Implicaciones prácticas

1. Los programas de ejercicio para personas con esclerosis múltiple (EM) con discapacidad de leve a moderada deben abordar las principales presentaciones e inquietudes clínicas, tales como el mejoramiento de la fuerza muscular, la aptitud cardiorrespiratoria, la movilidad, el equilibrio, la fatiga y la calidad de vida relacionada con la salud.

2. El entrenamiento en ejercicio aeróbico y de resistencia debe ser prescrito e inicialmente supervisado por profesionales en ejercicio clínico.

3. Debe utilizarse una escala de esfuerzo percibido para prescribir y controlar la intensidad del ejercicio, ya que muchas personas con EM experimentan disfunciones autonómicas que pueden atenuar la frecuencia cardiaca durante el ejercicio.

4. Los profesionales clínicos necesitan considerar la fatiga, la intolerancia al calor y la recaída de síntomas al prescribir ejercicio a personas con EM.

5. Hay que integrar ejercicios de equilibrio en los programas de entrenamiento, porque las personas con EM tienen alto riesgo de caídas.

1. Antecedentes

La esclerosis múltiple (EM) es un mal neurodegenerativo crónico y progresivo del sistema nervioso central (SNC) que conduce a una desmielinización generalizada de los axones, cuyos síntomas aparecen típicamente entre los 20 y 50 años de edad (Cossburn et al., 2012), pero puede manifestarse a cualquier edad. Si bien la etiología exacta de la EM todavía no se conoce, esta es detonada por interacciones complejas entre una predisposición genética y factores ambientales (Amato et al., 2018; Pakpoor y Ramagopalan, 2014). Unos procesos anormales, mediados por el sistema inmune, atacan las vainas de mielina en el cerebro y en la médula espinal, y ocasionan la desmielinización. Se estima que la EM afecta a 2.3 millones de individuos en todo el mundo (Browne et al., 2014). En Australia, la EM afecta a 26 000 personas, tres cuartas partes de las cuales son mujeres (Menzies Institute for Medical Research, 2018). Cada semana, a más de 10 australianos se les diagnostica EM, y se estima que la enfermedad le cuesta a la comunidad australiana aproximadamente $2000 millones al año (Menzies Institute for Medical Research, 2018).

Hay cuatro trayectorias básicas de la EM: el síndrome clínicamente aislado, la EM de recaída-remisión, la progresiva secundaria y la progresiva primaria (Lublin et al., 2014). El síndrome clínicamente aislado se define como la primera manifestación clínica de una enfermedad que muestra características de desmielinización inflamatoria que podría ser EM, pero que todavía no ha reunido los criterios para un diagnóstico definido de EM. Aproximadamente a un 85% de los individuos se les diagnostica un avance del síndrome clínicamente aislado hacia la EM de recaída-remisión; esta se caracteriza por ataques (o recaídas) de síntomas neurológicos nuevos o crecientes, seguidos por una recuperación completa o con déficits neurológicos residuales después de la recuperación (remisión). Aproximadamente del 50% al 75% de los individuos con EM de recaída-remisión avanzan hacia la EM progresiva secundaria en el plazo de 15 a 20 años. Si bien todavía no se tienen criterios de diagnóstico clínico para la progresiva secundaria, esta se caracteriza por síntomas neurológicos que van empeorando gradualmente, independientemente de las recaídas. La EM progresiva primaria se caracteriza por el empeoramiento de los síntomas neurológicos (acumulación de discapacidad) desde el inicio de los síntomas, sin que haya recaídas ni remisiones tempranamente. Aproximadamente el 15% de las personas a quienes se les diagnostica EM tienen EM progresiva primaria.

Los signos y síntomas asociados con la EM son sumamente variables entre un individuo y otro, así como en un mismo individuo durante el curso de la enfermedad. Los impedimentos incluyen, sin limitarse a ello, debilidad muscular y contracturas en las articulaciones (Hoang et al., 2014), alteración de las funciones sensorias (Jamali et al., 2017), disminución cognitiva (Chiaravalloti y DeLuca, 2008), disfunción de la vejiga (Kisic Tepavcevic et al., 2017) y fatiga (Weiland et al., 2015). Estos impedimentos afectan profundamente las funciones de la vida cotidiana de las personas con EM (por ejemplo, disminución de la movilidad y el equilibrio (Hoang et al., 2014; Sutliff, 2010), caídas frecuentes (Hoang et al., 2014) bajo nivel de actividad física (Motl et al., 2017) y su participación (por ejemplo, pérdida de empleo (Cadden y Arnett, 2015), reducción en la participación social (Mikula et al., 2015). La discapacidad causada por estos signos y síntomas se evalúa típicamente usando la Escala Expandida de Estatus de Discapacidad (o EDSS, por sus siglas en inglés) de Kurtzke (1983). La EDSS valora la gravedad de ocho rubros funcionales del sistema (debilidad de las extremidades, temblor, dificultades para hablar y tragar, entumecimiento, función gástrica y de vejiga, función visual y movilidad) en una escala de 0 a 10, en incrementos de 0.5, donde 0 = no hay impedimento, 10 = muerte (un grado EDSS de 7 indica que el individuo no puede caminar más de 5 m, incluso con ayuda). Quienes presentan un puntaje de EDSS > 6.5 tienen mayores impedimentos en fuerza muscular, aptitud aeróbica, movilidad y equilibrio (Edwards y Pilutti, 2017). El resultado es que, con frecuencia, se les excluye de estudios de entrenamiento en ejercicio, lo cual limita las evidencias a aquellos que tienen discapacidad de EM de leve a moderada (puntaje EDSS ≤ 6.5). El curso natural de la EM también difiere de una persona a otra y es afectado por factores de estilo de vida como inactividad o fumado (Correale y Farez, 2015). Las personas que tienen EM también suelen presentar comorbilidades, las más comunes son depresión, ansiedad, hipertensión, hiperlipidemia y neumopatía crónica (Marrie et al., 2015). Dados los muchos efectos adversos de la EM sobre la calidad de vida, resultan críticas las intervenciones basadas en evidencias que ayudan a las personas con EM a optimizar su salud y su bienestar.

Las personas con EM son sustancialmente menos activas que la población general (Kinnett-Hopkins et al., 2017), lo cual, a su vez, incrementa el riesgo de muchas enfermedades crónicas mediadas por el estilo de vida, entre ellas la cardiopatía coronaria y la diabetes tipo 2 (Lee et al., 2012). Sin embargo, hay fuertes evidencias que indican que el ejercicio puede ser una estrategia beneficiosa de rehabilitación para personas con EM. En efecto, se ha mostrado que la práctica regular del ejercicio físico ayuda a manejar los síntomas, restaurar la función, optimizar la calidad de vida, promover el bienestar e impulsar la participación en actividades de vida diaria en personas con EM (Motl et al., 2017; Motl y Pilutti, 2012). Además, existen evidencias preliminares que sugieren que el ejercicio puede influir sobre varios factores neurotróficos de los que se sabe que intervienen en los procesos neurodegenerativos y potencialmente hacer más lento el avance de la EM (Dalgas et al., 2019; Dalgas y Stenager, 2012).

El objetivo de la presente ponencia es ofrecerles a los profesionales recomendaciones basadas en evidencias para la prescripción de intervenciones seguras y eficaces de ejercicio para adultos (de edad de >18 años), con todos los subtipos de EM (Lublin, 2014) con discapacidad (EDSS ≤ 6.5).

2. Perfil fisiológico de las personas con EM

En comparación con personas sanas de edades similares, el perfil fisiológico de las personas con EM se caracteriza por síntomas físicos y mentales significativos, particularmente, debilidad muscular (Hoang et al., 2014), dificultades para caminar y problemas de equilibrio (Cameron y Nilsagard, 2018; Hoang et al., 2014), espasticidad (Rizzo et al., 2004), fatiga (Weiland et al., 2015), impedimento cognitivo (Chiaravalloti y DeLuca, 2008; Patti, 2009), depresión (Feinstein et al., 2014) y baja aptitud cardiorrespiratoria (Langeskov-Christensen et al., 2015; Mostert y Kesselring, 2002; Motl et al., 2015; Sandoval, 2013). Además, las personas con EM están en riesgo de desarrollar diversas condiciones que, se sabe, están relacionadas con la inactividad, incluyendo enfermedades cardiovasculares (Jadidi et al., 2013; Wens et al., 2013), diabetes tipo 2 (Hussein y Reddy, 2006; Marrie et al., 2015) y osteoporosis (Bisson et al., 2019). La Tabla 1 presenta un resumen del perfil típico de las personas con EM en comparación con personas de control sanas.

