (Oksanen et al., 2016) do programa R versão 3.3.1 (R Development Core Team, 2016).

Resultados

Foram identificadas 190 espécies, 139 gêneros e 58 famílias (Tabela II). As famílias que apresentaram maior riqueza foram Fabaceae com 31 espécies, Cyperaceae (23 ssp.), Poaceae (12 ssp.), Rubiaceae (12 ssp.), Myrtaceae (10 ssp.), Passifloraceae (7 ssp.), Asteraceae (6 ssp.), Malvaceae (5 ssp.), Euphorbiaceae (4 ssp.), Polygalaceae (4 spp.) e Lamiaceae (4 ssp.) (Tabela II). Estas 11 famílias possuem em conjunto 117 espécies (62%), e as demais famílias somam 73 espécies (38%).

TABELA II

LISTA DAS ESPÉCIES REGISTRADAS NA RESTINGA DA PRAIA DE PANAQUATIRA, MUNICÍPIO DE SÃO JOSÉ DE RIBAMAR, MARANHÃO, BRASIL

As espécies marcadas com asterisco (*) são registros de nova ocorrência para o Estado do Maranhão. LGP: Lima, G.P.; AEB: Almeida Jr, E.B.; CA: Castro, A; BL: Belfort, L.

TABELA II (Cont.)

LISTA DAS ESPÉCIES REGISTRADAS NA RESTINGA DA PRAIA DE PANAQUATIRA, MUNICÍPIO DE SÃO JOSÉ DE RIBAMAR, MARANHÃO, BRASIL

As espécies marcadas com asterisco (*) são registros de nova ocorrência para o Estado do Maranhão. LGP: Lima, G.P.; AEB: Almeida Jr, E.B.; CA: Castro, A; BL: Belfort, L.

TABELA II (Cont.)

LISTA DAS ESPÉCIES REGISTRADAS NA RESTINGA DA PRAIA DE PANAQUATIRA, MUNICÍPIO DE SÃO JOSÉ DE RIBAMAR, MARANHÃO, BRASIL

As espécies marcadas com asterisco (*) são registros de nova ocorrência para o Estado do Maranhão. LGP: Lima, G.P.; AEB: Almeida Jr, E.B.; CA: Castro, A; BL: Belfort, L.

TABELA II (Cont.)

LISTA DAS ESPÉCIES REGISTRADAS NA RESTINGA DA PRAIA DE PANAQUATIRA, MUNICÍPIO DE SÃO JOSÉ DE RIBAMAR, MARANHÃO, BRASIL

As espécies marcadas com asterisco (*) são registros de nova ocorrência para o Estado do Maranhão. LGP: Lima, G.P.; AEB: Almeida Jr, E.B.; CA: Castro, A; BL: Belfort, L.

TABELA II (Cont.)

LISTA DAS ESPÉCIES REGISTRADAS NA RESTINGA DA PRAIA DE PANAQUATIRA, MUNICÍPIO DE SÃO JOSÉ DE RIBAMAR, MARANHÃO, BRASIL

As espécies marcadas com asterisco (*) são registros de nova ocorrência para o Estado do Maranhão. LGP: Lima, G.P.; AEB: Almeida Jr, E.B.; CA: Castro, A; BL: Belfort, L.

Os dados permitiram distinguir 11 formas de vida. Os terófitos predominaram com 75 espécies, seguido por caméfitos, com 34 espécies, nanofanerófitos (32 ssp.), microfanerófitos (22 ssp.), trepadeiras (14 ssp.), geófitos (5 ssp.) e hemicriptófitos (4 ssp.); as demais formas de vida, hemiepífito, holoparasita, mesofanerófito e saprofítica, apresentaram uma espécie cada.

Na restinga de Panaquatira não foram encontradas espécies consideradas endêmicas. Entre-tanto, deve-se salientar que foram catalogadas 11 novas ocorrências para o Maranhão, sendo elas: Acisanthera crassipes, Ancistrotropis peduncularis, Apteria aphylla, Cassipourea guianensis, Dioclea violacea, Melochia parvifolia, Oldenlandia tenuis, Piriqueta hapala, Rhynchospora hirsuta, Rugoloa pilosa, Sacciolepis indica e Vigna luteola.

