La infección por C. cayetanensis está ampliamente distribuida en el mundo. Se ha reportado en humanos en forma endémica o esporádica en países en vías de desarrollo y principalmente en forma epidémica en naciones desarrolladas (1). C. cayetanensis se ha identificado también en diferentes matrices ambientales en áreas en desarrollo e industrializadas (6).

Áreas en vías de desarrollo. La ciclosporiasis se ha documentado como endémica en algunos países (1). Se han identificado casos esporádicos de la infección en los residentes en Argentina (7), Kuwait (8), Bangladesh (9), Nueva Guinea (10) y Sudáfrica (11) o en visitantes extranjeros en Puerto Rico (12), República Dominicana (13-15), Costa Rica (16), Bolivia (17), Bulgaria(18), Sri Lanka, Gabón (19), Líbano (20), Cambodia, las Islas Salomón (21), Pakistán (22), Java, Bali (23) y Madagascar (24). Aun cuando se desconoce la prevalencia de la infección en estas naciones, estos hallazgos reflejan su endemicidad en estas áreas. De hecho, en República Dominicana, donde sólo se habían publicado infecciones en viajeros, un estudio consiguió una prevalencia de 2,3% (9/398) (25). En los países donde la infección esendémica, se han reportado tasas de infección de 0 a 41,6% (Tabla I). Las variaciones en la prevalencia pueden estar influenciadas por el diseño del estudio, el área geográfica, la edad y el estado inmunológico de la población estudiada, la estacionalidad del parásito, los métodos de diagnóstico utilizados y la experiencia del microscopista.

TABLA I
PREVALENCIA DE CYCLOSPORA EN INDIVIDUOS INMUNOCOMPETENTES DE PAÍSES EN DESARROLLO

^aCultivadores de frambuesas; ^b Métodos PCR.

En los pacientes inmunocomprometidos, principalmente en aquellos positivos para el VIH/SIDA y con diarrea, los porcentajes de infección por Cyclospora han oscilado entre 0 a 36% (1,32). En Venezuela, Colombia, ArabiaSaudita, Malasia, Tanzania y Camerún, se han observado tasas de infección de 6,8-9,8, 2,6, 5,9,4,9, 1,2, y 3,6%, respectivamente (32, 57-62).

En el mundo en desarrollo, también se han observado epidemias de ciclosporiasis en residentes locales y extranjeros o visitantes (63, 64, 66) (Tabla II). La explicación de estos brotes en adultos residentes es que la inmunidad adquirida en estas áreas no es duradera sino que se desvanece con el tiempo (86) o que la distribución geográfica, prevalencia y propagación del parásito en una región puede variar de un lugar a otro dejando algunas poblaciones desprotegidas, sobre todo las de la clase social superior (87). Los brotes escasos de ciclosporiasis en regiones endémicas podrían deberse al uso indiscriminado de antibióticos eficaces contra el parásito y la falta de capacidad de diagnóstico (86).

TABLA II
EPIDEMIAS DE CICLOSPORIASIS EN EL MUNDO

^aCasos clínicamente definidos y confirmados en laboratorio; ^b No determinado; ^c Sospechoso; ^d Epidemias multi-estatales; ^e Columbia Británica; ^f Viajeros; ^g 34 y 232 casos en dos viajes consecutivos

TABLA II
EPIDEMIAS DE CICLOSPORIASIS EN EL MUNDO (CONTINUACION)

^aCasos clínicamente definidos y confirmados en laboratorio; ^b No determinado; ^c Sospechoso; ^d Epidemias multi-estatales; ^e Columbia Británica; ^f Viajeros; ^g 34 y 232 casos en dos viajes consecutivos

