Introducción

El tomate S. lycopersicum L. es uno de los cultivos vegetales más consumidos en el mundo. Es un alimento nutricionalmente equilibrado; por lo tanto, juega un papel importante para garantizar la seguridad alimentaria y la nutrición (Brasesco et al., 2019). En México, la superficie de producción de tomate en agricultura protegida creció a una tasa promedio anual de 22,7% durante el período 2007-2017, pasando de 1,973 a 15,198ha sembradas. Por ende, la producción obtenida aumentó a una tasa de 23,4% (SIAP, 2019). Sin embargo, la práctica del monocultivo y la contaminación por el uso de agroquímicos han afectado negativamente en la diversidad de microorganismos de los agroecosistemas, ocasionando un desequilibrio e inestabilidad de los mismos, lo cual se refleja, entre otros efectos nocivos, en mayor incidencia y severidad de plagas de los suelos en los cultivos de tomate (Báez-Valdez et al., 2010).

Los nematodos del género Meloidogyne, formadores de agallas en las raíces, se han catalogado por causar afectaciones económicas (Salazar-Antón y Guzmán-Hernández, 2013). En México es el género más patogénico que ataca las raíces de la planta del cultivo de tomate, causando altos porcentajes de pérdida en los rendimientos de 50 a 100% (Leyva-Mir et al., 2013). La principal técnica de control de los nematodos es mediante fumigantes y nematicidas de síntesis química con efectos negativos en el ambiente y la salud humana, por lo que hay necesidad de fomentar métodos alternativos para el manejo de esta plaga (Khalil et al., 2012), tales como el uso de portainjertos para proporcionar resistencia a determinados patógenos como son los nematodos o combinar cualidades deseables como las condiciones fisiológicas, ambos en una sola planta (Verdejo y Talavera, 2015; Tatu y Amissah, 2019), debido a que las plantas poseen genes para responder a la agresión ocasionada por patógenos, además de una red de señales hormonales que controlan la respuesta de la planta frente al ataque de patógenos (Rangel et al., 2010).

Cervantes-Moreno et al. (2014) evaluaron 26 colectas nativas de México y solo tres presentaron tolerancia al índice de agallas y menor presencia de huevos en las raíces. El injerto de cultivares susceptibles sobre portainjertos resistentes ha sido utilizado exitosamente para el control de patógenos del suelo en invernaderos en muchos países (Cortada et al., 2009). Algunos estudios han reportado el comportamiento de cultivares injertados de tomate contra nematodos agalladores de raíz, con reducciones de 81% del daño en las raíces con el uso de porta injertos híbridos de S. lycopersicum Multifort y Survivor (Owusu et al., 2016).

La diversidad de especies nativas de S. lycopersicum ha permitido encontrar genes de resistencia a factores causantes de estrés biótico y abiótico, y otros atributos de interés agronómico (Bergougnoux, 2014). Se ha demostrado que portainjertos nativos de Solanum y otras plantas que comparten la misma familia como S. torvum, S. aethiopicum, S. macrocarpon, S. sisymbriifolium, S. hirtum, Physalis peruviana y Nicotiana glauca han tenido tolerancia a los nematodos (Dhivya et al., 2014; Navarrete et al., 2018). Por lo anterior, surge el interés por el uso de tecnologías de agricultura protegida para el manejo de nematodos con el uso de genotipos nativos que no se han estudiados para este propósito, con la finalidad de conocer su potencial. El objetivo de la presente investigación fue evaluar tres portainjertos nativos de S. lycopersicum y un híbrido comercial de tomate tipo saladette de crecimiento indeterminado (Cid F1.), para determinar las mejores combinaciones portainjerto-híbrido, su respuesta ante la presencia del nematodo M. incognita y su productividad bajo condiciones de invernadero.

Material y métodos

Condiciones experimentales

El experimento se realizó en un invernadero ubicado en Oaxaca, México (17°01'30,3'' N y 96°43'11,0''O; a 1530 msnm), temperatura media de 28,69°C y humedad relativa de 49,18%.

Material vegetal

Se colectaron semillas de tres portaingertos nativos de tomate (S. lycopersicum L.), conocidos como Manzana, Ciruela y Arriñonado, que se cultivan y reproducen de forma alógama, en los sitios Tataltepec de Valdés (97°33'46''O, 16°18'23''N, a 680msnm) y Santiago Ixtayutla (97°39'00''O, 16°34'00''N, a 680 y 370msnm) en el estado de Oaxaca, México. Los portainjertos nativos se seleccionaron por sus características de adaptación y resistencia a plagas y condiciones ambientales de la zona, se utilizó el híbrido comercial Cid-F1. (Harris Moran) de crecimiento indeterminado con resistencia a Fusarium oxysporum, Verticilium, Mosaico de tomate y a nematodos.

