La contaminación atmosférica en el Valle de México y su zona metropolitana en gran parte es provocada por los contaminantes que se emiten a la atmósfera, las condiciones fisiográficas y el incremento demográfico. Los contaminantes del aire se pueden clasificar según su origen como naturales (erupciones volcánicas que producen emisiones de gases, vapores, polvos y aerosoles) o antrópicos (vehículos, industria, hogares, actividades comerciales y de servicios) (Escobedo et al. 2001, SEMARNAT 2011). Como parte de los contaminantes se encuentran el monóxido de carbono, el bióxido de carbono y los óxidos de azufre y de nitrógeno, vapores de hidrocarburos, clorofluorocarbonos y los metales pesados (Escobedo et al. 2001). Su presencia provoca el deterioro de la calidad del aire e implica un problema latente, principalmente para la salud de la población (SEMARNAT 2011).

Los aerosoles son partículas suspendidas en la atmósfera y cuentan con un diámetro menor a 100 μm. Estas partículas se encuentran como polvos, humos, neblinas y emanaciones, son resultado de la combustión, de la condensación de gases o vapores y de reacciones químicas (Escobedo et al. 2001). En México existen instancias como la Red Automática de Monitoreo Atmosférico (RAMA), cuyo objetivo es proporcionar información sobre la calidad del aire en forma sistemática y permanente y, en relación con los factores meteorológicos y urbanos, permite detectar la presencia y tendencia de contaminantes (Ramírez 2000). Sin embargo, también se encuentran suspendidos en el aire los bioaerosoles, partículas de procedencia biológica de tamaño microscópico, que pueden estar constituidos por virus, bacterias, propágulos fúngicos, polen, amebas y en general cualquier resto de microorganismo con un diámetro aerodinámico comprendido entre 100 μm y 0.5 μm (Cox y Wathers 1995).

Los bioaerosoles fúngicos constituyen la mayor parte de las partículas de origen biológico liberadas a la atmósfera (Hinds 1999, Yeo y Kim 2002, Wu et al. 2004). Distintos estudios han reportado que la presencia en la atmósfera de propágulos fúngicos es relevante para la ocurrencia de problemas de salud pública (Dutkiewicz 1997, Verhoeff y Burge 1997, Cooley et al. 1998, Bush y Portnoy 2001). Diversas investigaciones han descrito la presencia de material fúngico en interiores (Rosas et al. 1997, Codina et al. 2008) y exteriores (Rosas et al. 1986, 1990, Gioulekas et al. 2004, Oliveira et al. 2010). La presencia de estos bioaerosoles tiene una gran importancia, particularmente en áreas de trabajo y el hogar (Verhoeff y Burge 1997), donde pueden causar complicaciones en infecciones, sobre todo a pacientes inmunodeprimidos (Denning et al. 1997).

Algunas de las reacciones más comunes causadas por las partículas biológicas son de tipo alérgico, en la piel o en el tracto respiratorio, erupciones, fiebre alta, asma y escurrimiento nasal. Las principales vías de exposición a estos propágulos son por inhalación, ingestión y contacto con la piel. La inhalación es la que da lugar a los mayores problemas para la salud (Hafidh et al. 2007, Rodríguez et al. 2008). Dentro del amplio intervalo de tamaños de los bioaerosoles, los conidios fúngicos registran diámetros entre 1 μm a 30 μm (Reponen et al. 2001). Desde el punto de vista sanitario, los que tienen un tamaño menor o igual a 10 μm, pueden ser inhalados y los más pequeños pueden depositarse a nivel alveolar, lo que en algunos casos puede provocar reacciones alérgicas e infecciones (de la Rosa et al. 2002).

En la nariz, los propágulos pueden ser retenidos por barreras físicas como la mucosa (Kacker 2010). Entre las pocas investigaciones sobre la microbiota fúngica nasal están la de Sercombe et al. (2006), que reportan la presencia de los géneros Alternaria, Cladosporium, Epicoccum, Penicillium, además de levaduras y la de Hafidh et al. (2007), quienes identificaron Penicillium, Candida albicans, Aspergillus flavus, Candida parapsilosis, Alternaria, Paecilomyces variotii, A. niger y C. krusei.