Países industrializados. En las naciones desarrolladas, los casos de ciclosporiasis están vinculados sobre todo a viajes internacionales y al consumo de frutas y vegetales crudos importados contaminados, generalmente deregiones donde la infección es endémica. El parásito es una causa frecuente de diarrea del viajero. Los primeros casos documentados en USA se produjeron a mediados de la década de 1980 en viajeros que regresaban de Haití y México (102). Entre 1997 y 2008, 33,5% de los casos de infección confirmados en laboratorio en USA y 71% de los casos en 2006 en Canadá, eran viajeros (103, 104). El coccidio fue documentado como un patógeno importante en humanos a mediados de los 90 cuando fue reconocido como el agente causal de epidemias de enfermedad diarreica multi-estatales en USA y Canadá, asociados principalmente con alimentos frescos como bayas y verduras importadas de México y Centroamérica (2, 68,70, 72, 105, 106). Desde 1990, la mayoría de las epidemias registradas en USA y Canadá se han asociado con alimentos y casi todos los casos han estado relacionados con frambuesas guatemaltecas. Estos brotes han ocurrido durante la primavera y principios de verano, queson temporadas cálidas y lluviosas (68, 107). El brote que le dio importancia a la infección en América del Norte y estableció el vínculo con la transmisión a través de alimentos se produjo en la primavera de 1996 y fue diseminado por frambuesas frescas importadas de Guatemala. Un total de 1.465 casos fueron reportados por 20 estados y el Distrito de Columbia en USA y dos provincias canadienses (70). En la década de 1990, por lo menos, 19 epidemias de ciclosporiasis se documentaron en todo el mundo, de las cuales 16 fueron registradas regularmente en América del Norte incluyendo brotes de alto perfil que afectaron varios estados en USA y varias provincias de Canadá. Desde el año 2000, al menos 31 epidemias han sido reportadas en todo el mundo, 17 en América del Norte (Tabla II). Los brotes multiestatales de 2013 en USA afectaron 25 estados (principalmente Texas, Iowa y Nebraska) con 631 casos confirmados de la enfermedad. Estos brotes contribuyeron al número anual de casos de ciclosporiasis más grande reportado en USA desde 1997 (95). Las epidemias multi-estatales de 2014 y 2015 en este país involucraron 304 y 546 casos confirmados en 19 y 31 estados, respectivamente; la mayoría de los casos fueronresidentes de Texas (100, 101). El brote de 2015 en Canadá afectó las provincias de Ontario y Quebec (98). La mayoría de las epidemias de ciclosporiasis se ha notificado en América del Norte, probablemente debido a mejores métodos de detección y vigilancia de las enfermedades que han contribuido en el seguimiento de los brotes (6,86).

En América del Norte, se han identificado epidemias de ciclosporiasis transmitidas por el agua (2,65,108,109). La diseminación de la infección por exposición a aguas de consumo, recreacional, o residuales se ha observado con menor frecuencia (2, 110-112). A diferencia de USA y Canadá, la mayoría de los casos de ciclosporiasis en Europa y Australia se han vinculado con viajes internacionales a zonas endémicas. La infección se ha reportado en España, Francia, Bélgica, Italia, Alemania, Grecia, Reino Unido, Irlanda, Suecia, Suiza, Holanda, los Países Bajos, Nueva Zelanda y Australia (17,18,24,82,113,114). También se han notificado brotes de ciclosporiasis en viajeros de España (82), Polonia (97) y el Reino Unido (99) (Tabla II).

En USA, se han observado casos de la infección sin historia de consumo de alimentos importados de áreas endémicas ni viajes internacionales (110-112). La tasa de infección endémica de Cyclospora en la población general de América del Norte y Reino Unido fue menos del 0,5% entre 1992 y 1995 durante los períodos no epidémicos (68, 115). De un total de 370 casos confirmados durante 1997-2009 mediante la Red de Vigilancia Activa de Enfermedades Transmitidas por los Alimentos en USA, 70,3% de ellos se concentraron en Georgia y Connecticut. Durante el período 2004-2009, 37,8% (70/185) de los casos fueron clasificados como adquiridos nacionalmente (116). En USA, se considera que la ciclosporiasis no es endémica aunque se ha pensado en la posibilidad de focos con baja endemicidad (68,117). En Alemania, las fuentes de transmisión por alimentos de una epidemia se vincularon a lechugas y hierbas deAlemania, Francia e Italia; la contaminación de los alimentos pudo haber ocurrido por agricultores sin acceso a facilidades sanitarias adecuadas (77).

Se ha descrito una marcada estacionalidad de la prevalencia de la infección por Cyclospora, dependiendo del clima, en diversas regiones endémicas. Sin embargo, no es uniforme; lo cual no es fácil de explicar (68).

La tendencia estacional que se describe a menudo coincide con períodos cálidos de máxima precipitación según lo observado en Guatemala (28), Honduras (29), México (27), Jordania (44), Nepal (49, 51, 66, 118, 119), Indonesia (55) y China (120). En contraste, la infección ha sido más frecuente durante los meses más secos y calientes del año en la ausencia de lluvias en Lima, Perú (38, 121) y Turquía (122) y en el tiempo más fresco en Haití, donde las fluctuaciones de temperatura parecen ser el moderador de la estacionalidad (123). La variación estacional de C. cayetanensis sugiere que los factores ambientales son importantes en su ciclo de vida y que es probable que sea influenciado por varios de ellos como la precipitación, la temperatura y la humedad (6,123).

