Aplicações dos potenciais evocados miogênicos vestibulares: revisão sistemática de literatura

Applications of vestibular-evoked myogenic potentials: a systematic literature review

O potencial evocado miogênico vestibular (VEMP) é um método eletrofisiológico que avalia a integração dos órgãos otolíticos e nervos vestibulares com o tronco encefálico e o sistema muscular. Portanto, é um teste complementar, que tem o diferencial de avaliar a função vestibular central, sendo um reflexo dissináptico que tem sido considerado para avaliar a função do tronco cerebral^(1,2).

O VEMP surge a partir das respostas musculares reflexas decorrentes dos reflexos vestíbulo-ocular, vestíbulo-masseter e vestíbulo-espinal. Estes dependem da integridade funcional da mácula sacular e utricular, do nervo vestibular inferior, do nervo vestibular superior, dos núcleos vestibulares, das vias vestibulares centrais e das placas neuromusculares envolvidas^(3,4). Uma alteração em qualquer uma das estruturas relacionadas resulta em alteração do VEMP.

O VEMP tem sido utilizado para o estudo das mais diversas doenças vestibulares. Dentre as doenças periféricas, destacam-se doença de Ménière^(5,6), neurite vestibular⁽⁷⁾, deiscência do canal semicircular superior^(8-10), síndrome do aqueduto alargado⁽¹¹⁾ e schwanoma vestibular^(12,13). Dentre as doenças vestibulares centrais, destacam-se migrânea vestibular⁽¹⁴⁾, doença de Parkinson⁽¹⁵⁾, lesões centrais isquêmicas^(16-18) e mielopatias motoras^(19-25).

O VEMP pode ser gerado por estímulo auditivo ou galvânico e a resposta evocada pode ser captada na musculatura oculomotora, cervical, no músculo masseter, intercostal, braquial, sóleo ou gastrocnêmio. O princípio básico é a ação do músculo de captação da resposta no controle postural, seja através do reflexo vestíbulo-ocular, vestíbulocólico ou vestíbulo-espinal^(2,3). Com esse enfoque, a aplicabilidade do VEMP varia conforme o tipo de estímulo e o músculo de captação da resposta eletromiográfica^(2,5).

Nas suas diversas modalidades, esse exame possui características favoráveis para sua utilização na prática clínica: objetividade, não invasivo, fácil execução, baixo custo, rápido e o desconforto para o paciente é mínimo. Como para qualquer outro exame eletrofisiológico, a experiência do examinador é fator determinante para a confiabilidade no teste⁽²⁾.

Esse estudo teve o objetivo deste estudo dei revisar a literatura científica sobre as principais técnicas usadas para gerar o VEMP e suas aplicações clínicas.

Realizou-se uma revisão sistemática da literatura, sem metanálise, com base na pergunta: Quais são as diferentes metodologias utilizadas para a geração do VEMP e suas aplicações clínicas? A partir da consulta às bases de dados eletrônicas PubMed, Web of Science, MEDLINE, Scopus, LILACS e SciELO, foram obtidos os artigos publicados no período de janeiro de 2012 a maio de 2018. Na busca, foram utilizadas as seguintes palavras-chave: vestibular-evoked myogenic potential, auditory stimulation, electric stimulation, postural balance e vestibular nuclei. As palavras-chave foram selecionadas com base na consulta ao DeCS (Descritores em Ciências da Saúde) e ao MeSH (Medical Subject Headings) e foram combinadas entre si, por meio da utilização do operador booleano AND. As seguintes combinações foram utilizadas: Vestibular-evoked myogenic potential AND auditory stimulation, Vestibular-evoked myogenic potential AND electric stimulation, Vestibular-evoked myogenic potential AND postural balance e Vestibular-evoked myogenic potential AND vestibular nuclei.

Por meio dessas estratégias de busca, foram encontradas 396 publicações (205 na PubMed, 96 no Web of Science, 35 no MEDLINE, 52 no Scopus e oito na SciELO). Não foram encontradas publicações na base LILACS. Primeiramente, os títulos dos artigos foram analisados, para selecionar aqueles relacionados ao tema proposto para a revisão. O título deveria fazer referência ao VEMP. A segunda seleção foi realizada por meio da análise dos resumos, nos quais deveria constar a aplicação clínica do VEMP.