Em relação à análise de cluster, foi montada uma matriz com 775 epítetos válidos. O número total de táxons por restinga variou de 63 a 292. O valor obtido através da análise cofenética foi de 0,92, indicando assim, segundo os parâmetros de Valentin (1995), uma boa representação dos dados originais fornecidos pelo dendograma.

As relações de similaridade entre as restingas levaram à separação de três grupos (Figura 2). O primeiro formado pelas restingas do Ceará (Jericoacoara e Pecém), o segundo pelas restingas do Piauí (Ilha Grande, Luís Correia e Parnaíba), sendo estes dois agrupados em um clado maior de baixa similaridade que representa o litoral nordestino setentrional. O terceiro grupo congrega as áreas amostradas no litoral paraense e maranhense, formado pelas restingas da Ponta da Areia/Araçagy (MA), Sitio Aguahy (MA), Panaquatira (MA), Praia do Crispim (PA) e ilha do Algodoal (PA), com duas últimas detendo o maior percentual de similaridade (44%).

Figura 2
Dendrograma de similaridade entre a restinga da Praia de Panaquatira (presente estudo) e outras áreas de restinga do litoral amazônico e nordestino setentrional brasileiro

Siglas de acordo com a Tabela I

Discussão

As famílias que apresentaram maior riqueza também foram mencionadas nos estudos realizados no litoral amazônico (Santos e Rosário, 1988; Bastos et al., 1995) e nordestino setentrional (Cabral-Freire e Monteiro, 1993; Matias e Nunes, 2001; Castro et al., 2012; Santos-Filho et al., 2015). Fabaceae foi indicada como a mais representativa, tanto no litoral amazônico como no nordestino setentrional (Tabela I), exceto no estudo de Matias e Nunes (2001). A riqueza desta família no litoral deve-se a variedade de hábitos (Cantarelli et al., 2012), a simbiose com bactérias fixadoras de nitrogênio (Oliveira et al., 2014), entre outros fatores que permitem às espécies o estabelecimento em solos distróficos como das restingas.

A riqueza de Cyperaceae e Poaceae nas áreas costeira está associada à facilidade destes grupos dispersarem pelo vento (Cabral-Freire e Monteiro, 1993) e se propagarem vegetativamente, garantindo o estabelecimento em áreas abertas e com alta luminosidade (Almeida Jr. et al., 2009). O registro de espécies exóticas invasoras como Calotropis procera, por exemplo, que possui alta capacidade de adaptação e invasão (Rangel e Nascimento, 2011), pode comprometer a diversidade da flora local em longo prazo, afetando não só as plantas como também a fauna e os serviços ambientais provenientes dessas interações.

Comparando os dados com levantamentos florísticos realizados ao longo da costa brasileira (Araujo e Henriques, 1984; Martins et al., 2008; Almeida Jr. et al., 2009), observa-se que as famílias citadas no presente estudo são as mais representativas nas restingas. Isso se deve porque são grandes famílias de angiospermas, apresentam alta diversidade, grande plasticidade ecológica por se desenvolver em diferentes hábitos, apresentar diversas estratégias de polinização e dispersão, além de apresentar grande importância econômica e ornamental (BFG, 2015).

Em contrapartida, as famílias que possuem espécies de hábito epífito, como Orchidaceae e Bromeliaceae, foram pouco observadas nas zonas costeiras do Maranhão. Isso pode estar relacionado à ausência de florestas de restinga mais estruturadas (Lima et al., 2017). Além disso, a ausência de plantas epífitas pode ser considerada como um indício de perturbação nas restingas maranhenses, visto que essas plantas são consideradas indicadoras de ambientes conservados.

As espécies com novos registros de ocorrência reforçam as ideias de Serra et al. (2016), que relataram a necessidade de estudos florísticos para ampliar as informações de riqueza e distribuição das espécies de restinga no Maranhão.

