Introducción

Los aminoácidos son moléculas orgánicas pequeñas que contienen un grupo carboxilo (COOH) y un grupo amino (NH₂). El grupo carboxilo es ácido débil, mientras que el grupo amino es básico débil. Todas las proteínas se construyen a partir de 20 aminoácidos, aunque se conocen muchos más aminoácidos; solamente los α-aminoácidos forman parte de las proteínas (Liu et al., 2008). Los aminoácidos también intervienen en la síntesis de aminas, alcaloides, vitaminas, enzimas y terpenoides (Ibrahim et al., 2010). Participan en funciones metabólicas y de transporte en las plantas, mejoran los procesos de respiración y fotosíntesis, promueven el crecimiento vegetal y el rendimiento (Mohammadipour y Souri, 2019a). La aplicación directa de aminoácidos podría regular la absorción y asimilación de nitrógeno (N) por la planta (Souri, 2016). Las plantas asimilan N inorgánico (principalmente como NH₄⁺ y NO₃^-) y N orgánico proveniente de los aminoácidos, péptidos y proteínas (Guo et al., 2020). Por ello, las plantas pueden absorber aminoácidos exógenos, como el ácido glutámico, a través de sus raíces y hojas, incorporándolos a su metabolismo (Arjona et al., 2004). Aunque el ácido glutámico no es un nutrimento, en su estructura posee elementos esenciales como el N, por lo que puede ser una fuente de reserva de N (Teixeira et al., 2017). Este aminoácido es precursor de otros aminoácidos tales como el ácido aspártico, serina, alanina, lisina y prolina, entre otros (Alfosea-Simón et al., 2021).

La glicina y el ácido glutámico son los principales sustratos para la formación de tejido y síntesis de clorofila (Kan et al., 2017), lo cual incrementa la cantidad de azúcares formados durante la fotosíntesis (Takeuchi et al., 2008). El ácido glutámico también contribuye a la polinización, ya que estimula la germinación de los granos de polen y activa el crecimiento del tubo polínico (Cao et al., 2010a).

Recientemente, las prácticas de manejo que incluyen la aplicación exógena de algunos bioestimulantes como aminoácidos (Mohammadipour y Souri, 2019b; Souri y Hatamian, 2019) u otros compuestos orgánicos (Souri y Bakhtiarizade, 2019) han mostrado estimular el crecimiento vegetal, facilitar la asimilación, la translocación y el uso de nutrimentos, lo que favorece el rendimiento (Rouphael et al., 2018).

El contenido de azúcar y la acidez del fruto de tomate determina la calidad de su sabor. Un alto contenido de azúcar (sólidos solubles) y acidez titulable proporcionan un buen sabor al fruto (Kader, 2008). Los atributos de calidad de fruto como color, contenido de sólidos solubles totales, índice de acidez, pH y firmeza son afectados por variaciones genotípicas, pero condiciones de crecimiento, irradiación, temporada de cultivo, nutrición, riego, temperatura, enfermedades y condiciones postcosecha son críticos para la calidad (Turhan y Şeniz, 2009). El incremento en la calidad química del fruto asociada a la aplicación exógena de aminoácidos se ha reportado previamente en manzana (Malusdomestica Borkh; Arabloo et al., 2017; Ilie et al., 2017) y pera (Pyrus communis L.; Fayek et al., 2011).

Boras et al. (2011) indicaron que la aplicación de aminoácidos en plantas de tomate aumentó significativamente el crecimiento y la producción en comparación con el testigo. En general, la información sobre el efecto positivo de la aplicación individual de aminoácidos en el crecimiento y fisiología vegetal es relativamente escasa, debido a que la mayoría de las investigaciones se han llevado a cabo aplicando una combinación de aminoácidos (Khan et al., 2019). El objetivo de este estudio fue evaluar el efecto del ácido glutámico aplicado por vía foliar en algunas variables de crecimiento y fisiológicas, calidad física y química de fruto, además del rendimiento en plantas de tomate (Solanum lycopersicum L.) cultivadas en invernadero.

Materiales y Métodos

El experimento se realizó de agosto 2018 a abril 2019 en un invernadero con cubierta de polietileno de 200µm y malla antiáfidos, ubicado en San Pedro Ixtlahuaca (17°03'N, 96°40'O, 1640msnm), en la región de Valles Centrales del estado de Oaxaca, México (INAFED, 2019).

