El área de estudio comprende dos municipios ubicados en el sector norte de la Serranía de Los Yariguíes, en departamento de Santander (Figura 1). En el municipio de San Vicente de Chucurí, las unidades de muestreo fueron establecidas en las microcuencas Las Cruces (vereda Mérida, A) y Los Medios (vereda Chanchón, B), con gradientes altitudinales de 1130-1470 y 1300-1730 m respectivamente. Las temperaturas oscilan entre 16 y 25 °C, y la precipitación anual promedio es de 1500 mm (Céspedes Prada, 2012). En el municipio de Zapatoca, las unidades de muestreo se ubicaron en la microcuenca El Ramo (vereda Santa Rita, C), con un gradiente altitudinal entre 1675 y 2170 m de altitud (Anexo A), con temperaturas entre 18 y 27.5 °C y una precipitación anual promedio de 825 mm (mediciones realizadas entre 2019 y 2022 en la reserva Nirvana de la vereda Santa Rita) (Juan Fernando Martínez, com. pers.). Estos gradientes fueron seleccionados para capturar la mayor heterogeneidad en cada sitio muestreado. Además, para reducir los sesgos en el muestreo, se evaluaron las mismas coberturas en cada sitio.

Figura 1

En cada una de las tres microcuencas se identificaron tres coberturas vegetales: (i) bosque conservado (BC), (ii) bosque secundario (BS) y (iii) agroforestal (AF). Esto, a partir del cambio de cobertura durante las últimas seis décadas. Para definir los tres tipos de coberturas vegetales, se realizó un análisis comparativo de fotografías aéreas, utilizando una serie histórica de imágenes aéreas obtenidas del Instituto Agustín Codazzi (IGAC) desde los años 60, así como imágenes recientes tomadas con un dron. Así, el BC se define como una cobertura que ha mantenido su estructura arbórea en las últimas seis décadas; el BS se define como una cobertura que experimentó un proceso de regeneración natural de pastizales a bosque secundario en este rango temporal; y el AF se define como una cobertura rehabilitada de pastizales a cultivos de cacao y café bajo la sombra de árboles de especies nativas.

Se establecieron entre cuatro (sitio C) y seis parcelas (sitios A y B) temporales de 400 m² (20 x 20 m) por cada cobertura vegetal en los tres sitios de muestreo, corrigiendo las medidas por pendiente de acuerdo con Yepes et al. (2011). Las parcelas fueron georreferenciadas en su centro utilizando el sistema WGS84 y la función promediar waypoint, en aras de mejorar la precisión de la ubicación. Los detalles sobre el esfuerzo de muestreo por sitio se presentan en el Anexo A.

En cada parcela de BC y BS se censaron todos los individuos con diámetro a la altura del pecho (DAP ≈ 1.3 m) ≥ 2.5 cm, y se registró su altura total (m), hábito y estado fenológico. En las parcelas de AF, se censaron los individuos con un DAP ≥ 2.5 cm. Para los individuos de café (Coffea arabica) se midió el diámetro a 20 cm de altura, mientras que para los de cacao (Theobroma cacao) se midió a 30 cm, sensu Segura et al., (2006).

Se recolectaron ejemplares botánicos de individuos tanto de las parcelas como de las áreas circundantes, utilizando métodos convencionales de herborización de ejemplares botánicos (Villarreal et al.,2004). Estos ejemplares fueron procesados en el herbario de la Universidad Industrial de Santander (UIS) (Thiers, 2024). Con el apoyo de conocedores locales, se documentaron algunos nombres comunes, usos y características vegetativas que fueron empleados de manera complementaria para diferenciar morfológicamente los individuos censados, lo cual fue posteriormente corroborado en herbario. El inventario florístico se realizó durante siete salidas de campo, entre noviembre del 2021 y octubre del 2022.

La determinación taxonómica se basó en la consulta de fuentes de información secundaria, como el Catálogo de plantas y líquenes de Colombia (Bernal et al., 2015), claves taxonómicas y bibliografía especializada; en la consulta de fuentes de información primaria, proveniente de imágenes de ejemplares tipo disponibles en JSTOR Global Plants (http://plants.jstor.org) y herbarios virtuales nacionales e internacionales; y en la consulta directa de la colección de referencia del Herbario UIS, con la asesoría de especialistas en diferentes grupos taxonómicos. Las muestras recolectadas fueron depositadas en la UIS, bajo la serie de recolección de Daniel M. Díaz-Rueda (DMD), con duplicados enviados a los herbarios COL, HECASA, HUA, JAUM, JBB, UDBC y UPTC.