Os artigos atenderam aos seguintes critérios para serem incluídas nesta revisão: 1) publicações durante o período de janeiro de 2012 a maio de 2018 nos idiomas Português, Inglês ou Espanhol; 2) o título deveria conter a palavra VEMP e a aplicação clínica deveria constar no título ou no resumo.

Os artigos que não abordaram o VEMP e a aplicação clínica no título ou resumo, não citaram as características do VEMP utilizado e não descreveram os resultados da avaliação foram excluídos. Também foram excluídos os artigos repetidos nas bases de dados, artigos de revisão de literatura, relatos de caso, cartas e editoriais.

Após a análise, 28 artigos que atenderam aos critérios de inclusão foram selecionado para revisão. O processo de seleção dos estudos foi realizado com base na recomendação Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses: the PRISMA Statement⁽²⁶⁾ (Figura 1).

Figura 1
Síntese do critério de seleção dos estudos
Legenda: VEMP = Potencial evocado miogênico vestibular

Inicialmente, a análise dos estudos foi feita por meio da leitura dos títulos e resumos. Posteriormente, foi realizada a leitura integral dos artigos incluídos na revisão. Para a análise dos artigos selecionados, foram utilizadas as recomendações do Strengthening the Reporting of Observational Studies in Epidemiology (STROBE)⁽²⁷⁾. Após a análise dos artigos, foram extraídos os seguintes dados: autores, ano de publicação, país onde a pesquisa foi desenvolvida, método de registro do VEMP, caracterização do método, parâmetros de registro, número de sujeitos, aplicação clínica e resultados do estudo.

Realizou-se uma análise descritiva dos resultados e, devido à heterogeneidade dos dados, não foi possível fazer uma metanálise.

O Quadro 1 apresenta a síntese dos 28 estudos incluídos na revisão.

Quadro 1
Caracterização dos 28 estudos selecionados para a revisão

As variáveis idioma, país de origem e delineamento do estudo foram descritas para auxiliar na caracterização dos estudos incluídos na revisão, mas não fazem parte dos desfechos principais.

Todos os 28 artigos selecionados foram publicados na língua inglesa. Os países com maior número de publicações foram: Estados Unidos, com cinco (18%) publicações^{(8,10,16,18,28)} e Brasil, com três (11%)^(20,21,29). O tamanho amostral dos estudos variou de oito a 83 indivíduos com alterações vestibulares periféricas e centrais.

Quanto ao desenho, oito (29%) estudos eram descritivos^{(5-6,16-18,28,30,31)},19 (68%) transversais comparativos^{(7-10,12-15,19-21,29,32-38)} e um (3%) estudo era longitudinal, do tipo coorte⁽³⁹⁾.

Em relação à população/amostra de pacientes com alterações vestibulares incluída nos estudos, as aplicações clínicas mais investigadas referiram-se à doença de Ménière^(5,6,29), síndrome de deiscência do canal semicircular superior^(8-10,32), schwanoma vestibular^(12,13) e doenças centrais^{(15-21,36,37)}.

Nos 28 artigos analisados, três métodos de registro do VEMP foram identificados. O VEMP cervical e o VEMP ocular foram os métodos mais utilizados (Figura 2).

Figura 2
Distribuição dos estudos, de acordo com os métodos de registro do potencial evocado miogênico vestibular
Legenda: VEMP = Potencial evocado miogênico vestibular

Em relação ao estímulo, observou-se que 19 (68%) estudos utilizaram estímulo auditivo tone burst rarefeito^{(6-7,9,12,14-18,21,28-31,33,35,36,38,39)}, três (11%) estudos utilizaram estímulo auditivo tone burst rarefeito e estímulo auditivo click^(8,13,32), dois (7%) estudos utilizaram estímulo click^(10,37), dois (7%) estudos utilizaram estímulo galvânico^(20,34), um (3,5%) estudo utilizou estímulo auditivo click e estímulo galvânico⁽⁵⁾ e um (3,5%) estudo utilizou estímulo auditivo tone burst rarefeito e estímulo galvânico⁽¹⁹⁾. A corrente do estímulo galvânico variou de 1 a 5 mA^(5,19,20,34).

