Audição e linguagem em crianças nascidas a termo e pré-termo

Hearing and language in term and preterm children

A audição é considerada um pré-requisito para a aquisição e o desenvolvimento da linguagem oral^(1,2). A exposição às experiências auditivas nos primeiros anos de vida, permite a organização cortical necessária para garantir o desenvolvimento normal da audição e da linguagem⁽¹⁾.

Os limiares auditivos dentro dos padrões da normalidade e o funcionamento adequado das estruturas centrais são de fundamental importância para o desenvolvimento linguístico. Atualmente, o Potencial Evocado Auditivo Cortical (PEAC) tem sido utilizado para avaliar o início do processamento cortical, ou seja, a detecção sonora ao nível do córtex auditivo⁽³⁾.

Fazem parte do PEAC as ondas positivas 1 (P1), negativo 1 (N1), positivo 2 (P2), que são chamadas de componentes exógenos do Potencial Evocado Auditivo de Longa Latência (PEALL), pois são influenciados pelas características físicas do estímulo, como intensidade, duração e frequência⁽⁴⁾ e não dependem de alguma resposta do sujeito avaliado⁽³⁾. Os PEAC surgiram como um procedimento capaz de medir objetivamente o grau de maturação da via auditiva central, por meio da análise de mudanças na morfologia e nos valores de latência dos componentes P1-N1-P2, ao longo do tempo^(4,5).

Em neonatos e crianças menores, o P1 e o N1 são os potenciais predominantes^(5,6). Já o surgimento dos outros componentes estaria relacionado com a maturação progressiva da via auditiva central^(5,6).

Destaca-se que a onda P1 foi estabelecida como um biomarcador para avaliar a maturação auditiva^(7,8). Este componente é uma onda positiva, gerada pela atividade do circuito talamocortical na estimulação de sons, sendo uma medida capaz de refletir alterações no Sistema Nervoso Auditivo Central (SNAC), decorrentes da plasticidade neuronal⁽⁶⁾.

Cabe ressaltar, ainda, que a presença das ondas no PEAC pode ser considerada um indicador do desenvolvimento cognitivo, principalmente em nascidos pré-termo, que são considerados de risco para as alterações do processamento auditivo e de linguagem⁽⁹⁾.

A prematuridade constitui um dos principais fatores de risco biológico para o desenvolvimento infantil, em decorrência da imaturidade e vulnerabilidade do cérebro em desenvolvimento⁽¹⁰⁾. Conceituam-se neonatos pré-termo aqueles com idade gestacional inferior a 37 semanas⁽¹¹⁾.

Os bebês nascidos pré-termo podem apresentar algum atraso no desenvolvimento, que dependerá das intercorrências e da estimulação do ambiente recebidas pelo bebê, que podem reduzir ou aumentar os efeitos resultantes da prematuridade⁽¹²⁾.

O desenvolvimento da linguagem, em todos os seus aspectos, como vocabulário, fonologia, fluência e pragmática está relacionado às trocas sociais da criança com o meio, que se dão, principalmente, pelas experiências auditivas, em se tratando de línguas orais. Essas interações sociais tornam-se ainda mais importantes no caso de crianças nascidas pré-termo, que necessitam de acompanhamentos e estímulos para que seu desenvolvimento seja adequado à idade cronológica^(13,14).

A maioria dos estudos que comparara o desenvolvimento linguístico de crianças nascidas pré-termo e a termo, identificou atraso no desenvolvimento do grupo pré-termo, em relação às crianças nascidas a termo, principalmente no que se refere ao desenvolvimento da linguagem^(13,14,15).

Em relação ao PEAC nessa população, ainda há a necessidade de se conhecer mais características do potencial. Apesar de alguns estudos já o terem caracterizado, é necessário aprofundar o conhecimento na população pediátrica^(5,9,16,17), pois a literatura consultada ainda carece de estudos longitudinais que analisem as mudanças na morfologia e latência das ondas com o passar do tempo.

Sendo assim, a justificativa deste estudo apoiou-se na necessidade de investigação da correlação entre a maturação da via auditiva e o desenvolvimento linguístico de crianças nascidas a termo e pré-termo, por meio de estudos longitudinais com o PEAC.

O objetivo deste estudo foi analisar a maturação da via auditiva de crianças nascidas a termo e pré-termo e compará-la ao desenvolvimento das habilidades linguísticas, ao longo de dois anos e seis meses.