Em relação ao espectro biológico, observa-se uma predominância de terófitos em relação às outras formas de vida. Os terófitos juntamente com os fanerófitos (representados por nanofanerófitos e microfanerófitos), também são mencionados como mais representativos nas restingas do litoral equatorial e nordestino setentrional (Santos-Filho et al., 2013; Santos-Filho et al., 2015; Araujo et al., 2016; Serra et al., 2016). Para a costa leste do litoral nordestino, além dos terófitos e fanerófitos, os camefitos também se destacaram na composição (Almeida Jr. et al., 2006, 2009, 2016). Já para o litoral oriental, sudeste e meridional da costa brasileira são mencionados fanerófitos, caméfitos e hemicriptófitos como os mais preponderantes, sendo os terófitos pouco observados (Palma e Jarenkow, 2008; Araujo e Pereira, 2009; Castelo e Braga, 2017). As diferenças no espectro biológico entre estas regiões, principalmente em relação ao estrato herbáceo (terófitos, caméfitos, hemicriptófitos e geófitos), podem estar relacionadas a sazonalidade, que possui influência nesse grupo de planta e que são observados em áreas de Caatinga e outros ecossistemas que apresentam irregularidades no regime pluviométrico (Martins e Batalha, 2011; Oliveira et al., 2013).

Nas zonas costeiras mais próximas a linha do Equador, como o litoral nordestino setentrional e parte do litoral amazônico, as massas de ar atuantes também promovem uma marcante distinção entre o período chuvoso e de estiagem, diferentemente das outras regiões costeiras que são influenciadas principalmente pelas massas de ar tropical atlântica e polar, o que proporciona regimes de chuvas melhor distribuídos durante o ano (Alvares et al., 2013). A maior sazonalidade pluviométrica ao longo das áreas costeiras do Maranhão pode dificultar a permanência e sobrevivência das espécies herbáceas durante o período desfavorável (época de déficit hídrico), mesmo para aquelas plantas que possuem mecanismos de escape. Como exemplo, tem-se os caméfitos que apresentam regressão periódica do sistema aéreo vegetativo ou os hemicriptófitos e geófitos pela presença de estruturas de rebrotamento no solo.

Diante da adversidade climática, inerente ao ecossistema de restinga (além do baixo teor de nutriente, alta salinidade, altas temperaturas, elevada mobilidade da areia, etc.), os terófitos destacam-se como mais eficientes, por apresentarem maior proteção à gema, seja no eixo embrionário ou protegido pelos envoltórios da semente, além do estádio de dormência que contribuem como estratégia de sobrevivência (Martins e Batalha, 2011).

Em relação à similaridade, a proximidade geográfica foi um dos fatores que contribuiu para uma maior similaridade florística entre os grupos (vide Luiz Correia e Parnaíba no Piauí, que formaram um dos clados de maior semelhança). Assim como Algodoal e a praia do Crispim, localizados no Pará. Porém, não se deve considerar a distância como principal fator para a semelhança entre as áreas, pois nesta análise observou-se que as restingas localizadas na ilha do Maranhão, apesar de serem mais próximas das áreas amostradas do Piauí (~270km de distância), apresentaram maior similaridade com as restingas do litoral do Pará (~480km).

Ressalta-se, porém, que fatores como condições climáticas também podem estar influenciando na formação destes grupos, tendo em vista que a ilha do Maranhão possui regimes pluviométricos, temperatura e umidade, típicos do litoral equatorial (IMESC, 2011). Estes gradientes climáticos são considerados como um dos influenciadores nas variações florísticas e estruturais em diferentes ecossistemas tropicais (Oliveira-Filho e Fontes, 2000). Além disso, percebe-se que as restingas do litoral maranhense são colonizadas por espécies provenientes do bioma Amazônico (Cabral-Freire e Monteiro, 1993; Amaral et al., 2015; Serra et al., 2016).

Esta suposição é fortalecida pelo registro pré-amazônico na ilha do Maranhão (Muniz et al., 1994) e complementada por espécies típicas deste bioma nos levantamentos realizados nas restingas maranhenses, como Abarema cochleata, Calycolpus goetheanus, Entada polystachya (L.) DC., Myrcia cuprea e Rhabdadenia biflora (Jacq.) Müll. Arg. (Flora do Brasil 2020 em construção, 2017).

