Perfil neuropsicológico em crianças com transtorno do espectro autista

Perfil neuropsicológico en niños con trastorno del espectro autista

Profil neuropsychologique des enfants atteints de troubles du spectre autistique

Neuropsychological characteristics in children with autism spectrum disorder

Conceição Santos Fernandes
Pontifícia Universidade Católica do Rio de JaneiroBrasil
Helenice Charchat-Fichman
Pontifícia Universidade Católica do Rio de JaneiroBrasil
Patricia de Souza Barros
Universidade do Minho, PortugalPortugal
Fabio Mello Barbirato Nascimento Silva
Ambulatório de Psiquiatria Infantojuvenil-Santa, Brasil
Fabiana Estrela Silveira Bethlem
Pesquisadora voluntáriaBrasil

Perfil neuropsicológico em crianças com transtorno do espectro autista

Revista Neuropsicologia Latinoamericana, vol. 13, núm. 3, pp. 27-38, 2021

Sociedad Latinoamericana de Neuropsicología

Recepción: 14 Abril 2020

Aprobación: 09 Septiembre 2021

Resumo: O Transtorno do Espectro Autista (TEA) é um transtorno de neurodesenvolvimento com prevalência estimada de 0,3% em crianças com idade escolar no Brasil. Seu diagnóstico é essencialmente clínico e baseado em déficits sociais e comportamentos repetitivos e restritivos. Entretanto, a literatura aponta alterações em outros domínios do funcionamento cognitivo, a exemplo das funções executiva (memória de trabalho-MT, controle inibitório-CI e flexibilidade cognitiva-FC) e da possibilidade de prejuízos no índice de funcionamento global (IG). O objetivo deste estudo foi investigar o perfil neuropsicológico de crianças com TEA quanto ao funcionamento global e funções executivas nucleares (MT, CI e FC). A amostra foi constituída por 62 crianças, de 7 a 14 anos, sendo 44 participantes do grupo controle (GC) e 18 com diagnóstico TEA (GTEA). A inclusão dos participantes no GTEA se deu a partir de triagem telefônica de sintomas pela Phone Screening Interview (PSI), diagnóstico psiquiátrico baseado no DSM 5 e na escala Childhood Autism Rating Scale- CARS. O grupo controle foi composto por crianças com desenvolvimento típico e pareado em termos de faixa etária e gênero. A avaliação neuropsicológica foi composta por: 1) escalas padronizadas e entrevistas clínicas semiestruturadas; 2) bateria neuropsicológica (índice de funcionamento global-IG, índice verbal-IV, índice de execução-IE; paradigma Stroop; fluência verbal e índice de memória de trabalho-IMT). Foram realizadas análise descritiva dos dados, teste t de Student e análise de g de hedges entre os grupos. A análise de curva ROC identificou o poder discriminativo das variáveis cognitivas, sendo o critério a presença ou não de TEA na amostra. Diferenças significativas foram encontradas para IG (t= 3,5, p<0,001) e IV (t=3,3, p<0,05), bem como IMT (t=5,7, p<0,01) e FC (F[t=2,1; p<0,05]; A [t=2,9, p<0,01]; M [t=3,1, p<0,01]); não foi observado diferenças significativas para controle inibitório. O g de Hedges mostrou tamanho de efeito muito grande para IMT. As variáveis de IG e IMT apresentaram áreas sob curva acima de 0,80, IG apresenta sensibilidade 0,76 e especificidade 0,80 (IC =0,69-0,94) e IMT sensibilidade 0,83 e especificidade 0,68 (IC=0,76-0,97). Os resultados são relevantes para discussão quanto às diferenças em perfis neuropsicológicos em transtornos de neurodesenvolvimento.

Palavras-chave: transtorno do espectro autista, TEA, funções executivas, testes neuropsicológicos, memória de trabalho.

Resumen: El Trastorno del Espectro Autista (TEA) es un trastorno del neurodesarrollo con prevalencia estimada del 0,3% en niños en edad escolar en Brasil. Su diagnóstico es esencialmente clínico y se basa en los déficits sociales y las conductas repetitivas y restrictivas. Sin embargo, la literatura señala alteraciones en otros dominios del funcionamiento cognitivo, como las funciones ejecutivas (memoria de trabajo-MT, control inhibitorio-CI y flexibilidad cognitiva-FC) y la posibilidad de pérdidas en el índice de funcionamiento global (GF). El objetivo de este estudio fue investigar el perfil neuropsicológico de los niños con TEA en relación con el funcionamiento global y las funciones ejecutivas básicas (TM, CI y FC). La muestra consistió en 62 niños, de 7 a 14 años, siendo 44 participantes del grupo control (GC) y 18 con diagnóstico de TEA (GTEA). La inclusión de los participantes en el GTEA se basó en el cribado telefónico de los síntomas mediante la Phone Screening Interview (PSI), el diagnóstico psiquiátrico basado en el DSM 5 y la Childhood Autism Rating Scale- CARS. El grupo de control estaba compuesto por niños con un desarrollo típico y emparejados en términos de grupo de edad y género. La evaluación neuropsicológica estuvo compuesta por: 1) escalas estandarizadas y entrevistas clínicas semiestructuradas; 2) batería neuropsicológica (índice de funcionamiento global-IG, índice verbal-IV, índice de ejecuciónIE; paradigma de Stroop; índice de fluidez verbal y memoria de trabajo-IMT). Se realizó análisis descriptivo de los datos, prueba t de Student y análisis de g hedges entre grupos. El análisis de la curva ROC identificó el poder discriminativo de las variables cognitivas, siendo el criterio la presencia o no de TEA en la muestra. Se encontraron diferencias significativas para GI (t= 3,5, p<0,001) e IV (t=3,3, p<0,05), así como para IMT (t=5,7, p<0,01) y FC (F [t=2,1; p<0,05]; A [t=2,9, p<0,01]; M [t=3,1, p<0,01]); no se observaron diferencias significativas para el control inhibitorio. La g de Hedges mostró un tamaño del efecto muy grande para el IMT. Las variables GI e IMT mostraron áreas bajo la curva superiores a 0,80, GI muestra una sensibilidad de 0,76 y una especificidad de 0,80 (IC =0,69-0,94) y IMT una sensibilidad de 0,83 y una especificidad de 0,68 (IC=0,76-0,97). Los resultados son relevantes para la discusión sobre las diferencias en los perfiles neuropsicológicos en los trastornos del neurodesarrollo.