La siembra se realizó en charolas de poliestireno de 200 cavidades de 25ml, utilizando como sustrato Peat Moss y Perlita en proporción 3:1 v/v. Se aplicó riego por aspersión en forma manual dos veces por día, manteniendo húmedo el sustrato. El injerto se realizó a los 25 días después de la germinación de la semilla mediante injerto de empalme (se corta un cotiledón del pie en un ángulo de 45°, se corta la variedad en un ángulo de 45° bajo los cotiledones, se unen amabas con un clip y se llevan a la cámara de prendimiento). Transcurridos 20 días se realizó el trasplante a suelo en camas de 0,60m de ancho y 1,25m de separación entre cada una a doble hilera de plantas; la distancia entre cada planta e hilera fue 0,4m y la densidad de plantación fue de 2 plantas/m..

Preparación y aplicación del inóculo

El inóculo de nematodos juveniles de segundo estado (J2) se obtuvo de raíces de plantas de tomate cultivado en invernadero con síntomas de presencia de nematodos. Las raíces se homogenizaron y la extracción de J2 se hizo por la técnica de centrifugación y flotación con azúcar propuesta por Zuckerman et al. (1987). La identificación de la especie M. incognita se realizó por sus caracteres morfológicos y la revisión respectiva del patrón perineal de las hembras maduras (Taylor y Sasser, 1978). La inculación de J2 se hizo por medio de una micropipeta de 100µl de capacidad, en agujeros de 4cm de profundidad alrededor de la rizósfera vegetal, donde se aplicaron 3,000 nematodos J2/planta.

Tratamientos y diseño experimental

Como testigo se evaluó el híbrido comercial (Cid-F1.) y tres portainjertos de tomate nativos sin injertar (GM: genotipo Manzana. GC: genotipo Ciruela, y GA: genotipo Arriñonado), y Cid-F1. injertado sobre los genotipos: Manzana (Cid-F1.-GM), Ciruela (Cid-F1.-GC) y Arriñonado (Cid-F1.-GA). Se trabajó con un diseño experimental completamente al azar con siete tratamientos; cada unidad experimental es una planta de tomate y cada repetición estuvo constituida por 14 plantas.

Manejo del cultivo

Se utilizó solución nutritiva universal de (Steiner, 1984), mediante un sistema de riego por goteo de acuerdo a la humedad del suelo, la que fue registrada por tensiómetros Irrometer ISR-300 (Irrometer Company, Riverside, CA, EEUU). Además, se registró la temperatura y humedad relativa con sensores HOBOS PRO V2 (ONSET, Bourne, MA, EEUU). Las plantas de tomate fueron guiadas a un solo tallo sujetándolas con hilo de rafia hacia la parte superior. La polinización se realizó diariamente a partir de la floración hasta el amarre de frutos y la cosecha de frutos se realizó hasta el octavo racimo.

Variables evaluadas

Poblaciones de nematodos e índice de agallamiento en raíces. A los 120 días después del trasplante (ddt) se tomaron 300g de suelo de la zona de rizosfera. En el laboratorio los nematodos activos en estado juvenil J2 de M. incognita fueron extraídos por el método de gravedad de Cobb (1918) y el conteo se realizó por la técnica de Kaya y Stock (1997). El índice de agallamiento de la raíz se trabajó con la propuesta por Bridge y Page (1980).

Parámetros de frutos de tomate evaluados. La cosecha de los frutos se realizó de acuerdo la Norma oficial Mexicana NMX-FF-031-1997 (NOM, 1997). Para cada repetición se tomaron cuatro frutos, cuyos pesos se obtuvieron con una balanza digital Ohaus Adventurer.. Se les registró la firmeza utilizando un texturómetro marca Sommer & Ruge KG Berlín-Frideman, tomando tres lecturas de forma opuesta en la región ecuatorial y la distancia de penetración en pulpa se registró en mm. Además, se obtuvo una mezcla del jugo para medir el pH y la conductividad eléctrica (CE) con un potenciómetro marca Hanna Instruments. modelo HI 98129; mientras que los sólidos solubles totales fueron registrados con un refractómetro marca Hand Refractometer ATAGO N1., donde se colocaron dos gotas de jugo del fruto en el prisma del equipo y se tomó la lectura por triplicado.

