RESUMEN: Los patrones de diversidad de mamíferos suelen ser afectados por pérdida del hábitat y presencia humana. En Veracruz se tiene un inventario de 195 mamíferos, pero en áreas geográficas aisladas como la región Altas Montañas, se desconoce la dinámica de la diversidad de mamíferos. El objetivo del estudio fue evaluar la riqueza y abundancia de mamíferos en dos vertientes del Cerro Acontecatl, Zongolica, Veracruz, México. Se utilizó la técnica de fototrampeo y se establecieron transectos para identificar rastros de las especies de mamíferos a partir de 12 muestreos durante mayo a septiembre de 2014. Con un total de 7704 h trampa−1 y 144 000 m2 muestreados, se registraron 11 mamíferos pertenecientes a siete familias: Didelphidae, Sciuridae, Cuniculidae, Mephitidae, Procyonidae, Cervidae y Felidae. Leopardus wiedii y L. pardalis, dos felinos registrados en este estudio se encuentran en peligro de extinción. El índice de Shannon mostró similitud en las dos vertientes del Cerro Acontecatl, mientras que el índice de Margalef indica un ecosistema medianamente diverso en cuando a riqueza y abundancia de mamíferos. La curva de acumulación de especies indicó que se debieron registrar 12 especies con una cobertura de muestreo del 91%. En el área de estudio se detectaron actividades de caza, por este motivo el Cerro Acontecatl debe declararse como un Área Prioritaria para la Conservación, donde se fomente la educación ambiental en la ciudad de Zongolica para concientizar sobre la importancia ecológica de los mamíferos que habitan la zona periurbana de la cabera municipal.
Palabras clave:Área Prioritaria para la ConservaciónÁrea Prioritaria para la Conservación,bosque fragmentadobosque fragmentado,caceríacacería,mastofauna.mastofauna..
ABSTRACT: Mammal diversity patterns are often affected by habitat loss and human presence. Veracruz has an inven- tory of 195 mammals, but in isolated geographic areas such as the Altas Montañas (High Mountains) region the dynamics of mammal diversity are unknown. The objective of this study was to evaluate the richness and abundance of mammals on two slopes of Cerro Acontecatl (Acontecatl Hill), Zongolica, Veracruz, Mexico. Camera trapping was used and transects were established to identify traces of mammal species from 12 samplings during May to September 2014. With a total of 7704 h trap−1 and 144 000 m2 sampled, 11 mammals belonging to seven families were recorded: Didelphidae, Sciuridae, Cuniculidae, Mephitidae, Procyonidae, Cervidae and Felidae. Leopardus wiedii and L. pardalis; two felines recorded in this study are in danger of extinction. The Shannon index showed similarity between the two Acontecatl slopes, while the Margalef index indicates a moderately diverse ecosystem in terms of mammal richness and abundance. The species accumulation curve indicated that 12 species should have been recorded with 91% sampling coverage. Hunting activities were detected in the study area, which is why Acontecatl should be declared a Priority Conservation Area, where environmental education is promoted in the city of Zongolica to raise awareness about the ecological importance of the mammals that inhabit the municipal seat’s periurban area.
Keywords: Priority Conservation Area, fragmented forest, hunting, mammal fauna.
Artículos científicos
Riqueza y abundancia de mamíferos en un ambiente antropizado en Zongolica, Veracruz
Richness and abundance of mammals in an anthropized environment in Zongolica, Veracruz
Demesio Macario-Cueyactle
Juan Salazar-Ortiz
Antonio Pérez-Sato
Régulo Carlos Llarena-Hernández
Ricardo Serna-Lagunes
Recepción: 19 Diciembre 2018
Aprobación: 01 Agosto 2019
México cuenta con 550 especies de mamíferos distribuidos en 201 géneros, 46 familias y 13 órdenes; roedores y murciélagos son los más diversos, contribuyendo con más del 70% de las especies de mamíferos, seguido por los carnívoros, cetáceos, insectívoros y lagomorfos (Ceballos y Arroyo-Cabrales 2012). Esta diversidad posiciona a México en uno de los países con mayor riqueza de mamíferos (Ceballos y Brown 1995). Sin embargo, los problemas ambientales en México han contribuido a que ocho especies se hayan extinguido (Ceballos et al. 2002), en tanto que 238 especies (40%) enfrentan problemas de conservación (Ceballos y Oliva 2005). Para el estado de Veracruz se reporta una riqueza de 195 especies de mamíferos entre los que destaca el orden Carnivora (22 especies), Rodentia (55 especies), Lagomorpha (5 especies) y una especie del orden Cingulata (González-Christen y Delfín-Alfonso 2016), de las cuales 53 están protegidas por la NOM-059- SEMARNAT-2010 (SEMARNAT 2010), pero poco se conoce sobre la cantidad de especies que viven o pueden vivir con éxito en diferentes regiones del estado (González-Christen 2010, González-Christen y Delfín-Alfonso 2016).
