VARIACIÓN ESTACIONAL DE LA COMUNIDAD DE ESCARABAJOS Scarabaeinae (Coleoptera: S carabaeidae) DE UN BOSQUE INUNDABLE AMAZÓNICO DE PERÚ

SEASONAL VARIATION IN THE DUNG BEETLES COMMUNITY (Coleoptera: Scarabaeidae) FROM THE PERUVIAN AMAZON FLOODPLAIN

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Los escarabajos Scarabaeinae (Coleoptera Scarabaeidae) tienen un rol ecológico importante en varios procesos biológicos de los ecosistemas terrestres, como polinización, dispersión de semillas e incorporación de nutrientes al suelo (Estrada & Coates-Estrada, 1991). También contribuyen en el ciclo de nutrientes al retornar al suelo los nutrientes almacenados en las fecas y cadáveres de los vertebrados (Steinfeld et al., 2006). Además, son capaces de remover huevos de helmintos de la superficie del suelo (Miller, 1954).

Para estos escarabajos el suelo es un factor clave para su ciclo de vida, pues allí es donde localizan su alimento, se desarrollan sus estadíos inmaduros y donde los nidos de varias especies son construidos (Halffter, 1991). Aunque es lógico pensar que la inundación del bosque en ciertos periodos del año los afecta significativamente. Sin embargo, se registró un aumento en la abundancia de algunas especies como Ontophagushaematopus Harold 1875, Canthonquinquemaculatus Castelnau 1840, Canthon aequinoctialis Harold 1868.

Las inundaciones de los Bosque de Llanura Meándrica del Perú generan considerable estrés a las plantas y animales, lo que genera adaptaciones para su supervivencia durante los largos periodos de total o parcial sumersión (Adis, 1988). Los artrópodos que habitan estos tipos de bosques, en particular, han desarrollado varias soluciones evolutivas a los periodos de pérdida de sus hábitats terrestres, como (1) quedándose cerca del límite del agua y moviéndose cuando advierten el ascenso del agua, (2) moviéndose al sotobosque no inundado o al dosel, (3) volando a biotopos secos adyacentes, y (4) desarrollando adaptaciones para resistir las inundaciones (Adis, 1986, 1988).

El objetivo de este trabajo es conocer la variación de la riqueza, abundancia y composición de las comunidades de los escarabajos Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) en dos temporadas (lluvias y seca), comparando dos tipos de cebos, en un bosque temporalmente inundable amazónico.

Área de estudio

Para conocer la estructura de la comunidad se hicieron las colectas a orillas del río Ucayali (6°37'27.40" S / 75°3'54.10" O, 140 msnm), frente al Centro Poblado Miguel Grau, distrito de Sarayacu, provincia de Ucayali, Loreto (Figura 1) en un área aproximada de 8 h. La zona se extiende dentro de la formación ecológica Bosque Húmedo Tropical (sensu ONE, 1976) y en un tipo de vegetación de Bosque de Llanuras Meándricas (sensu INRN, 1996). Estos bosques experimentan la influencia de los flujos estacionales del volumen de agua y la carga sedimentaria de las crecientes de los ríos, por lo que temporalmente se inundan generando cambios en la extensión del terreno, lo cual determina la presencia de especies vegetales particulares adaptadas a tales condiciones (IIAP, 2004), como catahuas, Hura crepitans, el machimangos, Eschweilera sp. lupunas, Chorisia integrifolia, capironas, Calycophyllum spruceanum, y varias especies de shimbillos (Inga spp.), así como lagartos caspi, Calophyllum brasiliense, moenas, Aniba sp. y cumalas, Virola sp.; asociadas a abundantes y exuberantes de palmeras pequeñas y medianas, lianas y epífitas, como los aguajes, Mauritia flexuosa, wasais, Euterpe precatoria, cashaponas, Socratea exorrhiza, huacraponas, Iriartea deltoidea, yarinas, Phytelephas macrocarpa, Wettinia sp., Geonoma sp. y Euterpe sp.