Palabras clave: trastorno del espectro autista, TEA, funciones ejecutivas, pruebas neuropsicológicas, memoria de trabajo.

Résumé: Le trouble du spectre autistique (TSA) est un trouble du développement neurologique dont la prévalence est estimée à 0,3 % chez les enfants d'âge scolaire au Brésil. Son diagnostic est essentiellement clinique et repose sur des déficits sociaux et des comportements répétitifs et restrictifs. Cependant, la littérature fait état d'altérations dans d'autres domaines du fonctionnement cognitif, comme les fonctions exécutives (mémoire de travail-MT, contrôle inhibiteur-CI et flexibilité cognitive-FC) et la possibilité de pertes dans l'indice de fonctionnement global (GF). L'objectif de cette étude était d'examiner le profil neuropsychologique des enfants atteints de TSA en ce qui concerne le fonctionnement global et les fonctions exécutives de base (TM, IC et FC). L'échantillon se composait de 62 enfants, âgés de 7 à 14 ans, soit 44 participants dans le groupe de contrôle (CG) et 18 avec un diagnostic de TSA (GTEA). L'inclusion des participants à la GTEA était basée sur le dépistage téléphonique des symptômes par le Phone Screening Interview (PSI), le diagnostic psychiatrique basé sur le DSM 5 et l'échelle d'évaluation de l'autisme infantile - CARS. Le groupe de contrôle était composé d'enfants au développement typique et appariés en termes de groupe d'âge et de sexe. L'évaluation neuropsychologique était composée de : 1) échelles standardisées et entretiens cliniques semi-structurés ; 2) batterie neuropsychologique (indice de fonctionnement global-IG, indice verbal-IV, indice d'exécution-IE ; paradigme de Stroop ; indice de fluidité verbale et de mémoire de travail-IMT). Une analyse des données descriptives, un test t de Student et une analyse des hausses de g ont été effectués entre les groupes. L'analyse des courbes ROC a permis de déterminer le pouvoir discriminant des variables cognitives, le critère étant la présence ou l'absence de TSA dans l'échantillon. Des différences significatives ont été trouvées pour GI (t= 3,5, p<0,001) et IV (t=3,3, p<0,05), ainsi que pour IMT (t=5,7, p<0,01) et FC (F [t=2,1; p<0,05]; A [t=2,9, p<0,01]; M [t=3,1, p<0,01]) ; aucune différence significative n'a été observée pour le contrôle inhibiteur. Le g de Hedges a montré une taille d'effet très importante pour l'IMT. Les variables GI et IMT ont montré des aires sous la courbe supérieure à 0,80, GI montre une sensibilité de 0,76 et une spécificité de 0,80 (CI =0,69-0,94) et IMT une sensibilité de 0,83 et une spécificité de 0,68 (CI=0,76-0,97). Les résultats sont pertinents pour la discussion concernant les différences de profils neuropsychologiques dans les troubles du développement neurologique.

Mots clés: troubles du spectre autistique, TSA, fonctions exécutives, tests neuropsychologiques, mémoire de travail.

Abstract: Autism Spectrum Disorder (ASD) is a neurodevelopmental disorder with an estimated prevalence of 0.3% in school-aged children in Brazil. Its diagnosis is essentially clinical and based on social deficits, in addition to repetitive and restrictive behaviors. However, the literature points out to alterations in other domains of cognitive functioning, such as the executive functions (working memory-WM, inhibitory control-IC and cognitive flexibility-CF), with the possibility of impairment of global functioning index (IG). The aim of this study is to investigate the neuropsychological profile in children with ASD in terms of IG and nuclear executive functions (MT, CI and FC). The sample consisted of 62 children, from 7 to 14 years old, 44 participants from the control group (CG) and 18 with ASD (ASDG). The inclusion of participants in the ASDG was based on telephone screening using the Phone Screening Interview (PSI), a psychiatric diagnosis based on the DSM 5 and the Childhood Autism Rating Scale- CARS scale. The control group was composed of children with typical development and matched in terms of age and gender. The neuropsychological assessment consisted of: 1)standardized scales and semistructured clinical interviews; 2) Neuropsychological Battery (Global functioning index- IG, verbal index-VI, execution index-EI; Stroop paradigm; verbal fluency and working memory index-WMI). Descriptive analysis, Student's t test and Hedges’g analysis were performed between groups. The ROC curve analysis verified the discriminative power of cognitive variables, with the criterion being the presence or absence of ASD. Significant differences were found for IG (t= 3,5, p<0,001); and VI (t=3,3, p<0,05), as well as WMI (t=5,7, p<0,01) and CF (F [t=2,1; p<0,05]; A [t=2,9, p<0,01]; M [t=3,1, p<0,01]); the same was not observed for inhibitory control. The effect size too large for WMI. IG and WMI variables showed areas under curve above 0.80, IG shows sensitivity of 0.76 and specificity of 0.80 (CI = 0.69-0.94) and WMI sensitivity of 0.83 and specificity of 0.68 (CI = 0.76-0.97). These results are relevant for discussion regarding different neuropsychological profiles in neurodevelopmental disorders.

Keywords: autism spectrum disorder, ASD, executive function, neuropsychological tests, working memory.