La información recolectada en campo se registró en un archivo Excel y fue sometida a un proceso de limpieza, depuración y corrección ortográfica utilizando el software OpenRefine (Verborgh & De Wilde, 2013). Los nombres científicos aceptados fueron revisados utilizando plataformas como Tropicos.org, GBIF.org y el International Plant Names Index (IPNI). Este conjunto de datos se encuentra disponible en el SiB Colombia, bajo el nombre Vegetación asociada a los paisajes socioecológicos al norte de la Serranía de Los Yariguíes (Ardila-Hurtado et al., 2024). Los análisis se realizaron utilizando el lenguaje de programación R (R Core Team, 2020). Los análisis de la cobertura AF se limitaron a especies de sombra, excluyendo los individuos de café y cacao.

Se realizó un análisis de coordenadas principales (PCoA) utilizando la distancia de Bray-Curtis para visualizar la variación en la composición florística entre parcelas y diferentes tipos de coberturas. Para calcular las distancias, se utilizó el paquete vegan v.2.6-4 (Oksanen et al., 2022) y, para el PCoA, se empleó la librería ape v.5.7-1 (Paradis & Schliep, 2018)

Se determinó la composición florística a través de la importancia de las diferentes especies mediante el cálculo del índice de valor de importancia (IVI) (Curtis & McIntosh, 1951), utilizando las variables de densidad, frecuencia y dominancia relativas para las familias y especies estudiadas.

Para determinar la diversidad alfa, se calcularon los tres órdenes de diversidad con base en los números de Hill (también denominados números efectivos de especies), i.e., q = 0, 1 y 2. En este contexto, q = 0 representa la riqueza de especies, q = 1 el índice de Shannon-Weaver en su versión exponencial y q = 2 el índice de Simpson en su versión inversa. Para comparar la diversidad entre coberturas, se generaron curvas de rarefacción-extrapolación utilizando los números de Hill y el número de individuos por cobertura. Estas curvas permiten evaluar diferencias en la diversidad a la vez que se considera el esfuerzo de muestreo, ya que estiman la proporción de especies que el muestreo registra con respecto a una riqueza total potencial indicada por una asíntota. Tanto los cálculos de los órdenes de diversidad como la construcción de las curvas se realizaron mediante los paquetes iNext v.2.0.20 Hsieh et al., 2016. Además, se calcularon los índices tradicionales, observados basado en el número de especies y sus abundancias (i.e., Shannon-Wiener, Simpson y Pielou) utilizando el paquete vegan ( Oksanen et al., 2022).

Adicionalmente, se generaron diagramas de barras para observar los géneros, familias y especies más abundantes en términos de composición y, en términos de riqueza, las familias con mayor número de géneros y las familias y géneros con la mayor riqueza de especies.

El PCoA, basado en la similitud de distribución de abundancias de las especies, demuestra una clara diferenciación entre las tres coberturas. El primer componente principal distingue entre los bosques (BC y BS) y la composición de los árboles de sombra de los AF (Figura 3a), explicando el 14.3 % de la varianza, mientras que el segundo componente diferencia las parcelas dentro de las coberturas boscosas (BC vs. BS), explicando el 10.7 %. Para revelar las diferencias entre las parcelas de los bosques, se realizó un PCoA solamente para las coberturas de BC y BS (Figura 3b). En este análisis, el primer componente separa principalmente las parcelas de las dos vertientes, explicando el 18.7 % de la varianza, y el segundo componente distingue entre los bosques conservados y secundarios, explicando el 10.4 % de la varianza en la composición florística.

No obstante, se presentan dos excepciones: dos parcelas de BC en la vereda Santa Rita (SR.1, SR.2) y dos parcelas de BC en la vereda Chanchón (CH.5, CH.6) mostraron una cobertura similar a BS. 

Figura 3

La evaluación de la composición de especies revela diferencias en los valores del IVI (Figura 4). En términos generales, la familia Myrtaceae es la más importante a nivel ecológico en las tres coberturas (Anexo C). En BC, la familia con el mayor valor es Fagaceae, a causa de Trigonobalanus excelsa Lozano, Hern. Cam. & Henao, que exhibe una alta dominancia relativa y es un indicador de cobertura conservada, por lo que no se encuentra en las otras dos coberturas. Este hallazgo representa también el primer registro de esta especie para la Serranía de Los Yariguíes, previamente solo conocida para Santander en la zona sur, en la periferia del Santuario de Fauna y Flora Guanentá Alto Río Fonce (Parra Aldana et al., 2011). En BS, la familia Myrtaceae y la especie C. moritzianus mostraron los valores más altos de IVI, debido a su alta abundancia y dominancia relativa. Esta especie, común en los bosques en proceso de regeneración, se encuentra especialmente presente en la vertiente oriental, donde la precipitación es menor. En AF se destaca la importancia ecológica de los árboles de sombra, donde la familia y la especie más importantes son Fabaceae e Inga edulis Mart. respectivamente, dada a su dominancia relativa.