En áreas endémicas, se ha observado que la ciclosporiasis es común en los niños. A menudo son asintomáticos o tienen síntomas relativamente leves (33, 34, 38, 123, 124). Seha notado un alto porcentaje de portadores asintomáticos (68,2- 98,7%, promedio 87,1%) en comunidades (1, 51); en algunos estudios, hasta el 100% de los niños infectados fueron asintomáticos (54), sugiriendo el desarrollo de protección inmunológica. Así que en áreas endémicas, el papel patógeno de C. cayetanensis no es consistente. Esta situación en la población en general es bastante diferente a la que se ha observado en los niños que acuden a centros de salud en los cuales se ha reconocido unafuerte asociación del parásito con diarrea (30,45,55,125,126). Este hallazgo sugiere que lciclosporiasis es común en zonas empobrecidas donde la limpieza de los alimentos, el tratamiento del agua y el saneamiento ambiental son deficientes o inexistentes y que la exposición temprana y persistente puede estar asociada con inmunidad a la enfermedad e infección asintomática (38, 121, 124). De hecho, después de un episodio inicial de ciclosporiasis, la probabilidad de diarrea y duración de los síntomas disminuye significativamente con cada infección subsecuente (121).

El mayor riesgo de ciclosporiasis sintomática ocurre en los primeros cinco años de vida (32,38,118,121,127). En niños menores de 18 meses, la infección se detectó en Nepal (119, 128), fue infrecuente en Guatemala (28) y Venezuela (32) y asintomática en Perú (37). Se desconoce si esto es debido a los anticuerpos maternos o por exposición ambiental limitada en este grupo de edad (118).

Los estudios comunitarios de distribución de la infección por edad son escasos. En un estudio durante 2 años en Perú, la prevalencia de C. cayetanensis fue más alta en los niños de 2 a 4 años y no se observó en personas mayores de 18 años de edad (38). En otro estudio de la misma región, la infección no fue detectada en personas mayores de 11 años (127). En Guatemala (28),

Honduras (29), Haití ³¹, Cuba (30), Venezuela (34), Nepal (49, 50), Turquía (122) y Tailandia (54) la infección fue más frecuente en niños escolares < 15 años de edad. En Henan, China, los niños de 7-17 años de edad tenían la tasa de infección más alta (120). Las causas de este patrón de distribución por edad no están claras, pero pueden estar relacionadas con los modos predominantes de la exposición. Cyclospora se transmite generalmente por la exposición a fuentes ambientales contaminadas de las cuales los niños pequeños están relativamente protegidos (121). En relación al sexo, no se han notado diferencias significativas. En Haití y Venezuela la proporción de riesgo masculino: femenino fue 1.04 y 1.3, respectivamente (34,123).

Se han identificado, usando métodosconvencionales, ooquistes parecidos a los de C. cayetanensis en las heces de varios animales como patos (125), pollos (119,128,129), ratones, ratas (119, 128), perros (119, 130) y pájaros (131). En un zoológico de España, se observaron ooquistes parecidos a los de Cyclospora en animales carnívoros, artiodáctilos y primates no humanos (132). La presencia del coccidio también se ha demostrado por PCR en heces de un pollo, dos perros y un mono (133) y en un mono Rhesus (134). Sin embargo, estos estudios no aportaron evidencia histológica de que el parásito invadiera el tejido intestinal. En contraste con estos resultados, Cyclospora no se detectó en Haití en 327 animales domésticos, como palomas, gallinas, patos, pavos, conejillos de India, gatos, perros, cabras, cerdos, caballos y ganado vacuno (135) y en Brasil, en 140 perros callejeros (136) y en Lima, Perú (137).Los intentos de infectar a varios animales con C. cayetanensis no han tenido éxito, sugiriendo la especificidad de hospedador (138). Aunque se reportó la propagación de C. cayetanensis en ratones albinos (139) y conejillos de India (47) los resultados no pudieron ser confirmados (18). El parásito ha sido detectado en crustáceos, en mariscos comercializados en Alejandría, Egipto (140) y en mejillones cultivados y silvestres de la provincia de Esmirna, Turquía (141). No existen datos en relación a los peces. Los rotíferos, los insectos y los nematodos de vida libre podrían desempeñar un papel en la propagación de Cyclospora (18).