Existe un interés creciente en el entendimiento del rol que juegan los hongos aerotransportados en las enfermedades respiratorias (Torres-Rodríguez et al. 2012). Por tal motivo, el objetivo del presente trabajo fue la recuperación e identificación de propágulos fúngicos a partir de lavados nasales en trece voluntarios y determinar la composición de química elemental de las partículas presentes en las muestras, como estudio preliminar para conocer la composición de la microbiota fúngica en la población de la Ciudad de México.

En México existe poca documentación sobre la presencia de propágulos fúngicos suspendidos en el aire, Entre los géneros dominantes reportados tanto en interiores como en exteriores se encuentran Cladosporium, Alternaria, Penicillium, Aspergillus, Coprinus, Curvularia, Venturia, Fusarium, Acremonium, Bipolaris, Geotrichum, Helminthosporium y Monila (Rosas et al. 1997, Sáenz y Gutiérrez 2003, Ponce-Caballero et al. 2010, Rocha et al. 2013, Rosique et al. 2013, Hernández-Castillo et al. 2014). En México sólo existe un reporte (Rodríguez-Orozco et al. 2008) de identificación de hongos obtenidos por exudados nasales y faríngeos en el Hospital Vasco de Quiroga en Morelia, Michoacán, en el que se identificaron 69 cepas, 41 provenientes de hongos filamentosos y 28 de levaduras. Los hongos más frecuentes fueron Candida, Penicillium y Aspergillus. En el presente trabajo, los hongos filamentosos más abundantes en lavados nasales y sedimentación por gravedad fueron Penicillium y Cladosporium, que se consideran parte de los agentes más comunes en la aparición de alergias respiratorias (Arenas 2008).

Durante el proceso de aerotransporte las partículas fúngicas pueden ser elevadas a la parte más alta de la capa de mezcla de la atmósfera, donde la viabilidad de estos propágulos puede ser influenciada por factores meteorológicos como la radiación solar, la temperatura y la humedad relativa. La exposición a la radiación ultravioleta puede provocar inactivación o retraso en la germinación de los conidios debido a que causa desorganización de la membrana celular, desnaturalización proteica, estrés oxidativo y daño al ADN, ARN y ribosomas (Griffiths et al. 1998). Mientras que la temperatura en conjunto con la humedad relativa pueden desecar los propágulos (WMO 2010). Se debe resaltar el hecho de que la mayoría de los géneros identificados son clasificados como fitopatógenos, por lo que podrían estar presentes tanto en las áreas verdes de la universidad así como en distintos puntos de la ciudad por los que los voluntarios se transportaron antes de llegar al laboratorio para los lavados nasales. Al considerar el proceso de transporte aéreo de los propágulos fúngicos, así como los factores meteorológicos que pueden incidir en la inactivación de dichas partículas previo a la deposición en las vías respiratorias, se puede explicar en parte la falta de desarrollo micelial en la mitad de cajas de Petri sembradas con muestras de lavados nasales.

Se debe considerar que los bioaerosoles, aún sin ser viables, pueden tener implicaciones para la salud si presentan carga de toxinas o moléculas alergénicas como es el caso de las proteínas presentes en pared celular (Douwes et al. 2003, Huang et al. 2008, Weryszko-Chmielewska et al. 2017). Los síntomas del sistema respiratorio como respuesta a alérgenos fúngicos son más fuertes que los provocados por otros alérgenos presentes comúnmente en el ambiente. En parte, esto se debe a que los hongos tienen la capacidad de multiplicarse e infectar la piel o colonizar el tracto respiratorio (Krzysztofik 1992). Al ser inhaladas, las partículas fúngicas pueden desencadenar una de las reacciones más comunes, el asma, en la que los anticuerpos IgE están involucrados. El aumento en los cuadros de esta enfermedad es la razón por la que distintos investigadores buscan las causas de su formación, tanto genéticas como ambientales. Recientemente, se ha encontrado que la quitina, componente de la pared celular fúngica, provoca una fuerte respuesta inmune que puede llevar a alergias y asma alérgica (Toriello 2003, Lacey y West 2006, Reese et al. 2007, Van Dyken et al. 2011).