1. INTRODUÇÃO

O Transtorno do Espectro Autista (TEA) é um transtorno de neurodesenvolvimento prevalente. Nos Estados Unidos foi encontrada uma prevalência de 110 a cada 10.000 indivíduos de 3 a 17 anos no ano de 2007 em uma amostra composta por 78037 pessoas (Koogan et al., 2009). Um estudo realizado em cidade do sudoeste do Brasil, verificou uma estimativa de 0,3% em crianças com idade escolar (Paula et al., 2011). Segundo o Diagnostic and Statistical Manual of Mental Disorders [DSM]-5) (American Psychological Association [APA], 2013), o diagnóstico de TEA é sustentado por dois eixos: 1) os déficits sociais e de comunicação, tais como prejuízos em atenção compartilhada, brincar, interesse social, habilidades de interação social e 2) comportamentos repetitivos e restritivos, como estereotipias motoras, ecolalias, sensibilidade sensorial e padrões rígidos de interesses. Além disso, este manual define que a gravidade é determinada pela variação de sintomas e funcionalidade. Três níveis são descritos: a) Nível 1- Requer suporte; b) Nível II – Exige apoio substancial; c) Nível III – Exige muito apoio substancial. O diagnóstico é essencialmente clínico e embasado em comportamentos observáveis (Hyman et al., 2020). Escalas comportamentais podem ser utilizadas para auxiliar a identificação de sintomas, a exemplo de: Modified Checklist for Autism in Toddlers (M-CHAT), instrumento composto por 23 itens desenvolvido a partir de sintomas presentes no autismo (Losapio & Pondé, 2008); a Childhood Autism Rating Scale (CARS), que compreende 15 itens avaliados em escalonamento de sintomas, o que permite verificar a gravidade dos mesmos (Pereira et al., 2008); a Autism Behavior Checklist (ABC), composta por 57 itens e validada no Brasil por Marteleto e Pedromônico (2005).

Ainda que os sinais comportamentais sejam fundamentais, aspectos cognitivos têm sobressaído na caraterização diagnóstica. Brown et. al. (2017), por exemplo, sugerem alta prevalência de deficiência intelectual (DI) no TEA (31% no intervalo QI <70), descrita pelo centro nacional de doenças nos Estados Unidos. Outros autores sugerem que o prejuízo intelectual pode potencializar a gravidade dos sintomas centrais do TEA (Cervantes & Matson, 2015; Delehanty et al., 2018). Delehanty e colaboradores (2018) descrevem estudos, nos quais a heterogeneidade do TEA se relaciona ao padrão intelectual e de habilidades verbais; neste contexto, a comorbidade entre TEA e déficits cognitivos pode ser desfavorável para evolução clínica destes indivíduos. Estes autores avaliaram crianças em idade pré-escolar, sendo um grupo sem TEA, um grupo com TEA e outro grupo com TEA e comorbidades cognitivas (alterações na linguagem e DI). Os resultados indicaram que o grupo com TEA e DI performou pior que todos os outros grupos nos componentes simbólicos e sociais da CSBS Behavior Scale, que elicia comportamentos comunicativos em uma interação com um cuidador e o examinador, com escores em domínios: social, discurso e simbólico. Em um estudo transcultural de Bernard Paulais et. al. (2019) também se encontra uma correlação significativa entre a gravidade de DI e heterogeneidade dos sintomas no TEA no grupo avaliado no Brasil; contudo, não se observa a mesma correlação com DI controlado por diferenças de idade, gravidade do TEA e níveis de desenvolvimento avaliados pela escala Socio-emotional Cognitive Evaluation Battery (SCEB), que avalia 16 domínios, dentre eles cognitivos (ex.: relações espaciais, permanência de objeto, brincadeira simbólica) e sócio emocional (ex: atenção compartilhada, expressões emocionais, imitação de gesto e vocal).

Além da presença de DI em parte das pessoas com TEA, a literatura traz consistentemente um perfil de disfunção executiva nesta população (Demetriou et al., 2018). Salientase que o DI é parcialmente vinculado a funções executivas (Ardila, 2018), visto o raciocínio fluido constitui parte importante do conceito de inteligência, inclusive em termos psicométricos (Ardila, 2018). As funções executivas também se conectam à Theory of Mind- ToM (Kouklari et al., 2018), característica sociocognitiva central do diagnóstico. Estudo recente de Dias e colaboradores (2020), realizado com crianças pré-escolares, encontrou correlações significativas entre habilidades de ToM e variáveis de controle inibitório e memória operacional. As funções executivas nucleares (Fernandes et al., 2018), tais como memória operacional (Habib, et al., 2019), controle inibitório (Schmittet al., 2018) e flexibilidade cognitiva (Smith et al., 2019), são portanto elementos fundamentais a serem compreendidos no perfil neuropsicológico desta população clínica.

Em princípio, a flexibilidade cognitiva (FC) talvez seja o componente executivo que melhor se relaciona com os critérios nosológicos do TEA (APA, 2013; Simms, 2017). Dificuldade em FC remete a sintomas centrais do transtorno, tais como comportamentos repetitivos, estereotipados e mesmo à inadequação social (Faja & Nelson Darling, 2019). Miller e colaboradores (2015) ponderaram que prejuízos observados em tarefas de flexibilidade, estariam também associados a déficits na sustentação de uma nova regra verbal que possibilita o redirecionamento do comportamento. Leung e Zakzanis (2014) analisaram o valor preditivo da performance em FC na identificação de crianças com TEA utilizando testes neuropsicológicos padronizados e escalas ecológicas. Na escala Brief (Behavioral Rating Inventory of Executive Function), a flexibilidade aparece como marcador clínico para o diagnóstico, mas não há a mesma robustez quando a flexibilidade é testada em paradigmas mais formais e objetivos (testes neuropsicológicos padronizados).

Habib et. al. (2019) realizaram uma revisão sistemática sobre a memória operacional no TEA. Eles identificaram que, ao longo da vida, pessoas com TEA apresentam prejuízos nessa função cognitiva, mas destacaram limitações nos estudos analisados, em especial o método de registro de desempenho. Muitos estudos também apontam para dificuldade de memória de trabalho visuoespacial no TEA, essencial para o processamento de informações afetivas e do mundo social (Barendse et al., 2018; Habib et al., 2019). Por outro lado, Faja e Dawson (2014) utilizaram um modelo de manipulação de conteúdo fonológico e não encontraram diferenças entre grupos com desenvolvimento típico e com TEA. Entretanto, sua amostra foi composta por idade de 6 a 7 anos, o que pode estar relacionado a faixas de desempenho menos exigentes para esta função cognitiva.