Los humanos son los únicos hospedadores conocidos de C. cayetanensis. Sin embargo, la propagación mecánica del parásito a través de los animales domésticos fue sugerida en áreas endémicas desde el comienzo. El contacto con los animales se ha considerado un factor de riesgo para la infección en Guatemala (28), Perú (121), Jordania (44), Nepal (51,119,128) y Egipto (142).

En áreas endémicas donde el sistema de tratamiento de aguas residuales, las instalacionessanitarias y el desarrollo de viviendas estándar son insuficientes o inexistentes, los ooquistes de Cyclospora pueden propagarse con facilidad a través de los suministros y sistemas de distribución de agua, los alimentos y el suelo. En regiones tanto en desarrollo como desarrolladas, el parásito ha sido aislado de diversas matrices ambientales como aguas de consumo, de recreación y residuales; frutas y vegetales frescos y suelo (Tabla III).

TABLE III
AISLAMIENTO Y PREVALENCIA DE CYCLOSPORA EN MATRICES AMBIENTALES

^a Métodos PCR; ^bNo determinado; ^cPlantas de tratamiento de aguas residuales, ^dPlantas de tratamiento de agua potable.

En Nepal, se detectaron ooquistes de Cyclospora en el agua potable municipal la cual fue asociada a un brote en la región. El agua potable consistía en una mezcla de agua municipal y de río. No se detectaron bacterias coliformes sugiriendo que la cloración del agua tenía un nivel aceptable pero que no fue suficiente para quitarle la viabilidad al coccidio (63). En las zonas rurales de Guatemala, el parásito fue identificado, con técnicas moleculares, en 3 de 5 muestras de agua destinada al consumo público (146). En Vietnam, se identificaron ooquistes en agua potable (153). En Egipto, el coccidio fue aislado de 21% (64/300) de las muestras de agua potable en cinco zonas residenciales (160) y de 0,24% (2/840) de las muestras de agua de siete distritos (142). En Ghana, Accra, 59,3% (16/27) de bolsas que contenían agua para el consumo tenían ooquistes (162). En España, se observó el parásito en agua potable (150). En Italia, el 30% (3/10) de las muestras de agua de grifo recogida en un tren contenía copias de ADN correspondiente a 4-11 ooquistes por litro (151). Esta alta concentración es preocupante por la posibilidad de la presencia de ooquistes esporulados que tienen alta viabilidad (164) y dosis infectiva baja (165).

Algunos autores han reportado, en fuentes de agua potable y ambiental, la presencia de C. cayetanensis durante todo el año en Egipto (142,160) y otros han detectado el coccidio con mayor prevalencia, pero no significativa, en la primavera en España (150) e Italia (151). Enotro estudio de Italia, la mayor prevalencia del coccidio en el suelo, vegetales y aguas residuales fue en el otoño (152).

En Guatemala (28), Vietnam (154) e Italia (152) el agua utilizada para el riego o para el procesamiento de verduras contenía ooquistes de Cyclospora. En Guatemala, el agua de río utilizada para el riego o la aplicación de insecticidas en los campos de cultivo de frambuesas contenía ooquistes y podría haber sido la fuente de contaminación de las frambuesas asociadas a varias epidemias en América del Norte (28). En Vietnam, 11,8% (34/288) de las muestras de agua y hierbas como cilantro, mejorana, albahaca, lechuga y menta recogidas en mercados y 8% (24/287) de las muestras de granjas fueron positivas para Cyclospora antes de la temporada de lluvias pero no durante este tiempo (154). Entre los productos frescos de mercados en Perú, C. cayetanensis fue detectada en albahaca, col, apio, cilantro, cebolla, ají, hierbas, ajo porro, puerros, lechuga y perejil (137).

En Canadá, se realizó el primer estudio a gran escala de vegetales de hojas verdes envasados listos para comer, para detectar la presencia de protozoos, utilizando la técnica de PCR, en América del Norte. Se obtuvieron 544 muestras de una variedad de tiendas de comestibles en Ontario, entre abril de 2009 y marzo de 2010; la mayoría de estos productos fueron cultivados en USA y algunos en Canadá y México. Se observó una prevalencia de 1,7 % (9/544) de Cyclospora. Este resultado estableció una línea base para futuros estudios y sugirió la necesidad de más investigaciones en relación con las posibles fuentes de contaminación de estos alimentos, la evaluación de la viabilidad del parásito y las estrategias para reducir la transmisión de éste a través de los alimentos (143).