La identificación de levaduras permitió detectar once especies, pertenecientes a cuatro géneros. Las hongos levaduriformes pertenecientes al género Cryptococcus están distribuidos en todo el mundo y son frecuentemente aislados de suelo contaminado con heces de aves (Aberg y Powderly 1996, Rosario et al. 2005, Rosario et al. 2008), Las infecciones causadas por C. neoformans son las más comunes. Sin embargo, se ha observado el caso de infecciones emergentes con un incremento frecuente causadas por otras especies de Cryptococcus (Neves et al. 2015). Tal es el caso de C. laurentii y C. albidus, rara vez consideradas como patógenos de humanos (Lee et al. 2004, Burkin, 2007, Rodríguez y Pinilla 2012). La infección por Cryptococcus ocurre principalmente por la inhalación, a través del tracto alimenticio o por lesiones en la piel (Ellis y Pfeiffer 1990), los pulmones son clásicamente el sitio primario de infección (Lortholary et al. 2004).

Rhodotorula es un género compuesto por levaduras saprobias ubicuas, a las que se les ha reconocido como patógenos emergentes en humanos. Distintas especies se reconocen como comensales en la piel, las uñas y membranas mucosas, el tracto respiratorio superior y el digestivo, ya que aparecen en las heces (Pfaller et al. 2004, Richardson y Lass-Flörl 2008, Reyes et al. 2013). También pueden ser encontradas en productos lácteos, aire, agua, suelo, cortinas de baño y cepillos de dientes. Pueden contaminar el gel usado para el ultrasonido terapéutico, las soluciones intravenosas y los catéteres. R. mucilaginosa es la especie asociada de forma más frecuente a infecciones humanas (Murray et al. 2006, Reiss et al. 2011). Por otra parte, las levaduras del género Trichosporon se encentran comúnmente en el suelo y el agua. Además, este género pertenece a la flora normal de la piel humana y el tracto intestinal (Sageerabanoo et al. 2011, Capoor et al. 2015). T. mucoides ha sido reportada en casos severos de infecciones profundas en recién nacidos prematuros (Gökahmetogúlu et al. 2002, Silva et al. 2004) y en trasplantes de corazón, riñón e hígado (Nettles et al. 2003, Lacasse y Cleveland 2009).

Las infecciones por el género Candida son las micosis más frecuentes. Esta levadura forma parte de la microbiota del tracto respiratorio superior. Candida albicans es la mayor causa de candidiasis. Sin embargo, en las últimas décadas se ha comunicado de infecciones por especies distintas a C. albicans, principalmente candidemia e infecciones respiratorias asociadas a la colonización de catéteres venosos centrales, uso de antibióticos de amplio espectro y largas estancias intrahospitalarias, al aumento endémico del SIDA, incremento de la población madura, un mayor número de pacientes inmunocomprometidos y por el uso indistinto de materiales médicos (Silva et al. 2011, Martínez et al. 2014). C. guilliermondii raramente es aislada de pacientes como un patógeno y es relativamente menos estudiada que otras especies del género (Pasqualitto et al. 2006). Se puede aislar del suelo, plantas, insectos, agua de mar y de la atmósfera. Además es parte de la microbiota saprobia de la piel humana y de las superficies mucosas (Chien-Yuan et al. 2013). Por otra parte, C. lusitaniae es un agente etiológico infeccioso del tracto respiratorio y se reconoce como un patógeno oportunista nosocomial. Es un organismo único por su habilidad de desarrollar rápida resistencia durante el tratamiento con antifúngicos (Christenson et al. 1987, Hadfield et al. 1987). Así como estas levaduras identificadas durante la investigación pueden ser encontradas en distintos ambientes y conforman parte de la microbiota fúngica humana, su acción como patógenos oportunistas ocurre en condiciones de inmunosupresión u otros procesos debilitantes (Martínez et al. 2014) que pueden llevar a complicaciones mayores.

Al observar las muestras de lavados nasales en el microscopio óptico se identificaron distintas partículas de origen biológico. Así como contaminantes procedentes de la combustión.

