Introducción

Los hongos micorrízico-arbusculares interactúan simbióticamente en más del 80% de las plantas terrestres (Gianinazzi et al., 2010), en una de las simbiosis considerada como más antiguas, con importantes contribuciones en los ecosistemas (Wang y Qiu, 2006). La micorrización representa un importante mecanismo para el desarrollo vegetal y reproductivo de los cultivos y en la actualidad las micorrizas son consideradas microorganismos esenciales para el manejo sustentable de la agricultura. Su capacidad para transportar nutrientes y agua a la planta hospedante más allá de la zona de agotamiento alrededor de la raíz (Wright et al., 2005) es un atributo que mejora el aprovechamiento de los fertilizantes químicos y la productividad del cultivo, como ha sucedido en frijol (Aguirre-Medina et al., 2017). El maíz ha sido biofertilizado con R. intraradices y establecido en condiciones de temporal, y se documentan importantes aumentos en rendimiento en diferentes ecosistemas y sistemas de producción en México (Aguirre-Medina et al., 2012). Sin embargo, al considerar que el grano de maíz es el principal componente de la dieta de los mexicanos, se especula si al disminuir las cantidades de fertilizantes químicos se merman, en la planta y el grano, los nutrientes principales que transportan los hongos micorrízico arbusculares, como el P, además del N.

Aunado a lo anterior, la disminución de la dosis de fertilizantes químicos genera economía al productor, al considerar que en México se siembran ~6,6×106 ha/año (INEGI, 2014), además de que reduciría la contaminación del ambiente. Al respecto SAGARPA (2016) consigna, que entre 2014 y 2015 mediante el impulso a los biofertilizantes se dejaron de utilizar 69.589t de fertilizantes de origen químicos, y se logró reducir 22,7t de CO2 con un aumento en el rendimiento de 15%. Por lo anterior, el objetivo del trabajo fue identificar la influencia de Rhizophagus intraradices en el rendimiento del maíz H-560 en interacción con diferentes dosis de fertilización en condiciones de riego y determinar el contenido de N y P en el tejido vegetal y el grano.

Materiales y Métodos

Área de estudio y material biológico

El experimento se desarrolló en campo durante el ciclo otoño/invierno 2014 en el Campo Experimental de la Facultad de Ciencias Agrícolas Campus IV de la Universidad Autónoma de Chiapas (UNACH), localizado entre 15º00'26'' y 15º00'34''N y entre 92º23'04'' y 92º24'44''O, a una altura de 35msnm. El clima corresponde al tipo Am (w) i g (García, 1973) con 2000-2500mm de lluvia anual, distribuida entre junio y noviembre, y una temperatura media anual de 28°C. Durante el periodo de evaluación no se registró precipitación.

El suelo de 0-30cm es de textura migajón-arenosa (70,48% arena; 21,36%limo y 8,16% arcilla), con pH ácido (4,09) y contenido de nitrógeno 0,10%, fósforo 12,20mg·l^-1 y 1,02% de materia orgánica, según análisis realizados en el Laboratorio de Suelo, Agua y Planta de la Facultad de Ciencias Agrícolas, UNACH. Se utilizó el maíz híbrido H-560 y como biofertilizante se empleó Micorriza INIFAP® conteniendo Rhizophagus intraradices (Schenck & Sm.) Walker & Schuessler con 40 esporas/g de suelo estéril y raíces de Brachiaria decumbens L con 95% de colonización radical.

Manejo agronómico y riego

Una vez preparado el terreno, para el control de maleza se utilizó Atrazina a razón de 1l·ha^-1, una escarda a los 20 días; 10 días después se aplicó herbicida del grupo Picloram y, al final, una limpia manual. Se presentó mosca blanca y gusano cogollero y fueron controlados con cipermetrina a razón de 250ml·ha^-1. El riego fue por gravedad, cada 10 días.