En USA (144), Costa Rica (147), Venezuela (148), Nepal (119,128), Vietnam (154), Cambodia (155) y Egipto (159,161), también se detectaron ooquistes en vegetales de hojas verdes. En USA, el parásito fue encontrado en el relleno de frambuesa de una torta (76).

En Costa Rica y Venezuela, el parásito fue identificado en lechugas. En Costa Rica, Cyclospora se detectó durante la estación seca (147,148). En Ghana, el coccidio fue aislado de repollo, pimentón, zanahoria, cebolla, tomate y lechuga (163). La relación entre el número de organismos encontrados en productos frescos y la cifra en el entorno en que fueron cultivados es incierta (2).

No se ha reportado la presencia de Cyclospora en el agua de mar. Sin embargo, la detección de ooquistes en crustáceos sugiere la contaminación de las aguas costeras en algunas áreas (140, 141).

En aguas de ríos y lagos de Guatemala, Vietnam, Egipto y España se identificaron ooquistes del coccidio (28, 142, 150, 153). En las aguas superficiales, la ocurrencia de ooquistes puede ser muy variable pero con baja frecuencia. La concentración estimada del parásito en los ríos de Guatemala fue de 15.000 o más ooquistes por muestra de 10 litros (28).

La información acerca de la presencia de Cyclospora en aguas subterráneas es escasa. En Egipto, el coccidio se aisló en cinco zonas residenciales, de un desagüe, un canal de irrigación, agua subterránea y agua de cañería, lo que refleja la alta contaminación ambiental de la zona (142). En Italia, se identificaron ooquistes en 6,2% (1/16) de las muestras de agua de pozo (152).

En Perú, 72,7% (8/11) de las muestras de agua de una laguna de oxidación primaria contenían Cyclospora (149). También fue detectada en aguas residuales en Nepal (119,128) y Túnez (157). En España, se aislaron ooquistes en plantas de tratamiento de aguas residuales con una prevalencia anual de 16,1% (9/56) en agua cruda y 10,7% (6/56) en el agua tratada. La mayor prevalencia se observó en la primavera (150). En Italia, se detectaron ooquistes en 21,3% (20/94) de muestras de aguas residuales, principalmente en el otoño (152). En USA (Arizona), los ooquistes fueron encontrados en dos plantas de tratamiento de aguas residuales tanto en el agua cruda como en la tratada (145).

No existen datos al respecto.

En estudios realizados con técnicas moleculares en Apulia, Italia (152) y en Iraq (158), 11,8% (6/51) y 11% (27/245) de las muestras de suelo estudiadas, respectivamente, tenían ooquistes del parásito. De acuerdo a los datos presentados en la Tabla III, se puede inferir que el coccidio tiene una distribución ambiental amplia, que es frecuente incluso en algunas zonas de los países industrializados y que el agua y el suelo pueden representar también una fuente de infección en estas regiones. En Madrid, España, se detectaron ooquistes de Cyclospora en el 9% de muestras de agua potable y aguas recreacionales y residuales (150) y en el 15,5% de varias matrices medioambientales incluyendo aguas residuales tratadas, suelos y vegetales en Apulia, sur de Italia, con una alta prevalencia de la infección en humanos (27,5%, 11/40) (152). En el sur de Arizona, USA, el 19% de las muestras de las aguas residuales presentaron el parásito (145). El hallazgo del parásito en diferentes muestras ambientales en España, Italia y USA sugieren que éstas pueden representar una fuente de infección en estas áreas y el potencial de C. cayetanensis a ser endémica en ciertas áreas en los países industrializados. El estudio sobre la presencia del coccidio en aguas residuales tratadas de Arizona sugiere que la infección es frecuente en esta área. Es concebible la existencia de algunas infecciones por Cyclospora transmitidas por el agua en los países desarrollados ya que varios brotes han sido atribuidos al agua (40,65,66).