Se utilizaron semillas del híbrido de tomate (Solanum lycopersicum L.) de crecimiento indeterminado tipo saladette (Ramses F1; Harris Moran®). La germinación de semillas se realizó en charolas de poliestireno de 200 cavidades, se usó una mezcla de tierra de monte y agrolita en proporción 2:1 (v/v) esterilizados previamente en autoclave a 121°C durante 90min. Después de la siembra, las charolas se cubrieron con un plástico negro durante cuatro días para mantener la humedad, incrementar la temperatura y estimular la germinación. Cuando las plántulas tenían dos hojas verdaderas se inició la aplicación de solución nutritiva de acuerdo a Steiner (1984) al 15% dos veces al día hasta que tuvieron una altura de ~15cm para realizar el trasplante. Los sustratos utilizados en invernadero fueron agrolita y vermiculita en proporción 1:1 (v/v) en bolsas de polietileno con capacidad de 16 litros.

Se empleó un diseño completamente aleatorizado con cuatro tratamientos, cuatro repeticiones por tratamiento y cuatro plantas por repetición. La unidad experimental fue una planta por maceta. Los tratamientos incluyeron tres concentraciones de ácido glutámico (1,5, 6,0, y 12,0g·l-1) y un testigo, sin ácido glutámico. La fuente de ácido glutámico según el certificado de análisis otorgado por el proveedor (Future Foods, S.A. de C.V.), fue ácido L-glutámico (C₅H₉NO₄) con 99,6% de pureza. La aplicación de los tratamientos inició a los 31 días después del trasplante (DDT) y continuó cada 14 días por vía foliar, sin adherentes ni surfactantes. Debido a que los aminoácidos se comportan como agentes tensoactivos (Qiao et al., 2012; Cerdán et al., 2013;Tripathy et al., 2018), no se incluyeron surfactantes adicionales en las soluciones foliares. Se realizaron en total siete aplicaciones de ácido glutámico. El riego fue por goteo con goteros tipo botón autocompensados de 8l/h y la fertirrigación se hizo de acuerdo con Steiner (1984). El pH de la solución nutritiva se ajustó a 5,5 con ácido nítrico al 55% de pureza (GreenHow®) y la conductividad eléctrica fue 2,6dS·m^-1. El agua de riego presentó pH 7,03 y conductividad eléctrica 0,58dS·m^-1; y la siguiente composición química: 2,16mg·l^-1 de P; 0,90mg·l^-1 de K; 44,36mg·l^-1 de Ca; 29,56mg·l^-1 de Mg; 82,66mg·l^-1 de SO₄; 33,15mg·l^-1 de NO₃ y 0,23mg·l^-1 de B. No se detectaron valores de Fe, Mn, Cu y Zn. Los macroelementos y su porcentaje de pureza en la solución nutritiva fueron: Ca (NO₃)₂ (99%), KNO₃ (99%), K₂SO₄ (97%), KH₂PO₄ (98%) y MgSO₄·7H₂O (98.80%) de las marcas YaraLiva® Calcinit®, NKS Greenhow®, Solukros®, MKS Greenhow® y Sulmag® Peñoles®, respectivamente. Se utilizó la mezcla de microelementos (Agrimix-F Harvest More®) que contiene 10,0% de S; 4,0% de Mg; 2,0% de Zn; 0,50% de B; 3,0% de Fe; 1,0% de Cu; 3,0% de Mn y 0,01% de Mo.

Variables respuesta

La medición de las variables respuesta inició 10 días después de la quinta aplicación de ácido glutámico durante la etapa de fructificación y hasta el octavo racimo, de tal manera que las mediciones se hicieron a los 97, 111, 125, 139, 153 y 167 días después del trasplante (DDT), excepto para altura de planta (AP), actividad de glutamina sintetasa (aGS) y área foliar (AF), las cuáles se midieron solamente en determinados DDT.