Figura 1.
Área de localización del estudio. En verde, ubicación del departamento de Loreto; en cuadro rojo, ubicación del área de estudio ubicado en el Poblado Miguel Grau, provincia de Sarayacu, departamento de Loreto.

Muestreo y procesamiento de muestras

Las colectas fueron realizadas en dos temporadas: en enero (temporada de lluvias) y octubre (temporada seca) de 2013. Se establecieron dos líneas paralelas de trampas con una longitud aproximada de 300 m y separadas 50 m entre sí, cada una con diez trampas de caída (pit-fall) distanciadas 30 m una de otra (Silva, 2011; Villarreal et al., 2006). Se utilizaron dos tipos de cebos: fecas humanas (coprotrampas) y carroña de pescado (necrotrampas), se colocó en cada línea de trampa un tipo de cebo. Las trampas fueron revisadas en intervalos de 48 h, momento en el cual eran retirados y colocados en bolsas de polipropileno y conservados en alcohol de 96%; así mismo, se realizó el recebado de las trampas (Villarreal et al., 2006) en tres ocasiones más. No hubo pérdidas de trampas. Se consideró como unidad de muestreo al conjunto de ejemplares colectados en cada línea de trampas por 48 h, por lo que en total se tuvieron cuatro repeticiones para cada temporada y tipo de cebo. El considerar a cada línea de trampas como unidad de muestro es recomendado por diversos autores para estudios ecológicos con escarabajos Scarabaeinae (Quintero & Roslin, 2005; Arellano et al. 2008).

La trampa pit-fall consiste en un recipiente de plástico enterrado al nivel del suelo, de un litro de capacidad, en cuyo interior se depositan aproximadamente 400 cm. de agua más detergente líquido. Sobre la trampa, a unos 5 cm de altura, permanece suspendido el cebo (fecas humanas y carroña de pescado envuelto en una gasa cuadrada). En gabinete, los escarabajos fueron separados y preparados en alfileres entomológicos para proceder a la identificación. Para la identificación de los ejemplares se empleó la clave de Vaz-de-Mello (2011) y se consultó la colección entomológica del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, donde fueron depositados los especímenes identificados.

En enero se registró 250 mm de precipitación, 85.9% de humedad relativa promedio, una temperatura máxima de 32.0.C y una mínima de 20.2., en tanto que en octubre se registró 100.2 mm, 84.1%, 33.3.C y 20.2.C, respectivamente (SENAMHI, 2013) (Figura 2).

Figura 2.
Datos climatológicos mensuales (HR: humedad, Pp: precipitación y ToMAX. MEDIA: temperatura máxima media, ToMIN.MEDIA: temperatura mínima media) en La Estación Contamana, localizada a 80 km del área de estudio. SENAMHI (2013). Los datos de HR (azul) y Pp (rojo) fueron destacados en los meses de colecta.

Se registraron 16 422 individuos pertenecientes a 39 especies (14 431 individuos de 35 especies en la temporada húmeda y 1 991 individuos de 28 especies en temporada seca) (Tabla 1); 10 taxa fueron identificados al menos a nivel de género, esto debido a que los géneros Canthidium y Uroxys poseen muchas especies aún no descritas para el Neotrópico, además de ser taxonómicamente complicados de identificar a un nivel especifico. Onthophagus haematopus Harold 1875 fue la especie dominante, lo que concuerda con la literatura, donde la citan como una especie bien representada en los bosques amazónicos (Quintero & Halffter, 2009). Los Onthophagus americanos ocupan una gran variedad de bosques y usan una amplia variedad de recursos (Hanski & Cambefort, 1991). También se registraron varias especies características de bosques inundables como Canthon quinquemaculatus Castelnau 1840, Ontheruspubens Génier 1996, Canthidium onitoides Perty 1830, especie necrófago común, y Canthon aequinoctialis Harold 1868, especie generalista frecuente hasta 950 msnm (Larsen, 2004).

Tabla 1.
Lista y número de ejemplares colectados de escarabajos Scarabaeinae en lluvias y secas en Ucayali, Loreto.

