ESTUDIOS PARASITOLÓGICOS Y ZOONÓTICOS DE LA ARDILLA DE VIENTRE ROJO Callosciurus erythraeus INTRODUCIDA EN ARGENTINA Y SU RELACIÓN CON LA COMUNIDAD DE MAMÍFEROS DEL AMBIENTE RECEPTOR

Tesis de Doctorado (211 pp.) en Ciencias Aplicadas, defendida el 9 de diciembre de 2015 por A. Cecilia Gozzi <aceciliagozzi@yahoo.com.ar>. Lugar: Universidad Nacional de Luján, Argentina. Director: M. Laura Guichón. Codirector: Marcela Lareschi. Miembros del Tribunal: Luis Antonio Merino, Mariano Lisandro Merino y Santiago Nava.

La ardilla de vientre rojo Callosciurus erythraeus es un roedor sciúrido nativo del sudeste asiático que fue intencionalmente introducido en Argentina en 1970. Actualmente existen varios focos de invasión en el país originados por la liberación de individuos. Este trabajo estudia la fauna parasitaria de C. erythraeus y su potencial zoonótico en Argentina. La introducción de una nueva especie, potencial hospedadora, puede dar lugar a que ingresen nuevos parásitos o enfermedades o a que participe en la epidemiología de enfermedades preexistentes en su nuevo ambiente. Este nuevo escenario puede generar modificaciones en la dinámica parásito-hospedador e impactar en la salud humana o animal (domésticos y silvestres). Por otro lado, de acuerdo a la hipótesis de liberación de enemigos, las especies introducidas pierden sus parásitos naturales y se liberan de su regulación, lo que les permitiría alcanzar densidades poblacionales mayores a las de su rango de distribución natural. Los parásitos también pueden estar involucrados en el éxito de invasión a través de lo que se conoce como competencia aparente, que ocurre cuando dos especies hospedadoras comparten una especie de parásito. En este contexto pueden existir efectos negativos para las especies de la comunidad receptora a través del proceso de “spill over” (parásitos introducidos junto con la especie invasora son transmitidos a los hospedadores de la comunidad que fue invadida) y de “spill back” (la especie invasora adquiere parásitos de especies nativas y se los transfiere nuevamente, actuando ahora como un reservorio de parásitos nativos). Por otro lado, pueden existir efectos positivos para las especies de la comunidad receptora a partir de un efecto de dilución, definido como una reducción en el riesgo de enfermedad o de infección debido a un aumento en la diversidad de especies potencialmente hospedadoras. El objetivo de este trabajo de tesis fue describir la fauna parasitaria (artrópodos, helmintos, protozoos) y el potencial zoonótico de C. erythraeus en Argentina, y determinar si las asociaciones parásito-ardilla se establecen en función de la comunidad de mamíferos no voladores que utilizan el mismo ambiente, relacionando lo encontrado con el éxito de invasión de la especie. Entre 2008 y 2010 se tomaron muestras de C. erythraeuscapturadas en el principal foco de invasión por su antigüedad y expansión, foco Luján (provincia de Buenos Aires), y en otros tres focos de invasión confirmados hasta 2010: focos Escobar (provincia de Buenos Aires), Cañada de Gómez (provincia de Santa Fe) y La Cumbrecita (provincia de Córdoba). En el año 2010 también se tomaron muestras de mamíferos simpátricos no voladores dentro del foco Luján. Se obtuvieron muestras de cepillado de pelaje para detectar ectoparásitos y de vísceras (solo para ardillas) y de heces para evaluar la presencia de parásitos gastrointestinales (helmintos y protozoos).