Trata-se de um estudo do tipo longitudinal e comparativo, que teve como desfecho clínico a observação e análise das respostas eletrofisiológicas obtidas no PEAC, em dois momentos, durante o primeiro mês de vida de crianças e aos 2 anos e 6 meses. Além disso, estudou-se o desenvolvimento de linguagem da amostra, por meio de um protocolo específico. O estudo está inserido no projeto de pesquisa “Deficiência Auditiva Infantil: do diagnóstico à intervenção”, aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Universidade Federal de Santa Maria, sob o número 14804714.2.0000.5346. Participaram apenas sujeitos cujos pais e/ou responsáveis assinaram o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido (TCLE).

Para a realização deste estudo, foram utilizados os prontuários de 25 neonatos que compareceram a um hospital universitário para a realização da Triagem Auditiva Neonatal (TAN), durante o primeiro mês de vida, e que, na ocasião, também foram avaliados por meio da pesquisa e registro do PEAC, no período de agosto a novembro de 2012. Cabe ressaltar que esses neonatos compunham a totalidade da amostra de um estudo realizado em tal período, que avaliou os PEAC em neonatos com até 29 dias de vida. Para a constituição da amostra, foi feito contato com os familiares/responsáveis por 12 crianças nascidas a termo e pré-termo, de ambos os gêneros, que fizeram parte da composição amostral do estudo de 2012. Sendo assim, as crianças foram novamente chamadas aos 2 anos e 6 meses de idade, para a realização de uma nova pesquisa do PEAC. Foi possível fazer o agendamento, via telefone, de dez crianças para a participação na presente pesquisa, porém, duas não compareceram, mesmo após remarcações. A maturação da via auditiva foi uma variável do estudo, considerando-se o resultado de latência do PEAC na 1ª avaliação (no momento da TAN, realizada entre os meses de agosto e novembro de 2012 – primeiro estudo) e na 2ª avaliação (avaliação realizada entre os meses de maio e agosto de 2015).

A amostra final, portanto, constituiu-se de oito crianças, com 2 anos e 6 meses de idade, de ambos os gêneros, divididas em dois grupos: Grupo Termo: cinco crianças nascidas a termo, sendo três do gênero feminino e duas do masculino; Grupo Pré-termo: três crianças nascidas pré-termo, sendo duas do gênero feminino e uma do masculino. Foram considerados nascidos pré-termo os bebês com idade gestacional abaixo de 37 semanas⁽¹¹⁾.

Foram estabelecidos os seguintes critérios de inclusão: autorização da mãe e/ou responsável para a participação na pesquisa, por meio da assinatura do Termo de Consentimento Livre e Esclarecido; crianças que retornaram para reavaliação do PEAC e avaliação das habilidades linguísticas, após contato telefônico; inspeção visual do meato acústico externo sem particularidades; curva timpanométrica tipo A e presença bilateral de Emissões Otoacústicas Transientes (EOAT).

Como critérios de exclusão, definiu-se: crianças que não retornaram para a reavaliação; impossibilidade de comunicação com os pais/responsáveis; crianças com alterações de orelha média, observadas por meio da timpanometria; crianças com alterações orgânicas evidentes.

Os procedimentos especificados para esta pesquisa foram: reavaliação dos Potenciais Evocados Auditivos Corticais e avaliação de linguagem expressiva e compreensiva.

Primeiramente, realizou-se a inspeção visual do meato acústico externo, para visualização da condição do conduto auditivo externo e membrana timpânica, por meio do otoscópio da marca Mikatos®.

A pesquisa das EOAT e das curvas timpanométricas tiveram como objetivo a exclusão de crianças com disfunção coclear e/ou comprometimento condutivo. Para a pesquisa da curva timpanométrica, foi utilizado o aparelho MadsenOtoflex 100, da marca Otometrics®, com tom teste de 266 Hz. Foram classificadas em tipo “A”, as curvas com um pico de máxima complacência ao redor de 0 mmH₂0 (milímetros), cuja variação não excedia a -100 mmH₂0. As EOAT foram pesquisadas em ambas as orelhas com estímulo click, nas frequências de 1000, 1500, 2000, 3000 e 4000 Hz, com intensidade de, aproximadamente, 85 dBNPS. As EOAT foram consideradas presentes quando a relação sinal/ruído foi maior ou igual a 3 dB para a frequência de 1000 Hz e 6 dB para as demais frequências, em todas as frequências pesquisadas. O registro das EOAT foi realizado com o equipamento Intelligent Hearing Systems (IHS), módulo SmartTrOAE.