Debido a su sensibilidad a las alteraciones del hábitat, principalmente aquellas causadas por actividades antrópicas, al respecto se sabe que los mamíferos se consideran indicadores del estado de conservación de los ecosistemas en los que se distribuyen (Ramírez-Pulido et al. 2005). Este taxón representa un papel importante en el ecosistema, ya que se consideran especies sombrilla de vertebrados e invertebrados, ya que protegen a otras especies asociadas al hábitat; tienen un rol preponderante en el ecosistema al ser dispersores de semillas, depredadores, polinizadores y participan en la cadena alimenticia en los eslabones de depredadores y presas (Stoner et al. 2007). Los estados de Oaxaca, Chiapas y Veracruz albergan la mayor diversidad de mastofauna en México, en particular Veracruz es considerado el tercer estado más diverso en mastofauna, pero es alarmante el número de especies incluidas en alguna categoría de riesgo de extinción en la NOM- 059-SEMARNAT-2010 y en el libro rojo de especies en riesgo de Veracruz (Hernández-Baz y Rodríguez-Vargas 2014). A esta importancia y problemática de la mastofauna de Veracruz, se suma la carencia de estudios actualizados, inventarios biológicos y el estudio de poblaciones mastozoológicas, los cuales son necesarios para entender, los patrones de distribución y abundancia de mamíferos silvestres (González-Christen 2011), información básica para emprender acciones de manejo y protección (Gaona et al. 2003).
La región centro del estado de Veracruz se caracteriza por presentar los últimos remanentes de bosque mesófilo de montaña (BMM, García-Franco et al. 2008). En cafetales aledaños a estos bosques, la cacería ilegal de mamíferos no es circunstancial y responde al uso extractivo de este recurso alimenticio por las comunidades humanas que habitan a los alrededores del BMM. Una amenaza constante en las poblaciones de mamíferos, es que la intensidad de caza se incrementa en zonas con mayor densidad de población humana (Tlapaya y Gallina 2010). Los mamíferos en BMM exigen un hábitat particular en cuanto a alimento, refugio, protección y son un grupo clave en el mantenimiento de este ecosistema (García-Burgos et al. 2014). Los ecosistemas de la zona montañosa del centro de Veracruz y en particular el BMM del municipio de Zongolica se encuentran fragmentados por diferentes actividades antropogénicas (CONABIO 2011); en adición, es una zona poco explorada y estudiada en cuanto a la diversidad de mamíferos con presencia en la región (Hernández-Huerta 1994). Por tal motivo, se requieren inventarios y estudios sobre la dinámica de comunidad de mamíferos y sus amenazas, que sirvan de sustento en la elaboración de estrategias de conservación del taxón y su hábitat (González-Ruiz et al. 2014). Por las razones expuestas anteriormente, el objetivo del estudio fue estimar la riqueza y abundancia de mamíferos en el Cerro Acontecatl, Zongolica, Veracruz, para tener información básica que apoye las estrategias de conservación.
El presente estudio se realizó en el Cerro Acontecatl (1 879 msnm), ubicado a 2 km de la cabecera municipal de Zongolica, Veracruz; colinda con las comunidades de Tenango, Acontla y Tonalixco Chico. El tipo de vegetación presente en la zona de estudio es BMM, con clima semicálido y templado húmedo con neblina y frecuentes lluvias.
La zona de estudio se dividió en dos áreas con la finalidad de realizar la comparación en la diversidad de mamíferos: la vertiente Oeste y vertiente Este (Figura 1). La primera es considerada una zona más perturbada, ya que se encuentra cercana a la cabecera municipal con accesos (veredas) que facilitan el paso a los humanos; lo que incrementa la facilidad de realizar actividades agropecuarias y otras actividades clandestinas como la tala de árboles, recolecta de orquídeas, extracción de suelo para su venta como abono, cacería, entre otras actividades. La segunda es una zona más conservada en cuanto a la vegetación presente, con cobertura vegetal superior al 80% en el estrato arbóreo, 70 y 60% en el estrato arbustivo y herbáceo, respectivamente, con especies vegetales representativas de BMM, donde se observa menor perturbación y grado de intervención humana.