Apesar de estarem situadas a poucos quilômetros uma das outras, as três áreas analisadas no Maranhão apresentaram baixa similaridade e não se agruparam em um clado específico. Isso pode ser explicado pelas diferenças fisionômicas e pelo conjunto de espécies que se desenvolvem nessas áreas. Tendo em vista que o grupo Ponta da Areia/ Araçagy é uma área predominada por vegetação arbustiva de dunas (Cabral-Freire e Monteiro, 1993); o Sítio Aguahy é descrito por suas formações arbustivas e arbóreas (Serra et al., 2016), e na restinga do presente estudo predominam os campos herbáceos (Lima et al., 2017). Estas variações refletem diretamente no conjunto florístico e, consequentemente, no percentual de semelhança entre os grupos, sendo determinante nas análises de similaridade florística (Silva et al., 2008; Magnago et al., 2011).

O maior grau de semelhança entre a flora do litoral piauiense e cearense pode ser explicado pelo predomínio do regime sub-úmido e semiárido (Cerqueira, 2000; Matias e Nunes, 2001), e pela influência da flora do Cerrado e da Caatinga, vide as espécies encontradas neste litoral que são relatadas como típicas e endêmicas destes biomas: Croton blanchetianus Baill., Mimosa ophthalmocentra Mart. ex Benth., Piptadenia stipulacea (Benth.) Ducke, Stryphnodendron coriaceum Benth. e Ziziphus joazeiro Mart. (Flora do Brasil 2020 em construção, 2017). Além disso, pode-se mencionar que as áreas amostradas nesta região estão assentadas em formações geológicas parecidas, como tabuleiros de sedimentos arenosos de origem quaternária, diferentemente do litoral amazônico, que, segundo Villwock et al. (2005) apresentam formações de restingas associadas as planícies arenosas ligadas a zonas estuarinas.

Conclusão

Diante dos resultados, pode-se demonstrar a importância de levantamentos florísticos como uma fonte de informações acerca do ambiente indicando a riqueza da área, sendo a base para a recuperação de áreas degradadas, bem como para indicação de conservação de fragmentos. Nesse contexto, reafirma-se a alta riqueza de espécies na restinga de Panaquatira, além do registro de 12 novas ocorrências para o estado do Maranhão. Quanto ao espectro biológico, notou-se a predominância dos terófitos; o que pode estar relacionado a maior sazonalidade, diante das irregularidades no regime pluviométrico; contribuindo assim, para o desenvolvimento dessa forma de vida.

Em relação à análise de similaridade, nota-se a heterogeneidade da composição vegetal das restingas analisadas. Estas variações entre as áreas podem estar ligadas a fatores geomorfológicos, climáticos, além da influência da flora dos ecossistemas circunvizinhos que contribuem para colonizar as áreas de restinga. Por fim, ressalta-se que sem a adoção contínua de medidas de prevenção e manejo de impacto reduzido para a conservação da vegetação de restinga, a antropização e as invasões por espécies exóticas vão tomar cada vez mais espaço e interferir nos processos naturais desse ecossistema.

Agradecimentos

Os autores gradecem ao Conselho Nacional do Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e a Universidade Federal do Maranhão (UFMA) pela concessão da bolsa de Iniciação Científica (PIBIC), e à Fundação de Amparo à Pesquisa e ao Desenvolvimento Científico e Tecnológico do Maranhão (FAPEMA) pelo financiamento do projeto (Processo 2887/12).

REFERÊNCIAS

Almeida Jr EB, Zickel CS, Pimentel RMM (2006) Caracterização e espectro biológico da vegetação do litoral arenoso do Rio Grande do Norte. Rev. Geogr. 23: 66-86.

Almeida Jr EB, Olivo MA, Araújo EL, Zickel CS (2009) Caracterização da vegetação de restinga da RPPN de Maracaípe, Pernambuco, com base na fisionomia, flora, nutrientes do solo e lençol freático. Acta Bot. Bras. 23: 36-48.

Almeida Jr EB, Machado MA, Medeiros DPW, Pinheiro TS, Zickel CS (2016) Florística de uma área de vegetação com influência marinha no litoral sul de Alagoas, Brasil. Rev. Bras. Geogr. Fís. 9: 1400-1409.

Alvares CA, Stape JL, Sentelhas PC, Gonçalves JLM, Sparovek G (2013) Koppen’s climate classification map for Brazil. Meteorol. Zeitsch. 22: 711-728.