Debilidad muscular

La debilidad muscular, o capacidad reducida para producir los niveles de fuerza muscular necesarios para las actividades de la vida diaria, es una de las presentaciones clínicas más comunes en las personas que viven con EM, incluso en la etapa temprana de la enfermedad (Hoang et al., 2014), en que la debilidad muscular suele hacerse evidente primero en las extremidades inferiores (Hoang et al., 2014; Schwid et al., 1999). La debilidad muscular en la EM se atribuye a los déficits motores centrales, incluyendo la reducción del impulso hacia las neuronas motrices y una reducción en el reclutamiento de unidades motrices (Sharma et al., 1995), la disminución del ritmo máximo de activación de las unidades motrices (Rice et al., 1992), los cambios inducidos por el desuso en la composición y las propiedades contráctiles de las fibras musculares (de Haan et al., 2000; Kent-Braun, 1997) y la reducción en la masa muscular (Wens et al., 2014). Las personas con EM también padecen de fatiga motriz, es decir, la disminución de la fuerza voluntaria durante contracciones sostenidas (Zijedewind et al., 2016), lo cual, a su vez, ejerce un impacto significativo sobre actividades físicas cotidianas tales como el caminar (Leone et al., 2016).

Tabla 1
Perfil típico de individuos con EM en comparación con individuos sanos de control según la Clasificación Internacional de Funciones (CIF)

	Individuos con EM comparados con controles sanos	Nivel de CIF
Fuerza muscular (Hoang et al., 2014)	Reducida	Funciones corporales
Fibra muscular / masa muscular (Wens et al., 2014)	Menor área transversal de fibra muscular y de masa muscular
Activación muscular (Rice et al., 1992)	Reducida	Actividad
Aptitud cardiorrespiratoria (Langeskov-Christensen et al., 2015)	Reducida
Riesgo de enfermedades cardiovasculares Langeskov-Christensen et al., 2015)	Riesgo incrementado
Impedimento cognitivo (Chiaravalloti y DeLuca, 2008) Depresión (Feinstein et al., 2014) Fatiga (Weiland et al., 2015)	Todas asociadas con calidad de vida reducida
Nivel de actividad física (Kinnett-Hopkins et al., 2017)	Reducido
Capacidad funcional / caminar (Kinnett-Hopkins et al., 2017)	Reducida
Equilibrio (Cameron y Nilsagard, 2018; Hoang et al., 2014)	Reducido
Caídas (Cameron y Nilsagard, 2018; Nilsagård et al., 2015)	Mayor frecuencia de caídas
Calidad de vida (Mikula et al., 2015)	Baja autoestima, participación social y calidad de vida	Participación
Empleo (Cadden y Arnett, 2015)	Menores oportunidades de empleo

Aptitud cardiorrespiratoria

La disfunción cardiovascular autónoma prevalece en las personas con EM en cualquier etapa y dentro de cualquier subtipo de la condición. La disfunción cardiovascular autónoma podría manifestarse como intolerancia ortostática (hasta el 50% de las personas con EM), incluyendo la hipotensión ortostática, así como el síndrome de taquicardia ortostática postural, reducción en la variabilidad del ritmo cardíaco, arritmia, así como disfunción ventricular izquierda y las comorbilidades concomitantes (Findling et al., 2020; Jakimovski et al., 2019; Kaplan et al., 2015). Estos son factores importantes para que el fisiólogo del ejercicio los considere a la hora de prescribir ejercicio a personas con EM, ya que no afectarán solo la respuesta fisiológica de las personas al ejercicio, sino también la absorción de ejercicio, por ejemplo, el temor al síncope o al mareo. Por eso, no es de extrañar que las personas con EM presente con reducción de aptitud cardiorrespiratoria (Langeskov-Christensen et al., 2015) y reducción de absorción máxima de oxígeno (VO2 máx) vaya asociada con una mayor gravedad de la enfermedad (Langeskov-Christensen et al., 2015). Según las evidencias de revisión sistemática y de metaanálisis, el promedio de VO2máx ajustado al peso corporal en personas con EM es aproximadamente 17% menor que el de los individuos sanos de control (Langeskov-Christensen et al., 2015).

Fatiga, impedimento cognitivo, ansiedad y depresión

La fatiga se define típicamente como “falta de energía física o mental, reportada por el individuo, que, según él percibe, interfiere con sus actividades habituales o deseadas” (Fisk et al., 1994). Entre el 65 y el 80% de las personas con EM experimentan fatiga, uno de los síntomas más incapacitantes en la EM que impacta las actividades diarias (Krupp, 2006; Weiland et al., 2015). Otros síntomas comunes de la EM son la dificultad cognitiva (~43-70% de las personas con EM [Chiaravalloti y DeLuca, 2008; Patti, 2009]), y la ansiedad/depresión (~30-50% de las personas con EM [Boeschoten et al., 2017; Feinstein et al., 2014; Wood et al., 2013]). Colectivamente, estos síntomas tienden a conglomerarse (Diamond et al., 2008; Kinsinger et al., 2010; Wood et al., 2013) y suelen afectar negativamente la calidad de vida (Benito-León et al., 2003; Mitchell et al., 2005), las actividades cotidianas (Motl et al., 2017), la participación social (Mikula et al., 2015) y el empleo (Cadeen y Arnett, 2015; Simmons et al., 2010).

Riesgo de caídas

Las caídas presentan otro factor significativo que compromete las actividades cotidianas, la participación social y la calidad de vida en la gente con EM. Los datos prospectivos de una gran cohorte internacional de personas con EM (N = 537) mostraron que ~60% de las personas con EM que todavía tienen movilidad (EDSS ≤ 6.5) experimentan al menos una caída en tres meses y ~40% sufren de caídas frecuentes (2+) en ese período (Nilsagård et al., 2015). La reducción en el equilibrio, la mala coordinación y la condición de impedimento son determinantes importantes de las caídas en la EM (Cameron y Nilsagard, 2018; Hoang et al., 2014; Nilsagar et al., 2009), que deben ser abordadas en los programas de ejercicio.

3. Evidencia de los beneficios del ejercicio en la EM

Hasta principios de la década de 1990, a las personas con EM, con frecuencia, se les aconsejaba que evitaran actividades o ejercicios físicos intensos por temor de que eso pudiera empeorarles los signos y síntomas de EM e incluso aumentar la actividad del mal. El estudio de Petajan et al. (1996) fue el primero en demostrar los efectos beneficiosos del entrenamiento en ejercicio aeróbico con respecto al mejoramiento de la aptitud cardiorrespiratoria y los factores relacionados con la calidad de vida (Petajan et al., 1996). A partir de entonces, ha ido surgiendo un creciente cúmulo de evidencias que demuestran que el ejercicio tiene muchos beneficios para las personas con EM, no solo a nivel de los impedimentos corporales, como pérdida de fuerza, sino también en los niveles funcional y de participación según los esboza la Organización Mundial de la Salud en su Clasificación Internacional de Funcionamiento, Discapacidad y Salud.

La evidencia de muchas pruebas controladas y aleatorias de alta calidad demuestra que el entrenamiento en ejercicio no va asociado con un mayor riesgo de recaída de la EM, y que el riego de eventos adversos relacionados con el ejercicio no es mayor en la población con EM que en las poblaciones sanas (Pilutti et al., 2014). Dadas las evidencias actuales, el entrenamiento en ejercicio se considera un pilar del tratamiento para la gente con EM. Ciertas revisiones sistemáticas recientes ofrecen evidencia fuerte y coherente de los muchos beneficios del ejercicio (p.ej. Amatya et al., 2019; Dalgas et al., 2015; Edwards y Pilutti, 2017; Feinstein et al., 2013; Latimer-Cheung et al., 2013a; Latimer-Cheung et al., 2013b; Mañago et al., 2019; Platta et al., 2016; Reynolds et al., 2018), particularmente con respecto a mejoras en la fuerza muscular (Broekmans et al., 2011; Dalgas et al., 2009) y la aptitud cardiorrespiratoria (Petajan et al., 1996; Rampello et al., 2007) en EM. Algunos otros beneficios del ejercicio son una mejor movilidad (Hoang et al., 2016; Jonsdottir et al., 2018; Latimer-Cheung et al., 2013; Pearson et al., 2015), mejor equilibrio (Hayes et al., 2019; Hoang et al., 2016; Krammer et al., 2014), reducción de la fatiga (Heine et al., 2015; Latimer-Cheung et al., 2013) y mejor calidad de vida relacionada con la salud (Latimer-Cheung et al., 2013; Motl y Gosney, 2008).