Para pesquisa dos PEAC, foi utilizado o equipamento IHS, módulo SmartEP, de dois canais. Para a avaliação eletrofisiológica realizada no primeiro mês de vida, os neonatos permaneceram em sono natural, no colo do responsável. Já na avaliação realizada aos 2 anos e 6 meses, as crianças permaneceram acordadas, sentadas confortavelmente no colo dos responsáveis, assistindo a um vídeo, para não direcionar sua atenção ao estímulo sonoro. Após a limpeza da pele com pasta abrasiva, os eletrodos foram fixados com pasta condutiva eletrolítica e esparadrapo, sendo os eletrodos ativo (Fz) e terra (Fpz) colocados na fronte e os de referência na mastoide esquerda (M1) e mastoide direita (M2). Manteve-se a mesma forma de colocação dos eletrodos nos dois períodos, para preservar o padrão de avaliação. O valor da impedância dos eletrodos foi igual ou inferior a 3k ohms.

Os PEAC foram pesquisados de forma binaural, por meio de fones de inserção, com estímulos de fala frequente /ba/ e raro /ga/, na intensidade de 80 dBNA. Os estímulos frequentes totalizaram 80% (cerca de 200 estímulos) das apresentações e os raros, 20% (cerca de 40 estímulos). Os estímulos foram apresentados de forma randomizada, respeitando o paradigma oddball. Utilizou-se a polaridade alternada e filtro passa-banda de 1 a 30 Hz, com janela de 1020 ms. Após o surgimento do traçado, mensurou-se a latência e amplitude das ondas (P1, N1, P2 e N2). O traçado foi impresso para análise posterior por dois diferentes profissionais da área, com experiência em eletrofisiologia da audição. Cabe ressaltar que a análise dos potenciais foi realizada apenas no traçado dos estímulos frequentes.

Ressalta-se que a diferença entre as latências das ondas P1 e N1 da primeira e da segunda avaliação foi descrita aqui como maturação da via auditiva.

A avaliação de linguagem foi realizada por meio do Protocolo de Observação Comportamental (PROC)⁽¹⁸⁾, que consiste em uma avaliação de linguagem e aspectos cognitivos infantis, sendo um instrumento útil na detecção precoce de alterações no desenvolvimento da linguagem em crianças. O instrumento apresenta variáveis qualitativas e quantitativas, indicando que a pontuação máxima do teste é de 60 pontos para habilidades comunicativas (expressivas); 40 pontos para compreensão da linguagem oral; 50 pontos para aspectos do desenvolvimento cognitivo e 150 pontos no escore total. As médias de pontuação da amostra de referência para 2 anos⁽¹⁹⁾, em cada categoria, são: habilidades comunicativas – 51,44 pontos; compreensão da linguagem verbal – 50,70 pontos; aspectos do desenvolvimento cognitivo – 31,96 pontos e escore total – 137,11 pontos. Para a aplicação do PROC, foi observada a interação da criança com seus familiares, envolvendo brinquedos pré-selecionados, por 30 minutos, em média, registrada em vídeo e analisada, posteriormente, por duas pesquisadoras.

Vale ressaltar que, caso a criança apresentasse alterações na avaliação de linguagem ou na avaliação auditiva, eram realizados os encaminhamentos especializados.

Os dados foram dispostos em planilhas Microsoft Excel e analisados estatisticamente por um profissional da área, sendo considerados significantes resultados p<0,05, com intervalo de confiança de 95%. Para tal análise, foram utilizados testes não paramétricos (teste U de Mann-Whitney, Wilcoxon, Mann-Whitney e Correlação de Spearman), com base no programa STATA 9.0, para cruzamento das seguintes variáveis estudadas: idade gestacional versus latências das ondas P1 e N1 na primeira e na segunda avaliação; análise dos resultados do PROC entre os grupos e maturação da via auditiva versus resultados do PROC. Em relação ao teste de correlação de Spearman, conforme coeficientes e valores de correlação, foram estabelecidas as seguintes correlações: 0 a 0,25 = muito fraca; 0,25 a 0,50 = fraca; 0,5 a 0,75 = moderada; 0,75 a 0,9 = forte; 0,9 a 1 = muito forte.

Ao analisar as latências dos componentes P1 e N1 para orelha direita e esquerda, considerando-se os dois momentos de avaliação, observou-se que, em ambos os grupos, houve diminuição significativa da latência, com o passar do tempo (Tabela 1).