Figura 4

Según los números de Hill (Figura 5), la mayor riqueza de especies se encuentra en BC, seguido por BS. En AF se observan las menores riqueza y diversidad. Aun así, es importante destacar que más de la mitad de sus especies son nativas (≈ 57 %). Además, presenta una equidad alta (Tabla 1, índice de Pielou), lo que indica una distribución relativamente uniforme entre estas especies, i.e., son ampliamente utilizadas por las comunidades campesinas (Tabla 1). Adicionalmente, se identificaron 110 especies únicas en BC, 67 en BS y 18 en AF.

Figura 5

Tabla 1

Otros registros novedosos derivados de este estudio -producto de colecciones y exploraciones generales adyacentes a los sitios de las parcelas o de la región en San Vicente de Chucurí y El Carmen de Chucurí- incluyen (i) Caryodaphnopsis carmensis Humberto. Mend., J.D. Quiroga & Díaz-Rueda y Caryodaphnopsis yariguiensis Humberto. Mend., Díaz-Rueda & Aymard, dos nuevas especies maderables de Lauraceae de alto valor cultural, conocidas como panelo o panela quemada, ambas en peligro (EN) (Mendoza-Cifuentes et al., 2023), que anteriormente se habían confundido y asumido como una misma especie y fueron descritas para la ciencia en parte con material recolectado en este estudio; (ii) Carapa cedrotagua Londoño-Ech., A.M. Trujillo & Jiménez-Mont. (Cedrotagua), una nueva especie maderable de Meliaceae, también categorizada como EN (Londoño Echeverri et al., 2024), descrita también en parte con material recolectado en este estudio; (iii) Oreomunnea munchiquensis Lozano & F. González (Juglandaceae), el primer registro de esta especie para la Serranía de Los Yariguíes, descrita hace 30 años para Munchique (departamento del Cauca), localidad donde se consideraba endémica y era la única conocida hasta ahora; y (iv) Myrcianthes prodigiosa McVaugh (Myrtaceae), el primer registro de esta especie para Colombia, previamente conocida solo para la Guyana Francesa, Surinam, Guyana, Venezuela, Ecuador y Perú (Parra-O & Díaz-Rueda, 2024). La principal causa de amenaza para las tres primeras especies es la explotación de su madera; para las dos últimas, aún es deficiente su información ecológica.

En BC, el IVI de las especies se vio significativamente influenciado por la presencia de individuos de gran tamaño como T. excelsa, Conceveiba pleiostemona Donn. Sm. y Quercus humboldtii Bonpl., que tienen DAP muy grandes (DAP promedio: 79.2 cm, 17.4 cm y 22.7 cm respectivamente). Aunque estas especies son pocas en número de individuos, ocupan posiciones destacadas en la importancia ecológica de las coberturas debido a su dominancia relativa, como también señalaron Dueñas et al. (2007).

En BS, la especie con el mayor IVI fue C. moritzianus, dados sus altos valores de dominancia y abundancia relativa. Esta especie es endémica del norte de Sudamérica y es comúnmente llamada Arrayán en la región. El género Calycolpus se caracteriza por prosperar en suelos aparentemente pobres en nutrientes, en entornos abiertos y a lo largo de arroyos o en la cima de montañas rocosas, lo que sugiere una adaptación a condiciones ambientales adversas y una menor competencia con otras especies (Landrum, 2010). Al observar las especies restantes, se encontró que en conjunto aportan un 43.8 %, lo que sugiere que desempeñán un papel crítico en el funcionamiento ecológico del bosque. A su vez, esto podría ser evidencia del buen estado de conservación del bosque en áreas conservadas y secundarias.

En AF se destacan las siguientes especies usadas como árboles de sombra: C. moritzianus, Cedrela odorata L. (Cedro), Cordia alliodora (Ruiz & Pav.) Oken (Móncoro), Erythrina poeppigiana (Walp.) O.F. Cook (Anaco), Inga edulis Mart. (Guamo), Myrsine latifolia (Ruiz & Pav.) Spreng. (Cucharo) y Psidium guajava L. (Guayabo). Esto demuestra que la comunidad local mantiene una diversidad de especies en sus cultivos, en lugar de optar por monocultivos. Esta práctica está contribuyendo a preservar la productividad y la biodiversidad de la región. La importancia de dichas especies radica en los servicios ecosistémicos que brindan a las comunidades y a la fauna, ofreciendo alimento y hábitat. Además, los sistemas agroforestales aumentan la productividad de los cultivos, reducen el uso de agroquímicos para el control de plagas y enfermedades, y permiten una mejor adaptación a las condiciones climáticas extremas (Dueñas-Tamasco, 2013). El uso de especies como I. edulis, perteneciente a la familia Fabaceae, contribuye al cuidado de los cultivos debido a su papel crucial en el proceso de fijación de nitrógeno, incrementando la calidad del suelo y ayudando a la recuperación de suelos degradados (Tarazona Delgado et al., 2022).