Quanto ao controle inibitório, os resultados na literatura são menos consensuais. Alguns autores encontram prejuízos de controle inibitório em TEA, já outros não. Christ e colaboradores (2007) usaram múltiplas tarefas de controle inibitório e obtiveram resultados diferentes. O grupo com TEA teve desempenho intacto de TEA em tarefas que avaliavam como o paradigma Stroop, e maior dificuldade quando se tratava de resistência a distratores visuais (flanker interference task) e tarefa go no-go, onde duas condições experimentais eram administradas (Go/NO-GO). Neste caso, o grupo com TEA cometeu mais erros na tentativa go do que os controles; assim como apresentou mais informações visuais incongruentes. Czermainski e colaboradores (2014) realizaram um estudo com crianças e adolescentes entre 9 e 15 anos de idade, com objetivo de verificar o perfil de funções executivas em indivíduos com TEA. Foram encontradas diferenças entre o grupo controle e clínico (TEA) nas habilidades de controle inibitório, tanto no paradigma Stroop, quanto em Go no Go verbal. Schmitt et al. (2018) também realizaram um estudo com indivíduos com TEA e controles, onde a idade variava de 5 a 28 anos. Foi utilizado um paradigma stop-signal e os autores encontraram os seguintes resultados: (1) o grupo com TEA apresentou maior prejuízo em atrasar respostas comportamentais em situações de incerteza, porém eles não apresentam a mesma dificuldade em parar diante de um sinal de stop; (2) a capacidade de atrasar respostas em situação de incerteza diminui com o aumento da demanda da tarefa, ou seja, quanto mais longo o período da incerteza (escolha de respostas), menor a capacidade de controle inibitório. Esta variabilidade de resultados apontam para diferentes padrões de desempenho de controle inibitório, parecendo estar associado a tarefas que demandam inibição de resposta preponderantes, inibição comportamental e menor possibilidade de automatização da tarefa.

Os estudos apresentados corroboram a relevância de investigação do funcionamento executivo no TEA, que pode auxiliar na compreensão de nuances, gravidade da sintomatologia e, por consequência, o prognóstico do indivíduo. Consequentemente, despertam discussões quanto (1) às características de comprometimento de memória de trabalho e controle inibitório no TEA; (2) aos paradigmas de avaliação utilizados. Neste sentido, o objetivo deste estudo foi investigar o perfil neuropsicológico de crianças com TEA em termos de capacidade intelectual, considerando que esta também é impactada por gerenciamento executivo, assim como funções executivas nucleares (memória de trabalho, controle inibitório e flexibilidade cognitiva).

2. MÉTODO

2.1 Participantes

A amostra foi constituída por 62 crianças entre 7 e 14 anos de idade, sendo 44 participantes do grupo controle, e 18 participantes com diagnóstico de TEA. A amostra é oriunda das seguintes instituições, sendo 25 participantes provenientes de Organizações Não Governamentais (ONG) do Instituto Reação, 19 participantes de Escola particular do Rio de Janeiro, 15 participantes oriundos de Serviço de Psicologia aplicada e três participantes do Ambulatório de Psiquiatria Infantojuvenil do Rio de Janeiro.

Grupo Clínico TEA (GTEA): Os participantes do grupo clínico foram incluídos a partir de uma chamada de pesquisa. Após sua inscrição na lista de espera, foram triados por um instrumento telefônico padronizado -Phone Screening Interview (PSI) (Charchat-Fichman et al., 2020). Esta entrevista, composta de 12, questões rastreou sintomas de TEA. As crianças que apresentaram nível de sintomas acima do ponto de corte foram encaminhadas para avaliação com médico psiquiatra. O diagnóstico foi realizado através de uma avaliação clínica, construída a partir dos critérios do DSM-5 (APA, 2013), e de uso de uma escala comportamental padronizada (CARS). A avaliação clínica foi construída partir dos critérios do DSM-5 (APA, 2013). Foram realizadas entrevista clínica com os pais e observação da criança. Na entrevista foi dada ênfase ao desenvolvimento motor, social, cognitivo e afetivo. Houve atenção especial quanto a informações sobre atraso, alterações ou ausência da fala, desinteresse nas relações pessoais, ausência da atenção compartilhada, rigidez cognitiva, dificuldade em realizar e/ou manter contato visual, alterações sensoriais, uso atípico de brinquedos e/ou objetos, deficiência nas brincadeiras simbólicas (faz de conta) e estereotipias. Para a observação da criança na sala de atendimento, foi usado o instrumento de avaliação da gravidade do Autismo: Childhood Autism Rating Scale (CARS) (Pereira et al., 2008).

Os critérios de inclusão do grupo clínico foram: (a) diagnóstico psiquiátrico positivo para TEA, (b) quadros leves e moderados avaliados pela escala CARS e (c) presença de linguagem verbal. Os critérios de exclusão envolveram: (a) presença de doença neurológica, (b) déficits visuais e auditivos; (c) participantes que não tiveram seu diagnóstico corroborado por avaliação psiquiátrica realizada durante a pesquisa, (d) participantes que não finalizaram a avaliação neuropsicológica por faltas ou desistência. A exclusão de doenças neurológicas e déficits sensoriais se justifica pela ideia de que poderiam agravar a sintomatologia ou inviabilizar a aplicação de alguns testes escolhidos para este protocolo de pesquisa, o que poderia provocar vieses ao perfil neuropsicológico. Estas informações podem ser visualizadas no fluxograma, Figura 1.