La AP se midió desde el cuello hasta el meristemo apical de la planta a los 97, 111 y 125 DDT. El AF se determinó utilizando el software ImageJ a los 167 DDT. La aGS (EC 6,3,1,2) en hojas también se determinó a los 167 DDT; para ello se utilizó la metodología de análisis enzimático propuesta por Alcántar y Sandoval (1999): se maceraron 0,5g de material vegetal fresco y se añadieron 5ml de Tris-HCl 0,1M pH 7,8. Esta mezcla se filtró con tela de algodón y el filtrado se colectó en frascos de vidrio a 4°C. Posteriormente se agregaron en estricto orden, tanto a los tubos con muestra como a los tubos testigo: 0,2ml de L-glutamato 0,6M; 0,2ml de clorhidrato de hidroxilamina 0,045M y 0,2ml de sulfato de magnesio 0,45M. A los tubos con muestra únicamente se les agregó 0,2ml de trifosfato de adenosina 0,06M. Después se añadió 0,1ml de extracto vegetal a ambos tubos y finalmente 0,6ml de amortiguador Tris hidrocloruro a los tubos con muestra y 0,8ml a los tubos testigo. Se colocaron en baño maría a 30°C durante 20min y la reacción química se detuvo con la mezcla de reactivos cloruro férrico + ácido tricloroacético + HCl. Los tubos se centrifugaron a 4800rpm durante 10min a temperatura ambiente y después se leyó la absorbancia a 540nm para medir la cantidad de γ-glutamil hidroxamato formado.

La lectura de los valores SPAD (del inglés Soil Plant Analysis Development) se hizo utilizando el clorofilómetro AtLeaf®.

El muestreo de frutos se realizó de forma aleatoria; se utilizaron dos frutos por racimo en madurez comercial en cada evaluación después del trasplante. Los frutos pertenecieron al mismo número de racimo en cada medición. Se determinaron los siguientes parámetros: peso fresco del fruto (PFF) mediante una balanza electrónica Rhino^®, diámetro polar (DPF) y ecuatorial (DEF) del fruto con un vernier digital Maxwell^®. Para determinar la materia seca del fruto (MSF), primero se determinó el peso fresco de los frutos, luego se cortaron en rodajas y se colocaron en charolas de aluminio al interior del invernadero durante siete días para deshidratarlos parcialmente, posteriormente se colocaron en una estufa de secado marca Binder a 60°C hasta peso constante y por diferencia con el peso fresco se obtuvo el porcentaje de materia seca. El contenido de sólidos solubles totales en el fruto (SST) se cuantificó con un refractómetro portátil RHB-32 ATC^®. El pH del fruto (pHF) se midió con un medidor portátil digital de pH Hanna^® Instruments. El rendimiento del cultivo se determinó en kg·m^-2 a través del peso fresco de todos los frutos cosechados en cada evaluación después del trasplante.

Análisis estadístico

Los datos obtenidos se sometieron a un análisis de normalidad y homogeneidad de varianza mediante el método de Shapiro-Wilks y Levene, respectivamente. Posteriormente se realizó un análisis de varianza y una prueba de comparación de medias por el método de Tukey (P≤0,05). Se utilizaron los paquetes estadísticos SAS 9,0 y SPSS Statistics 25.

Resultados

Los resultados revelaron que ciertos parámetros de la calidad física y química del fruto, los valores SPAD y el rendimiento de las plantas de tomate tuvieron una respuesta favorable a la aplicación foliar exógena de ácido glutámico. Con respecto a las plantas testigo, a los 97 DDT la aplicación de 1,5g·l^-1 de ácido glutámico incrementó 7,6% el DPF; 9,8% el SST y 1,5% el pHF (Tabla I). A los 111 DDT, el pHF incrementó 1,5% con 6,0g·l^-1 de ácido glutámico (Tabla II). A los 125 DDT, la aplicación de 1,5g·l^-1 de ácido glutámico incrementó 2,6% el pHF, 13,5% el R, 8,0% el PFF y 13,7% la MSF en todos los casos con respecto al testigo (Tabla III). Mientras que los valores SPAD en plantas de tomate incrementaron 6,1 y 4,8% con 1,5 y 6,0g·l^-1 de ácido glutámico (Tabla III).

A los 139 DDT, el pHF aumentó 3,5% con 12,0 g·l^-1 de ácido glutámico y el PFF incrementó 11,2% con 1,5g·l^-1 y 10,1% con 6,0g·l^-1 (Tabla IV). A los 153 DDT ninguna variable respuesta mostró cambios significativos a la aplicación de ácido glutámico (Tabla V).