Algunas pruebas clínicas han reportado que tanto el entrenamiento aeróbico (Schulz et al., 2004) como el de resistencia (Dalgas et al., 2010) pueden fortalecer la calidad de vida de las personas con EM por medio del mejoramiento en las funciones corporales, la fatiga y la eficacia personal (Motl y McAuley, 2009); sin embargo, los hallazgos de las revisiones sistemáticas no son conclusivos (Latimer-Cheung et al., 2013; Motl y Gosney, 2008). Se está acumulando la evidencia que apoya los efectos positivos del ejercicio sobre la reducción de recaídas en las personas con EM de remisión y recaída, la ralentización del progreso de la discapacidad y un posible efecto de modificación de la enfermedad (Dalgas y Stenager, 2012; Dalgas et al., 2019). Sin embargo, es insuficiente la investigación de alta calidad que respalde el ejercicio como una intervención eficaz para mejorar la cognición en la EM (Sandroff et al., 2016). Los beneficios del ejercicio en la EM, según se identifican por revisiones sistemáticas, se resumen en la Tabla 2.

Sin embargo, los beneficios del ejercicio en la EM se han establecido principalmente en poblaciones de EM con una discapacidad de leve a moderada (es decir, EDSS ≤ 6.5). Todavía es limitada la evidencia que hay de los beneficios del ejercicio en personas con EM con discapacidad severa (EDSS > 6.5 [Edwards y Pilutti, 2017]). Por consiguiente, las recomendaciones para la prescripción de ejercicio en la sección que sigue se aplican a personas que tienen EM con discapacidad de leve a moderada.

4. Prescripción y recomendación de ejercicio basada en la evidencia

Con la evidencia actual de los efectos de los diferentes tipos de ejercicio en la EM, se han publicado recomendaciones o lineamientos para ejercicios específicos la enfermedad (p.ej. Dalgas et al., 2008; Halabchi et al., 2017; Kalb et al., 2020; Kim et al., 2019; Latimer-Cheung et al., 2013). Las recomendaciones para la prescripción de ejercicio para las personas con EM que se presentan en la Tabla 3 se basan en información suministrada en esas publicaciones (Dalgas et al., 2008; Halabchi et al., 2017; Kalb et al., 2020; Kim et al., 2019; Latimer-Cheung et al., 2013). En las referencias suplementarias se pueden encontrar referencias específicas a estudios individuales.

Tabla 2
Ejemplos de estudios investigativos del entrenamiento en ejercicios para personas con EM

Nota Para más detalles de estudios con EM, remítase a las reseñas publicadas (por ejemplo, Campbell et al., 2018; Dalgas et al., 2008; Halabchi et al., 2017; Kalb et al., 2020; Kim et al., 2019; Latimer-Cheung et al., 2013; Latimer-Cheung et al., 2013).

ICF = Clasificación Internacional de Funciones; RM = Repetición Máxima; 6-MWT = Prueba de Caminata de 6 minutos; TUG = Cronometrar y salir; EDSS = Escala Expandida de Estatus de Discapacidad (Kurtzke et al., 1983); RCTs = Randomized Control Trials (ensayos controlados aleatorios).

Resultado CIF	N.º de estudios	Características de participantes	Descripciones de los estudios	Hallazgos principales
Fuerza muscular	RCTs (p.ej. Broekmans et al., 2011 ; Dalgas et al., 2009 ; Mazzetti et al., 2000 ; Wens et al., 2015).	EDSS = 1–6.5	Resistencia de extremidades inferiores: 2-4 conjuntos de 8-15 RM; 2/semanas; 2-20 semanas. Entrenamiento cardiovascular de alta intensidad, combinado con entrenamiento de fuerza: por 12 semanas.	Mejoramiento en fuerza del flexor de extensor de rodilla, fuerza muscular, características contráctiles musculares pero sin caminar.
Aptitud cardiorrespiratoria	RCTs (p.ej. Petajan et al., 1996 ; Rampello et al., 2007 ; Zaenker et al., 2018)	EDSS = 2-6	Ciclo brazo/pierna: 3x/sem., 60% VO2max, 2x/sem x 8-15 sem.	Mayor VO2max, salida de fuerza, función física, capacidad aeróbica, bienestar emocional
			Ergometría de pierna: tasa de trabajo máxima 60-80%, 3x/sem por 8 semanas	Reducción de fatiga
			Entrenamiento de alta intensidad por intervalos con entrenamiento de resistencia
Movilidad	RCTs, (p.ej. Brændvik et al., 2016 ; Rampello et al., 2007, van den Ber et al., 2006)	EDSS = 2.5-6	Entrenamiento en caminadora vs. entrenamiento progresivo de fuerza: 30 min, 3x/sem por 8 semanas	Mayor pico de VO2 y fuerza Mejor perfil funcional de ambulación y economía en trabajo de caminar (no en velocidad del caminar o paso) (Rampello et al., 2007)
Fatiga	RCTs, (p.ej. Dalgas et al., 2009 ; Dalgas et al., 2010; Kalb et al., 2020 ; Petajan et al., 1996)	EDSS = 2.5-5.5	Ergómetro de ciclo de pierna por 8 sem. Ciclos de brazo/ pierna: 3x7sem., 60% VO2max, 2x/sem por 8-15 semanas	Mayor velocidad al caminar pero retorno a la base después de 8 semanas (Jonsdottir et al., 2018) Reducción en la fatiga general, física y psicológica.
			Ergometría de pierna: 60-80% tasa máxima de trabajo, 3x/sem por 8 sem	Reducción en la severidad de la fatiga.
			Otros programas de ejercicios: entrenamiento progresivo en resistencia.	Fatiga, estado de ánimo y calidad de vida mejoran y se mantienen a las 12 semanas.
Calidad de vida relacionada con la salud	ECTs, (p.ej. Dalgas et al., 2009; Dalgas et al., 2010; Heine et al., 2017; Kargarfard et al., 2012 ; Kargarfard et al., 2018 ; Petajan et al., 1996)	EDSS = 2-5.5	Entrenamiento aeróbico: 30-60 min. 1-5/ sem, por 3-15 sem.	No hay reducción clínicamente significativa en fatiga o participación en sociedad.
			Entrenamiento de resistencia: 2x/sem por 12 semanas	Mejoramiento general en fatiga, estado de ánimo y calidad de vida.
			Ejercicio acuático supervisado: 60 min, 3x/sem por 8 semanas	Mejoramiento en capacidad funcional, equilibrio y percepciones de fatiga.