Grupo controle (GC): O recrutamento das crianças participantes do grupo controle foi realizado em escolas e ONGs. Ele se deu em função do aceite em participar da pesquisa e em seguida a partir de queixas prévias dos pais e/ou professores. Os critérios de inclusão foram: (a) estar matriculado em escola regular; (b) ausência de reprovação escolar; (c) ausência de mediação escolar; (d) ausência de queixas sociais (dificuldades de compreensão de regras socais, isolamento social e prejuízos de interação com pares) e (e) comportamentais (comportamentos agressivos com pares, prejuízos de sustentação de atenção em atividades formais e acadêmicas). As queixas foram avaliadas a partir de um questionário sociodemográfico e clínico. As crianças com queixas não participaram do protocolo de pesquisa. Foram excluídas crianças que após a avaliação apresentaram prejuízos globais no WASI e que não finalizaram a avaliação.

As crianças incluídas e excluídas e seus devidos critérios foram organizados em um fluxograma, como pode ser visto na Figura 1. Neste fluxograma são identificados a quantidade específica de crianças excluídas e as razões para tal.

Fluxograma de crianças excluídas de cada grupo (GC e GTEA)
Figura 1.
Fluxograma de crianças excluídas de cada grupo (GC e GTEA)

Nota.GC=grupo controle; GTEA=Grupo TEA; ANP=avaliação neuropsicológica

2.2 Instrumentos

Tabela1.
Variáveis cognitivas avaliadas
Variáveis de testes e paradigmasSiglaFunções cognitivas avaliadas
Índice de Funcionamento Global-WASIIGFuncionamento cognitivo global
Índice Verbal- WASIIVHabilidades verbais semânticas
Índice de Execução – WASIIEAspectos visuoespaciais e construtivos
Score Z-FAMFlexibilidade cognitiva- Funções executivas
Índice de Memória de trabalho – WISC IVIMTProcessamento De Memória De Trabalho fonológica- Funções executivas
Score Z Stroop Condição 1C1Velocidade de processamento
Score Z Stroop Condição 2C2Velocidade de processamento
Score Z Stroop Condição 3C3Controle inibitório

2.3 Aspectos éticos

Este estudo foi registrado e aprovado pelo Comitê de Ética da Pontifícia Universidade Católica do Rio de JaneiroPUC-Rio. O comitê gerou o parecer com o seguinte número: 2017-28. O estudo apresentou risco mínimo, como fadiga do participante. A participação foi voluntária, de modo que os sujeitos não receberam qualquer tipo de pagamento. Os voluntários podiam desistir da participação a qualquer momento. A aplicação dos instrumentos foi realizada após a assinatura do Termo de Consentimento Livre e Esclarecido – TCLE e do Termo de Assentimento Livre e Esclarecido.

2.4 Procedimentos

As crianças participantes do grupo clínico foram recrutadas a partir de uma chamada de pesquisa com crianças com TEA. Eram recebidas no Serviço de Psicologia Aplicada da PUC-Rio, onde era realizada a triagem telefônica para sintomas de TEA, e em seguida eram encaminhadas para avaliação psiquiátrica e neuropsicológica. Aquelas que cumpriam critérios de inclusão foram avaliadas pela neuropsicóloga em 4 sessões de 1 hora. As crianças que não cumpriam critérios de inclusão (diagnóstico corroborado por psiquiatra, quadros leves e moderados pela CARS e linguagem verbal presente) seguiam com a avaliação clínica da equipe de avaliação neuropsicológica do Serviço de Psicologia Aplicada-PUC-Rio; ou os pais eram convidados a participar da assistência do serviço de neuropsicologia, onde havia grupos de orientação de pais.

As avaliações foram realizadas por neuropsicólogos e estagiários de neuropsicologia treinados pelo pesquisador responsável. Para as crianças do GC, as avaliações foram realizadas nos locais de suas atividades acadêmicas, em horários que não as prejudicavam as suas atividades escolares. As crianças com queixas eram encaminhadas para o serviço de avaliação neuropsicológica da PUC-Rio. As crianças sem queixas eram avaliadas através do protocolo de pesquisa em 3 sessões de 1 hora cada.

2.4 Análise Estatística

Foi utilizado o pacote estatístico para ciências sociais- SPSS, versão 16.0. A análise descritiva dos dados utilizou medidas de tendência central e dispersão para idade, escolaridade e sexo. Em seguida, o grupo GTEA e GC foram comparados quanto à idade e escolaridade pelo teste t de Student. Para a variável sexo, foi utilizada a análise de quiquadrado. Foi utilizado o teste de V Cramer para calcular o tamanho do efeito para as diferenças significativas apontadas pelo χ2. Assumiu-se um tamanho de efeito insignificante quando ≤ .10, pequeno quando ≤ .30, mediano quando ≥ .50 e forte quando > .50 (Cohen, 1988).

O Teste t de Student foi utilizado para verificar o desempenho de GC e GTEA nas tarefas neuropsicológicas, após testar a normalidade da amostra (p>0,05), através do teste Shapiro-wilk (escolhido em função do tamanho da amostra nos respectivos grupos). Foi calculado o tamanho do efeito Cohen (1988), usando a correção de Hedges (g de Hedges), com valores de .20, .50 e .80 refletindo efeitos pequenos, médios e grandes, respectivamente (Hedges & Olkin, 1985). Foram gerados valores de média, desviopadrão, valor de t e grau de liberdade (df). Foi considerado valor de p<0,05 significativo.

A análise de curva ROC - Receiver operator characteristic verificou o poder discriminativo de cada variável cognitiva para os grupos de TEA e controle. Esta análise é utilizada em estudos de validade clínica (Tavareset al., 2017). Foi identificada a área sob a curva para todas as tarefas cognitivas. Em seguida, foram definidos os índices de sensibilidade e especificidade para as tarefas que tiveram área acima de 0,80, considerado um valor de precisão muito bom à excelente (Borges, 2016). Foram escolhidos os pontos de corte a partir da melhor relação entre sensibilidade e 1especificidade, ou seja, com valores mais próximos de 1.