Se realizó un recorrido prospectivo al área de estudio para identificar y describir las características fisiográficas y para ubicar el área adecuada donde se instalarían las fototrampas y para trazar los transectos. De mayo a septiembre del 2014 se efectuaron 12 muestreos, cada uno con duración de dos días, con diferencia de 15 días en promedio entre muestreos. Se establecieron 12 transectos, seis en la vertiente Oeste y seis en la Este de 1 000 m2 (500 m de longitud por 2 m de ancho); en cada transecto se empleó la técnica de recorridos por transecto de franja (Mandujano 2011), buscando rastros (huellas, pelos y heces) de mamíferos que fueron identificados mediante las claves de Aranda (2000, 2012). El esfuerzo de muestreo de los transectos se calculó multiplicando el número de transectos recorridos por el número de veces recorridos (12 000 m2 x 12 muestreos) de acuerdo con Mandujano (2011).
De marzo a septiembre de 2014 se colocaron cuatro fototrampas, dos en la vertiente Oeste y dos en la vertiente Este. La colocación se realizó con base en las sugerencias de Chávez et al. (2013). Las cámaras se programaron para trabajar las 24 h del día, registrando 3 disparos cada 5 s al detectar movimiento. Cada una de las fototrampas fue rotada en tres diferentes estaciones, con lo que se obtuvo un total de 12 estaciones de muestreo (Figura 1). Las fotocapturas se seccionaron como registros independientes de cada especie, considerando individuos diferentes a: 1) animales en fotografías consecutivas de la misma especie plenamente distinguibles, 2) en fotografías con una separación de 3 h en las que no fue posible identificar a cada ejemplar de la misma especie y 3) a cada individuo en fotografías de múltiples individuos (Ávila-Nájera et al. 2016). El esfuerzo de muestreo de las cámaras trampa se calculó multiplicando el número de cámaras por días de monitoreo (Gallina y González-Romero 2018).
Se diseñó y aplicó una entrevista a 10 habitantes del área de estudio. Los criterios de selección de los entrevistados fueron: personas adultas mayores de 50 años que residen en la zona de estudio, campesinos con conocimientos empíricos sobre los procesos naturales y que hayan experimentado al menos alguna vez actividades de cacería (Tirira 1998). A los que se les mostraron una serie fotográfica de mamíferos con distribución en la región reportados en la literatura (Ceballos et al. 2005, González-Christen 2006, 2011, Aranda 2012 y CONABIO 2011), para luego preguntarles si en algún momento cazaron y/o observaron a la especie de la fotografía. Con el objetivo de realizar una comparación de los registros del estudio con los registros históricos identificados en literatura y entrevistas, para conocer las especies que se han perdido de la región.
Se elaboró un listado taxonómico de los
mamíferos registrados mediante el fototrampeo y transectos, usando la nomenclatura y clasificación de Wilson y Reeder (2005, 2011), actualizada con base en Ramírez-Pulido et al. (2014). El estatus de conservación de cada especie se constató en la NOM- 059-SEMARNAT-2010 (SEMARNAT 2010).
Los datos obtenidos en campo se capturaron en una hoja de cálculo de Excel R con información sobre la especie, la forma de obtención del registro y la vertiente en la que se registró. La riqueza regional (diversidad gamma) se consideró como el número total de mamíferos del Cerro Acontecatl. Para las especies con registros independientes en el fototrampeo, la abundancia de cada especie se cuantificó como el número de registros totales de cada especie entre el número total de registros de todas las especies multiplicado por 100, para presentarlo en porcentaje (Moreno et al. 2011). Para conocer la representatividad de mamíferos en el período de muestreo, se obtuvo la frecuencia relativa por ocurrencia (FRO) para cada especie (Altamirano-Álvarez et al. 2009, Lavariega et al. 2012).
Con el software EstimateS 8.2 (Colwell 2013) se obtuvo el índice de Margalef (DMG), el cual, cuando toma valores menores de 2, de 2 a 3.5 y mayores de 3.5 se considera baja, media y alta diversidad de especies y abundancias, respectivamente (Margalef 1972). Para probar que ambas ver- tientes muestreadas son iguales, se utilizó el índice de equidad de Shannon, y para fortalecer la comparación, se obtuvo el índice de Jaccard (J), ya que este índice se usa para estimar la diversidad compartida (Moreno 2001). Para evaluar la eficiencia del muestreo se calcularon las curvas de acumulación de especies en cada vertiente con el paquete iNEXT (Chao et al. 2016), usando inter y extrapolaciones del orden q (diversidad alfa); los intervalos de confianza se calcularon al 95% a partir de 100 remuestreos por bootstrap; para obtener la salida gráfica que estima la completitud del muestreo con base a la riqueza y número de individuos registrados y estimar las especies posibles que se debieron registrar (Colwell 2006, Chao y Jost 2012).