Las medidas preventivas son el enfoque más efectivo para el control de C. cayetanensis. Puesto que las fuentes de infección humana son los alimentos, el agua y los suelos contaminados, la aplicación de medidas para disminuir o evitar la diseminación de los ooquistes en el medio ambiente es fundamental. El mejoramiento de la higiene personal y el saneamiento ambiental puede reducir la exposición a las heces humanas y la contaminación del medio ambiente. El lavado de los alimentos puede reducir el riesgo de adquirir la infección pero no elimina por completo el parásito de los productos contaminados y el riesgo de contraer la infección (72,73). De hecho, algunos ooquistes permanecen en el producto después del lavado (137).

En el mundo en desarrollo, los pasos más importantes para prevenir la infección son la educación para la salud, la higiene personal, el adecuado lavado de las manos y de los productos frescos, el cambio de hábitos de consumo de alimentos, el suministro de agua potable, infraestructuras sanitarias adecuadas y el tratamiento de las aguas residuales. Sin embargo, estos pasos son retos difíciles para los países de ingresos bajos por lo cual las parasitosis intestinales en general constituyen un problema de salud pública persistente (166). La prevención de la geofagia en niños es importante debido a la transmisión de la infección a través del contacto con suelos contaminados (34).

La relación entre la marginalidad social y la ciclosporiasis conlleva importantes implicaciones para las intervenciones de salud pública para evitar la infección en grupos de escasos recursos (6), al igual que en otras parasitosis intestinales (167,168). Una mayor familiaridad con el parásito y la enfermedad mejoraría los programas de vigilancia para el coccidio y aumentaría la probabilidad de la detección temprana de epidemias futuras. Es necesario implementar técnicas de detección en los laboratorios y en el campo que ayuden a controlar la infección y prevenir brotes locales y asociados a productos importados contaminados en el mundo desarrollado. La comprensión de las interacciones socioeconómicas y ambientales junto con estudios longitudinales y de tipificación genética serán la clave para orientar las estrategias de prevención y control de la infección (6, 169).

Para la prevención de la ciclosporiasis transmitida por el agua se pueden seguir las instrucciones y normas desarrolladas por las organizaciones internacionales para el control de protozoos transmitidos por el agua. Desde una perspectiva de salud pública, la propagación potencial del parásito por el agua solamente puede evitarse por un tratamiento adecuado de las fuentes de agua en el hogar. Son recomendables los estudios para evaluar la calidad del agua almacenada y las prácticas domésticas que estimulan la contaminación de ésta después de su tratamiento. Los consumidores deben ser conscientes de los riesgos asociados con el consumo de verduras y frutas crudas sin lavar. Para el lavado de éstas y la preparación de alimentos para el consumo se debe utilizar agua filtrada o hervida.

El uso de aguas residuales y excretas en la producción agrícola puede facilitar la diseminación de parásitos e impactar la salud humana; los riesgos de salud más comunes son las enfermedades diarreicas y los patógenos transmitidos por el suelo (53). La identificación de C. cayetanensis en aguas residuales (119, 128,149, 157) indica que es necesario el desarrollo de medidas para reducir al mínimo la exposición humana a este protista y para mejorar la seguridad de la descarga y el reuso de aguas residuales y lodos. El uso de estiércol como fertilizante en las granjas puede producir contaminación cuando no es tratado correctamente. La calidad del agua utilizada para el riego de los cultivos y el lavado de los productos después de la cosecha es esencial para preservar la higiene en las operaciones de cultivo. Los agricultores deben ser educados sobre los riesgos del uso de las aguas residuales y aguas contaminadas para el riego de cultivos de frutas y verduras. Se deben proporcionar servicios sanitarios para los recolectores y manipuladores de las cosechas (6,77).

En el mundo desarrollado, los consumidores deben ser conscientes de los riesgos asociados con el consumo de productos frescos sin lavar. Es necesario la implementación y el seguimiento de medidas de control en las fincas en áreas endémicas para evitar o disminuir futuras epidemias localmente y en áreas industrializadas. Las buenas prácticas agrícolas e industriales y la coordinación global son importantes para prevenir la introducción del patógeno en los productos agrícolas. Los productos pueden contaminarse en el campo durante la recolección, almacenamiento o transporte. Por lo tanto, se deben idear métodos de control para las rutas posibles usadas por el coccidio para entrar en el proceso de la producción de alimentos (2,3).

