SECCIÓN ESPECIAL - NOTA
ANOMALÍAS REPRODUCTIVAS EN HEMBRAS DE ROEDORES SIGMODONTINOS COLECTADOS EN EL NORTE DEL DEPARTAMENTO DE LA PAZ (BOLIVIA)
Reproductive abnormalities in wild female sigmodontine rodents from northern La Paz, Bolivia
ANOMALÍAS REPRODUCTIVAS EN HEMBRAS DE ROEDORES SIGMODONTINOS COLECTADOS EN EL NORTE DEL DEPARTAMENTO DE LA PAZ (BOLIVIA)
Mastozoología Neotropical, vol. 28, núm. 1, p. 531, 2021
Sociedad Argentina para el Estudio de los Mamíferos
Recepción: 22 Septiembre 2020
Aprobación: 03 Febrero 2021
Resumen: Anormalidades reproductivas en organismos silvestres se describen con poca frecuencia. En esta nota reportamos la presencia de fetos extrauterinos, un caso de cuerno uterino supernumerario y litopediones, en tres especies comunes de roedores sigmodontinos del norte del departamento boliviano de La Paz: Akodon dayi, Euryoryzomys nitidus . Oligoryzomys microtis. Lo encontrado se puede deber a un debilitamiento en las paredes de los cuernos uterinos. Es destacable que tres de los cuatro casos detectados provengan de zonas de cultivo, situación que podría sugerir una vinculación causal con agroquímicos.
Palabras clave: Akodon, fetos extrauterinos, Euryoryzomys, Oligoryzomys, útero.
Abstract: Reproductive abnormalities in wild organisms are rarely reported. In this note we describe the presence of abdominal pregnancies, supernumerary uterine horn, and lithopedions in three common species of sigmodontine rodents of the Northern La Paz Department (Bolivia): Akodon dayi, Euryoryzomys nitidus and Oligoryzomys microtis. These may be due to a weakening in the walls of the uterine horns. It is noteworthy that four of the five cases found come from agricultural areas, which could suggest a causal link with agrochemicals.
Keywords: Akodon, abdominal pregnancies, Euryoryzomys, Oligoryzomys, uterus.
La reproducción es uno de los aspectos más importantes en la evolución de los rasgos de la historia de vida de cualquier organismo, de la cual se derivan importantes características conductuales, fisiológicas y ecológicas (Stearns & Hoekstra 2005). Por ello, es interesante documentar casos de alteraciones reproductivas en especies silvestres (Jerome & Hendrickx 1982; Hughes 2019). Entre estas alteraciones está la preñez ectópica o extrauterina, es decir, aquellas que ocurren fuera de la cavidad uterina, existiendo dos tipos: tubárico y abdominal (Corpa 2006). El más frecuente es el abdominal, presentando dos formas: i) el óvulo (que puede estar o no fecundado) sale de la matriz y se adhiere al intestino o, ii) se verifica la ruptura del oviducto o del útero después de la implantación del feto, por una presión o trauma (Smith et al. 1989).
El conocimiento de la biología de roedores sudamericanos se ha incrementado exponencialmente en las últimas décadas; sin embargo y con la excepción de algunas regiones mejor conocidas (Silva et al. 2015), persiste un vacío importante en lo que hace a su biología reproductiva básica (Patton et al. 2015; Pardiñas et al. 2017). Los roedores son un grupo diverso y abundante en el Neotrópico y por sus características morfológicas y reproductivas, resultan ideales para estudios demográficos y de dinámicas poblacionales (Rocha et al. 2017). Estas características los hacen potenciales bioindicadores de perturbaciones ambientales (Durán-Antonio & González-Romero 2018).
En la presente contribución reportamos casos de anormalidades reproductivas en tres de cinco especies analizadas de roedores que son comunes en el departamento de La Paz-Bolivia (Akodon dayi, Euryoryzomys nitidus y Oligoryzomys microtis).