Em relação à frequência do estímulo auditivo, predominou a frequência de 500 Hz, que foi utilizada em 21 (81%) estudos^{(6-8,10,12-16,18-19,28,29,31-33,35-39)}. Dois (7%) estudos utilizaram a frequência de 1000 Hz^(17,21), um (4%) estudo utilizou 600 Hz⁽⁵⁾, um (4%) estudo utilizou 250 Hz⁽³⁰⁾ e um (4%) estudo utilizou frequência variável⁽⁹⁾.

Para a condução do estímulo auditivo, observou-se que 21 estudos (81%) utilizaram a condução por via aérea^{(7-10,14-19,21,28,29,31-33,35-39)}, dois estudos (7%) utilizaram a condução por via óssea^(6,30) e três estudos (12%) utilizaram a condução por via aérea e por via óssea^(5,12,13).

Para os estudos que utilizaram o VEMP na doença de Ménière^(5,6,29), observou-se que todos adotaram, como método de registro, o VEMP cervical e ocular. Dois destes estudos^(6,29) utilizaram o estímulo auditivo tone burst rarefeito, na frequência de 500 Hz e um estudo⁽⁵⁾ utilizou estímulo auditivo click, na frequência de 600 Hz. Quanto à condução do estímulo, observou-se condução por via aérea⁽⁷⁾, por via óssea⁽⁶⁾ e por via aérea e por via óssea⁽⁵⁾.

Com relação á aplicação do VEMP para a síndrome de deiscência do canal semicircular superior^(8-10,32), verificou-se que três estudos^(8-10) utilizaram o registro do VEMP cervical e ocular e um estudo⁽³²⁾ utilizou apenas o registro do VEMP cervical. Destes, um estudo⁽⁹⁾ utilizou estímulo auditivo tone burst rarefeito, com frequência variável, um estudo⁽¹⁰⁾ utilizou estímulo auditivo click, na frequência de 500 Hz e dois estudos^(8,32) utilizaram estímulo auditivo tone burst rarefeito e click, na frequência de 500 Hz. Quanto à condução do estímulo, observou-se condução por via aérea em todos os estudos^(8-10,32).

Para o schwanoma vestibular^(12,13), constatou-se que um estudo⁽¹³⁾ utilizou, como método de registro, o VEMP cervical e ocular e outro⁽¹²⁾ utilizou, como método de registro, apenas o VEMP cervical. Um estudo⁽¹²⁾ utilizou estímulo auditivo tone burst rarefeito, na frequência de 500 Hz, com condução por via aérea, e o outro⁽¹³⁾ utilizou estímulo auditivo tone burst rarefeito e click, na frequência de 500 Hz, com condução por via aérea e por via óssea.

Para as doenças centrais^{(15-21,36,37)}, essa revisão mostrou que um estudo⁽¹⁵⁾ utilizou o registro do VEMP cervical e ocular, quatro estudos^{(16,21,36,37)} utilizaram, apenas o registro do VEMP cervical, dois estudos^(17,18) utilizaram, apenas o registro do VEMP ocular, um estudo⁽²⁰⁾ utilizou apenas o registro do VEMP no músculo sóleo e um estudo⁽¹⁹⁾ utilizou o registro do VEMP cervical e do músculo sóleo. Desses, quatro estudos^{(15,16,18,36)} utilizaram estímulo auditivo tone burst rarefeito, na frequência de 500 Hz, com condução por via aérea, dois^(17,21) utilizaram estímulo auditivo tone burst rarefeito, na frequência de 1000 Hz, com condução por via aérea, um⁽³⁷⁾ utilizou estímulo auditivo click, na frequência de 500 Hz, com condução por via aérea, um⁽¹⁹⁾ utilizou estímulo auditivo tone burst rarefeito, na frequência de 500 Hz, com condução por via aérea e estímulo galvânico na corrente de 2 mA e um⁽²⁰⁾ utilizou apenas estímulo galvânico, na corrente de 2 mA.