Siembra y tamaño de la parcela

La siembra se realizó el 28/11/2014 de forma manual y a chorrillo, a una profundidad de 4-5cm. Después de la emergencia se ajustó la población entre plantas a 0,20m equivalentes a una densidad de 55.500 plantas/ha. Entre surcos la distancia fue de 0,90m. La unidad experimental estuvo constituida por seis surcos de 5m de largo, siendo útil los cuatro surcos centrales con una longitud de 4m.

Aplicación de tratamientos y diseño experimental

Se aplicaron seis tratamientos: el testigo absoluto, Rhizophagus intraradices, 120N-60P (dosis recomendada en la región), R. intraradices + 120N-60P, R. intraradices + 80N-40P y R. intraradices + 40N-40P. Los tratamientos fueron distribuidos en un diseño de bloques completos al azar en el terreno con cuatro repeticiones. El tratamiento con R. intraradices se aplicó a la semilla antes de la siembra con carboximetil celulosa. La fuente de nitrógeno fue urea (46% N) y se aplicó el 50% a la siembra y el 50% restante a los 20 días posteriores a ésta. La fuente de fósforo fue el superfosfato de calcio triple (46% P2O5) y se aplicó al momento de la siembra.

Variables respuesta

Las variables de la planta se registraron mediante muestreos destructivos para determinar la asignación de materia seca por componentes del rendimiento, así como la colonización micorrízica cada 14 días y el contenido de N y P a los 42 y 84 días después de la siembra (dds) en la hoja bandera y a los 125 dds en el grano, además del rendimiento de grano al momento de la cosecha.

Asignación de materia seca

La biomasa se obtuvo mediante el peso de los componentes fisiológicos de las plantas, determinados en báscula semianalítica (Ohaus, Adven-turer Pro, EEUU) después de haberlos secado en estufa de aire forzado (Sheldon, VWR 1390FM, EEUU) a 75-80°C hasta peso constante.

Rendimiento

Al grano cosechado le fue medido el contenido de humedad con un determinador de humedad (Stenlite, mod. 55250, EEUU) y se ajustó a 14% de humedad para estimar el rendimiento por tratamiento.

Colonización micorrízica y contenido de nutrientes

Mediante la técnica de tinción y clareo de Phillips y Hayman (1970) se prepararon 100 segmentos de raíz con longitud de 1,5-1,6cm de cada muestreo y se observaron al microscopio óptico con objetivo de inmersión (100 X). Los resultados se expresaron en porcentaje de colonización micorrizica.

Finalmente, los contenidos de N (micro-Kjeldahl) y P se cuantificaron en un espectrofotómetro (Thermo Fisher Scientific, mod. 400¼).

Análisis estadístico

Para determinar los efectos entre tratamientos se realizó un análisis de varianza para cada variable con el procedimiento PROC ANOVA. Posteriormente se aplicó una comparación de medias (Tukey, p≤0,05) utilizando el programa computacional Statistical Analysis System (SAS 1999-2000, versión 8.1).

Resultados y Discusión

Componentes del rendimiento

Durante el primer muestreo, a los 14 días después de la siembra (dds), se presentaron diferencias estadísticas solamente en el tallo (P≤0,05) y el valor más alto se encontró en el tratamiento con la menor dosis de fertilización más R. intraradices (Tabla I). En raíz y hoja se muestran diferencias numéricas entre tratamientos, pero sin significación estadística, posiblemente influenciada por la alta variación entre ellos. Resultados similares citan Aguirre-Medina y Kohashi (2002) en frijol biofertilizado con G. macrocarpum, donde encontraron menor producción de biomasa al inicio del crecimiento, entre los 10 y 20 dds. En las etapas iniciales de colonización micorrízica se demandan más fotosintatos a la raíz, requeridos por el hongo. Al respecto, Wright et al. (2005) confirman la presencia de mayor concentración de carbohidratos solubles en las raíces micorrizads de maíz y, después de este periodo, normalmente se incrementa el mecanismo de transporte de nutrientes a la planta y el concomitante incremento en biomasa. El incremento inicial en la biomasa del tallo puede deberse a la respuesta diferencial de R. intraradices en la demanda de mayor cantidad de fotosintatos en el sistema radical y la menor asignación para formar biomasa en la parte aérea.