Amaral DD, Prost MT, Bastos MNC, Costa-Neto SV, Santos JUM (2008) Restingas do litoral amazônico, estados do Pará e Amapá, Brasil. Bol. Mus. Paraense E. Goeldi, Sér. Cs. Nat. 3: 35-67.

Amaral DD, Costa-Neto SV, Rocha AE, Costa DCT (2009) Conservação da flora litorânea. Em Jardim MAG (Org.) Diversidade Biológica das Áreas de Proteção Ambiental Ilha Combu e Algodoal-Maiandeua, Pará, Brasil. Museu Paraense Emílio Goeldi. Belém, Brasil. pp. 357-377.

Amaral DD, Jardim MAG, Costa-Neto SV, Bastos MNC (2015) Síndromes de dispersão de propágulos e a influência da floresta amazônica na composição de espécies lenhosas de uma restinga no litoral norte brasileiro. Biota Amaz. 5: 28-37.

APG IV (2016) An update of the Angiosperm Phylogeny Group classification for the orders and families of flowering plants: APG IV. Bot. J. Linn. Soc. 181: 1-20.

Araujo DSD, Henriques RPB (1984) Análise florística das restingas do estado do Rio de Janeiro. Em Lacerda LD, Araujo DSD, Cerqueira R, Turq B (Eds.) Restinga: Origem, Estrutura e Processos. CEUFF. Niterói, Brasil. pp. 47-60.

Araujo DSD, Pereira MCA (2009) Sandy coastal vegetation. Em Luttge U, Scarano FB (Ed.) Tropical Biology and Conservation Management. Eolss. Paris, França. pp. 1-17.

Araujo ACM, Silva ANF, Almeida Jr EB (2016) Caracterização estrutural e status de conservação do estrato herbáceo de dunas da Praia de São Marcos, Maranhão, Brasil. Acta Amaz. 46: 247-258.

Bastos MNC, Rosário CS, Lobato LCB (1995) Caracterização fitofisionômica da restinga de Algodoal, Maracanã-PA, Brasil. Bol.Mus. Paraense E. Goeldi, Sér. Bot. 11: 173-197.

BFG (2015) Growing knowledge: an overview of seed plant diversity in Brazil. Brazil Flora Group. Rodriguésia 66: 1085-1113.

Borcard D, Gillet F, Legendre P (2011) Numerical Ecology with R. Springer. Berlim, Alemanha. 306 pp.

Cabral-Freire MC, Monteiro R (1993) Florística das praias da Ilha de São Luiz, Estado do Maranhão (Brasil): Diversidade de espécies e suas ocorrências no litoral brasileiro. Acta Amaz. 23: 125-140.

Cantarelli JRR, Almeida Jr EB, Santos-Filho FS, Zickel CS (2012) Tipos fisionômicos e flora vascular da restinga da APA de Guadalupe, Pernambuco, Brasil. Insula 41: 95-117.

Castelo AJ, Braga JMA (2017) Checklist of sand dune vegetation on the tropical southeastern Brazil coast. Check List 13: 1-11.

Castro ASF, Moro MF, Menezes MOT (2012) O Complexo Vegetacional da Zona Litorânea no Ceará: Pecém, São Gonçalo do Amarante. Acta Bot. Bras. 26: 108-124.

Cerqueira R (2000) Biogeografia das restingas. Em Esteves FA, Lacerda LD (Eds.) Ecologia de Restingas e Lagoas Costeiras. Núcleo de Pesquisa Ecológicos de Macaé. Brasil. pp. 65-75.

El-Robrini M, Marque VJ, Silva MAMA, El-Robrini MHS, Feitosa AC, Tarouco JEF, Santos JHS, Viana JR (2006) Erosão e progradação do litoral brasileiro: Maranhão. Em Muehe D (Ed.) Erosão e Progradação do Litoral Brasileiro. Ministério do Meio Ambiente. Brasília, Brasil. pp. 87-130.

Esteves FA (1998) Ecologia das Lagoas Costeiras do Parque Nacional da Restinga de Jurubatiba e do Município de Macaé (RJ). Núcleo de Pesquisas Ecológicas de Macaé (NUPEM/UFRJ). 442 pp.