3. RESULTADOS

3.1 Participantes

Este estudo foi composto por 62 participantes, sendo o GC formado por 44 indivíduos (69,8%) e o GTEA por 18 sujeitos (30,2%). A idade variou de 7 a 14 anos, com GTEA (M= 8,7; DP= 1,8) e GC (M=9,2; DP=1,6). A escolaridade variou do 1º ao 9º ano do ensino fundamental, sendo o grupo GTEA (M =3,4; DP =1,9) e GC (M =3,8; DP=1,6). Não foram observadas diferenças significativas quanto à idade t(61)=1,04, p =0,33 e à escolaridade t(60)= 0,84, p =0,30). Quanto ao sexo, há diferenças significativas entre os grupos (X²=16,29, p=0,00; V = 0,51). O GTEA apresentou maior número de meninos do que meninas (GTEA F=10,5%; GTEA M=84,5%); enquanto para GC há menor diferença (GC F=65,9%; GC M=34,1%).

3.2 Testes

O Teste t de Student comparou os grupos quanto variáveis cognitivas. A distribuição normal foi testada pelo teste Shapiro-wilk. Foram definidos como variáveis a serem analisadas: IG, IV, IE, IMT, FAM (paradigma fluência verbal) e C1, C2, C3 do (paradigma Stroop). Essas variáveis foram definidas em função da literatura neuropsicológica acerca das diferenças entre crianças com e sem diagnóstico de TEA. Verificam-se diferenças significativas entre os grupos em IG, IV, IMT, FAM, mas não para IE e condições 1, 2 e 3 (C1; C2; C3) do Stroop. Também se observam diferenças significativas para os subtestes do WASI (raciocínio matricial, semelhanças e vocabulário), o mesmo não ocorreu para cubos. A partir da análise de g de Hedges, IMT apresenta um efeito considerado muito grande, as variáveis IG, IV, IE, FAM, raciocínio matricial, semelhanças e vocabulário apresentam efeito de moderado a grande e C1; C2; C3 e cubo um efeito considerado pequeno. Os resultados estão descritos na Tabela 2.

A análise de curva ROC foi realizada para identificar o poder discriminativo das variáveis cognitivas. As áreas sob a curva, valor de p e intervalo de confiança estão descritos na Tabela 3.

Para as tarefas que apresentaram área sob a curva acima de 0,80 (IG e IMT), foram calculados pontos de corte, sensibilidade e especificidade a partir das relações entre níveis de sensibilidade e especificidade. Com isto, IG apresenta sensibilidade 0,76 e especificidade 0,80 (IC =0,69-0,94), com ponto de corte assumido de valor menor ou igual a 89,5. Para IMT sensibilidade 0,83 e especificidade 0,68 (IC=0,76-0,97), com ponto de corte assumido de valor menor ou igual a 86,5.

4. DISCUSSÃO

O presente estudo teve como objetivo investigar o perfil neuropsicológico de crianças com TEA, em termos de capacidade intelectual e funções executivas nucleares (memória de trabalho, controle inibitório e flexibilidade cognitiva). Os resultados da amostra descrevem diferenças significativas para sexo, mas não para idade e escolaridade entre os grupos. Também apontam para diferenças significativas entre os grupos GTEA e GC quanto a variáveis cognitivas de funcionamento global e funções executivas, como memória de trabalho e flexibilidade cognitiva, mas não para controle inibitório. Encontra-se, ainda, tamanho de efeito moderado a grande para grande parte das variáveis estudadas e valor discriminativo considerável entre os grupos, através da curva ROC, para variáveis de IG e IMT.

Quanto às características da amostra, não se verificam diferenças significativas quanto à idade e escolaridade dos grupos GC e GTEA. No que diz respeito ao sexo, há número reduzido de crianças com TEA do gênero feminino, gerando diferenças entre os grupos. Este dado é previsto e justificado pela literatura (Maia et al., 2018). Morales-Hidalgo e colaboradores (2018), a partir de uma revisão, sugerem que as meninas apresentam sintomas menos detectáveis em triagem e com maior associação com deficiência intelectual e outras comorbidades. Sendo assim, é provável que algumas destas características dificultem o diagnóstico ou mesmo a chegada aos serviços de atendimentos (Tomazelli & Fernandes, 2021).

Tabela 2. Comparação de perfis neuropsicológicos GC e GTEA

Tabela 2.
Comparação de perfis neuropsicológicos GC e GTEA
GCGTEAt de Studentg de Hedges
NMédia (DP)NMédia (DP)t (df)pg
IG4494,7 (12,2)1881,8(15,1)3,5 (60),010,99
IV4496,8 (15,5)1881,2(19,6)3,3 (60),020,93
IE4493,9 (12,6)1886,6(14,0)2,0 (60),050,56
IMT4495,2(11,0)1672,9(18,1)5,7 (58),011,69
Raciocínio Matricial4149,3 (8,5)1741,9 (9,9)2,8 (56),011,00
Semelhanças4348,3 (12,7)1739,3 (11,7)2,5(59),010,72
Vocabulário4347,8 (13,3)1739,8 (11,4)2,2(59),030,63
Cubos4343,7 (12,4)1740,6 (9,7)0,9 (59),350,26
FAM
F406,0(3,6)173,8(3,1)2,1(55),030,64
A406,2 (3,2)173,5(3,1)2,9(55),010,84
M406,6 (3,7)173,6(2,3)3,1(55),010,89
STROOP
C14124,3(7,5)1327,5(8,3)-1,3 (52),190,41
C24131,4(11,3)1334,1(11,3)-0,7(52),450,24
C34142,3(16,7)1350,6(23,8)-1,4(52),160,41
Nota. IG: Índice Global; IV: Índice Verbal; IE: Índice de Execução; IMT: Índice de memória de trabalho; C1: Stroop Condição 1; C2: Stroop Condição 2; C3: Stroop Condição 3; FAM: Fluência Verbal letras F, A e M; GC: grupo controle; GTEA: grupo TEA; n: número desujeitos; t (df): valor de t e grau de liberdade; p: nível de significância.