Se señala su gremio alimentario (G: generalista N: necrófago, C: coprófago, *: muestra preferencia); ND: no determinado. Datos de enero y octubre de 2013

Tabla 2
Riqueza y abundancia por unidad de muestreo.

La riqueza (._1,12 = 4,2, . = 0.06) no mostró diferencias significativas entre las dos temporadas y los dos tipos de cebo (Figura 3), posiblemente se debe a que los Scarabaeinae de los bosque neotropicales en su mayoría son generalistas (Halffter et al., 1992), se alimentan principalmente de fecas de mamíferos, siendo un tipo de alimento que fluctúa relativamente poco en cantidad comparado con frutos, semillas y detritos de árboles, flores y néctar (Janzen, 1983; Hanski, 1989).

Figura 3.
Variación temporal (media ± EE) de la riqueza (A) y abundancia (B) de escarabajos Scarabaeinae en Sarayacu. En azul se representan los datos de la temporada de lluvias y en rojo, los de la seca.

La abundancia (._1,12 = 5,8, . = 0.03) mostró diferencias significativas entre las dos temporadas y los dos tipos de cebo (Figura 3). Los Scarabaeinae presentan una estrecha relación con el suelo y es vital para su ciclo de vida, ya que es donde localizan su alimento, se desarrollan todos los estadíos inmaduros de cada especie (Halffter, 1991). Aunque es lógico pensar que exista una disminución de su abundancia como consecuencia de la destrucción de sus nidos y dificultad para obtener sus alimentos, sin embargo, se registró una marcada fluctuación de la abundancia debido a la temporalidad. Según Peck y Forsyth (1982) señalan que no observaron evidencias de temporalidad entre los Scarabaeinae en un bosque húmedo tropical, es decir, que el rango de clasificación de especies abundantes permaneció constante en la transición de las temporadas seca y húmeda en Rio Palenque al Oeste de Ecuador, explicándose que la temporada seca en Rio Palenque es ligeramente más seca que en la temporada húmeda, donde no existe un contrastante en la variación climática, a diferencia de las regiones templadas, lo que permite mayor especificidad y nicho estrecho a los insectos, reproducción continúa, y exclusiones adaptativas como una medida de coexistencia (Hanski & Kuuseala, 1983). Sin embargo, los resultados del presente trabajo coinciden con Wolda (1978) quien señala que los insectos tropicales exhiben una gran variabilidad en su estacionalidad y año a año existen cambios en la abundancia aunque existen diferencias entre especies pero también dentro de especies dependientes de las condiciones locales. Howden & Young (1981) señalan que muchas especies son más abundantes en una fase particular de la temporada húmeda. Estos Scarabaeinae están siendo afectados por las lluvias (Hanski & Cambefort, 1991), con diferencias en abundancias y estructura de gremios entre las temporadas seca y húmeda (Andresen, 2005).

La composición de especies, según el análisis de similitud (ANOSIM) es afectada significativamente por la temporada (. = 1, . = 0.02) y por el tipo de cebo (. = 0.92, .=0.01). Concordando con Horgan (2006), quien sugiere que existen diferencias en patrones de agregación entre las temporadas lluviosa y seca y es difícil sugerir por qué ocurre esto, ya que los mecanismos que conducen a la agregación son aún desconocidos, pero posiblemente están relacionados a los cambios fisiológicos (incluyendo condiciones reproductivas) de los escarabajos entre periodos de muestreo, fluctuación de las densidades de parches naturales o cambio en la estructura del hábitat.

Figura 4.
Abundancia (log10) de cada especie de escarabajos Scaranaeinae colectados en coprotrampas (azul) y necrotrampas (rojo) en Sarayacu, Loreto. (A) temporada de lluvias, (B) temporada seca.