Con un total de 7 704 h trampa−1 y 144 000 m2 muestreados, se registró la diversidad gamma (riqueza regional) con un total de 11 especies con las dos técnicas de muestreo. Con la técnica del fototrampeo se registraron 10 mamíferos: Didelphis marsupialis, Didelphis virginiana, Sciurus aureogaster, Cuniculus paca, Mazama temama, Nasua narica, Procyon lotor, Conepatus leuconotus, Leopardus wiedii y Leopardus pardalis. Dos especies se registraron por transectos: Philander opossum y M. temama, la primera mediante visualización directa y la segunda por huellas. Estas especies se agrupan en cuatro órdenes, siete familias y ocho géneros. De las 16 especies de mamíferos que se registraron mediante revisión de literatura, 12 (75%) especies se corroboraron por entrevistas (Tabla 1).
De las 11 especies registradas, L. wiedii y L. pardalis se encuentran se encuentran en Peligro de Extinción (P) con bajas abundancias (Figura 2). Cinco especies presentaron abundancias superiores al 12% que en su conjunto suman más del 95.6% de la abundancia de todas las especies, donde D. marsupialis fue la especie más abundante (29%) en cuanto al número de registros; seguida de N. narica con 23% (Figura 2). Por otro lado, seis especies presentaron abundancias bajas menores al 3%, que en su conjunto representan el 4.4% de las abundancias registradas en el muestreo (Figura 3). Para la FRO, D. marsupialis se encontró en el 100% de los muestreos; D. virginiana, N. narica, S. aureogaster, M. temama, paca y C. leuconotus presentaron entre 83 y 50% de FRO; mientas que L. wiedii, Plotor y Popposum tuvieron la menor frecuencia con un registro (Figura 4).
En la vertiente Oeste se registraron 9 especies, mientras que en la vertiente Este fue de 8 especies. De acuerdo con índice de Margalef (DMG = 2.1), el Cerro Acontecatl presenta una diversidad mediana en riqueza y abundancia de mamíferos. En la comparación del índice de diversidad de Shannon entre vertientes, los resultados no mostraron diferencias significativas entre la diversidad y abundancia de mamíferos en ambas vertientes, ya que los intervalos de confianza al 95% se traslapan (Figura 5), esto debido a que los sitios comparten siete especies: D. marsupialis, D. virginiana, N. narica, M. temama, S. aureogaster, C. paca y C. leuconotus, lo cual fue consistente con los valores del índice de Jaccard (J = 0.7). Por su parte, la curva de acumulación de especies en cada vertiente no fue significativamente diferente, ya que los intervalos de confianza se sobreponen; a pesar del muestreo realizado, se debieron haber registrado al menos 12 especies, es decir, se tuvo una completitud de muestreo del 91% (Figura 6).
La región de las Altas Montañas del estado de Veracruz, donde se realizó el presente trabajo, se encuentra en la zona de transición de la región biogeográfica Neártica y Neotropical; caracterizada por su riqueza mastofaunística (Ceballos et al. 2002). Las especies reportadas en este trabajo son una primera aproximación para incrementar el conocimiento de la distribución actual de los mamíferos medianos y grandes de la sierra de Zongolica, destacando la presencia de L. weidi y L. pardalis de los seis felinos que se distribuyen en México, lo que es un indicador de una simpatría en el uso de recursos por este grupo de carnívoros (Cruz-Jácome et al. 2015). Las dos especies de felinos registrados se encuentran en riesgo de extinción, por lo que se debe conservar su hábitat (Ceballos y Brown 1995); ya que estas especies requieren de amplias masas de bosque para cubrir sus requerimientos de nicho (Torres-Romero et al. 2017). Por lo que conectar los fragmentos del paisaje de la región con las áreas naturales protegidas como el Parque Nacional Pico de Orizaba y Parque Nacional Cañón del Río Blanco podrían contribuir a la conservación de estas y otras especies asociadas.
Las 27 especies de mamíferos registrados por las distintas técnicas de muestreo empleadas representan el 12% de las 222 especies de mamíferos terrestres reportadas para México (Ceballos y Oliva 2005) y el 14% de las 195 especies de mamíferos reportadas para Veracruz (González-Christen y Delfín-Alfonso 2016). Porque la zona estu
diada tiene una importancia ecológica por la diversidad mastofaunística que alberga y que supera a la riqueza que se ha reportado en otras zonas del país (Lira-Torres y Briones-Salas 2012, Cruz-Jácome et al. 2015). Las 11 especies registradas de las 27 con distribución potencial en la región, puede indicar que las otras 16 especies de mamíferos no se encuentren actualmente en el área de estudio, posiblemente porque el ecosistema no reúne las características biológicas básicas que requieren las especies, o que simplemente han desaparecido de la región (González-Christen y Delfín-Alfonso 2016).