Los resultados indicaron que C. erythraeus en Argentina se encuentra libre de sus parásitos naturales y está parasitada por especies adquiridas en el nuevo ambiente, que están presentes en mamíferos de la comunidad receptora (Akodon azarae, Oligoryzomys spp. y Didelphis albiventris). Se hallaron tres taxa de ectoparásitos asociados a C. erythraeus: la pulga Polygenis .Polygenis. rimatus (Insecta: Siphonaptera), los ácaros mesostigmata Androlaelaps fahrenholzi (Laelapidae) y Ornithonyssus cf. bacoti (Macronys- sidae) y larvas de moscas pertenecientes al género Cuterebra (Oestridae: Cuterebrinae). Estas son especies de ectoparásitos generalistas (con excepción de las larvas del género Cuterebra) y hasta el momento se trata de asociaciones ocasionales, pudiendo ser C. erythraeus hospedadora auxiliar de algunas de estas especies. Con respecto a los parásitos gas- trointestinales, no se hallaron huevos de helmintos ni quistes de protozoos en heces de C. erythareus, pero se hallaron dos ejemplares de nematodes pertenecientes a los géneros Stilestrongylus (Nematoda: Strongylida: Heligmonellidae) y Pterygodermatites (Nematoda: Spirurida: Rictulariidae) en vísceras de esta especie. En los mamíferos simpátricos capturados se encontraron distintas especies de ectoparásitos (ácaros, pulgas y larvas de dípteros) y se encontraron huevos de helmintos (nematodes y cestodes) y quistes de protozoos (coccidios). En el caso de los ectoparásitos, los valores de prevalencia y de intensidad media alcanzados en los mamíferos simpátricos fueron, en forma general, mayores a los obtenidos para C. erythraeus.

La existencia de barreras ecológicas de encuentro y de compatibilidad estarían dificultando que C. erythraeus sea colonizada por parásitos presentes en la comunidad receptora. Así mismo, la ausencia de mamíferos filogenéticamente cercanos o que cumplan un rol ecológico similar a C. erythraeus estaría determinando la baja adquisición de parásitos. Con relación al nivel de parasitismo, la prevalencia e intensidad media de macroparásitos es menor en C. erythraeus que en otros mamíferos simpátricos de la comunidad receptora, mientras que la riqueza de macroparásitos hallada es menor al registro de estas especies en su rango de distribución nativo. La ausencia de parásitos específicos puede deberse a un bajo número de individuos introducidos o características del nuevo ambiente.

Para evaluar el potencial zoonótico en Argentina, se analizaron muestras de riñón, heces y suero sanguíneo de C. erythraeus para el diagnóstico de Leptospira sp. (focos Luján y Cañada de Gómez) Salmonella spp. (foco Luján) y Toxoplasma gondii(foco Luján), respectivamente. Se obtuvieron resultados positivos para el diagnóstico de leptospiras en muestras del foco Cañada de Gómez. Este estudio muestra por primera vez que C. erythraeus es portadora renal de Leptospira interrogans y, si bien C. erythraeus no representaría un riesgo mayor para la salud pública en la actualidad, sí podría estar involucrada en la epidemiología de la leptospirosis.

Con respecto a las relaciones entre C. erythraeus y sus parásitos, se podría decir que actualmente se está transitando una etapa de establecimiento de nuevas asociaciones parásito-hospedador y que los resultados obtenidos apoyan la hipótesis de liberación de enemigos. En este sentido, la riqueza de macroparásitos de C. erythraeus en su rango de distribución nativo es mayor a la encontrada en Argentina. Por otro lado, al comparar la prevalencia de macroparásitos con la densidad poblacional en el foco de Luján y en otros focos existentes en países donde también fue introducida (Japón, Francia y Bélgica), se observa una mayor prevalencia de macroparásitos en los sitios con menor densidad poblacional. Al realizar la misma comparación, pero utilizando la riqueza de macroparásitos, se observa que la riqueza de macroparásitos en Luján es mayor a la registrada para las otras poblaciones. Si bien este resultado no concuerda con la hipótesis de liberación de enemigos, debe tenerse en cuenta que las especies de macroparásitos asociados a C. erythraeus en Argentina son especies con baja especificidad adquiridas en el nuevo ambiente, mientras que no se hallaron parásitos naturales introducidos con la especie. Esto sugiere que no solo hay que tener en cuenta la riqueza específica de parásitos, sino que también es importante analizar la identidad de las especies parásitas y sus características cuando se pretende relacionar la posible liberación de enemigos con el éxito de invasión de una especie. Los resultados indican también que no existen evidencias negativas asociadas a los procesos de “spill over” y de “spill back”, como tampoco consecuencias positivas para los mamíferos nativos por el “efecto de dilución”. El posible cambio del tipo e intensidad a lo largo del tiempo de las asociaciones entre C. erythraeus y los parásitos hallados en este trabajo demuestra la necesidad de continuar estos estudios. Esto adquiere particular relevancia sanitaria porque las ardillas son capturadas y comercializadas como mascotas, por considerársela una especie carismática.