Análisis estadístico

El tipo de prueba estadística aplicada para la comparación de tratamientos en cada variable dependío del cumplimiento de los supuestos de homogenidad de varianza, que fue evaluada por las pruebas de Levene (Mongomery, 1991), así como el ajuste de datos a una distribución normal que fue evaluada mediante la prueba de Shapiro-Wilks modificada por Mahibbur y Govindarajulu (1997). Ambas pruebas se indican en la Tabla I y fueron realizadas mediante el programa Infost V. 2018 (Di Rienzo et al., 2018).

El tipo de análisis elegido dependió de las pruebas de Levene para evaluar la homogeneidad de varianza (homocedasticidad) y Shapiro Wilks modificado para evaluar la normalidad de los datos, donde valores de P>0,05 aceptan la H0: los datos tienen homogeneidad en sus varianzas o provienen de una distribución normal. Una vez encontradas diferencias significativas en al menos un tratamiento, se realizaron pruebas post-hoc de comparación múltiple de medias con el método LSD Fisher (Williams y Abdi, 2010) para los casos en los que se aplicó el ANOVA. Así mismo, se utilizaron comparaciones pareadas para las comparaciones resultantes de la prueba Kruskal Wallis.

Resultados y Discusión

Poblaciones de nematodos e índice de agallamiento en raíces

Las diferencias en las poblaciones de nematodos en el suelo fueron significativas (H487,74; P<0,0001). Los portaingertos de tomate nativos GA (X= 2187,50) y GM (X= 6528,50) fueron los dos únicos tratamientos que mostraron valores estadísticamente superiores que el testigo híbrido comercial Cid-F1. (X= 4837,50). Es importante resaltar que en los tres injertos evaluados no hubo aumento de las poblaciones de J2 de M. incognita a los 120 ddt, mientras que el hibrido comercial Cid F1. presentó un incremento de 1500 nematodos/planta. Respecto al portainjerto nativo GC, injerto Cid F1.-GC y Cid F1.-GM, estos mostraron una reducción entre el 50 y 75% de las poblaciones de nematodos J2 en el suelo (Figura 2). La resistencia de cultivares de tomate a diferentes niveles de inóculo de M. incognita fueron confirmadas por Nask y Qadir (2018), quienes encontraron que con el aumento en el nivel de inóculo hubo disminuciones significativas en los parámetros morfológicos de las plantas y en el índice de agallamiento de raíces y masas de huevos. Los genotipos evaluados en el presente trabajo mostraron tolerancia a nematodos y a la formación de agallas en raíces, como fuera reportado por Cervantes-Moreno et al. (2014) al evaluar 26 colectas de tomates nativos de México con variaciones en respuesta a la tolerancia al nematodo M. incognita. Además, la formación de agallas en las raíces está determinada por la respuesta del cultivo ante la presencia e invasión, por el tipo y cantidad de nematodos presentes y sus características biológicas de alimentación y reproducción (Navarro-Barthelemy et al., 2009).

En el índice de agallamiento se encontraron diferencias estadísticas entre los tratamientos (H= 12,44; P=0,464). El testigo híbrido comercial Cid-F1® mostró los valores más altos de este índice (X= 7,67) y los tratamientos restantes fluctuaron entre los valores de X= 5,67 (Cid-F1®-GM) a X= 7,63 (GM). Se observó un comportamiento similar a la presencia de nematodos, en el cual los injertos Cid F1®-GM (X= 5,67) y Cid F1®-GA (X= 6,18) mostraron el menor número de agallas en las raíces, con diferencia estadística respecto al testigo Cid F1®, y a los tratamientos (GM, GC,GA), aunque se destacó que el injerto Cid F1®-GM mostró menor sensibilidad a la infección por M. incognita (Figura 3). De acuerdo al objetivo de la presente investigación, este es un resultado interesante que debe seguirse explorando con otras variantes (altura de la planta, peso fresco y seco de la raíz), asociado al potencial que mostró en cuanto a rendimiento y calidad de frutos (Tabla II y III). Se ha encontrado que los patrones de tomate aumentan la producción de la de la variedad injertada en suelos infestados con Meloidogyne y disminuyen la severidad de la enfermedad causada por agallas en raíces (Verdejo-Lucas y Talavera, 2015); además, estos autores señalan que los patrones parcialmente resistentes pueden dar lugar a la acumulación progresiva de inóculo en el suelo.