El porcentaje de colonización micorrízica a los 14 dds fue de 69, 81 y 82%. El valor inferior se presentó con el tratamiento R. intraradices + la dosis de fertilización 80N-40P, y el más alto cuando se biofertilizó solamente con R. intraradices y en el testigo, respectivamente. Wright et al. (2005) citan colonizaciones radicales entre 76 y 94% en dos variedades de maíz con el mismo hongo micorrízico, en África. La disminución de 11% en la colonización micorrízica del tratamiento R. intraradices más 80N-40P en comparación al tratamiento solo micorrizado, según Ngwene et al. (2010), puede relacionarse con la incorporación de nitrato.

La presencia de hongos micorrízicos en el sistema radical del testigo confirma su generalizada presencia en los suelos agrícolas y en la mayoría de los ecosistemas terrestres (Jaizme-Vega y Rodríguez-Romero, 2008). La interacción de los hongos nativos con el maíz, no representó un efecto notable en la promoción del crecimiento. En diversas plantas hospedantes de hongos micorrízicos se presentan respuestas diferentes (Cuenca et al., 2007).

Las diferencias en los componentes del rendimiento se presentaron más claramente a partir de los 28 dds en todos los tratamientos. Los valores en los componentes raíz, tallo y hoja, se incrementaron con el tratamiento 120N-60P (P≤0,05), y al aplicar R. intraradices + 40N-40P se acumuló menor cantidad de biomasa, ubicándose en el último grupo estadístico.

A los 42 dds el tratamiento con la dosis más alta de fertilizante químico indujo mayor biomasa en raíz, tallo y hojas en comparación con el resto de los tratamientos. La falta de respuesta en el crecimiento del maíz biofertilizado es probable que coincida con la fase inicial o lenta de la colonización que presentan los hongos micorrízicos después de la etapa inicial de la colonización.

A los 56 dds todos los componentes del rendimiento se incrementaron con el tratamiento R. intraradices más la aplicación de dos tercios de la dosis de fertilizante químico. En el caso de la flor masculina también se incrementa con el tratamiento biofertilizado con el hongo micorrízico y la dosis completa del fertilizante químico. A este tiempo, la extensión del micelio debe ser amplia para facilitar que la micorriza tome los nutrientes y los transporte a la planta huésped, especialmente el fósforo y nitrógeno (Hodge et al., 2001; Roveda y Polo, 2007).

A los 70 dds, la diferencia en la acumulación de biomasa se incrementó en el tratamiento con la dosis más alta de fertilización química (120N-60P) y con los tratamientos biofertilizados más las dosis 120N-60P y 80N-40P.

A los 84 dds, los tratamientos biofertilizados con R. intraradices más la dosis de fertilización y el tratamiento solo fertilizado con 120N-60P incrementaron notablemente la acumulación de biomasa en los diferentes componentes del rendimiento. Diversos autores consignan incrementos en biomasa del maíz con la inoculación de hongos micorrízicos (Kaeppler et al., 2000; Kelly et al., 2001).

La disminución de la dosis de fertilización química a uno o dos tercios más la inoculación de R. intraradices expresaron diferencias estadísticas significativas en los diferentes componentes de la planta a partir de los 56 y hasta los 84 dds. El incremento en la acumulación de biomasa coincidió con el amplio establecimiento de R. intraradices en simbiosis con el maíz, lo que facilita no solo el transporte de los nutrientes externos que se aplicaron, sino también los disponibles en el suelo, alrededor de la raíz, o más allá de la rizosfera a través del micelio (Leigh et al., 2009).