Tabela 3.
3. Áreas da curva nas variáveis neuropsicológicas
Área da CurvapIntervalo de confiança 95%
IMT,86,01**0,76-0,97
IG,81,01**0,69-0,94
IV,78,01**0,64-0,93
IE,73,010,58-0,88
Raciocínio Matricial,79,010,65-0,92
Semelhanças,78,010,64-0,92
Vocabulário,72,010,56-0,87
Cubos,550.560,37-0,73
C1,28,030,07-0,5
C2,43,480,22-0,64
C3,40,330,18-0,62
F,66,110,47-0,85
A,74,020,56-0,91
M,74,020,59-0,89
Nota. IG: Índice de Funcionamento Global; IV: Índice Verbal; IE: Índice de Execução; IMT: Índice de memória de trabalho; C1: StroopCondição 1; C2: Stroop Condição 2; C3: Stroop Condição 3; FAM: Fluência Verbal letras F, A e M; p: nível de significância.

Nas análises entre os grupos, foram encontradas diferenças significativas para IG e IV, mas não para IE, o que sugere maior similaridades entre GG e GTEA quanto às tarefas não verbais. ou seja, aquelas que recrutam habilidades visuoconstrutivas e identificação de regras lógicas em mundo físico. Estas habilidades são requeridas pelos subtestes de IE, como cubos, único subteste que não apresentou diferenças significativas entre os grupos. Resultados semelhantes são encontrados em estudos prévios (Bernard Paulais et al., 2019; Delehanty et al., 2018). Por outro lado, a testagem que compõe IV apresenta modelo mais semântico, recrutando habilidades de formação de conceitos e identificação de categorias. O processamento do material semântico é uma fragilidade do TEA, uma evidência disso é assimetria de desempenho, nesta população, quanto a construção de nexo causal do mundo social (pior desempenho) (Baron-Cohen et al., 1986), e identificação relações causais do mundo físico (melhor desempenho) (Sigman & Ungerer, 1981).

Os resultados também mostraram diferenças entre os grupos em medidas de memória operacional, flexibilidade cognitiva, mas não em medidas de controle de interferência (C3-Stroop) e velocidade de processamento (C1 e C2). Estes resultados corroboram parte da literatura que traz maior consistência do impacto de memória operacional, estando relacionada com o processamento de informação afetiva e do mundo social (Mammarella et al., 2014). Em seu estudo, Mammarella e colaboradores (2014) verificaram que crianças com TEA realizam processamento visual baseado no detalhe. Estes autores descrevem uma assimetria em função de diferentes conteúdos processados. A fragmentação do processamento não se daria com manipulação de objetos, como construção de blocos, mas sim quando envolve a semântica ou a compreensão de contextos visuais. Logo, a memória de trabalho distingue-se no perfil neuropsicológico de TEA (Barendse et al., 2018) por ser essencial no processamento das informações e se conectar com outros componentes da cognição social, dentre eles a teoria da mente (Dias et al., 2020), onde é necessário manter diferentes informações para comparar aspectos e com isso formular hipóteses sociais (Duh et al., 2016).

Quanto ao paradigma de controle inibitório, Schmitt e colaboradores (2018) mostraram que o grupo com TEA teria mais impacto na inibição de interferências visuais quando estas aparecem ao mesmo tempo, ou seja, em situações de escolha e de incerteza. Por outro lado, em situações claras, onde entendem como e onde precisam inibir, como observado no modelo Stroop, eles conseguiriam ter melhor desempenho. Christ et al. (2011) também oferecem dados para um modelo múltiplo de controle inibitório. Eles encontraram desempenho intacto na inibição de resposta preponderante (como no paradigma Stroop) e na resistência proativa (capacidade de resistir a intrusões da memória), mas não na resistência a distratores visuais (não conseguiriam suprimir respostas visuais irrelevantes quando aparecem juntos). Considerando que o constructo de controle inibitório também se apresenta como um guarda-chuva (Nigg, 2000), com diferentes modelos de controle de interferência, uma das possibilidades para entender os resultados encontrados seria de que no TEA pode haver prejuízos em aspectos diferentes de controle inibitório daquele avaliado pelo paradigma utilizado neste estudo (Stroop). Este resultado corrobora outros achados e promove discussões quanto a escolhas de paradigmas na avaliação de características específicas do TEA. Por exemplo, quando a criança com TEA apresenta mais ou menos prejuízos atencionais comórbidos e não apenas secundários à suas características primárias de dificuldades de autorregulação.

Uma segunda hipótese seria a de que os prejuízos em situações de incerteza sobre estímulos visuais poderiam ser decorrentes do impacto da memória de trabalho. Este processo tem papel crucial na sustentação e análise para escolha, bem como do desengajamento atencional, que, por sua vez, é parte do processo da atenção compartilhada, característica sociocognitiva central do TEA (Schietecatte et al., 2012). Jaworski e Eigsti (2017) mostram relação de atenção compartilhada com baixos níveis de atenção visual, em especial no deslocamento visual (desengajamento ou shift), e sugerem que as bases de atenção executiva teriam como fundamento esses fatores. Em síntese, os prejuízos observados em controle inibitório, em parte, poderiam ser secundários a processos anteriores na cronologia do desenvolvimento, como atenção compartilhada, e/ou outros componentes executivos como memória de trabalho.