Flora do Brasil 2020 em construção (2017) Jardim Botânico do Rio de Janeiro. Disponível em: http://floradobrasil.jbrj.gov.br/ (Cons. 19/02/2018).

Furtado MNR, Secco RS, Rocha AES (2012) Sinopse das espécies de Lamiales Bromhead ocorrentes nas restingas do Estado do Pará, Brasil. Hoehnea 39: 529-547.

Gomes FH, Vidal-Torrado P, Macías F, Souza Júnior VS, Perez XLO (2007) Solos sob vegetação de restinga na Ilha do Cardoso (SP): II -Mineralogia das frações silte e argila. Rev. Bras. Ciênc. Solo 31: 1581-1589.

IMESC (2011) Situação Ambiental da Ilha de São Luís. Instituto Maranhense de Estudos Socioeconômicos e Cartográficos. São Luís, Brasil. 57 pp.

Koppen W (1948) Climatologia: con un Estudio de los Climas de la Tierra. Fondo de Cultura Economica. México. 479 pp.

Lima GP, Lacerda DMA, Lima HP, Almeida Jr EB (2017) Caracterização fisionômica da Restinga da Praia de Panaquatira, São José de Ribamar, Maranhão. Rev. Bras. Geogr. Fís. 10: 1910-1920.

Magnago LFS, Martins SV, Pereira OJ (2011) Heterogeneidade florística das fitocenoses de restingas nos Estados do Rio de Janeiro e Espírito Santo, Brasil. Árvore 35: 245-254.

Martins FR, Batalha MA (2011) Formas de vida, espectro biológico de Raunkiaer e fisionomia da vegetação. Em Felfili JM, Eisenlohr PV, Melo MMRF, Andrade LA, Meira-Neto JAA (Eds.) Fitossociologia no Brasil: Métodos e Estudos de Caso. UFV. Viçosa, Brasil. pp. 44-85.

Martins SE, Rossi L, Sampaio PSP, Magenta MAG (2008) Caracterização florística de comunidades vegetais de restinga em Bertioga-SP, Brasil. Acta Bot. Bras. 22: 249-274.

Matias LQ, Nunes EP (2001) Levantamento florístico da Área de Proteção Ambiental de Jericoacoara, Ceará. Acta Bot. Bras. 15: 35-43.

Missouri Botanical Garden (2016) Tropicos. http://www.tropicos.org (Cons. 07/12/2016).

Mori LA, Silva LAM, Lisboa G, Coradin L (1989) Manual de Manejo do Herbário Fanerogâmico. Centro de Pesquisa do Cacau. Ilhéus, Brasil. 104 pp.

Muniz FH, Cesar O, Monteiro R (1994) Aspectos florísticos quantitativos e comparativos da vegetação arbórea da Reserva Florestal do Sacavém, São Luís, Maranhão (Brasil). Acta Amaz. 24: 189-218.

Oksanen J, Blanchet FG, Kindt R, Legendre P, Minchin PR, O’hara RB, Simpson GL, Solymos P, Stevens MHH, Wagner H (2016) Vegan: Community Ecology Package. R package version 2.2-1. http://www.cran.r-project.org (Cons. 04/12/2016).

Oliveira DG, Prata AP, Ferreira RA (2013) Herbáceas da Caatinga: composição florística, fitossociologia e estratégias de sobrevivência em uma comunidade vegetal. Rev. Bras. Cs. Agr. 8: 623-633.

Oliveira EVS, Lima JS, Silva TC, Landim MF (2014) Checklist of the flora of the Restingas of Sergipe State, Northeast Brazil. Check List 10: 529-549.

Oliveira FS, Mendonça MWA, Vidigal MCS, Rêgo MMC, Albuquerque PMC (2010) Comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em dunas na Praia de Panaquatira, São José de Ribamar, Maranhão, Brasil. Rev. Bras. Entomol. 54: 82-90.

Oliveira-Filho AT, Fontes MAL (2000) Patterns of floristic differentiation among Atlantic Forest in southeastern Brazil and the influence of climate. Biotropica 32: 793-810.