Continuación de tabla 2
Ejemplos de estudios investigativos del entrenamiento en ejercicios para personas con EM

Resultado CIF	N.º de estudios	Características de participantes	Descripciones de los estudios	Hallazgos principales
Fuerza muscular	RCTs (p.ej. Broekmans et al., 2011 ; Dalgas et al., 2009 ; Mazzetti et al., 2000 ; Wens et al., 2015).	EDSS = 1–6.5	Resistencia de extremidades inferiores: 2-4 conjuntos de 8-15 RM; 2/semanas; 2-20 semanas. Entrenamiento cardiovascular de alta intensidad, combinado con entrenamiento de fuerza: por 12 semanas.	Mejoramiento en fuerza del flexor de extensor de rodilla, fuerza muscular, características contráctiles musculares pero sin caminar.
Aptitud cardiorrespiratoria	RCTs (p.ej. Petajan et al., 1996 ; Rampello et al., 2007 ; Zaenker et al., 2018)	EDSS = 2-6	Ciclo brazo/pierna: 3x/sem., 60% VO2max, 2x/sem x 8-15 sem.	Mayor VO2max, salida de fuerza, función física, capacidad aeróbica, bienestar emocional
			Ergometría de pierna: tasa de trabajo máxima 60-80%, 3x/sem por 8 semanas	Reducción de fatiga
			Entrenamiento de alta intensidad por intervalos con entrenamiento de resistencia
Movilidad	RCTs, (p.ej. Brændvik et al., 2016 ; Rampello et al., 2007, van den Ber et al., 2006)	EDSS = 2.5-6	Entrenamiento en caminadora vs. entrenamiento progresivo de fuerza: 30 min, 3x/sem por 8 semanas	Mayor pico de VO2 y fuerza Mejor perfil funcional de ambulación y economía en trabajo de caminar (no en velocidad del caminar o paso) (Rampello et al., 2007)
Fatiga	RCTs, (p.ej. Dalgas et al., 2009 ; Dalgas et al., 2010; Kalb et al., 2020 ; Petajan et al., 1996)	EDSS = 2.5-5.5	Ergómetro de ciclo de pierna por 8 sem. Ciclos de brazo/ pierna: 3x7sem., 60% VO2max, 2x/sem por 8-15 semanas	Mayor velocidad al caminar pero retorno a la base después de 8 semanas (Jonsdottir et al., 2018) Reducción en la fatiga general, física y psicológica.
			Ergometría de pierna: 60-80% tasa máxima de trabajo, 3x/sem por 8 sem	Reducción en la severidad de la fatiga.
			Otros programas de ejercicios: entrenamiento progresivo en resistencia.	Fatiga, estado de ánimo y calidad de vida mejoran y se mantienen a las 12 semanas.
Calidad de vida relacionada con la salud	ECTs, (p.ej. Dalgas et al., 2009; Dalgas et al., 2010; Heine et al., 2017; Kargarfard et al., 2012 ; Kargarfard et al., 2018 ; Petajan et al., 1996)	EDSS = 2-5.5	Entrenamiento aeróbico: 30-60 min. 1-5/ sem, por 3-15 sem.	No hay reducción clínicamente significativa en fatiga o participación en sociedad.
			Entrenamiento de resistencia: 2x/sem por 12 semanas	Mejoramiento general en fatiga, estado de ánimo y calidad de vida.
			Ejercicio acuático supervisado: 60 min, 3x/sem por 8 semanas	Mejoramiento en capacidad funcional, equilibrio y percepciones de fatiga.

Pruebas de ejercicios para prescripción y monitoreo

Los signos y síntomas asociados con la EM son variables y difieren entre unas personas y otras. Por eso, es importante que los programas de ejercicios se hagan a la medida para tomar en cuenta las capacidades e impedimentos individuales, las fluctuaciones de un día a otro en los síntomas relacionados con la EM, así como las condiciones ambientales (Latimer-Cheung et al., 2013). Antes de prescribir los ejercicios, debe realizarse una selección que incluya una valoración física completa y un registro histórico que incluya la EM, la historia funcional y de ejercicios, así como otros factores de riesgo, tales como los trastornos cardiovasculares, respiratorios y metabólicos. Esta evaluación debe realizarla un profesional clínico del ejercicio, como un fisiólogo de ejercicio acreditado o un fisioterapeuta, con un conocimiento cabal de la enfermedad.

En lo referente a la valoración de aptitud cardiorrespiratoria, la prueba directa de patrón oro de VO2max que involucra la recolección de medidas de intercambio de gases respiratorios durante el ejercicio graduado de cuerpo entero (p.ej. ergómetros, caminadoras o bicicletas estacionarias) se puede efectuar en personas con EM de baja a leve (EDSS ≤ 4 [Langeskov-Christensen et al., 2015]). Más allá de este nivel de discapacidad, la validez del VO2max es incierta porque los participantes tienen menor capacidad de alcanzar un ritmo cardíaco cercano a su ritmo cardíaco máximo (Heine et al., 2014). En forma alterna, en ausencia de equipo o en personas con EM más severa, el desempeño en la prueba de caminata de 6 minutos se puede usar para valorar la capacidad de caminata de resistencia (Cederberg et al., 2019) antes y después de los programas de entrenamiento aeróbico (Halabchi et al., 2017; Langeskov-Christensen et al., 2015).

Las evidencias recientes demuestran que la prueba de caminata de 2 minutos podría no ser una prueba válida de capacidad aeróbica en personas con EM (Beckerman et al., 2019). En forma alterna, la ergometría del ciclo de pierna submáxima, erguida o reclinada o la ergometría del ciclo de combinación brazo/pierna podría resultar indicada, y debería incluir la carga de trabajo y el ritmo cardíaco en estado constante para predecir el VO2max y/o registrar el RPE (Halabchi et al., 2017; Langeskov-Christensen et al., 2015). La valoración de fuerza muscular debe centrarse principalmente en las extremidades inferiores e incluir la prueba de los grupos musculares principales (por ejemplo, los flexores dorsales y plantares del tobillo, flexores y extensores de rodilla, abductores de cadera, aductores, flexores y extensores) y/o valoraciones funcionales tales como la prueba de sentarse y ponerse de pie cinco veces. Con respecto a la extremidad superior, que generalmente es menos afectada por la enfermedad, la prueba muscular debe guiarse principalmente por los informes que dé el paciente sobre la dificultad para realizar movimientos y tareas específicas. Las recomendaciones para la prueba de ejercicios en personas con EM se ofrecen en un artículo recientemente publicado (Halabchi et al., 2017). Deben diseñarse programas de ejercicios para abordar las principales presentaciones clínicas de un individuo y preocupaciones tales como sus deseos de mejorar la fuerza, la resistencia, el equilibrio, la fatiga y la movilidad, y/o reducir las caídas.

Tabla 3
Resumen de recomendaciones de ejercicio para personas con EM (aplicable solo para personas con EM con puntajes EDSS ≤ 6.5)

Nota. RM: repetición máxima ^a Basándose en la solidez de la evidencia hasta la fecha, las actuales recomendaciones aeróbicas se limitan a intensidad de leve a moderada a vigorosa (definiciones del American College of Sports Medicine), aunque el ejercicio de entrenamiento a intervalos de alta intensidad se ha aplicado en forma segura a individuos con EM.

^b Debido a la disfunción autonómica común en individuos con EM, el ritmo cardíaco puede no ser siempre una medida válida de la intensidad del ejercicio. Se recomienda la escala de Ritmos de Ejercitación Percibida (RPE); el ritmo es a partir de 20.

^c Todavía es insuficiente la evidencia de los beneficios del estiramiento. Sin embargo, dados los beneficios de los ejercicios de flexibilidad en la población adulta en general, los individuos con EM que han desarrollado contracturas de tobillo o espasticidad de moderada a severa pueden encontrar útil el estiramiento, al menos por un período breve.