Las mayores abundancias las tuvo la especie N. narica, debido a su estructura social, pues puede alcanzar grupos de hasta 20 individuos, sumando también su alta tasa de reproductiva; en tanto que
D. marsupialis tuvo el mayor registro, ya que estuvo presente en el 100% de los registros de fototrampas y transectos, lo que se podría deber a su adaptabilidad a diferentes ambientes (Ceballos y Oliva 2005). Mientras que L. wiedii y P. oposum tuvieron una baja frecuencia relativa de ocurrencia (< 1%), esto probablemente puede ser explicado por su alta sensibilidad a la presencia humana, así como a las actividades de cacería furtiva detectadas en la zona de estudio y que merman las poblaciones de mamíferos (Lira-Torres y Briones-Salas 2011). Con base en Villareal et al. (2006) y al índice de Margalef obtenido, se considera que el Cerro Acontecatl, tiene una diversidad de mamíferos media (Margalef 1972) en cuanto a riqueza y abundancia de especies de mamíferos. Esto permite deducir que, pese a la perturbación del área de estudio, si se realizan acciones de conservación, las poblaciones de los mamíferos presentes pueden protegerse a corto plazo, pero si se incrementa la cobertura forestal y se conecta mediante corredores biológicos con otros remanentes de vegetación (Krausman 2002), la conservación de estas y otras poblaciones de fauna silvestre, sería efectiva a largo plazo (Pina et al. 2004).
No se observaron diferencias significativas en la riqueza y abundancia de mamíferos en la vertiente Oeste y Este, debido a la similitud en la abundancia y riqueza registrada en ambos sitios, probablemente esto sea resultado de los desplazamientos y movimiento que las especies de mamíferos hacen como parte de su actividad biológica en la búsqueda de alimento o refugio (Pérez-Irineo y Santos-Moreno 2010). En este sentido, el Cerro Acontecatl contiene un remanente de BMM que otorga recursos básicos para el mantenimiento de las poblaciones de los mamíferos registrados, manteniendo un equilibrio en el ensamblaje de la comunidad de mamíferos (Pérez- Irineo y Santos-Moreno 2012). Por lo que se requieren considerar acciones para fomentar los estudios sobre la biodiversidad que habita en el Cerro Acontecatl. Es imprescindible disminuir la tasa de deforestación de la región y conectar los remantes de vegetación con otros sistemas de conservación como las Áreas Naturales Protegidas, lo cual permitiría que las especies de mamíferos puedan vivir en la región (Rodríguez-Macedo et al. 2014).
Las actividades antropogénicas como la cacería y fragmentación del hábitat que se observa en la zona de estudio posiblemente estén afectando de manera indirecta a la riqueza y abundancia de mamíferos del Cerro Acontecatl, ya que en las fotocapturas se encontró evidencia de perros de cacería minutos después de la fotocaptura de M. temama, así como fotos de personas realizando extracción de madera. Es pertinente concientizar a la sociedad de la sierra de Zongolica sobre la importancia en la conservación de la biodiversidad, para mantener el equilibrio entre sociedad-fauna silvestre (Fuller et al. 2006).
Se reporta el primer listado de mamíferos medianos y grandes del Cerro Acontecatl, municipio de Zongolica Veracruz. Se registraron 11 especies de mamíferos mediante fototrampeo y transectos, y un total de 16 especies de mamíferos reportados por la literatura con distribución potencial en la región. Las especies L. wiedii y L. pardalis pueden conservarse como especies sombrilla, con lo que se protegería su hábitat y otras especies de fauna silvestre asociadas. La diversidad de mamíferos registrada es indicadora de un ecosistema medianamente rico en especies y abundancias, pero la actividad antropogénica en la zona interfiere con el equilibrio del ecosistema.
Al Colegio de Postgraduados, Campus Córdoba, por el financiamiento otorgado para el trabajo de campo y por el equipo de fototrampeo. Al proyecto Caracterización de recursos zoogenéticos de las altas montañas, Veracruz: aplicación de la filogeografía y modelación ecológica (PRODEP: 511- 6/18-9245/PTC-896) por las gestiones para concretar esta publicación. Al Editor asociado y los revisores anónimos que con sus observaciones ayudaron a mejorar este trabajo.
Autor de correspondencia: rserna@uv.mx