El estudio se realizó en base a hembras coleccionadas en varias localidades del norte del departamento y de localidades caracterizadas biogeográficamente como Yungas (tres puntos de muestreos a diferentes elevaciones en el Parque Nacional y Área Natural de Manejo Integrado Cotapata) y Amazonía (11 localidades a lo largo de la carretera San Buenaventura-Ixiamas, en la comunidad de Ipiri, Covendo y en las cercanías de la Estancia de Sara Ana). En este estudio sólo se consideraron hembras conservadas en alcohol al 96%.
Los muestreos en la región de los Yungas se realizaron en ambientes poco perturbados (bosque primario y/o bosque secundario maduro), a lo largo de un gradiente altitudinal de 1 300 a 3900 m s.n.m.. Los muestreos en la región amazónica se realizaron en ambientes con diferentes grados de perturbación, que variaron desde cultivos extensivos y otros sistemas agroforestales, hasta zonas con bosque secundario. En la región de los Yungas los muestreos de roedores se condujeron utilizando trampas de golpe (Museum special y Victor), mientras que en la región amazónica se utilizaron trampas de captura viva Sherman (8 x 9 x 23 cm, Tallahassee, FL 32303, USA). Características del esfuerzo de muestreo y datos adicionales de las áreas de estudio se detallan en la Tabla 1.
Los animales colectados fueron procesados in situ siguiendo las directrices de la Sociedad Americana de Mastozoología (Sikes et al. 2016) y conservados en alcohol al 96%, con el cráneo extraído. En laboratorio, se estimó la edad relativa por desgaste molar siguiendo el criterio de Myers & Patton (1989). Mediante estereomicroscopio se examinaron las características del útero, cuernos uterinos y cavidad abdominal, con especial atención en la detección de irregularidades en la morfología macroscópica del sistema reproductor. En caso de presencia de fetos extrauterinos se registró la ubicación y tamaño de fetos/embriones (Cuellar et al. 2019) y se estimó el grado de desarrollo embrionario siguiendo el criterio y clasificación de Theiler (1989).
Entre 2007 y 2017 se obtuvieron 1317 individuos pertenecientes a 35 especies de micromamíferos terrestres que variaron en abundancia y distribución. Para esta contribución se analizaron datos de cinco especies, con un total de 1028 individuos. En esta muestra, hubo una ligera desviación en la proporción entre hembras y machos, con una tasa sexual desviada hacia los machos (0.78:1). Un 34.8% de todas las hembras estudiadas estaban preñadas en el periodo de estudio, aunque una de las localidades no presentó hembras preñadas. El esfuerzo de captura fue similar entre las localidades de Yungas, así como entre las amazónicas (Tabla 1). En cuatro de las 14 localidades de estudio se encontraron hembras con algún tipo de anormalidad reproductiva. Estos casos se comentan seguidamente.
Caso 1. Hembra adulta (edad de desgaste molar V) de A. dayi (número de catálogo de campo PZII- 33). Colectada en Buena Vista (Lat: -14.365416, Long: -67.568667, 206 m s.n.m.) en zona de cultivo y en la época de transición (seca a húmeda) de 2017. Presentaba cuatro fetos en la cavidad abdominal con placentas ancladas en el cuerno uterino izquierdo. El volumen de los fetos varió de 1427.70 mm3 a 2158.73 mm3, todos en estado de desarrollo similar al día 17 (E17.0) estadio 25.
Caso 2. Hembra adulta (edad de desgaste molar III) de E. nitidus (número de catálogo de campo PZII- 49). Colectada en zona de cultivo en la localidad de Tumupasa (Lat: -14.161528, Long: -67.869111, 405 m s.n.m.) en la época de transición (seca a húmeda) de 2017. Seis fetos en desarrollo, dos de los cuales estaban en la cavidad abdominal con placentas ancladas al cuerno uterino izquierdo (Fig. 1) que presentó, además, torsión uterina extrema (Fig. 1A). Este ejemplar presentó un tercer cuerno uterino (Fig. 1B). Los fetos uterinos (918.36 mm3) fueron más grandes que los extrauterinos (320.70 mm3). Los fetos estaban en estado de desarrollo similar al día 14 (E14.0) estadio 22. Además, se registró la presencia de un litopedion en lado izquierdo del abdomen.