	Entrenamiento en ejercicio aeróbico	Entrenamiento en ejercicio de resistencia
Frecuencia	2–3 sesiones/semana	2–3 sesiones/semana.
Intensidad a	40–60% de ritmo cardíaco máximo predicho o 40–60% de VO2max o RPF = 11–13. b	Inicialmente 1 serie de 8–15 repeticiones (7–80% de 1RM).
Tiempo	Inicialmente, 10–30 min por sesión.	2–4 min descanso entre series para evitar fatiga muscular.
Tipo	Ergometría de bicicleta, ergometría brazo-pierna, ergometría brazo, entrenadora elíptica. Remar y correr para los que tienen bajo EDSS.	Máquinas de pesas, pesas libres, poleas de cable o ejercicios de peso corporal (p.ej. sentarse y ponerse de pie), bandas elásticas de resistencia, ejercicios acuáticos y calistenia.
Progreso	Aumentar gradualmente hasta al menos 30 min por sesión. Avanzar hasta 5 sesiones/semana, hasta 40 min cada una a 70% VO2max u 80% de ritmo cardíaco máximo predicho y RPE acercándose a 15 de 20. Los clínicos también pueden considerar prescribir entrenamiento aeróbico a intervalos de alta intensidad, es decir, períodos alternos de actividad intensa con intervalos de actividad menos intensa (es decir, períodos activos de menor intensidad de ejercicio o períodos de descanso) como método de emplear sobrecarga progresiva.	Aumentar hacia 2–4 series de 8–15 repeticiones (75–80% de 1RM) dependiendo de la tolerancia individual. 5–10 ejercicios
Entrenamiento combinado	· Bien tolerado en individuos con EM. · Se recomienda que se realice en días alternos con iguales proporciones de entrenamiento de resistencia y aeróbico. · Si se realiza el mismo día, comenzar con entrenamiento de resistencia antes de pasar al entrenamiento aeróbico. · Aplicar frecuencia, intensidad, tiempo, tipo y progreso según se recomienda arriba para cada tipo de ejercicio.
Estiramiento c	· Recomendado para personas con EM con EDSS de 6.5 o más o para quienes tienen espasticidad (que se observa con frecuencia en la pantorrilla o en extensores de rodilla) o contracturas de articulaciones (que se observan con frecuencia en los tobillos). · El estiramiento puede hacerse en una posición de sentado a lo largo o posición de soportar peso (en un marco o usando cuña) o en postura boca abajo para extensores de rodilla. · Duración: 5-10 min.
Consideraciones especiales	· Se recomienda que todo entrenamiento de ejercicio, especialmente ejercicio de resistencia, se inicie y continúe bajo supervisión de profesionales clínicos de ejercicio. · Si hay obstáculos para empezar el ejercicio supervisado, se deben completar al menos dos sesiones supervisadas por profesionales clínicos de ejercicio antes de recomendar a individuos con EM que inicien un programa de entrenamiento en casa sin supervisión, o al menos hasta que la persona con EM se sienta cómoda y segura con un programa de entrenamiento en casa. Se recomienda la revisión regular. · Ajustar los niveles de dificultad del ejercicio para dar cabida a la fatiga. Algunos individuos con EM experimentan “intolerancia al ejercicio”. En esos casos, la prescripción de ejercicio puede centrarse solamente en mantener la movilidad funcional. · Reducir la intensidad del ejercicio durante la exacerbación aguda de los síntomas. · Minimizar el impacto de la intolerancia al calor, inducida por el ejercicio, tomando bebidas frías y/o haciendo ejercicio en un ambiente ventilado o de aire acondicionado.

Continuación de tabla 3
Resumen de recomendaciones de ejercicio para personas con EM (aplicable solo para personas con EM con puntajes EDSS ≤ 6.5)

	Entrenamiento en ejercicio aeróbico	Entrenamiento en ejercicio de resistencia
Frecuencia	2–3 sesiones/semana	2–3 sesiones/semana.
Intensidad a	40–60% de ritmo cardíaco máximo predicho o 40–60% de VO2max o RPF = 11–13. b	Inicialmente 1 serie de 8–15 repeticiones (7–80% de 1RM).
Tiempo	Inicialmente, 10–30 min por sesión.	2–4 min descanso entre series para evitar fatiga muscular.
Tipo	Ergometría de bicicleta, ergometría brazo-pierna, ergometría brazo, entrenadora elíptica. Remar y correr para los que tienen bajo EDSS.	Máquinas de pesas, pesas libres, poleas de cable o ejercicios de peso corporal (p.ej. sentarse y ponerse de pie), bandas elásticas de resistencia, ejercicios acuáticos y calistenia.
Progreso	Aumentar gradualmente hasta al menos 30 min por sesión. Avanzar hasta 5 sesiones/semana, hasta 40 min cada una a 70% VO2max u 80% de ritmo cardíaco máximo predicho y RPE acercándose a 15 de 20. Los clínicos también pueden considerar prescribir entrenamiento aeróbico a intervalos de alta intensidad, es decir, períodos alternos de actividad intensa con intervalos de actividad menos intensa (es decir, períodos activos de menor intensidad de ejercicio o períodos de descanso) como método de emplear sobrecarga progresiva.	Aumentar hacia 2–4 series de 8–15 repeticiones (75–80% de 1RM) dependiendo de la tolerancia individual. 5–10 ejercicios
Entrenamiento combinado	· Bien tolerado en individuos con EM. · Se recomienda que se realice en días alternos con iguales proporciones de entrenamiento de resistencia y aeróbico. · Si se realiza el mismo día, comenzar con entrenamiento de resistencia antes de pasar al entrenamiento aeróbico. · Aplicar frecuencia, intensidad, tiempo, tipo y progreso según se recomienda arriba para cada tipo de ejercicio.
Estiramiento c	· Recomendado para personas con EM con EDSS de 6.5 o más o para quienes tienen espasticidad (que se observa con frecuencia en la pantorrilla o en extensores de rodilla) o contracturas de articulaciones (que se observan con frecuencia en los tobillos). · El estiramiento puede hacerse en una posición de sentado a lo largo o posición de soportar peso (en un marco o usando cuña) o en postura boca abajo para extensores de rodilla. · Duración: 5-10 min.
Consideraciones especiales	· Se recomienda que todo entrenamiento de ejercicio, especialmente ejercicio de resistencia, se inicie y continúe bajo supervisión de profesionales clínicos de ejercicio. · Si hay obstáculos para empezar el ejercicio supervisado, se deben completar al menos dos sesiones supervisadas por profesionales clínicos de ejercicio antes de recomendar a individuos con EM que inicien un programa de entrenamiento en casa sin supervisión, o al menos hasta que la persona con EM se sienta cómoda y segura con un programa de entrenamiento en casa. Se recomienda la revisión regular. · Ajustar los niveles de dificultad del ejercicio para dar cabida a la fatiga. Algunos individuos con EM experimentan “intolerancia al ejercicio”. En esos casos, la prescripción de ejercicio puede centrarse solamente en mantener la movilidad funcional. · Reducir la intensidad del ejercicio durante la exacerbación aguda de los síntomas. · Minimizar el impacto de la intolerancia al calor, inducida por el ejercicio, tomando bebidas frías y/o haciendo ejercicio en un ambiente ventilado o de aire acondicionado.

Recomendaciones basadas en evidencias para el entrenamiento en ejercicios aeróbicos

Hay fuertes evidencias que respaldan la eficacia del entrenamiento en ejercicios aeróbicos para mejorar la aptitud cardiorrespiratoria en personas con EM (Langeskov-Christensen et al., 2015; Latimer-Cheung et al., 2013a; Latimer-Cheung et al., 2013b; Platta et al., 2016), y se ha comprobado que hay una variedad de ejercicios aeróbicos que son eficaces; entre ellos, están la ergometría (Oken et al., 2004; Heesen et al., 2003; Petajan et al., 1996), los ejercicios combinados de la parte superior del cuerpo y la inferior (máquina elíptica; Petajan et al., 1996), el entrenamiento en máquina caminadora (Brændvik et al., 2016; Newman et al., 2007; Pearson et al., 2015; van den Berg et al., 2006) y correr (Feys et al., 2019). Dependiendo del nivel de discapacidad de la persona con EM, inicialmente se recomienda una frecuencia de dos a tres sesiones por semana durante 10-30 minutos a intensidad moderada, lo cual corresponde a 40-60% de ritmo cardíaco máximo previsto o 40–60% VO2max (Kalb et al., 2020; Kim et al., 2019).

Un ritmo de ejercitación percibida (RPE) de 11-13 es una alternativa a la intensidad del ejercicio. Las estrategias avanzadas de entrenamiento aeróbico para personas con EDSS 0-4.5, según se estipula en las recomendaciones de ejercicio publicadas recientemente (Kalb et al., 2020), pueden incluir hasta cinco sesiones por semana, de hasta 40 min cada una, a un ritmo cardíaco predicho máximo de 80% y RPE que se acerca a 15 de 20. Dado que la disfunción autonómica, que es común en personas con EM, puede atenuar la respuesta de ritmo cardíaco al ejercicio, es aconsejable usar RPE para describir y monitorear la intensidad durante los ejercicios (Dalgas et al., 2008). Debido a la baja aptitud cardiorrespiratoria, se recomienda que las personas con EM inicien el entrenamiento en ejercicio aeróbico con una duración inicial del ejercicio de 10-15 minutos; luego, incrementar gradualmente la duración hasta llegar por lo menos 30 minutos en cada sesión (Kalb et al., 2020; Latimer-Cheung et al., 2013). También, se recomienda que durante los primeros 2-6 meses, el progreso se puede lograr ya sea mediante un aumento en la duración de las sesiones de ejercicios o mediante la adición de una sesión adicional en otro día (Dalgas et al., 2008).