En el PCoA se puede observar que algunas parcelas de BC, como CH.5, CH.6, SR.3 y SR.4, se asemejan más a las de BS. Sin embargo, al realizar el análisis de solo las dos coberturas de bosque, estas cuatro parcelas se distancian más de los grupos mejor conformados. Específicamente, se evidencia que las parcelas CH.5 y CH.6 son las que más se parecen a la composición de BS, debido a la presencia de especies como Chrysochlamys dependens var. sararensis Cuatrec., Miconia dodecandra (Desr.) Cogn. y Oreopanax sp1. Por otro lado, las parcelas SR.3 y SR.4, en cuanto a composición, son similares a las parcelas de BC de Chanchón y Varsovia de la vertiente húmeda, debido a la presencia de especies como Guatteria punctata (Aubl.) R.A. Howard, Hieronyma oblonga (Tul.) Müll.Arg, Cybianthus venezuelanus Mez y Protium cundinamarcense Cuatrec. En el PCoA realizado entre las coberturas de BC y BS se observa una clara diferencia entre la vertiente húmeda (vertiente occidental hacia el río Magdalena, San Vicente de Chucurí) y la vertiente seca (vertiente oriental hacia el cañón del Sogamoso, Zapatoca). 

Las parcelas de Varsovia (VS) y Chanchón (CH), ubicadas en la vertiente húmeda, presentaron una composición diferente a la de las parcelas de Santa Rita (SR), situadas en la vertiente seca. Sin embargo, se observó que varias parcelas de CH, como CH.11, CH.12, CH.17, CH.18, se asemejan más a la composición del sitio de SR, debido a la presencia de especies como Vismia baccifera (L.) Triana & Planch., C. moritzianus y Viburnum glabratum Kunth, las cuales no se encuentran en las parcelas CH.9 y CH.10. De manera similar, dada la presencia de estas mismas especies, y a pesar de ser definidas como coberturas de BC, las parcelas SR.1 y SR.2 se asemejan más a BS. Esto, además de la presencia de Psammisia penduliflora (Dunal) Klotzsch y Clusia multiflora Kunth, especies registradas de BS en SR. Todo ello puede deberse a las altas pendientes y al hecho de que estas dos parcelas pudieron ser intervenidas con tala selectiva, dada su cercanía a la quebrada del Ramo y viviendas aledañas, lo que explicaría la ausencia de árboles con un alto DAP.

Tabla 2

La riqueza de especies de las primeras 10 familias encontradas en BC y BS (Lauraceae, Rubiaceae, Moraceae, Melastomataceae, Fabaceae, Euphorbiaceae, Myrtaceae, Clusiaceae, Primulaceae y Piperaceae) concuerda con investigaciones previas en bosques de zona de vida similar (Gentry, 1995; Ariza Cortés et al., 2009; Vallejo-Mayo & Rivera-Díaz, 2022). Para la familia Lauraceae, se registraron 11 géneros y 25 morfoespecies, de las cuales se determinaron 15 a nivel de especie, ocho a nivel de género y dos a nivel de familia. Esta familia destaca en este estudio como una de las más diversas y abundantes, coincidiendo con lo encontrado por Ayala-Joya (2011) y Ramírez-Pitta (2007) en otros bosques andinos de la Serranía. Esto representa un reto taxonómico para futuros estudios, dada la complejidad de su determinación, especialmente a nivel de género, debido a la ausencia de material reproductivo disponible para su estudio, así como a la gran cantidad de especies que están siendo descritas y la que aún falta por conocer, v.gr. Mendoza -Cifuentes et al., (2023). 

Por otro lado, el género Miconia presentó la mayor diversidad, siendo el género más grande y mejor representado para la familia Melastomataceae en Colombia (Mendoza-Cifuentes et al., 2018).

Los números de Hill y los índices observados revelan diferencias entre los tipos de cobertura vegetal en la zona norte de la Serranía de Los Yariguíes. El BC destaca no solo por su alta riqueza y diversidad, sino también por albergar un número considerable de especies exclusivas, lo cual sugiere un rol importante en la conservación de la biodiversidad de la zona. El BS, aunque muestra una diversidad menor en comparación con el BC, también contribuye significativamente a la riqueza total, probablemente como hábitat transitorio que facilita la regeneración y el mantenimiento de especies en la zona. En contraste, la cobertura AF, a pesar de su menor riqueza, demuestra una distribución equitativa de especies y una alta proporción de especies nativas. Esto podría indicar que los sistemas agroforestales pueden ser espacios importantes para la conservación de especies locales.