Caso 3. Hembra adulta (edad de desgaste molar III) de E. nitidus (número de catálogo de campo PZII-233). Colectada en bosque secundario cerca a la Estancia El Abuelo en Ixiamas (Lat: -13.8225, Long: -68.187778, 262 m s.n.m.), en época seca de 2018. Presentaba cuatro fetos: uno extrauterino anclado al cuerno uterino izquierdo. Los fetos uterinos eran cinco veces mayores (424.16 mm3) que el extrauterino (82.77 mm3). Las características morfológicas del feto extrauterino eran similares al día 10 (E10.0) estadio 17.
Caso 4. Hembra subadulta (edad de desgaste molar II) de O. microtis (número de catálogo de campo SRC- 320). Colectada en zona de cultivo en las inmediaciones de la Estancia Sara Ana (Lat: -15.45875, Long: -67.477139, 400 m s.n.m.), en la época seca (agosto) de 2015. Presentaba tres fetos, uno extrauterino anclado al cuerno uterino izquierdo (Fig. 2). Los fetos internos tenían un promedio de 243.32 mm3 y el extrauterino era de 174.15 mm3, similar al día 11 (E11.0) estadio 19.
Por la ubicación de los fetos y su conexión con los cuernos uterinos, se definió que todas presentaban preñez ectópica abdominal (Corpa 2006; Hughes 2019). En general, el porcentaje de fetos extrauterinos es bajo: en humanos, alrededor del 1.3%, mientras que en otros mamíferos las tasas varían desde un 0.05% en cobayos (Hong & Armstrong 1978) hasta 7.8% en conejos (Segura Gil et al. 2004), en condicio- nes de cautiverio. Casos puntuales se han reportado en vida silvestre en monos rhesus (Bosu & Barker 1980), babuino hamadryas (Waldeyer 1893 en Jerome & Hendrickx 1982), conejo europeo silvestre (Hughes 2019), conejo blanco de Nueva Zelanda (Harper & Ensley 1982), gato cerval (Bryan et al. 2015), león marino (Fravel et al. 2016) y búfalo murrah (Sheetal et al. 2018).
El escaso número de hembras con este tipo de anomalías (0.35% de todas las hembras preñadas colectadas) impide análisis estadísticos. Sin embargo, un dato relevante es que estas hembras (de tres especies muy abundantes) provienen de diferentes épocas del año y de cuatro de los 14 sitios muestreados, todos en la región Amazónica. Además, tres de los mismos están situados a lo largo de la carretera San Buenaventura–Ixiamas (Buena Vista, Tumupasa y Ea. El Abuelo), pero separados geográficamente por un mínimo de 43 kilómetros entre sí, con la cuarta localidad a más de 260 km de distancia (cercanías de Ea. Sara Ana).
Las alteraciones en la preñez pueden estar relacionadas a las características de los cultivos y su grado de perturbación. En nuestro estudio, tres de los cuatro individuos aquí reportados provenían de áreas de cultivo. Un cuarto individuo (hembra PZII-233) de la Estancia El Abuelo, fue colectado en bosque colindante a cultivos.
No existe consenso en los factores que pueden estar relacionados con defectos reproductivos como los reportados aquí (Corpa 2006; Tena-Betancourt et al. 2014; Sheetal et al. 2018). Entre estos se han mencionado contaminantes ambientales, por lo que una posible hipótesis es el uso extensivo de plaguicidas como metamidofos, paraquat y glifosato en la región. Los dos primeros están clasificados por la OMS como altamente y moderadamente peligrosos, respectivamente (Cuenca et al. 2019a; Pacheco et al. 2020). De hecho, estudios en áreas geográficamente próximas a nuestra zona de muestreo revelan que niveles altos de exposición a plaguicidas en agricultores de la región están asociados con un mayor riesgo de sufrir daños genotóxicos (Cuenca et al. 2019b).
