ARTÍCULO

MORCEGOS CAVERNÍCOLAS DO CARSTE ARENÍTICO DO PARQUE NACIONAL DO CATIMBAU, NORDESTE DO BRASIL

CAVE DWELLING BATS OF THE SANDSTONE KARST OF CATIMBAU NATIONAL PARK, NORTHEAST BRAZIL

Edson Silva Barbosa Leal
Universidade Federal de Pernambuco, Brasil
Universidade Federal de Pernambuco, Brasil
Enrico Bernard
Universidade Federal de Pernambuco, Brasil

MORCEGOS CAVERNÍCOLAS DO CARSTE ARENÍTICO DO PARQUE NACIONAL DO CATIMBAU, NORDESTE DO BRASIL

Mastozoología Neotropical, vol. 28, núm. 2, p. 608, 2021

Sociedad Argentina para el Estudio de los Mamíferos

Recepción: 24 Febrero 2021

Aprobación: 21 Julio 2021

Resumo: A Caatinga do Brasil tem um alto potencial espeleológico e uma rica fauna de morcegos, sendo uma região prioritária para estudos e inventários sobre morcegos cavernícolas. Apresentamos aqui a primeira lista de espécies de morcegos cavernícolas do carste arenítico do Parque Nacional do Catimbau, em Pernambuco, no Nordeste do Brasil. Em 53 cavidades foram registrados 16 táxons e 13 gêneros de morcegos das famílias Phyllostomidae, Mormoopidae, Natalidae, Furipteridae e Emballonuridae. Populações de quatro espécies ameaçadas (Furipterus horrens, Lonchorhina aurita, Xeronycteris vieirai . Natalus macrourus) foram localizadas em oito cavernas, incluindo duas bat caves que abrigam populações excepcionais de morcegos. Lonchophylla inexpectata foi registrada em cavernas pela primeira vez. Tanto o potencial espeleológico quanto a riqueza de espécies locais não foram completamente amostrados, indicando que novas colônias e espécies ainda podem ser registradas na área estudada. Além da contribuição científica, nossos dados podem ser úteis para um futuro Plano de Manejo para o Parque Nacional do Catimbau, e também podem contribuir para algum ordenamento do espeleoturismo na área.

Palavras-chave: Áreas protegidas, Caatinga, cavernas de arenito, espeleologia, morcegos cavernícolas, Parque Nacional do Catimbau.

Abstract: The Brazilian Caatinga has a high speleological potential and a rich bat fauna, being a priority region for studies and inventories on cave dwelling-bats. Here, we present the first species’ list of cave dwelling-bats of the sandstone karst of the Catimbau National Park, in Pernambuco, Northeastern Brazil. Samplings in 53 caves resulted in 16 taxa and 13 genera of bats of the families Phyllostomidae, Mormoopidae, Natalidae, Furipteridae and Emballonuridae. Populations of four endangered species (Furipterus horrens, Lonchorhina aurita, Xeronycteris vieirai, and Natalus macrourus) were located in eight caves, including two bat caves holding exceptionally large bat populations. Lonchophylla inexpectata was recorded for the first time in caves. Both the local speleological potential and the bat species richness were not completely investigated, pointing out that new colonies and species may still be recorded in the studied area. Besides the scientific contribution, our data can be useful for a future management plan for the Catimbau National Park and can also contribute to set some ordering in the existing speleotourism in the area.

Keywords: Brazilian Caatinga, Catimbau National Park, cave dwelling-bats, protected areas, sandstone caves, speleology.

INTRODUÇÃO

Apesar da alta riqueza e abundância de morcegos cavernícolas relatadas para algumas áreas cársticas na região Neotropical (Trajano 1985; Bredt et al. 1999; Siles et al. 2007; Rodríguez-Durán 2009; Torres-Flores et al. 2012; Deleva & Chaverri 2018; Vargas-Mena et al. 2018a,b; Otálora-Ardila et al. 2019; Barros et al. 2021), grandes lacunas amostrais ainda existem para a maior parte da região. No Brasil, 73 das 181 espécies de morcegos conhecidas para o país usam cavernas como abrigos principais ou alternativos (Guimarães & Ferreira 2014; Oliveira et al. 2018; Torres & Bichuette 2019; Garbino et al. 2020). Numa primeira e extensa revisão do conhecimento disponível sobre morcegos cavernícolas brasileiros, Guimarães & Ferreira (2014) levantaram 269 cavernas pesquisadas para morcegos, distribuídas em 19 estados e quatro biomas terrestres. Posteriormente, Oliveira et al. (2018) apontaram 247 cavernas pesquisadas no país e identificaram uma estagnação de trabalhos relativos a morcegos cavernícolas, bem como uma elevada heterogeneidade na distribuição da abundância e riqueza de morcegos cavernícolas. Estes autores ainda apontaram uma correlação positiva entre riqueza e número de estudos conduzidos em cada estado brasileiro, mas não em relação ao número de cavidades existentes nestes, reforçando a percepção de que muito ainda há para se pesquisar nos estados com alto potencial espeleológico.