El entrenamiento aeróbico a intervalos de alta intensidad, efectuado mediante la ergometría de ciclos, también parece ser seguro y eficaz para aumentar la aptitud en personas con EM (Kramer et al., 2014) y con las ventajas de que requiere menos y más breves sesiones de entrenamiento en comparación con el ejercicio de entrenamiento aeróbico continuo de moderada intensidad. Sin embargo, los proveedores de ejercicios deben monitorear de cerca a los pacientes durante y después de las sesiones de entrenamiento a intervalos de alta intensidad, particularmente en los inicios del programa, debido a los riesgos asociados con la disfunción autonómica relacionada con la EM (tanto cardiovascular como termorregulatoria). Otros beneficios del entrenamiento en ejercicio aeróbico (con menores niveles de evidencia) son el mejoramiento en la fortaleza muscular (Campbell et al., 2018; Petajan et al., 1996), el estado de ánimo y la calidad de vida, los incrementos en el nivel de actividad (Mostert y Kesselring, 2002) y la preservación de la integridad neuronal que conduce a una reducción en la discapacidad a largo plazo (Prakash et al., 2010).

Se señala que la mayoría de los estudios sobre el ejercicio aeróbico hasta la fecha solo han incluido a personas con EM con EDSS ≤ 6.5. Por lo tanto, las recomendaciones de ejercicios aeróbicos en la presente Ponencia son más aplicables a esas personas. Para personas con EDSS > 6.5, por favor remítase a recomendaciones publicadas recientemente (Kalb et al., 2020). Las personas con EDSS > 6.5 suelen estar demasiado débiles como para generar la fuerza adecuada para el ejercicio aeróbico. En este grupo se ha usado el ejercicio voluntario en bicicleta con estimulación eléctrica funcional adicional para provocar una aptitud cardiorrespiratoria agudamente mejorada (Edwards et al., 2017; Reynolds et al., 2015). Sin embargo, la evidencia para el uso de estimulación eléctrica funcional todavía es débil. Otras modalidades de ejercicio han incluido la ergometría de brazo y ejercicios adaptados tales como el entrenamiento de soporte de peso corporal en máquina caminadora (Edwards y Pilutti, 2017), así como un programa de marco erguido en aquellas personas que tienen esclerosis múltiple progresiva severa (Freeman et al., 2019).

Recomendaciones basadas en evidencias para el entrenamiento de ejercicios de resistencia

Los efectos beneficiosos del entrenamiento de resistencia para mejorar la fuerza muscular en personas con EM también están claramente establecidos (Fisk et al., 1994; Kjølhede et al., 2012; Latimer-Cheung et al., 2013, Mañago et al., 2019). Cierto número de pruebas aleatorias controladas de alta calidad han demostrado que 8-20 semanas de entrenamiento de resistencia supervisado, efectuado 2-3 veces por semana a una intensidad moderada (70-80% de RM máxima de 1 repetición), aumenta significativamente la fuerza muscular en personas con EM (Dalgas et al., 2009; Dalgas et al., 2010; Dood et al., 2011; DeBolt y McCubbin, 2004), como se ve en la Tabla 2. En cuanto a los efectos del entrenamiento de resistencia sobre la capacidad funcional, el equilibrio y las medidas reportadas por el paciente (como la calidad de vida y estado de ánimo), la evidencia es positiva pero menos fuerte (Kjølhede et al., 2012).

El entrenamiento de resistencia se puede lograr usando diferentes formas de resistencia, como pesas libres, máquina de pesas o el peso del propio cuerpo, que se pueden ajustar a las capacidades del paciente y del entorno para garantizar la seguridad y la eficacia. Para el entrenamiento de resistencia, lo más eficaz son las máquinas de pesas, las pesas libres y las poleas de cable (Dalgas et al., 2008; Latimer-Cheung et al., 2013). Como alternativa, los ejercicios que utilizan bandas de resistencia elásticas, el peso del propio cuerpo del participante (p.ej. ejercicios de sentarse y ponerse de pie), la calistenia y los ejercicios acuáticos también pueden ser beneficiosos para mejorar la fuerza muscular (Latimer-Cheung et al., 2013). Durante la fase inicial de entrenamiento se recomiendan los volúmenes cercanos a una repetición máxima (RM) de 15. A partir de ahí, los volúmenes deben ir aumentando progresivamente hacia 2-4 series de 8–15 RM (Dalgas et al., 2008; Latimer-Cheung et al., 2013), dependiendo de la tolerancia del individuo.

Para evitar la fatiga muscular son esenciales los períodos de descanso de 2-4 minutos (Latimer-Cheung et al., 2013; Sandoval, 2013). La literatura sobre el tempo del ejercicio de resistencia (la velocidad en concéntricos vs. excéntricos) en EM es escasa. Existe evidencia conflictiva respecto a los efectos de la modalidad de ejercicio de fortalecimiento en personas con EM: mientras que algunos estudios parecen demostrar efectos beneficiosos del ejercicio excéntrico (Samaei et al., 2016), otros no, y recomiendan el entrenamiento por medio de contracciones musculares concéntricas (Ponichtera et al., 1992). Además, debido a las fluctuaciones en los episodios de fatiga relacionados con EM, el entrenamiento de resistencia exige modificación regular entre una sesión y otra (Halabchi et al., 2017).

Una frecuencia de entrenamiento de 2-3 veces por semana ha demostrado ser bien tolerada y ha producido mejoras significativas en personas con EM (Dalgas et al., 2008; Halabchi et al., 2017). Si bien el entrenamiento aeróbico y el de resistencia pueden realizarse el mismo día por razones logísticas (p.ej. que el paciente va al gimnasio de la clínica solo dos veces por semana), las sesiones de entrenamiento de resistencia necesitan ser programadas al menos un día aparte para permitir la recuperación muscular (Latimer-Cheung et al., 2013). En general, se recomienda un programa de entrenamiento de resistencia de todo el cuerpo que incluya 5-10 ejercicios (Dalgas et al., 2008; Halabchi et al., 2017; Kalb et al., 2020; Kim et al., 2019). La mayoría de los ejercicios deberán centrarse en las extremidades inferiores, ya que generalmente estas son más afectadas por la EM (Schwid et al., 1999). Se recomienda que el profesional de ejercicio prescriba ejercicios que empleen las áreas del cuerpo menos afectadas por la EM, a fin de alcanzar intensidades más altas. Respecto al orden de la realización de los ejercicios, los de grupos musculares grandes deben efectuarse antes de los de grupos musculares pequeños, y los de múltiples articulaciones antes de los de una sola articulación (Dalgas et al., 2008). Al igual que en las personas sanas, debe seguirse el progreso desde los ejercicios de cadena kinética cerrada hacia los de cadena kinética abierta, por ejemplo, de las máquinas a las pesas libres. Finalmente, es importante que el entrenamiento de resistencia se emprenda bajo la supervisión de profesionales en ejercicio experimentados, al menos hasta que la persona con EM se sienta cómoda con el programa de entrenamiento (Dalgas et al., 2008; Mazzetti et al., 2000).

Recomendaciones basadas en evidencias para la combinación de entrenamiento aeróbico y de resistencia

A pesar de las discrepancias en cuanto a intensidades o frecuencia del ejercicio, todas las recomendaciones y lineamientos concuerdan en que las personas con EM que tienen discapacidad de leve a moderada (EDSS ≤ 6.5) necesitan participar en un entrenamiento combinado de aeróbico y resistencia. Si bien el número de publicaciones sobre esta modalidad de ejercicio sigue siendo limitado, parece ser bien tolerado en personas con EM (Romberg et al., 2004; Zaenker et al., 2018; Wens et al., 2015; Wens et al., 2017). Por ejemplo, se ha mostrado que el ejercicio cardiovascular a intervalos de alta intensidad (RPE = 14-16) combinado con el entrenamiento de resistencia es seguro y bien tolerado, y que puede mejorar la capacidad de caminar y el equilibrio así como reducir la depresión, la fatiga y la gravedad de la enfermedad en personas con EM (Grazioli et al., 2019).