Tabela 1
Comparação da latência dos componentes P1 e N1, em milissegundos, para orelha direita e orelha esquerda, na 1ª e 2a avaliação, em cada grupo: Termo e Pré-termo

Após análise da maturação do PEAC, que considerou a diferença da latência dos componentes P1 e N1 nos dois momentos de avaliação, observou-se forte correlação entre Idade Gestacional e a maturação de P1 na orelha esquerda e correlação moderada na orelha direita, indicando que, quanto maior a Idade Gestacional, maior a maturação desta onda (Tabela 2).

Tabela 2
Correlação entre Idade Gestacional e maturação do Potencial Evocado Auditivo Cortical, considerando orelha direita e orelha esquerda (n=8)

Considerando-se a distribuição entre os grupos, a análise descritiva da presença das ondas P2 e N2 na 2º avaliação do PEAC, realizada em milissegundos e que objetivou complementar o estudo da maturação da via auditiva, evidenciou que todas as crianças apresentaram onda P2. Duas crianças do Grupo Termo e 3 do Grupo Pré-Termo apresentaram onda N2 (Tabela 3).

Tabela 3
Análise descritiva das latências das ondas P2 e N2, em milissegundos, na amostra estudada: Grupo Termo e Pré-termo (n=8)

A análise das médias dos resultados do PROC indicou que, na amostra estudada, não houve diferença significativa em nenhum dos grupos. Sendo assim, optou-se por agrupar a amostra e analisar a correlação entre os resultados da avaliação de linguagem e a maturação da via auditiva, por meio da variação das latências (1ª e 2ª avaliação). Cabe ressaltar que também não houve diferença significativa (Tabela 4 e Tabela 5).

Tabela 4
Análise das médias dos resultados do Protocolo de Observação Comportamental: Grupo Termo versus Grupo Pré-termo

Tabela 5
Análise da correlação entre médias dos resultados do Protocolo de Observação Comportamental e maturação da via auditiva (n=8)

Comparando as latências das ondas P1 e N1 avaliadas nas crianças, em diferentes períodos, com até 1 mês de vida e aos 2 anos e 6 meses de idade, foi observada diminuição significativa das latências nos dois grupos (Tabela 1). A partir da avaliação auditiva cortical infere-se que, tanto os neonatos nascidos a termo, como os neonatos nascidos pré-termo passaram por um período de maturação da via auditiva, ao longo destes dois anos e seis meses.

A denominação utilizada para os potenciais visualizados no presente estudo foi P1, N1, P2 e N2, diferente de outros estudos em que a denominação utilizada para P1 e N1 é de P2 e N2. O autor de um estudo chama a atenção para a subjetividade na denominação dos potenciais em neonatos, relatando que é variável na literatura, uma vez que alguns autores classificam os potenciais de acordo com a latência⁽¹⁷⁾. Contudo, estudos atuais têm sugerido a denominação de P1 e N1 para o pico positivo e a deflexão predominantes no traçado da população infantil. Acredita-se que a partir da maturação cortical, esses componentes originam o complexo endógeno cortical nos adultos⁽²⁰⁾.

Buscando esclarecer os efeitos da maturação dos componentes do PEAC, alguns estudos^(6,21) apontam relação entre a variável idade e a diminuição das latências de P1 e N1. A redução nos valores de latência está relacionada com o processo de mielinização progressiva das estruturas centrais e maturação da via auditiva central, que são processos de organização cortical indispensáveis para o desenvolvimento adequado da audição e da linguagem^(1,6). A diminuição de latência também já havia sido encontrada em estudos com outro tipo de Potencial Evocado Auditivo^(22,23).

Com relação à idade gestacional e à maturação da via auditiva, foi observado que, quanto maior a idade gestacional, maior a maturação da onda P1, apontada pela diminuição da latência desta onda (Tabela 2). Tal achado concorda com o estudo que pesquisou, por meio dos Potenciais Evocados Auditivos de Tronco Encefálico, a maturação da via auditiva em crianças nascidas pré-termo, concluindo que, quanto maior a idade gestacional, menor a latência das ondas deste potencial⁽²²⁾.

Os sujeitos do presente estudo já apresentavam os componentes exógenos P1 e N1 dos potenciais corticais, quando avaliados com 1 mês de vida, resultado que concorda com outros estudos^(9,16,17). No que diz respeito à avaliação realizada após dois anos e seis meses, que constatou a presença dos componentes P2 e N2 do PEAC e observando-se, na análise descritiva, a média das latências em milissegundos, sabe-se que outros autores, ao pesquisarem os PEAC na faixa etária entre 1 ano e 9 meses e 2 anos e 6 meses de idade, observaram latências de P2 em 332 milissegundos⁽²¹⁾. Nesse mesmo estudo, crianças com 2 anos e 6 meses de idade apresentaram latências significativamente menores, quando comparadas com grupos etários mais jovens, de 12 e 18 meses. Outros estudos, realizados com crianças maiores de 3 anos, encontraram latências um pouco menores para onda P2, 204 ms⁽⁶⁾ e 289,23 ms⁽²⁴⁾ e N2, 223,33 ms⁽²⁵⁾. Tais achados inferem que, quanto maior a idade da criança, menor a latência dos PEAC, ou seja, a maturação da via auditiva ocorre ao longo do tempo, até a idade adulta.