Os bancos de dados oficiais sobre cavernas identificadas no Brasil apontam cerca de 21 500 cavidades (Instituto Chico Mendes da Conservação da Biodiversidade 2020a). Mas estes valores tendem a aumentar nas próximas décadas, uma vez que estimativas apontam a ocorrência de 310000 cavidades no país (Auler & Piló 2011). Considerando que menos de 1.5% das cavidades identificadas no Brasil foram pesquisadas para morcegos, prevalece no país a necessidade de preencher lacunas básicas de informações a respeito da associação morcegos e cavernas, como quais espécies podem ser registradas nestes ambientes, suas associações interespecíficas, frequência de uso das cavidades, e abundância nestes ambientes.

Existem extensas áreas cársticas identificadas na região semiárida brasileira (Jansen et al. 2012), e cerca de 100 espécies de morcegos são registradas para o bioma Caatinga (Silva et al. 2018). De fato, a Caatinga é apontada como uma área prioritária para estudos e inventários de morcegos cavernícolas e cavernas. Na Caatinga, algumas de suas Unidades de Conservação (UCs) estão localizadas em áreas com elevado potencial espeleológico (Jansen et al. 2012), mas as informações disponíveis sobre morcegos associados a cavernas dentro de seus limites são escassas e bastante pontuais (Uieda et al. 1980; Gregorin et al. 2008; Sbragia & Cardozo 2008; Silva & Ferreira 2009; Novaes 2012; Vargas-Mena et al. 2018a,b; Feijó & Rocha 2017). Problemas crônicos de gestão e falta de orçamento, e a frequente falta de planos de manejos para estas áreas agravam as poucas iniciativas de pesquisa e conservação nestas áreas (Fonseca et al. 2017; Oliveira & Bernard 2017; Instituto Chico Mendes De Conservação Da Biodiversidade 2020b). Nesse contexto, o Parque Nacional do Catimbau (daqui por diante PARNA do Catimbau) representa uma área protegida que urge por informações sobre morcegos cavernícolas, pois se destaca como um polo de cavernas areníticas no semiárido brasileiro, com um elevado potencial espeleológico e turístico (SNE 2002; FUNDAJ 2015). Desde a sua criação, em 2002, essa área protegida passa por marcados conflitos territoriais e socioambientais –agravados pela falta de um Plano de Manejo– que de alguma forma impactam a biota local e seu patrimônio espeleológico (SNE 2002; Silva & Maia 2008; Azevêdo & Bernard 2015; Machado et al. 2017; Pessis et al.2017). Existe um turismo na região (Silva & Maia 2008), que envolve visitação de cavernas (SNE 2002),e que pode impactar negativamente cavidades de grande relevância e carentes de proteção (Azevêdo & Bernard 2015).

O objetivo geral deste estudo foi, através de dados primários e secundários, identificar a composição e riqueza de morcegos associados às cavidades naturais subterrâneas do PARNA do Catimbau e de sua respectiva Zona de Amortecimento. Em específico, identificamos ainda cavidades habitadas por espécies ameaçadas e ou populações de excepcional tamanho, sensíveis a impactos antropogênicos e que merecem atenção e esforços de conservação, e contribuímos com a discussão sobre a necessidade do regramento do espeleoturismo e de proteção de cavernas relevantes e sua fauna associada. Nossos resultados contribuem para a ampliação do conhecimento sobre ocorrência e distribuição de espécies de morcegos nas áreas protegidas da Caatinga, fornecem dados sobre a fauna subterrânea da região, e contribuem com informações úteis na elaboração do Plano de Manejo do PARNA do Catimbau, inexistente até o presente.