A flexibilidade é a característica cognitiva que mais se assemelha conceitualmente aos critérios comportamentais presentes no TEA, associado, inclusive, a sintomas disruptivos como a agressividade (Visser et al., 2014). A literatura discute com frequência prejuízos objetivos, nem sempre identificados na testagem. Ou seja, por vezes, é mais clara a identificação da inflexibilidade em contextos ecológicos do que em testes cognitivos (Leung & Zakzanis, 2014). O presente estudo utilizou como medida de flexibilidade cognitiva, a fluência verbal fonológica. Foram observadas diferenças significativas entre GC e GTEA nas três etapas da tarefa. As inconsistências observadas na literatura não foram identificadas neste estudo, logo houve discriminação entre os grupos a partir da variável de flexibilidade e o paradigma utilizado. Ressalta-se, contudo, que o paradigma deste artigo também sofre influência de aspectos do vocabulário, outra variável que obteve diferenças entre os grupos nesta amostra, o que pode ter impactado o resultado. Neste sentido, não se pode desconsiderar a literatura que propõe discussões pertinentes quanto à validade ecológica de testes de flexibilidade cognitiva em amostras de TEA. Visser et. al. (2014), por exemplo, não encontraram diferenças objetivas em testes neuropsicológicos de flexibilidade cognitiva nos diferentes grupos de crianças com TEA (com e sem deficiência intelectual), com presença ou ausência de comportamentos disruptivos, mas encontraram diferenças em escalas comportamentais. O mesmo foi observado por Faja e Nelson Darling (2019), que identificaram correlações entre a escala Brief e comportamentos inflexíveis no TEA, mas não identificaram correlações entre o change test e comportamentos inflexíveis. Para Visse et. al. (2014), os testes de flexibilidade cognitiva sofrem com perda de validade ecológica devido à exigência de normas mais precisas, o que explicaria parte da não detecção destes prejuízos. Além disso, as tarefas de flexibilidade sofrem impacto da demanda de CI e MT moduladas de formas diferentes nas tarefas existentes (Miller et al., 2015); assim como do recrutamento de atenção compartilhada (Jaworski & Eigsti, 2017). Isto poderia apontar para um padrão de inflexibilidade mais associada ao contexto social e a integração de informações sociais. A análise do tamanho do efeito apontou para magnitudes moderadas a grandes para variáveis IG, IV, IE, FAM, raciocínio matricial, semelhanças e vocabulário, sendo para IMT um efeito muito grande e para C1; C2; C3 e cubos um efeito considerado pequeno, corroborando os resultados da análise de significância.

Quanto à análise da curva ROC, os resultados mostram áreas acima de 0,80 para IMT e IG. Dentre todas as variáveis analisadas, estas teriam maior poder discriminativo entre os dois grupos. IMT e IG mostram relevância para o perfil de TEA avaliado neste estudo. Medidas de controle inibitório e flexibilidade não apresentaram o mesmo impacto para esta distinção na presente amostra. IG apresenta maior especificidade do que sensibilidade; isto é, discrimina crianças GTEA (sensibilidade) daquelas de GC, mas também crianças sem TEA (especificidade), o que é esperado para medidas cognitivas globais que, normalmente, são critérios importantes para outros diagnósticos e podem ter prejuízos em amostras não clínicas, como a deste estudo. Entretanto, avaliar e entender o funcionamento global no TEA auxilia na identificação de níveis de gravidade de seus sintomas, heterogeneidade do perfil cognitivo e diagnóstico diferencial com a deficiência intelectual pura (Cervantes & Matson, 2015; Constantino & Charman, 2016; Fernandeset al., 2018; Polyak et al., 2015; Bernard Paulais, et al.,2019). Já IMT mantém sua consistência ao analisar a sensibilidade e especificidade, a sensibilidade se mostra alta, ou seja, esse índice neuropsicológico discrimina bem casos do GTEA em relação ao GC. Por outro lado, há menor especificidade, ou seja, diminui o poder discriminativo para crianças sem quadro de TEA, no caso desta amostra, um grupo não clínico.

Os resultados encontrados estão condizentes com parte da literatura e abordam também as inconsistências encontradas neste perfil clínico; além disso, conduz para discussões sobre paradigmas utilizados para medir flexibilidade cognitiva (Christ et al., 2011; Miller et al., 2015; Leung & Zakanis, 2014) e a importância das variáveis neuropsicológicas na caracterização do perfil cognitivo de crianças com TEA, como a relação com desempenho de Teoria da Mente (Dias et al., 2020) e com heterogeneidade dos sintomas (Bernard Paulais et al, 2019; Delehanty et al., 2018). Também foram exploradas possíveis relações funcionais existentes entre MT, CI, flexibilidade, deslocamento atencional e atenção compartilhada no processamento cognitivo de desenvolvimento atípico do TEA.

O estudo apresenta algumas limitações, dentre elas o tamanho da amostra clínica, o que reduziu a possibilidade de avaliar variáveis do desenvolvimento como, por exemplo, as diferenças entre as idades; também o uso de apenas um paradigma de controle inibitório. Estudos futuros se beneficiariam da ampliação da amostra para verificar a heterogeneidade do desenvolvimento cognitivo em TEA, a partir de controle de idade; de análises comparativas com outros perfis clínicos do neurodesenvolvimento; bem como uso de paradigmas diferentes de controle inibitório para avaliar as diferenças de performance neste grupo. Estas análises poderão trazer informações para diagnósticos neuropsicológicos diferenciais com diferenças sutis no padrão de disfunção executiva, algo pertinente a todos os transtornos de neurodesenvolvimento.

A compreensão do perfil neuropsicológico do TEA também pode auxiliar na tomada de decisões clínicas. Dentre elas: (a) estratégias escolares mais específicas, visto que crianças com TEA apresentam perfis intelectuais diversos e um perfil executivo permeado por prejuízos consistentes em memória de trabalho, processo cognitivo fundamental para a aprendizagem; (b) escolhas medicamentosas, pois a heterogeneidade de funções executivas pode estar associada a perfis de crianças com TEA com padrões mais engessados de comportamento e com prejuízos atencionais mais ou menos persistentes; (c) estratégias de intervenção comportamental, já que mesmo os tratamentos psicoterápicos indicados para o TEA podem ser menos bem-sucedidos em função de prejuízos cognitivos descritos neste trabalho; (d) inserção de estimulação de funções cognitivas, precedendo ou ocorrendo em paralelo às intervenções preconizadas para o TEA.

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