La resistencia natural de las plantas a patógenos se basa en una combinación de cambios físicos, bioquímicos y moleculares, como la lignificación o la inducción de varias proteínas relacionadas con la patogénesis y que predisponen a la planta a resistir infecciones adicionales, aunque el éxito de los portainjertos de tomates resistentes en suelos infestados con nematodos podría variar según las poblaciones locales de Meloidogyne, y limitar su utilidad como alternativa al control químico si no hay un manejo adecuado del cultivo (Cortada et al., 2008; Rangel et al., 2010).

La resistencia a nematodos formadores de agallas en raíces también puede atribuirse a la presencia del gen Mi-1, como lo reportaron Verdejo-Lucas et al. (2013) al identificar que los portainjertos Brigeor, Morgan, King-Kong, Unifort y Emperador exhibieron altos niveles de resistencia, mientras que Multifort y Maxifort mostraron resistencia intermedia frente a una población inicial de 6,000 huevos de M. arenaria y M. javanica. La familia Solanaceae abarca especies silvestres que han sido reportadas como resistentes al ataque de agentes patógenos del suelo y a M. incognita, por lo que su uso como portainjertos ha sido recomendado (Navarrete et al., 2018; Vargas et al., 2018).

Parámetros de frutos de tomate evaluados

Peso y rendimiento de frutos. Se encontraron diferencias significativas entre los tratamientos para el peso de los frutos (H= 1539,32; P<0,0001), el peso promedio de los frutos de los portaingerto nativos Manzana (X= 95,27g) y Cid-FI. (X= 80,27g) presentaron los mayores valores con respecto al testigo (X= 52,84), con diferencias de más de 42,43g y 27,4g respectivamente. El rendimiento del injerto de Cid F1. sobre el portainjerto Manzana fue superior al todos los tratamientos y se encontró una diferencia estadística significativa con el resto de los tratamientos. Es de resaltar que este mismo tratamiento presentó el menor número de nematodos y agallas, y su respuesta con los valores altos en el rendimiento de frutos. En general, las plantas con injerto incrementaron su rendimiento en 125,90; 97,06 y 77,5% para el portainjerto Manzana, Ciruelo y Arriñonado, respecto al testigo. Consecuentemente, los pesos promedios de frutos reflejaron positivamente en el rendimiento final (Tabla II).

Los portainjertos evaluados se reflejan en los resultados de rendimiento obtenidos en este trabajo, como lo mencionan Krumbein y Schwarz (2013), al obtener frutos de mayor tamaño con Maxifort y Beaufort. Las características de calidad de frutos de tomate por efecto de los injertos están fuertemente influenciadas por la combinación portainjerto-vástago, que pueden influir en las cantidades de hormonas producidas en la planta con un efecto en la relación entre órganos consumidores y órganos productores (sink.source) y por ende en la mejora en la calidad de frutos producidos (Kyriacou et al., 2017; Abu-Glion, et al., 2019). Además, el efecto de la combinación de injerto interactúa con otros factores como clima, prácticas culturales, duración e intensidad del estrés biótico o abiótico, disposición de agua y nutrientes (Riga, 2015).

Diámetros de frutos. Por las características intrínsecas de los genotipos nativos, hubo diferencias entre los diámetros ecuatoriales (H= 1606,19; P<0,0001) y diámetros polares (H= 1943,05; P<0,0001) en los frutos de los tratamientos de injertos nativos. Sin embargo, cuando estos fueron utilizados como portainjertos del híbrido comercial Cid F1., los valores de diámetro ecuatorial y diámetro polar superaron al testigo en los tres genotipos (Tabla II). De acuerdo a la Norma Mexicana NMX-FF-031-1997 de clasificación de tamaño del fruto de tomate por su diámetro ecuatorial, los frutos cosechados en las plantas injertadas correspondieron a la categoría chica (38-52mm), igual que los obtenidos en el tratamiento testigo. No obstante, como se señaló, los tomates nativos poseen características de tamaño de fruto particulares; por lo tanto, los portainjertos nativos Manzana y Arriñonado correspondieron a la categoría de tamaño grande (59-71mm) y el portainjerto Ciruela a tamaño chico (38-52 mm).