A los 167 DDT, el DEF incrementó 4,1%, el R 27,4%, el PFF 10,3% y la MSF 16,9% con 6,0g·l^-1 de ácido glutámico. Así mismo, el pHF aumentó 5,3% con 1,5g·l^-1 de ácido glutámico (Tabla VI). Mientras que los valores SPAD incrementaron 8,9% con 6,0g·l^-1 y 6,0% con 12,0g·l^-1 (Tabla VI). En tanto que la aGS en las hojas de las plantas de tomate aumentó 85,4% con 1,5g·l^-1 de ácido glutámico (Tabla VI).

La aplicación foliar exógena de ácido glutámico no tuvo un efecto significativo en el crecimiento de las plantas de tomate.

Discusión

Los aminoácidos están involucrados en el metabolismo primario y secundario de las plantas y participan en una amplia gama de reacciones enzimáticas celulares, por lo que pueden influir diversos procesos fenológicos y fisiológicos (Teixeira et al., 2017). Las plantas utilizan los aminoácidos de acuerdo con sus necesidades nutricionales y sus antecedentes genéticos, en sincronía con las señales ambientales y de crecimiento (Singh et al., 2018). Esta puede ser la razón por la cual las variables de la calidad física y química del fruto, los valores SPAD y el rendimiento en plantas de tomate con diferente edad respondieron de manera distinta a la aplicación foliar exógena de ácido glutámico. La demanda de ácido glutámico está relacionada con la fenología de la planta. En las primeras etapas fenológicas existe una mayor demanda en las hojas jóvenes y meristemos apicales debido a la función de este aminoácido en la síntesis de clorofila, y posteriormente en el llenado de los frutos mediante la acumulación de compuestos nitrogenados como las proteínas, tiamina, riboflavina, niacina y vitamina B6 (Ho, 1996).

El ácido glutámico desempeña una función clave en la eficiencia del metabolismo del N. Es el primer compuesto producido durante la asimilación del N, formando glutamina y asparagina. En estas formas, el N es transportado a diferentes órganos de la planta y es utilizado en la síntesis de clorofila y aminoácidos (Forde y Lea, 2007).

Zhang et al. (2017a) reportaron que el metabolismo del C y del N de la planta se vio afectado por el ácido poli-γ-glutámico (una homo-poliamida aniónica biosintética formada por unidades de ácido D/L-glutámico). Las plantas que recibieron ácido poli-γ-glutámico tuvieron un mayor contenido de azúcares solubles, un menor contenido de NO^-₃-N y de aminoácidos libres. Sin embargo, esos resultados difieren de los encontrados por Xu et al. (2014), quienes observaron que el contenido foliar de proteínas solubles y aminoácidos libres en plantas de col china (Brassica campestris spp. pekinensis) mejoraron significativamente con la aplicación de ácido poli-γ-glutámico. De acuerdo con Zhang et al. (2017a) la discrepancia en estos resultados puede depender de la especie vegetal y de las condiciones de cultivo.

Se ha reportado que los valores SPAD están positiva y significativamente correlacionados con la concentración de clorofila foliar (Uddling et al., 2007;Basyouni et al., 2015; Basyouni y Dunn, 2017) en varias especies vegetales, incluido el tomate (Ferreira et al., 2006). El aumento en los valores SPAD (Tablas III y VI) como respuesta a la aplicación foliar de ácido glutámico indicó la absorción foliar y metabolización de este aminoácido, corroborando los resultados de Beale et al. (1975), quienes demostraron la absorción foliar del ácido L-glutámico y su función en la síntesis de clorofila. Serna-Rodríguez et al. (2011) también encontraron que la aplicación de 1,25; 2,50 y 10,00g·l^-1 de ácido glutámico aumentó el contenido de clorofila foliar en plantas de tomate de 116 días de edad cultivadas en invernadero. Los resultados de Cao et al. (2010b) mostraron que el contenido de clorofila foliar incrementó en plantas de cebollino chino (Allium tuberosum Rottler ex Spreng) que recibieron ácido glutámico a una concentración de 5 a 10mM, mientras que Yu et al. (2010) encontraron que la aplicación de 0,8g·l^-1 de ácido glutámico en plantas de espino chino (Crataeguspinnatifida Bge.) incrementó significativamente el contenido de clorofila foliar en comparación con las plantas testigo. Por su parte, Zhang et al. (2009) indicaron que añadir aminoácidos a la solución nutritiva puede incrementar el contenido de clorofila foliar en plantas de tomate. La clorofila es una molécula macrocíclica del grupo de los tetrapirroles. Su síntesis inicia con la formación del ácido 5-aminolevulinico (ALA), el precursor universal de todos los tetrapirroles (Brzezowski et al., 2015). La ruta biosintética del ALA en los tejidos de las plantas verdes, conocida como ruta C5, requiere L-glutamato para proporcionar el esqueleto de C (Hudson et al., 2011). Chatterjee y Kundu (2015) mencionaron que se requieren ocho unidades de glutamato cloroplástico para la síntesis de clorofila. La fuente de este glutamato cloroplástico puede ser la glutamato sintasa (GOGAT) dependiente de la ferredoxina (EC 1.4.7.1) o la GOGAT dependiente del NADPH (EC 1.4.1.13).