O Quadro 2 apresenta uma síntese com as principais características dos métodos de registro do VEMP. As Figuras 3, 4 e 5 mostram os métodos de registro do VEMP com relação ao tipo de estímulo, posicionamento dos eletrodos, músculo de captação da resposta e onda eletrofisiológica gerada.

Quadro 2
Síntese das principais características dos métodos de registro do potencial evocado miogênico vestibular (VEMP)

Figura 3
Potencial evocado miogênico vestibular ocular (VEMP ocular). (A) Tipo de estímulo e via de estimulação (B) Onda eletrofisiológica (C) Posicionamento dos eletrodos para registro da resposta

Figura 4
Potencial evocado miogênico vestibular cervical (VEMP cervical). (A) Tipo de estímulo e via de estimulação (B) Onda eletrofisiológica (C) Posicionamento dos eletrodos para registro da resposta

Figura 5
Potencial evocado miogênico vestibular (VEMP) do músculo sóleo. (A) Tipo de estímulo e via de estimulação (B) Onda eletrofisiológica (C) Posicionamento dos eletrodos para registro da resposta

Os estudos sobre o VEMP com estímulo auditivo evidenciaram o exame como ferramenta auxiliar para o diagnóstico de diversos tipos de alterações vestibulares periféricas, predominando a doença de Ménière^(5,6,29,40) e a deiscência do canal semicircular superior (SSCD)^(8-11,32) e de doenças que cursam com alterações vestibulares centrais, como, por exemplo, as mielopatias motoras^(19-25) e a doença de Parkinson^(15,41-43).

Na doença de Ménière, alguns autores relataram que as alterações do VEMP cervical ocorrem em decorrência da hidropsia cocleossacular^(5,6). Outros autores entenderam que os resultados do VEMP cervical dependeriam do estágio da doença de Ménière^(29,40). Em estágios precoces, observam-se amplitudes aumentadas no VEMP cervical, em consequência de uma hipersensibilidade do sáculo, que seria causada pela dilatação sacular. Já nos estágios tardios, as amplitudes podem estar atenuadas como resultado da atrofia do epitélio sensorial da membrana sacular⁽²⁹⁾. A alteração concomitante do VEMP cervical e ocular estaria relacionada ao comprometimento sacular e utricular, respectivamente^(5,40). Logo, a alteração simultânea do VEMP cervical e do ocular é mais comum na fase avançada da doença de Ménière^(29,40).

A literatura descreveu que, na SSCD, o registro do VEMP cervical ou ocular apresentou parâmetros de respostas diferentes do que é habitualmente observado em outras doenças vestibulares^(8-10). Observaram-se respostas eletrofisiológicas com estímulo auditivo em menor intensidade sonora, em torno de 70 dB nHL, além de ondas com a amplitude aumentada do lado comprometido, estando a morfologia normal^(11,32). Este achado tem sido associado à alteração da camada óssea que recobre o canal semicircular superior^(8-10) que, estando mais fina, causaria diminuição da impedância e consequente aumento da transmissão sonora para o labirinto, com maior sensibilidade do sáculo ao estímulo sonoro. Assim, a resposta do VEMP em baixa estimulação sonora associada a maior amplitude de onda que aumenta de acordo com o nível de intensidade sonora para ambos os potenciais cervical e ocular, sugere o diagnóstico de SSCD e indica que o sistema vestibular central não é afetado nesta síndrome^(8-11,32).

Em relação às doenças centrais, estudos realizados em indivíduos com mielopatia infecciosa mostraram que as respostas do VEMP cervical apresentaram-se alteradas em mais da metade dos indivíduos com mielopatia^(22,23). O VEMP cervical permitiu o diagnóstico subclínico da disfunção medular, além de avaliar a evolução da doença⁽²¹⁾.

Na doença de Parkinson, o VEMP cervical e o VEMP ocular foram utilizados para avaliar o controle postural. Em estudo que avaliou o reflexo vestibulocólico em indivíduos com doença de Parkinson, observou-se que as respostas do VEMP cervical apresentaram amplitudes reduzidas. Segundo os autores, estes achados podem significar uma redução na atividade vestibular reflexa⁽¹⁵⁾.Outro estudo correlacionou alterações no VEMP cervical e ocular com a instabilidade postural presente na doença de Parkinson⁽⁴³⁾.