Se recomienda que el entrenamiento combinado incluya dos sesiones de cada tipo de ejercicio por semana: al menos 30 min de ejercicio aeróbico de moderada intensidad dos veces por semana, y ejercicios de fortalecimiento de los músculos principales (débiles) dos veces por semana (Latimer-Cheung et al., 2013). El entrenamiento aeróbico y el de resistencia se pueden realizar en días alternos o el mismo día (Dalgas et al., 2008; Latimer-Cheung et al., 2013). Para entrenamiento en el mismo día, se recomienda que la sesión comience con resistencia y termine con aeróbico. Hay que seguir las recomendaciones descritas anteriormente respecto a modalidades, frecuencia, duración y progreso para el entrenamiento en ejercicio aeróbico y el de resistencia cuando se diseña un programa de entrenamiento combinado para personas con EM.

Se han investigado otros tipos de ejercicio en un número limitado de estudios en el contexto de mejorar algunos síntomas en personas con EM. Para la mayoría de esas modalidades de ejercicio, existe una ausencia de evidencias investigativas. Tanto las reseñas sistemáticas como las pequeñas pruebas clínicas aleatorias (RCT, por sus siglas en inglés) muestran efectos prometedores de ejercicios de equilibrio y paso en los resultados de equilibrio (Arntzen et al., 2020; Carling et al., 2017; Gunn et al., 2015; Hayes et al., 2019; Hoang et al., 2016; Kos et al., 2008). En lo que respecta al entrenamiento de flexibilidad, si bien los lineamientos de ejercicio y la recomendación en EM (Halabchi et al., 2017; Latimer-cheung et al., 2013) alientan su práctica para evitar las contracturas musculares y reducir la espasticidad, faltan evidencias publicadas de que esa afirmación sea válida. Una revisión sistemática por Latimer-Cheung et al. (2013) reportó efectos prometedores de una gama de actividades físicas, incluyendo el yoga y el ejercicio acuático, para reducir la fatiga sintomática; pero la evidencia de efectos beneficiosos varía mucho entre los estudios. Desde una perspectiva de prescripción de ejercicios, la práctica de algunas de estas actividades, particularmente los ejercicios de equilibrio (Hayes et al., 2019), debe recomendarse además del entrenamiento de resistencia y el entrenamiento aeróbico, para los cuales existen fuertes evidencias de beneficios relacionados con la EM.

Otra limitación investigativa es que la mayoría de las RCT que evalúan los beneficios del ejercicio han dejado por fuera a personas con EM que tengan 65 años de edad o más. Por consiguiente, los lineamientos para ejercicio desarrollados hasta la fecha son aplicables principalmente para personas con EM que tengan menos de 65 años (Dalgas et al., 2008; Halabchi et al., 2017; Kalb et al., 2020; Kim et al., 2019; Latimer-cheung et al., 2013). Algunas RCT recientes han incluido a personas con EM mayores de 65 años (por ejemplo, Arntzen et al., 2020; Carling et al., 2017; Jonsdottir et al., 2018), pero todavía es insuficiente la evidencia que existe para desarrollar lineamientos definitivos sobre los tipos y dosis óptimos de ejercicios para personas mayores con EM. Hasta que se desarrollen esos lineamientos específicos para EM para personas mayores, se recomienda que se sigan los lineamientos del American College of Sports Medicine para adultos de 65 años y más: hacer ejercicio hasta 5 días/semana con ejercicios de moderada intensidad o hacer ejercicios hasta 3 días/semana con ejercicios de intensidad vigorosa, siempre y cuando sean individuos que no tienen trastornos cardiovasculares, respiratorios o metabólicos, etc., que impidan esas actividades (Garber et al., 2011).

5. Consideraciones especiales

Existe buena evidencia de que el ejercicio regular mejora la fatiga, uno de los síntomas más debilitantes en la EM que tiene un impacto significativo virtualmente sobre todas las actividades funcionales de la vida diaria en las personas que padecen de ese mal (Latimer-Cheung et al., 2013; Romberg et al., 2005). Hay dos tipos de fatiga en la EM (Kos et al., 2008): la primaria, que está directamente relacionada con los mecanismos de la enfermedad (disfunción de los circuitos neuronales del sistema nervioso central que son secundarios a una creciente inflamación, reducción en el metabolismo de glucosa, atrofia cerebral y lesiones difusas de desmielinización y axonales), y la fatiga de EM secundaria, que se debe a factores no específicos de la enfermedad, tales como trastornos del sueño, depresión, impedimentos cognitivos y desacondicionamiento.

Una reseña reciente indicaba que el ejercicio tiene el potencial de aliviar tanto la fatiga primaria como la secundaria (Langeskov-Christensen et al., 2017). La fatiga en EM se mide frecuentemente con cuestionarios de informe propio del paciente, tales como Escala de Gravedad de la Fatiga, Escala de Impacto de la Fatiga o Escala Modificada de Índice de Fatiga, así como subescalas de cuestionarios más largos (Krupp, 2004; Zijdewind et al., 2016). Varias RCT de alta calidad, con puntajes ≥ 7 en la Base de Datos de Evidencia de Fisioterapia (PEDro [Bhogal et al., 2005]), que califica las pruebas en una escala de 0 (baja calidad) a 10 (alta calidad), reportaron mejoras significativas en la fatiga general después de 8-12 semanas de ejercicio aeróbico, ejercicio de resistencia o una combinación de ambos tipos de entrenamiento.

Los programas implicaban ejercicio en bicicleta de moderada intensidad (30% - 60% de ritmo máximo de trabajo) durante 40-60 min, 3 veces por semana (Dalgas et al., 2009; Petajan et al., 1996), o entrenamiento de resistencia con un volumen de 3 series de 8-15 RM, 2 veces por semana (Dalgas et al., 2010). Se ha encontrado que otras formas de ejercicio, tales como el yoga (Oken et al., 2004) y el ejercicio acuático (Kargarfard et al., 2012; Tallner et al., 2012) reducen algunos aspectos de la fatiga. Una reseña de Cochrane informó que el entrenamiento aeróbico, el entrenamiento mixto (p.ej. entrenamiento de fuerza muscular y entrenamiento aeróbico) y otros tipos de entrenamiento (p.ej. yoga) pueden reducir la fatiga reportada por el paciente (Heine et al., 2015). Sin embargo, los resultados de esta revisión sistemática deben interpretarse con cautela, ya que los autores señalaron algunos problemas metodológicos importantes: las terapias no se dirigían específicamente a la fatiga, y la mayoría de las pruebas no incluían explícitamente a personas que experimentaban fatiga ni usaban una medida validada de la fatiga como medida principal del resultado (Heine et al., 2015). Una prueba reciente reportó que el entrenamiento aeróbico en pacientes de EM con fatiga severa no conduce a una reducción clínicamente significativa de la fatiga ni a un aumento en la participación social cuando se compara con una intervención de control de baja intensidad (Heine et al., 2017).

La fatiga suele ser el factor principal que desanima a las personas con EM para adoptar el ejercicio o apegarse a un programa de ejercicios a mayor plazo. Las personas con EM que no están acostumbradas a hacer ejercicio pueden experimentar inicialmente un aumento en la fatiga post-ejercicio, la cual puede darse después de un breve período de ejercicio con un esfuerzo relativamente leve. La fatiga post-ejercicio es percibida a veces, erróneamente, como una exacerbación de la EM. Los profesionales clínicos podrían necesitar explicarles a los pacientes preocupados que las recaídas en la EM no son causadas por el entrenamiento en ejercicio (Tallner et al., 2012) y que, con ejercicio y actividad física regular, los sistemas musculoesquelético, cardiorrespiratorio y nervioso central se van adaptando lentamente, y los niveles de fatiga deben disminuir. Para promover que se completen los ejercicios y se reduzca la fatiga inducida por el ejercicio, los profesionales clínicos pueden considerar también prescribir el entrenamiento aeróbico por intervalos, como períodos alternos de actividad intensa con intervalos de actividad menos intensa o períodos de descanso, en personas con EM con bajos niveles de discapacidad (Campbell et al., 2018).