Los metales pesados identificados por el análisis de química elemental fueron Zn, Cr, Ni, Fe, Mg, Ca y Cl (Escobedo et al. 2001). Estos elementos, al ser parte de las partículas de la fracción respirable, representan un grave problema para la salud humana ya que aunque se puedan presentar en bajas concentraciones, la exposición constante representa complicaciones severas por su capacidad para irritar las fosas nasales y la garganta, inflamar los senos nasales, dañar la cavidad alveolar y aumentar el riesgo de padecer cáncer. También es necesario considerar las asociaciones de estos elementos en la atmósfera, ya que al provenir de distintas fuentes, la combinación para formar diversos compuestos representa un riesgo mayor (Prather et al. 2008).

Dependiendo del diámetro aerodinámico de las partículas inorgánicas que se encuentran suspendidas en el aire, estas pueden adherirse a los propágulos fúngicos, como se ha reportado en conidios del género Cladosporium (Weryszko-Chmielewska et al. 2017). Estas partículas pueden dañar la estructura de la pared de los conidios y de esta manera se facilita la entrada de compuestos químicos en el protoplasto; el impacto de estos contaminantes puede provocar alteraciones en las propiedades de las proteínas alergénicas (Ruffin et al. 1983, Nilsson 1990). Además, el daño mecánico producido a los conidios puede incrementar la liberación de sustancias alérgenas (Ghiani et al. 2012). Por otra parte, la Agencia para Sustancias Toxicas y el Registro de Enfermedades (ATSDR) y el Departamento de Salud y Servicios para Personas Mayores de Nueva Jersey (NJDHSS), mencionan la capacidad de los metales pesados para dañar las vías respiratorias superiores e inferiores, de esta manera se facilitan las infecciones fúngicas. Sin embargo, los factores de virulencia de los hongos son fundamentales para el desarrollo de enfermedades. Dentro de estos factores se encuentra la termotolerancia, crecimiento en medios como la sangre, resistencia a fagocitosis, mimetismo molecular (capacidad de un microorganismo patógeno de producir moléculas semejantes desde el punto de vista estructural, antigénico y funcional a otras moléculas del organismo anfitrión), excreción de enzimas, papel del hierro al ser cofactor de diversas metaloenzimas y adhesión (Murray et al. 2007, Arenas 2008).

La implementación de los lavados nasales como estrategia de muestreo permitió obtener propágulos fúngicos viables cultivados en ARB, donde se identificaron distintos géneros de hongos filamentosos, entre ellos Penicillium y Cladosporium como los de mayor frecuencia de aparición. Esta técnica puede ser utilizada para conocer la microbiota fúngica nasal, además de poder ser de gran utilidad como parte de un diagnóstico de alergias respiratorias debido a la probabilidad de que la inhalación de estas partículas sea en lugares recurrentes de los afectados. Por otra parte, aunque se identificaron distintas levaduras que tienen potencial patógeno para el humano, la mayoría de ellas están reportadas como parte de la microbiota normal en el cuerpo, donde la probabilidad de una infección dependerá de distintos factores, entre ellos el estado del sistema inmunológico.

Como parte de las partículas presentes en los lavados nasales, se identificaron metales pesados por microscopía electrónica de barrido. Estos metales están presentes en el aire de la Ciudad de México y son producto de la combustión principalmente. Al ser inhalados pueden provocar cuadros alérgicos y en algunos casos daños físicos en distintos niveles del sistema respiratorio, donde pueden alcanzan a llegar a torrente sanguíneo y ser depositados en diversos órganos. Además, estos metales pueden tener un papel fundamental en la penetración de propágulos fúngicos en el organismo de manera que se facilita el proceso de infección.

En México existen distintos organismos gubernamentales como es la RAMA que se encarga del monitoreo de partículas inorgánicas presentes en el aire, dependiendo del diámetro aerodinámico y la cantidad en que son emitidas. Por otra parte, actualmente la Red Mexicana de Aerobiología (REMA) del Centro de Ciencias de la Atmósfera de la Universidad Nacioanl Autónoma de México, lleva a cabo el muestreo semanal de polen presente en el aire mediante la utilización de seis estaciones distribuidas en distintas alcaldías de la Ciudad. Sin embargo, para llevar a cabo una estrategia más adecuada de prevención ante el riesgo de afecciones respiratorias, es necesario que se lleve a cabo el monitoreo constante del total de bioaerosoles presentes en la atmósfera de la Ciudad de México.