Sobre o tipo de estímulo auditivo usado para gerar o VEMP, o tone burst foi usado na maioria dos estudos e justifica-se pelo fato do limiar de excitabilidade sacular ser menor com esse estímulo, quando comparado ao click, sendo mais confortável para o sujeito avaliado⁽⁴⁾. A frequência de 500 Hz foi a mais usada porque as respostas geradas são mais homogêneas e constantes^(4,44).

Em relação a comparação do estímulo auditivo por via aérea e por via óssea, alguns autores acreditam que a vantagem do VEMP com estímulo ósseo é a possibilidade de testar indivíduos com perda auditiva condutiva^(7,12,17,30). Contudo, a estimulação por via óssea é pouco utilizada, já que a estimulação galvânica, que independe da orelha média, oferece uma resposta eletrofisiológica mais robusta^(42,45,46).

Estudos observaram que o VEMP obtido por estimulação galvânica tem a vantagem de atuar na membrana pós-sináptica, junto aos núcleos vestibulares e, quando associado a outros exames da bateria de testes vestibulares, permite identificar se a alteração vestibular é periférica ou central^(45,46). Como o estímulo galvânico atinge os axônios terminais do nervo vestibular no encontro com o núcleo vestibular, ao se comparar a resposta de um mesmo paciente ao VEMP com estímulo auditivo, em relação ao VEMP com estímulo galvânico, é possível diferenciar se a lesão é vestibular ou retrovestibular^(42,45-47). Por exemplo, na vigência de uma neuropatia vestibular periférica, o VEMP com estímulo auditivo vai se apresentar alterado, enquanto o VEMP galvânico vai se manter normal⁽²⁵⁾.

O VEMP com estímulo galvânico tem se mostrado como uma ferramenta importante para o diagnóstico subclínico de mielopatias motoras^(20,21,25) e para a definição do nível de comprometimento medular^(19-21). Por exemplo, ao se avaliar um paciente com mielopatia motora ou traumática, ao submeter o paciente ao VEMP com estímulo galvânico, com registro da resposta em músculos posturais diferentes (ex: cervical, intercostal e sóleo), é possível inferir sobre o topodiagnóstico da lesão medular, com base em quais músculos apresentaram respostas no VEMP. Na prática, a promediação do VEMP no músculo sóleo deflagrado por estímulo auditivo apresenta um registro difícil de ser captado, decorrente da menor energia acumulada, em comparação com o estímulo galvânico, que é bem mais robusto⁽⁴⁶⁾. Dessa forma, para o VEMP do músculo sóleo, o melhor estímulo é o galvânico. Para o VEMP ocular e cervical, a resposta pode ser gerada tanto com o estímulo auditivo quanto galvânico.

As diferenças metodológicas relacionadas aos parâmetros utilizados para a realização do VEMP e a apresentação dos resultados encontrados limitaram as generalizações das estimativas entre os estudos. Por outro lado, a importância de se utilizar diferentes métodos de registro do VEMP para avaliar a função otolítica e a via vestibular é a diversidade de doenças vestibulares que podem ser avaliadas. Portanto, nas pesquisas sobre eletrofisiologia vestibular, o VEMP surgiu como um ótimo exame complementar e seu uso, associado a outros testes vestibulares, permite uma avaliação mais abrangente e, consequentemente, um melhor conhecimento das estruturas contidas no labirinto e de suas vias neurais.

Neste artigo, revisamos os aspectos clínicos do VEMP, as modalidades de estímulo e os músculos mais usados para o registro da resposta evocada. O VEMP cervical, o VEMP ocular e o VEMP do músculo sóleo são os mais utilizados. O estímulo auditivo é o mais usado para gerar o VEMP cervical e ocular, enquanto o estímulo galvânico (elétrico) é o mais usado para gerar o VEMP do músculo sóleo. Estes testes são muito importantes para a avaliação da função do sistema vestibular periférico e central.