La mayoría de las especies registradas son generalistas (Tabla 1, Figura 3), lo cual este patrón es común en comunidades de Scarabaeinae de los bosques Neotropicales (Halffter et al., 1992). Además, se observó mayor atracción del cebo de fecas humanas, lo que concuerdan con Larsen et al. (2006), quienes refieren que las fecas de omnívoro constituyen el más eficiente atrayente para casi todas las especies de Scarabaeinae, y es atribuido a que tiene alto contenido de nitrógeno (Holter & Scholtz, 2007). Asimismo, la competencia agresiva por el alimento en la temporada lluvias se atribuye a la inundación del bosque y se refleja en el análisis de agrupamiento de los escarabajos Scarabaeinae utilizando el método de escalamiento multidimensional (MDS) (Figura 5), donde no hubo diferenciación en la preferencia de tipo de cebo y se aprecia un hacinamiento, por lo contrario, en la temporada seca hubo dos grupos bien definidos donde se agruparon por los tipos de cebo, explicada por presentar menor competencia, y mayor desplazamiento en el bosque por no estar inundado. La alta densidad de la población y la escasez de los recursos (fecas de mamíferos y/o material orgánico en descomposición) generan una agresiva competencia e interfiere con el comportamiento de muchos Scarabaeinae (Peck & Forsyth, 1982), lo que ocasionó una notable diferencia entre ambas temporadas. De manera similar, los mamíferos terrestres durante las lluvias se restringen a los espacios pequeños, o bien, tienden a moverse fuera de los hábitats inundables (Aquino et al., 2001). Aunque aún no está claro sobre las estrategias que tienen los escarabajos Scarabaeinae para afrontar la inundación de estos tipos de bosques, especulamos que el comportamiento de perchan sobre las hojas, les permite mantenerse a buen recaudo, así como localizar sus alimentos de manera rápida.

Figura 5.
Análisis de escalamiento multidimensional (MDS) que muestra una similaridad de Bray Curtis de 60% entre las comunidades de escarabajos Scarabaeinae en Sarayacu, Loreto. *azul: temporada seca en coprotrampas; x verde, temporada de lluvias con coprotrampas; + temporada de lluvias con necrotrampas; o rosado, temporada de lluvias con coprotrampas.

Finalmente, la curvas de acumulación de especies empleando los estimadores no paramétricos Chao 1 y Chao 2, sugieren que se tuvo un esfuerzo adecuado al tener una eficiencia de muestreo mayor a 94% (Figura 6, Tabla 3), coincidiendo con la literatura, donde los señalan como un buen grupo para ser estudiado, por su método sencillo de colecta, además de obtener en corto tiempo muestras representativas de riqueza presentes en una localidad (Villarreal et al., 2006).

Tabla 3.
Eficiencia de muestreo (en porcentaje) empleando los estimadores no paramétricos Chao 1 y Chao 2.

Figura 6.
Curva de acumulación de especies con los indicadores no paramétrico Chao 1 (azul); Chao 2 (celeste); Especies observadas (verde) en Sarayacu, Loreto.

Con base en los resultados y discusión, se concluye que:

1. Se registró en total 39 especies de Scarabaeinae en un bosque de llanura inundable de Loreto, Perú, de las cuales, Ontophagus haematopus, Canthonquinquemaculatus y C. aequinoctialis fueron las especies dominantes, además se registró 29 de especies generalistas.

2. El cebo de fecas humanas fue más efectivo para la atracción de escarabajos Scarabaeinae, este poder de atracción y es atribuido a que tiene alto contenido de nitrógeno.

3. La abundancia y composición de escarabajos Scarabaeinae mostraron diferencias significativas entre ambas temporadas y tipo de cebo. Por lo contrario, la riqueza no fue significativo.

4. Se comprobó que existe una marcada fluctuación en la abundancia de escarabajos Scarabaeinae debido a la temporalidad.

Un agradecimiento a la Fundación Ideawild por financiar parte de la salida de campo y materiales de laboratorio. Al Ministerio de Agricultura que brindó el Permiso de Colecta RD No 0237-2013- MINAGRI-DGFFS/DGEFFS. Al Servicio Nacional de Meteorología e Hidrología (Senamhi) por brindarnos datos climatológicos de la Estación Contamana. A la Dra. Diana Silva por sus comentarios, al Mg. Jorge Peralta por su asesoramiento estadístico y a la familia Dávila por permitirnos realizar colectas en su terreno.