Palma CB, Jarenkow JA (2008) Estrutura de uma formação herbácea de dunas frontais no litoral norte do Rio Grande do Sul, Brasil. Biociências 16: 114-124.

R development Core Team (2016) R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing. http://www.rproject.org (Cons. 04/12/2016).

Rangel ES, Nascimento MT (2011) Ocorrência de Calotropis procera (Ait.) R.Br. (Apocynaceae) como espécie invasora de restinga. Acta Bot. Bras. 25: 657-663.

Raunkiaer C (1934) The Life Forms of Plants and Statistical Plant Geography. Clarendon. Oxford, Inglaterra. 632 pp.

Rosário AS, Secco RS, Amaral DD, Santos JUM, Bastos MNC (2005) Flórula fanerogâmica das restingas do estado do Pará. Ilhas de Algodoal e Maiandeua - 2. Myrtaceae A. L. de Jussieu. Bol. Mus. Paraense E. Goeldi, Sér. Cs. Nat. 1: 31-48.

Santos JUM, Rosário CS (1988) Levantamento da vegetação fixadora das dunas de Algodoal -PA. Bol. Mus. Paraense E. Goeldi, Sér. Bot. 4: 133-151.

Santos-Filho FS, Zickel CS (2013) Origem e estrutura da costa e sua vegetação de restinga: o caso do litoral do Piauí. Em Santos-Filho FS, Leite Soares AFC, Almeida Jr. EB (Eds.) Biodiversidade do Piauí: pesquisas & perspectivas. v.2. Editora CRV. Curitiba, Brasil. pp. 11-36.

Santos-Filho FS, Almeida Jr. EB, Zickel CS (2013) A flora das restingas de Parnaíba e Luiz Correia -Litoral do Piauí, Brasil. Em Santos-Filho FS, Leite Soares AFC, Almeida Jr. EB (Eds.) Biodiversidade do Piauí: pesquisas & perspectivas. v.2. Editora CRV. Curitiba, Brasil. pp. 36-59.

Santos-Filho FS, Almeida Jr EB, Soares CJRS, Zickel CS (2015) Flora and woody vegetation structure in an insular area of restinga in Brazil. Int. J. Ecol. Environ. Sci. 41: 147-160.

Scarano FR (2002) Structure, function and floristic relantioships of plants communities in stressful habitats marginal to Brazilian Atlantic Rainforest. Ann. Bot. 90: 517-524.

Serra FCV, Lima PB, Almeida Jr EB (2016) Species richness in restinga vegetation on the eastern Maranhão State, Northeastern Brazil. Acta Amaz. 46: 271-280.

Silva QD (2012) Mapeamento Geomorfológico da Ilha do Maranhão. Tese. Universidade Estadual Paulista. Brasil. 249 pp.

Silva SSL, Zickel CS, Cestaro LA (2008) Flora vascular e perfil fisionômico de uma restinga no litoral sul de Pernambuco, Brasil. Acta Bot. Bras. 22: 1123-1135.

Souza VC, Lorenzi H (2012) Botânica Sistemática: Guia Ilustrado para Identificação das famílias de Fanerógamas Nativas e Exóticas no Brasil, Baseado em APG III. 3ª ed. Instituto Plantarum. Nova Odessa, Brasil. 768 pp.

Suguio K, Tessler MG (1984) Planície de cordões litorâneos quaternários do Brasil: origem e nomenclatura. Em Lacerda LD, Araujo DSD, Cerqueira R, Turcq B (Eds.) Restingas: Origem, Estrutura e Processos. CEUFF. Niterói, Brasil. pp. 15-25.

Valentin JL (1995) Agrupamento e ordenação. Oecol. Bras. 2: 27-55.

Villwock JA, Lessa GC, Suguio K, Angulo RJ, Dillenburg SR (2005) Geologia e Geomorfologia de Regiões Costeiras. Em Souza CRG, Suguio K, Oliveira AMS, Oliveira PE (Ed.). Quaternário do Brasil. Holos. Ribeirão Preto, Brasil. pp. 94-113.

Autor notes

Ligação alternative

https://www.interciencia.net/wp-content/uploads/2018/05/275-6142-ALMEIDA-43-04.pdf (pdf)