Estudios previos (Souri et al., 2017; Basanth y Mahesh, 2018) han mostrado un incremento en la biomasa y en el rendimiento de otros cultivos como consecuencia de la aplicación foliar de aminoácidos. En el presente estudio, la aplicación foliar de 6,0g·l^-1 de ácido glutámico incrementó el R, el PFF y la MSF en plantas de tomate a 167 DDT (Tabla VI). Serna-Rodríguez et al. (2011) también encontraron un incremento en el PFF y la MSF en plantas de tomate de 158 días de edad con la aplicación de 1,25; 2,50 y 5,00g·l^-1 de ·ácido glutámico. Ariza-Flores et al. (2015) encontraron que la aplicación foliar de 0,45kg/ha de ácido glutámico incrementó el rendimiento en plantas de lima mexicana (Citrus aurantifolia Christm Swingle) en comparación con las plantas testigo.

Es posible que el incremento en la biomasa y el rendimiento de las plantas de tomate promovido por la aplicación foliar de ácido glutámico se deba a una mayor biosíntesis de proteínas y de clorofila, así como a un aumento en la tasa fotosintética, lo cual es clave para incrementar el rendimiento del cultivo (Khan et al., 2012;2019;Souri y Hatamian, 2019). De hecho, Alfosea-Simón et al. (2021) observaron que una respuesta común fue el incremento en la conductancia estomática, en plantas de tomate tratadas con aminoácidos como ácido aspártico, acido glutámico y L-alanina, de manera individual o combinada. Es posible que la aplicación foliar de ácido glutámico haya favorecido las reacciones bioquímicas de la fotosíntesis, lo cual ha sido reportado por Lee et al. (2017), quienes encontraron efectos positivos en la tasa fotosintética y la conductancia estomática con la aplicación foliar de ácido glutámico en plantas de col china (Brassica campestris spp. pekinensis).

La glutamina sintetasa es una enzima involucrada en la asimilación de N por las plantas. Esta enzima participa en la primera etapa de asimilación del NH.., el cual es responsable de la síntesis de glutamina (Zhang et al., 2017b). La aplicación de 1,5g·l^-1 de ácido glutámico aumentó la aGS en las hojas de plantas de tomate a los 167 DDT (Tabla VI) y resultados similares fueron reportados por Serna-Rodríguez et al. (2011), quienes encontraron que la aGS fue mayor en plantas de tomate de 158 días de edad que recibieron 5,0g·l^-1 de ácido glutámico en comparación con las plantas testigo. Cao et al. (2010b) también hallaron que la aGS incrementó en plantas de cebollino chino (Allium tuberosum Rottler ex Spreng) tratadas con ácido glutámico 5mM respecto a las plantas testigo. Yu et al. (2010) tuvieron un resultado similar con referencia al incremento de la aGS en plantas de espino chino (Crataegus pinnatifida Bge.) con la aplicación de 0,4 y 0,8g·l^-1 de ácido glutámico en comparación con las plantas testigo.