Al disminuir las cantidades de P y N en la dosis de fertilización, de los 56 a los 84 dds, disminuyó ligeramente la producción de biomasa. Este comportamiento confirma la eficiencia de R. intraradices en transportar los nutrientes disponibles en el suelo de mediana fertilidad hacia la planta. Resultados semejantes citan Roveda y Polo (2007), quienes encontraron relación importante entre el mayor contenido de fósforo y el incremento en biomasa radical y aérea, así mismo en el área foliar del maíz. En ausencia de R. intraradices, el crecimiento del maíz fue promovido por la suplementación externa de los fertilizantes químicos. Estos resultados establecen la aportación sustantiva de los hongos micorrizícos a la nutrición y el desarrollo del maíz evaluado.

Rendimiento

El incremento en el rendimiento del maíz se presentó con los tratamientos inoculados con R. intraradices en interacción con las dosis de fertilización 120N-60P y 80N-40P y el rendimiento más bajo se presentó en el testigo (Figura 1). La disminución de 40 unidades de N₂ y 20 de P₂O₅ en interacción con R. intraradices promovió el mayor rendimiento de toda la evaluación, aun cuando, con el tratamiento micorrizado más la dosis completa, estadísticamente fueron iguales.

En el caso del tratamiento con la dosis más alta de fertilización (120N-60P), el rendimiento fue 12% inferior en comparación con el mismo tratamiento más la biofertilización de R. intraradices. El incremento refleja el atributo de R. intraradices para abastecer nutrientes y agua a la planta, sobre todo el nitrógeno durante los primeros 42 dds, que es cuando se encontró la concentración más alta en la hoja del maíz (Figura 2). Lo anterior coincide con el incremento de la colonización micorrízica encontrada a ésta fecha, de 79%.

La dosis más baja de fertilización (40N-40P) más R. intraradices presentó disminución en rendimiento de 36% en comparación con la dosis 80N-40P + R. intraradices. En este caso, se mejoró ligeramente el rendimiento entre este tratamiento en comparación a la biofertiización de R. intraradices. En suelos de baja fertilidad, la colonización micorrízica puede afectar la productividad del cultivo huésped cuando el costo del carbono asociado a la colonización excede a la producción de carbono de la fotosíntesis (Ryan y Graham, 2002).

En México, existen evidencias de la bondad de R. intraradices en incrementar el rendimiento del maíz criollo en 22% en comparación al testigo micorrizado en 29 parcelas de validación en diferentes regiones temporaleras de México (Aguirre-Medina, 2006). Diferencias del 27% en rendimiento entre el testigo y la aplicación de R. intraradices se citan en Veracruz (Román-Reyes, 2010), 21% en Chiapas (Cruz-Chávez, 2007) y 8% en Guanajuato con riego (Grageda-Cabrera, 2008). En general, se ha demostrado que se incrementa la productividad del maíz con la simbiosis micorrízica sin fertilización química (Sylvia et al., 1993).

Al aplicar la dosis de fertilización 90N-60P más R. intraradices, en el estado de Guerrero, se incrementó en 11,5% el rendimiento de maíz (González-Camarillo, 2010).

El incremento en rendimiento del maíz con la disminución de la dosis de fertilización, alrededor de 100 unidades de N y 40 de P₂O₅ más la inoculación de R. intraradices parece estar relacionado con la mejora en la nutrición inducida mediante el transporte de nutrientes, especialmente fósforo, además de promover la absorción de elementos menores y agua (Smith et al., 2015) mediante las hifas, que genera un sistema radical complementario que favorece el aporte de nutrientes y agua a la planta y, con ello, cambios en su fisiología (Barea et al., 2002).

En otros casos, se argumenta que la toma de N por las raíces es mayor que el N suplementado por las hifas de los hongos micorrízicos, a no ser que la hifa tenga acceso a fuentes de nitrógeno que no son accesibles a la raíz (Hodge, 2003).

Cuando se favorece la nutrición de las plantas vía los hongos micorrízicos, se mejora su tasa fotosintética (Wright et al., 2005). Este hecho establece una relación positiva entre el suministro de nutrientes minerales y la tasa de fotosíntesis, la cual influye en todo el complejo fotosintético (Milthorpe y Moorby, 1982). En nuestro caso, la disminución de un tercio de la dosis de fertilización indujo un ligero incremento en el rendimiento en comparación con el tratamiento biofertilizado con la dosis completa, pero sin diferencia estadística entre ellos.