Una hipótesis alternativa, está relacionada con la combinación de preñez múltiple, especialmente en hembras de mayor edad y que manifiesten atrofia endometrial. Esta condición, que se caracteriza por una reducción en el espesor del endometrio, está posiblemente asociada con la disminución o pérdida de la función ovárica (Dixon et al. 2018). Tena-Betancourt et al. (2014) sugieren que bajo estas condiciones (preñeces consecutivas en hembras que empiecen a presentar síntomas de atrofia endometrial), aumenta la probabilidad de desgarre de los cuernos uterinos resultando en una preñez extrauterina abdominal. Otros factores sugeridos incluyen el humo del cigarrillo (demostrado en hámsters), infecciones genitales y disruptores hormonales (Buckley & Caine 1979; Corpa 2006; Shao 2010).
Este parece ser el primer caso reportado de una hembra con tres cuernos uterinos en roedores. Casos de anomalías congénitas involucrando duplicación de cuernos uterinos en ganado vacuno y porcino, aunque raros, existen en la literatura (Mcentee 1990).
Fig. 1
Fetos en Euryoryzomys nitidus (ejemplar PZII-49, Tumapasa, Bolivia): A, se observan dos cuernos uterinos, uno con fetos internos y otro cuerno uterino con torción con fetos externos; B, se observa un tercer cuerno uterino y los ovarios que están conectados a este. La flecha señala hacia dónde está la cabeza del animal.
Fig. 2
Comparación entre un feto extrauterino y otro intrauterino en Oligoryzomys microtis (ejemplar SRC-320, Estancia Sara Ana, Bolivia). La flecha señala hacia dónde está la cabeza del animal.
Por último, dentro de la misma hembra se presentó, además, un pequeño litopedion flotando libremente en la cavidad abdominal, removido sin necesidad de cortar adherencias. Litopediones se han reportado en varios grupos de mamíferos (conejos y humanos, por ejemplo) y se considera que son el resultado de preñeces ectópicas en los que el feto muere y se mineraliza (Tena-Betancourt et al. 2014; Holdt Somer 2016; Hughes 2019).
En el presente estudio, si bien la ocurrencia de la preñez extrauterina fue variable y poco frecuente, el haberla registrado en tres especies, de diferentes localidades y con alguna intervención humana, sugiere que podría existir una relación entre las perturbaciones antrópicas y alteraciones reproductivas. Para poder determinar mejor la presencia y causas de estas alteraciones se necesita aumentar el tamaño de la muestra, estandarizar las observaciones en campo del tracto reproductor, así como, la obtención de datos del tipo de perturbación debida a la acción del hombre.
Agradecimientos
Dedicamos este trabajo a la memoria de Elio Massoia, quien entregó su vida al estudio de la fauna argentina y que en el proceso nos recordó que el intelecto independiente es condición necesaria -y el estudio de la historia natural, condición suficiente- para re- examinar ideas preestablecidas y proponer algunas nuevas sobre procesos ecológicos y evolutivos. Agradecemos a los proyectos PBE4 I y II, Ipiri, Palos Blancos y Sara Ana (Financiados con Recursos del Impuesto Directo a los Hidrocarburos IDH 2013-2014, IDH 2013-2014; IDH 2015-2016 de la UMSA; ASDI 2014–DIPGIS, UMSA), al proyecto de Diversidad de Cotapata (Financiado por 14-36098G of GACR and LO1415 of MSMT, Global Change Research Institute) y a las personas que colaboraron en el campo. A la Colección Boliviana de Fauna– Instituto de Ecología– Carrera de Biología, por el uso de la colección de interés y la disponibilidad de ambientes.
REFERENCIAS
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Información adicional
Editor asociado: U. F. J. Pardiñas & C. A. Galliari
Citar como: Revollo-Cadima, S. G., A. Rico-Cernohorska & J. Salazar-Bravo. 2021. Anomalías reproductivas en hembras de roedores sigmodontinos colectados en el norte del departamento de La Paz (Bolivia). Mastozoología Neotropical, 28(1):e0531. https://doi.org/10.31687/saremMN.21.28.1.0.24