Probablemente el incremento en la aGS en las hojas de las plantas de tomate se deba a que esta enzima constituye un punto de conexión del metabolismo del N y del C, como primer componente enzimático en la captación de N y, en este caso, del N procedente del ácido glutámico aplicado vía foliar a las plantas de tomate. La glutamina sintetasa es capaz de unir el N a un esqueleto de C (Torreira et al., 2014). Németh et al. (2018) indicaron que al aumentar la cantidad de esqueletos de C provenientes del glutamato, aumenta la eficiencia de la aGS. En consecuencia, el glutamato participa en las reacciones bioquímicas no sólo como sustrato, sino también como regulador. De esta manera, la aGS es esencial para un crecimiento y desarrollo normal de la planta (Bao et al., 2015).

La aplicación foliar de ácido glutámico favoreció algunos atributos de la calidad física y química del fruto de tomate como el DEF, PFF, MSF, SST y pHF (Tabla VI). Ariza-Flores et al. (2015) encontraron que la aplicación foliar de 0,45kg/ha de ácido glutámico en lima mexicana (Citrus aurantifolia Christm Swingle) incrementó el DEF en comparación con plantas testigo, pero no observaron un efecto positivo en la acidez del jugo ni en los SST.

Los resultados de Abd El-Aal et al. (2010) también mostraron un incremento en el SST en plantas de calabaza (Cucurbitapepo L.) con tres aplicaciones foliares de 1000ppm del producto comercial Aminovit Plus, el cual contiene ácido glutámico (55g/100cm.).

Los diferentes cambios observados en la calidad física y química de las plantas de tomate con la aplicación foliar de ácido glutámico probablemente se deban a que este aminoácido aparte de estar relacionado con funciones fisiológicas, puede estar involucrado en el metabolismo vegetal y en procesos de señalización (Häusler et al., 2014). Se ha reportado que los receptores de glutamato en las plantas se podrían activar no solo por el glutamato, sino también por otros aminoácidos como serina, alanina, metionina, triptófano, fenilalanina, leucina, asparagina, treonina, cisteína, glicina y tirosina (Forde y Roberts, 2014). La activación de estos receptores podría desencadenar una serie de mecanismos de señalización en procesos relacionados con la absorción de N por las raíces (Miller et al., 2008), desarrollo y arquitectura radicular (Weiland et al., 2015), metabolismo antioxidante (Weiland et al., 2015), regulación de factores de transcripción (Santi et al., 2017), así como el balance entre el metabolismo del N y del C (Price et al., 2012).

Los resultados obtenidos muestran que la aplicación foliar exógena de ácido glutámico a una concentración de 6,0g·l^-1 de fue la que mejor promovió los valores SPAD, algunos parámetros de la calidad física y química de fruto, así como el rendimiento en plantas de tomate a los 167 DDT (Tabla VI). Las otras dos concentraciones de ácido glutámico evaluadas (1,5 y 12,0g·l^-1) fueron demasiado bajas o demasiado altas, no tuvieron efecto y pudieron haber sido una fuente de estrés para la planta. La concentración óptima requerida es esencial para el óptimo desarrollo y crecimiento de la planta (Khan et al., 2019). En este sentido, estudios previos sugieren que los niveles óptimos de varios aminoácidos pueden depender de la especie o del genotipo vegetal, lo cual debe ser determinado antes de recomendar su uso (El-Sharabasy et al., 2015). Por lo tanto, para crear productos bioestimulantes altamente eficientes es indispensable comprender la función que los distintos aminoácidos desempeñan en los procesos fisiológicos y metabólicos de los cultivos, así como los posibles efectos antagónicos, neutrales y sinérgicos entre ellos (Alfosea-Simón et al., 2021).

Conclusiones

La aplicación foliar exógena de 6,0g·l^-1 de ácido glutámico favoreció los valores SPAD, el rendimiento y algunos parámetros de la calidad física y química del fruto en plantas de tomate cultivadas en invernadero. Lo anterior posiblemente fue debido a que la aplicación foliar de ácido glutámico en las plantas de tomate benefició las reacciones bioquímicas de la fotosíntesis, la biosíntesis de proteínas y de clorofila, lo cual es clave para incrementar el rendimiento del cultivo.

Agradecimientos

Los autores agradecen al Instituto Politécnico Nacional por el financiamiento a través del proyecto SIP 20190109 para llevar a cabo la presente investigación, y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca de estudios de posgrado al primer autor.

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Notas de autor

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