En cambio, la dosis más baja presentó rendimiento semejante al tratamiento unicamente con R. intraradices. Resultados semejantes cita Cruz-Chávez (2010) en la Región Centro de Chiapas, pues al disminuir la aplicación del fertilizante de 100-50-00 a 50-20-00 más R. intraradices reporta incremento en rendimiento de 16% con el tratamiento micorrizado. En determinadas condiciones de campo, se ha estimado que es posible disminuir el fertilizante fosfatado recomendado y complementarse con la inoculación de los hongos micorrízicos.

Contenido de nitrógeno y fósforo

El contenido de nitrógeno y fósforo en la hoja bandera del maíz durante los primeros 42 dds, se incrementó al disminuir un tercio de fertilización (Figuras 2 y 3).

En estas condiciones, se esperaría que el tratamiento biofertilizado más la dosis de fertilización más alta presentara las concentraciones mayores de ambos nutrientes. Al respecto, Boomsma, y Vyn (2008) sugieren que la disminución del transporte nutrimental disminuye cuando existen altos niveles de fertilidad, o bien puede disminuir la actividad micorrízica con la suplementación de las fuentes de nitrato (Ngwene et al., 2010).

En los otros tratamientos, cuando se aplicó solo R. intraradices y al agregar la biofertilización más la dosis de fertilización más baja (40N-40P) en comparación con el testigo, presentaron concentraciones semejantes de ambos nutrientes en la hoja y fueron de los más bajos. Wright et al. (2005) cita resultados semejantes en dos variedades de maíz, y agrega que se presenta variación en el contenido de N en las hojas y, algunas veces, las plantas no micorizadas presentaron mayor contenido de N. Este comportamiento puede estar relacionado con los bajos niveles de N y P presentes en el suelo.

A los 95 dds, disminuyó el contenido de ambos nutrientes en la hoja y se presentó en el grano. Las concentraciones más altas de N se presentaron con el tratamiento R. intraradices + 80N-40P y una tendencia semejante se presentó con el contenido de nitrógeno en el grano a los 125 dds (Figura 2).

En el caso del fósforo, a los 95 dds el na hoja y en el grano a los 125 dds se presentó incremento con el tratamiento solo biofertilizado con R. intraradices. (Figura 3). Las aplicaciones de N y P influyeron solamente en las concentraciones de estos nutrientes en la hoja a los 42 dds. En los muestreos siguientes, no influyeron en el contenido a esta edad de la planta, más bien, se establece el mayor incremento con el tratamiento solo micorrizado. Las altas concentraciones de P en maíces micorrizados en campo han sido consignadas (Wright et al., 2005) como consecuencia en la nutrición atribuida a la habilidad de las hifas para transportar los nutrientes a la planta huésped. La habilidad en el transporte de P de los hongos micorrízicos se ha demostrado (Kanno et al., 2006; Aguirre-Medina et al., 2011), con énfasis en suelos de baja fertilidad. Las altas concentraciones de N y P en el grano del maíz inoculado con R. intraradices sugieren la importancia nutrimental para las regiones rurales, donde el maíz es la principal fuente de alimentación, además de considerar que la disminución en las aplicaciones de fertilizantes químicos tiene impactos económicos y ambientales.

Conclusiones

R. intraradices coloniza ampliamente el sistema radical del maíz desde las etapas iniciales de su desarrollo y promueve un mayor crecimiento y rendimiento en interacción con las dosis de fertilización química, permitiendo, además, disminuir la dosis del fertilizante químico sin detrimento del rendimiento.

La simbiosis R. intraradices-maíz incrementó la concentración de N y P en el tejido vegetal y en el grano del maíz.

INFLUENCIA DE Rhizophagus intraradices (Schenck & Sm.) Walker & Schüßler EN EL RENDIMIENTO DE MAIZ

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Notas de autor

avendano.carlos@inifap.gob.mx