Debido a los cambios en el procesamiento de los productos, más alimentos son pre-cortados y empacados en el campo durante la cosecha, aumentando la probabilidad de contaminación (143). Para evitar la contaminación de los alimentos, es necesario el establecimiento de medidas preventivas o de control en la operación del procesamiento y producción de alimentos crudos entrando o dentro de las fábricas (2,3). Las buenas prácticas agrícolas y de manufactura y la coordinación global son importantes para prevenir la introducción del patógeno en los productos agrícolas. El hacer cumplir las leyes del comercio internacional de alimentos y la implementación de métodos que usen los acuerdos de puntos de control críticos pueden ayudar en el control de la infección (5).

Las epidemias multi-estatales de ciclosporiasis ocurridas en USA en 2013-2015 (Tabla II), se relacionaron con cilantro fresco de Puebla, México. Como consecuencia, la Administración de Drogas y Alimentos (FDA) de USA y el gobierno de México implementaron controles de seguridad para este producto en ambos lados de la frontera. La FDA implementó controles de importación para la detención sin examen físico de las embarcaciones con envíos de cilantro fresco del estado de Puebla. Los controles implementados por México incorporaron un sistema de reducción de riesgos, incluidos los controles de exportación de cilantro de ese estado. Los productores de cilantro deben cumplir con 11 requisitos mínimos de buenas prácticas agrícolas y de seguridad de alimentos (170). Este esfuerzo colaborativo aseguraría que las frutas y las verduras frescas estén siendo preparadas y almacenadas en condiciones sanitarias.

Se sabe muy poco acerca del control de C. cayetanensis mediante las técnicas sanitarias. En la actualidad no hay disponibilidad de técnicas de desinfección para descontaminar los productos lo cual mejoraría la seguridad y la calidad de los alimentos importados. Los ooquistes son resistentes a muchos desinfectantes, incluyendo la cloración a los niveles utilizados en el tratamiento del agua (63). La esporulación de los ooquistes no es inactivada cuando se exponen a insecticidas como captán 50% en polvo humectable (P. H), benomilo 50% P. H, diazinón 47,5%, malatión o paraquat 25% P. H y zineb 75% P. H, a dosis inferiores y superiores a las recomendadas (18).

En los países desarrollados, se ha demostrado que la eficacia de los procesos convencionales de tratamiento de aguas residuales en la eliminación de ooquistes de Cyclospora es limitada (145,150,152). Estos resultados apoyan la idea de que tratamientos más avanzados como la ultrafiltración de membrana, la desinfección con rayos ultravioleta o el manejo de la recarga de acuíferos serán requeridos para una mayor reducción de ooquistes para propósitos de recuperación (145). Tecnologías avanzadas de ultrafiltración de membrana y radiación con rayos ultravioleta previenen el pasaje de ooquistes (152). La posibilidad de que parásitos emergentes como Cyclospora y los hongos microsporidios sobrevivan varios tratamientos de bio-sólidos es baja, debido a que no resistirían las temperaturas alcanzadas en la digestión anaeróbica y no sobrevivirían en condiciones de baja humedad (171).

Debido a la falta de modelos animales o de infectividad in vitro, la esporulación de los ooquistes se ha utilizado como indicador de viabilidad. Se han evaluado métodos para matar a los parásitos que dependen de la temperatura y el tiempo de almacenamiento. La exposición a temperatura alta de 96° C por 45 s no impidió totalmente la esporulación de Cyclospora (172). Para substratos lácteos, el almacenamiento a -15 ° C por 24 horas no inactivó los ooquistes de Cyclospora. Para el agua o la albahaca, el almacenamiento a -20 ° C por 2 días, 50° C por 1 hora y 37° C durante 4 días no impidió la esporulación; sin embargo, las temperaturas extremas (70° C, -70 ° C y 100° C) fueron eficaces en prevenir la esporulación de los ooquistes. Las temperaturas usualmente usadas para almacenar los productos de 4 a 23° C, no afectan la esporulación de Cyclospora (173). El calentamiento en microondas puede inactivar los ooquistes pero el dióxido de cloro gaseoso a 4,1 mg/litro no afecta la esporulación de Cyclospora; sin embargo, este tratamiento inactiva a Cryptosporidium y microsporidios (18).