En relación con la fatiga de la EM, durante la actividad física o la exposición a ambientes calientes, como baños en tina caliente, las personas con EM pueden experimentar intolerancia al calor (Davis et al., 2018), la cual se caracteriza típicamente por rápidos accesos de fatiga o un empeoramiento de los síntomas sensoriales y motores relacionados con la EM, tales como entumecimiento y hormigueo, problemas visuales y debilidad muscular. A esto se lo conoce a menudo como fenómeno de Uhthoff (o síndrome de Uhthoff, signo de Uhthoff o síntoma de Uhthoff), y se define como la exacerbación de los síntomas relacionados con EM durante la exposición al calor (ambiental o metabólico). Si bien los mecanismos subyacentes responsables por el fenómeno de Uhthoff siguen siendo inconcluyentes, generalmente se considera que un aumento en la temperatura central de ~0.5 °C puede ralentizar u obstaculizar la conducción de los nervios desmielinizados y producir intolerancia al calor (Davis y Jacobson, 1971; Rasminsky, 1973). Este es uno de los factores más comunes que afectan la capacidad de ejercicio de las personas con EM.

Hay una escasez de investigación sobre soluciones eficaces para reducir el impacto de la intolerancia al calor sobre la capacidad de ejercicio en la EM. Sin embargo, existen estrategias de enfriamiento recomendadas para mejorar la intolerancia al calor durante el ejercicio, como tomar agua fría durante el ejercicio (Chaseling et al., 2018), inmersión parcial en agua fría antes de exponerse al calor (White et al., 2000) o el uso de una prenda de enfriamiento (Capello et al., 1995). Otras medidas para reducir el impacto de la intolerancia al calor durante el ejercicio son utilizar un abanico o usar ropa holgada para una buena ventilación. Además, la hidroterapia constituye otra opción de ejercicio para las personas sensibles al calor. Para esto, la temperatura recomendada del agua es ~27-29 °C (White y Dressendorfer, 2004). Finalmente, a las personas con EM hay que advertirles que durante el ejercicio pueden esperar síntomas sensoriales como cosquilleo o entumecimiento, que estos cambios sensoriales son temporales y tienen pocas probabilidades de causar algún efecto deletéreo sobre la fatiga y la función (Smith et al., 2006).

El alto riesgo de caídas es otra consideración especial a la hora de diseñar el entrenamiento en ejercicios para personas con EM (Nilsagard et al., 2015). Como se describió anteriormente, se observó un aumento en la tasa de caídas en personas con EM con uno o más de los siguientes factores: puntajes más altos de EDSS, uso de ayudas para la movilidad, impedimentos cognitivos, mal equilibrio y coordinación, fatiga severa y déficits sensoriales y propioperceptivos (Nilsagård et al., 2015). Para aquellos que tienen alto riesgo de caerse durante el entrenamiento en ejercicio, se debe proveer una supervisión cercana, ya sea por parte de los fisiólogos de ejercicio o por los cuidadores. Al entrenamiento recomendado en ejercicios aeróbicos y de resistencia se deben agregar ejercicios adicionales que busquen mejorar el equilibrio y la movilidad funcional (Arntzen et al., 2020; Gunn et al., 2015; Hoang et al., 2016; Nilsagård et al., 2014). Si bien no existe evidencia publicada de investigaciones de que la intolerancia ortostática (p.ej. los desmayos) pueda contribuir a las caídas en personas con EM, los proveedores de ejercicio que trabajan con pacientes que presentan esos síntomas deben estar conscientes de este riesgo potencial.

Aproximadamente el 70-80% de personas con EM experimentan la enfermedad con un ciclo de remisión en caídas. Una recaída (o exacerbación o ataque) en EM se define como una serie nueva o empeorada de síntomas neurológicos, que dura >24 h antes de estabilizarse o resolverse en cierto momento, ya sea parcial o completamente (Confavreux et al., 2000). El tratamiento principal para una recaída de EM es la prescripción de corticosteroides, administrados ya sea en forma intravenosa u oralmente. Sin embargo, la recuperación de las recaídas suele ser incompleta, y muchas personas con EM experimentan discapacidades residuales. El ejercicio se considera parte del manejo de las recaídas y los lineamientos publicados recomiendan que los programas de ejercicio sean modificados o temporalmente descontinuados hasta que los síntomas sean estables (Kim et al., 2019). La evidencia actual sugiere que el ejercicio, combinado con la terapia de corticosteroides, mejora la discapacidad relacionada con EM y la calidad de vida posterior a las recaídas, y puede ser más beneficiosos para promover la recuperación de las recaídas que la terapia de esteroides por sí sola (Craig et al., 2003; Nedeljkovic et al., 2016).

6. Lagunas en la literatura

Sobre la base de las lagunas identificadas en las secciones anteriores, se requiere investigación ulterior para identificar las óptimas intervenciones de ejercicio seguro y disfrutable para maximizar los beneficios de salud para personas con EM. Las futuras investigaciones deben emprender RCT grandes y bien diseñadas para:

1. proveer evidencias para las dosis óptimas de entrenamiento en ejercicio (intensidad, frecuencia, duración y modalidad) para personas con EM con discapacidad severa (EDSS > 6.5), diversos subtipos de EM, así como para personas de mayor edad con EM,

2. determinar los tipos de ejercicios que pueden reducir el riesgo de caídas para personas con EM,

3. determinar los efectos a largo plazo del entrenamiento en ejercicio para personas con EM (por ejemplo, seguimiento ≥ 1 año), y

4. determinar los efectos de las modalidades y dosis de ejercicios sobre los factores neurotróficos que se sabe son neuroprotectores, ralentizando potencialmente el avance de la EM.

7. Resumen

La EM es una enfermedad crónica y progresiva que conduce a una creciente discapacidad en la mayoría de las personas que la padecen. Se caracteriza por síntomas físicos y mentales significativos, en particular la debilidad muscular, impedimentos para caminar, problemas de equilibrio, fatiga, impedimento cognitivo, depresión y menor aptitud cardiorrespiratoria. Las personas con EM se encuentran en riesgo de desarrollar condiciones relacionadas con la inactividad, tales como enfermedades cardiovasculares. Algo alentador es que ahora hay evidencia de respaldo de que las intervenciones de ejercicio pueden conducir a beneficios a corto plazo para personas con EM, no solo a nivel de impedimentos, sino también en los niveles funcional y de participación. Hasta la fecha, existe fuerte evidencia en favor de la terapia de ejercicios comparada con la terapia sin ejercicio en lo referente a fortaleza muscular, aptitud cardiorrespiratoria y actividades relacionadas con la movilidad.

Para beneficios óptimos en fortaleza muscular y de tipo cardiorrespiratorio, las personas con EM que tienen incapacidad de leve a moderada (EDSS ≤ 6.5) necesitan involucrarse en ejercicios aeróbicos de intensidad moderada, por lo menos 30 minutos dos veces por semana, y ejercicios de fortalecimiento de fortalecimiento de músculos principales (débiles) dos veces por semana. Se recomienda que, adicionalmente, se hagan ejercicios de entrenamiento en equilibrio. Los programas de ejercicio deben diseñarse para abordar los principales impedimentos y preocupaciones de las personas, para tomar en cuenta las condiciones ambientales y para adaptarse a la fluctuación diaria de los síntomas relacionados con la EM.

Información de fondos

El Dr. Phu Hoang recibe fondos de una Beca para Proyectos de MS Research Australia (2017-2019).

La Dra. Jasmine Menant recibe fondos de una Beca del Proyecto Nacional de Investigación Sanitaria y Médica.

El Prof. Stephen Lord y el Prof. Simon Gandevia reciben fondos de las Sociedades Nacionales de Investigación Sanitaria y Médica.

Declaración de enunciado de interés

Los autores no tienen ningún conflicto de interés.

Confirmación de cumplimiento ético

Confirmamos el Cumplimiento Ético de la declaración de postura ESSA sobre el ejercicio para personas con esclerosis múltiple de leve a moderada.

Agradecimiento

Agradecemos los comentarios constructivos internos aportados por Exercise & Sports Science Australia.

Traducción al español: Carlos Alonso Vargas Dengo, traductor independiente, Costa Rica.

8. Referencias

Amatya, B., Khan, F., y Galea, M. (2019). Rehabilitation for people with multiple sclerosis: an overview of Cochrane Reviews. Cochrane Database of Systematic Reviews, (1). http://dx.doi.org/10.1002/14651858.cd012732.pub2

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Notas

Información adicional

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