Alguns estudos apontam diferenças nos potenciais corticais entre recém-nascidos a termo e pré-termo^(26,27). Tal fato não foi observado neste estudo, já que a maturação da via auditiva ocorreu de forma semelhante nos dois grupos, o que pode ser justificado pelo fato de que o desenvolvimento depende da estimulação recebida pela criança, do ambiente em que ela está inserida e das possíveis intercorrências ao longo de seu desenvolvimento^{(12,13,14,15)}.

Alguns autores relatam que, concomitante à maturação da função auditiva, ocorre o desenvolvimento da fala e das habilidades linguísticas, uma vez que o período de recepção dos símbolos de linguagem auditiva é pré-requisito para a formulação posterior da linguagem⁽²⁸⁾. Na análise dos resultados do PROC não houve diferença significativa entre os grupos, com relação ao desenvolvimento de linguagem (Tabela 4). Apesar da similaridade nos resultados, observou-se que o Grupo Termo apresentou melhor desempenho apenas na compreensão da linguagem verbal e, no restante do protocolo, o Grupo Pré-termo evidenciou melhor pontuação. Esta relação também foi observada por outros autores, relatando que os grupos de crianças pré-termo e a termo avaliadas apresentaram comportamento semelhante no desenvolvimento da linguagem⁽²⁹⁾. Os autores acreditam que, possivelmente, isso se explica pelo fato de os pais receberem orientações quanto à estimulação adequada ao desenvolvimento da linguagem, no acompanhamento da evolução de crianças nascidas pré-termo⁽²⁹⁾. Cabe ressaltar que, neste estudo, as crianças do Grupo Pré-termo foram observadas ao longo de dois anos e seis meses, pois o programa de TAN oferece o acompanhamento da audição e linguagem das crianças com Indicadores de Risco para a Deficiência Auditiva (IRD).

Um estudo constatou, entretanto, que as crianças nascidas pré-termo apresentaram maior ocorrência de atraso na linguagem expressiva e que o vocabulário expressivo era significantemente menor que o das crianças da mesma idade, nascidas a termo⁽³⁰⁾. Outros autores estudaram a interação mãe-criança no desenvolvimento da linguagem oral de recém-nascidos pré-termo e observaram que as crianças nascidas pré-termo apresentaram desempenho linguístico abaixo do esperado para a idade cronológica, constatando, também, que, quanto maior o tempo de interação da mãe com a criança e o mais alto o nível socioeconômico da família, melhor o desempenho da criança no discurso oral⁽¹³⁾. Assim, vale ressaltar que dois sujeitos da presente pesquisa, um do Grupo Termo e um do Grupo Pré-termo, necessitaram de encaminhamento especializado para terapia de linguagem, em virtude da baixa pontuação obtida por meio do protocolo. Além disso, durante a observação da filmagem da interação da criança com seu responsável, pôde-se verificar precariedade na qualidade desse convívio.

Embora não se tenha observado correlação entre habilidade de linguagem e maturação da via auditiva (Tabela 5), neste estudo, uma possível justificativa seria o reduzido número amostral estudo, uma vez que outros estudos demonstraram que as crianças que tiveram picos com menores latências eram mais propensas à melhor linguagem e escores cognitivos, aos 3 e 4 anos de idade⁽⁹⁾. Entretanto, evidencia-se o fato desta pesquisa ser do tipo longitudinal, visto que se propôs a avaliar a maturação da via auditiva após dois anos e seis meses da primeira avaliação e sabe-se do risco de perda amostral neste tipo de estudo. Mesmo com o controle rigoroso do monitoramento da amostra, não foi possível concluir a pesquisa com um número maior de crianças, pois a adesão das famílias foi baixa.

Houve maturação da via auditiva no período de dois anos e seis meses, em ambos os grupos estudados. Observou-se correlação entre Idade Gestacional e a maturação de P1, demonstrando que, quanto maior a Idade Gestacional, maior a maturação deste componente. Quanto às habilidades de linguagem, não houve correlação com a maturação da via auditiva.