Parámetros de calidad de frutos

pH y conductividad eléctrica. Los valores de pH en el jugo de los frutos cosechados fueron mayores en los frutos de las plantas injertadas sobre el portainjerto Manzana y Arriñonado y únicamente diferente al portainjerto Ciruela sin injertar (Tabla III). Sin embargo, no existieron diferencias estadísticamente significativas (F= 1,87; P=0,1035). Djidonou et al. (2016) registraron valores de pH similares, en un rango de 4,40-4,50 cuando evaluaron el efecto de injerto del tomate Florida 47 con portainjertos interespecíficos Beaufort y Multifort, además de 3,58-4,24 en contenido de °Brix. Por otro lado, Ruiz (2008) encontró que pueden existir diversos factores que modifiquen o afecten el pH, como los niveles de fertilización a base de potasio.

La conductividad eléctrica fue mayor en el portainjerto Ciruela sin injertar (4,73dS·m^-1), mientras que fue menor para Cid F1. y Cid F1. injertado sobre el portainjerto Ciruela (3,76 y 3,9073dS·m^-1 respectivamente) (Tabla II). Las pocas variaciones obtenidas en el pH y la CE pueden atribuirse al al tipo de solución nutritiva estándar utilizada en la nutrición en los tratamientos del ensayo.

Sólidos solubles totales y firmeza de frutos. Se encontraron diferencias significativas en los °Brix de los tratamientos (H= 37,61; P<0,0001). El contenido de sólidos solubles totales en los portainjertos nativos Manzana y Arriñonado sin injertar fueron de 4,96 y 4,90°Brix, respectivamente (Tabla III). Estos resultados son similares a los reportados por Bonilla-Barrientos et al. (2014) al evaluar tomates nativos de Puebla y Oaxaca y obtener un contenido promedio de sólidos solubles totales de 4,44°Brix, quienes además sugieren que es posible hacer selección de individuos para aumentar su contenido. En tanto que en los injertos Cid F1. sobre los portainjertos Manzana y Arriñonado, incrementaron su contenido de °Brix en 9,4% y 26,3% en referencia a no injertados, lo cual los hace más atractivos al consumo en fresco, indicando el grado de maduración óptima de cosecha de los frutos y la calidad de los nutrientes. En todos los tratamientos evaluados se superaron los valores de referencia (3,5 a 5,5) para los °Brix de tomate para el consumo en fresco, como lo enfatizan Preciado et al. (2011).

Debido que los frutos se cosecharon con las mismas características de maduración considerando su color, no se observaron diferencias estadísticas entre tratamientos respecto a la firmeza (H= 4,72; P=0,5797; Tabla III), la que es considerada como uno de los parámetros o factores más importantes para determinar la calidad de los frutos de tomate, como lo menciona Batu (2004), debido a que representa un estado de fruto óptimo para su comercialización y consumo en fresco, libre de magulladuras o daños internos (Ramos et al., 2010).

La sincronización entre la firmeza y el color de los frutos al momento de cosechar podría ayudar al productor a adaptar sus condiciones de cultivo y producir frutos con una relación predefinida de ambas características. De esta manera es poible obtener calidad y aceptabilidad del producto cosechado (Schouten et al., 2007).

Conclusiones

El portainjerto nativo tipo Manzana como portainjerto del hibrido comercial Cid F1. mostró tolerancia moderada al nematodo M. incognita presente en suelo. Además, mejoró el rendimiento en más del 100%, constituyendo una alternativa para en el manejo de nematodos en el cultivo de tomate en agricultura protegida, pero que se debe combinar con otras técnicas de control, tales como el uso de hongos entomopatógenos, solos o formulados en aceites vegetales

El uso de los tres portainjertos nativos como portainjertos del híbrido Cid F1. incrementó los rendimientos, el tamaño y la calidad de fruto, obteniéndose valores aceptables de acuerdo a las normas de calidad para frutos frescos.

Esta investigación es el primer antecedente de la respuesta de los tres portainjertos nativos (injerto y no injerto) bajo condiciones de invernadero. Sin embargo, se debe seguir explorando otras alternativas para el manejo de nematodos del suelo a fin de aumentar los rendimientos del cultivo de tomate.

Agradecimientos

Los autores agradecen a la SIP del Instituto Politécnico Nacional, México, por el financiamiento para llevar a cabo la presente investigación, al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por el apoyo de estudios de posgrado al primer autor, y a Carlos Alberto Masés García por el diseño experimental y la revisión estadística.

PORTAINJERTOS NATIVOS DE Solanum lycopersicum L. Y SU EFECTO EN EL RENDIMIENTO Y TOLERANCIA A Meloidogyne incognita

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Notas de autor

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