La falta de métodos in vivo o in vitro para probar la viabilidad de los ooquistes de Cyclospora ha llevado a los investigadores a utilizar substitutos del parásito, como Eimeria acervulina, un coccidio de pollos con semejanzas a Cyclospora, y Toxoplasma para desarrollar tratamientos de descontaminación de frutas

importadas de áreas endémicas. La congelación, el calentamiento y la radiación gamma, a dosis de 1,0 kGy o superior (174) y los tratamientos con alta presión hidrostática (550 MPa a 40° C por 2 min) y radiación con luz ultravioleta (hasta 261 mW/cm2) de productos contaminados con E. acervulina (175) sugieren su utilidad en reducir el riesgo de ciclosporiasis asociadas a productos contaminados. Sin embargo, estos dos últimos tratamientos no lograron inactivar completamente los ooquistes de las matrices de alimentos. La irradiación con rayos gamma (137Cs) de ooquistes de Toxoplasma se evaluó como un sistema modelo de inactivación de ooquistes de Cyclospora. Los ooquistes tratados con ≥0,4 kGy esporularon e infectaron células pero no causaron infecciones en ratones. Se recomendó que 0,5 kGy se utilizara para matar los ooquistes de coccidios en las frutas y verduras. Ooquistes de Toxoplasma (cepa VEG) inoculados en frambuesas no infectaron ratones después de ser tratados con alta presión hidrostática (340 MPa) durante 60 segundos (18).

Este parásito enigmático con sus características únicas ha desafiado a nuestra capacidad para entender su dinámica de transmisión y para desarrollar estrategias efectivas de control. Se conoce poco sobre la biología ambiental de C. cayetanensis y se desconocen los factores que favorecen o impiden la esporulación y los que determinan la variación estacional de la infección. No está claro cómo los ooquistes son diseminados o transferidos de un hospedador a otro. La larga duración de la esporulación y el período pre-patente del coccidio dificultan las investigaciones de rastreo de las epidemias para la identificación de los factores de riesgo y vehículos de transmisión de la infección. Los modos de diseminación de la ciclosporiasis, que son esenciales para conocer los factores de riesgo para la infección y para establecer las estrategias de prevención, no se saben completamente. En los países en desarrollo, podrían existir múltiples rutas de transmisión. En estas áreas, las infecciones vinculadas al contacto con el suelo sugieren que esta vía de diseminación puede ser más común de lo que se cree. La frecuencia con la cual esta ruta de transmisión ocurre y si las variables asociadas con el nivel socioeconómico podrían predisponer a las personas a la infección ameritan ser estudiadas en diferentes regiones.

La creciente globalización del suministro de alimentos frescos y el comercio internacional son factores de complicación en la prevención y control de la ciclosporiasis en los países desarrollados. Al igual que los mercados globales se expanden, también lo hace el potencial de la transmisión de la infección por los alimentos. Las epidemias multi-estatales, asociadas con alimentos, de 2013 al 2015 en USA y Canadá (95, 96, 98, 100, 101) indican que es necesaria una vigilancia adicional. Sin embargo, el control de C. cayetanensis en las operaciones de fabricación y servicio de alimentos es difícil.

La falta de cultivos para el parásito y de datos de secuencia del mismo ha dificultado el desarrollo de métodos de detección adecuados. La caracterización molecular de los aislados en matrices ambientales junto con el rastreo de la fuente de la infección y el seguimiento de la enfermedad podrían mejorar enormemente nuestro conocimiento de las rutas de contaminación y medidas de prevención y control. La secuencia del genoma contribuirá significativamente al desarrollo de métodos moleculares confiables de tipificación para las investigaciones de los brotes. Se están realizando estudios para producir datos de la secuencia total del genoma del parásito para facilitar el desarrollo de marcadores genéticos fiables para su uso en la taxonomía, filogenia, diagnóstico y control. El reciente desarrollo de una herramienta para tipificar el parásito (169) podría ayudar a determinar el origen de los casos y brotes de la infección y las respuestas de salud pública y de las agencias reguladoras.

Se requiere el desarrollo de nuevos métodos simples y rápidos para determinar la viabilidad de C. cayetanensis y mejorar las técnicas de desinfección de productos contaminados. La aplicación de estas tecnologías de avance mejorará la calidad y seguridad de los alimentos y el agua. Deben hacerse esfuerzos para asegurar que los avances tecnológicos también se apliquen en países de bajos ingresos donde es mayor la carga de la ciclosporiasis.

Autor de Correspondencia: Leonor Chacín-Bonilla. Instituto de Investigaciones Clínicas “Dr. Américo Negrette”, Facultad de Medicina. Universidad del Zulia. Maracaibo, Venezuela. Correo electrónico: leonorbonilla42@yahoo.com