MATERIAL E MÉTODOS

Área de Estudo

O PARNA do Catimbau abrange parte dos municípios de Buíque, Tupanatinga e Ibimirim, estado de Pernambuco, região Nordeste do Brasil 8º 24’ e 8º 36’ S e 37º 09’ e 37º 14’ W – Fig. 1 e Fig. 2 (SNE 2002). Criado em 13 de dezembro de 2002 (Decreto 13 de Dezembro de 2002), essa área protegida representa uma das 26 unidades de conservação federais no bioma Caatinga (Albuquerque et al. 2017; Boff 2018). Possui cerca de 62300 ha e uma zona de amortecimento com 10 km de largura estabelecida conforme Resolução 13/90 do Conselho Nacional do Meio Ambiente (CONAMA) (Machado et al. 2017). Essa área de entorno engloba a Terra Indígena Kapinawá, com 12403 hectares, regularizada pela Fundação Nacional do Índio (FUNAI) e uma população de 2500 indígenas distribuídos em 30 aldeias (Andrade & Dantas 2017; Andrade 2020). O PARNA do Catimbau e sua Zona de Amortecimento estão situados em um extenso carste arenítico desenvolvido principalmente sobre os arenitos das formações Tacaratu e Inajá (grupo Jatobá) (SNE 2002; FUNDAJ 2015). Muito pouco pesquisado do ponto de vista científico, esse polo arenítico apresenta, segundo estimativas, mais de 2000 cavidades naturais subterrâneas (Carvalho-Neto & Santos 2012; Maia 2014). Destas, pouco mais de 200 foram identificadas (Instituto Chico Mendes da Conservação da Biodiversidade 2020a) no PARNA, e apenas quatro foram investigadas para morcegos (Pinto-Da-Rocha 1995; Astúa & Guerra 2008; Guimarães & Ferreira 2019; Otálora-Ardila et al. 2019; Leal & Ramalho 2021).

A área do PARNA não passou por processo de desapropriação e há centenas de residentes em seu interior. Tal situação resulta em diversas pressões antrópicas na forma de construção de assentamentos humanos, corte ilegal e seletivo de madeira para obtenção de lenha e outros fins, colheita de plantas medicinais, plantio de culturas de subsistência, pecuária extensiva (caprinos, bovinos, ovinos, equinos, asininos), caça predatória, visitação turística desordenada, presença de animais domésticos (cães, gatos), desmatamento e incêndios florestais para “limpeza” de novas áreas destinadas a cultivos e pastagens (SNE 2002; Sousa et al. 2012; FUNDAJ 2015; Alves et al. 2020).

Inventário de Dados Secundários

Foram realizadas buscas por dados de ocorrência de es- pécies de morcegos no PARNA nas seguintes fontes: (1) bases de dados online – species Link network (https://specieslink.net/search/), Global Biodiversity Information - GBIF (https://www.gbif.org), Sistema de Informações sobre a Biodiversidade Brasileira - SIBBr (https://www.sibbr.gov.br), Vertnet (http://vertnet.org), e no Portal da Biodiversidade PortalBio (https://portaldabiodiversidade.icmbio.gov.br), utilizando-se o pacote “Spocc” do Software R (R Core Team 2017); (2) periódicos científicos, capítulos de livros, livros e literatura cinza (monografias, dissertações e teses) através de portais online (Google Acadêmico, Scielo, Google Scholar, Periódicos da Companhia de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior [CAPES], Web of Science), utilizando-se para isso as seguintes palavras-chave em por- tuguês e inglês, isoladas ou combinadas: “bats”, morcegos”, “chiroptera”, “cavernas”, “caves”, “bat caves”, “Catimbau”, “National Park” e “Pernambuco”.

Coleta de Dados em Campo sobre Morcegos

Foram realizadas duas expedições de campo para prospecção de cavidades naturais subterrâneas pelo Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Cavernas do Instituto Chico Mendes da Conservação da Biodiversidade CECAV/ICMBio, de 14 a 24 de novembro de 2014, e de 25 de novembro a 07 de dezembro de 2019, focadas em inventário de cavernas dentro do PARNA e na sua Zona de Amortecimento. Na segunda expedição houve maior ênfase no inventário de morcegos. Quando constatada a presença de agrupamentos ou colônias de morcegos nas cavidades, alguns espécimes foram capturados com rede-de-mão para fins de identificação específica. Algumas das cavidades apontadas com presença de morcegos e guano recente na primeira expedição foram visitadas novamente na segunda expedição para fins de identificação das espécies e possível captura de indivíduos com rede-de-mão. Carcaças de morcegos encontradas foram recolhidas para análise de caracteres craniais e dentários em laboratório na Universidade Federal de Pernambuco - UFPE. Identificações de espécies em campo foram feitas pelo primeiro autor, considerando caracteres diagnósticos observáveis em campo (Gardner 2007; Díaz et al. 2016), incluindo fotodocumentação das espécies avistadas ou capturadas. Os morcegos foram capturados e manuseados em campo seguindo as orientações do American Society of Mammalogists (Sikes et al. 2016). Todos os procedimentos foram aprovados em setembro de 2018 pelo Comitê de Ética no Uso de Animais - CEUA da UFPE (processo 0011/2018), e Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade – SISBio/ICMBio (62738-1).

A nomenclatura e a classificação taxonômica das espécies seguiram Garbino et al. (2020). O estado de conservação foi avaliado seguindo o Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (Instituto Chico Mendes da Conservação da Biodiversidade 2018) e a lista da International Union for Conservation NatureIUCN (2021) (www.redlist.org). A classificação quanto ao tipo de uso feito pelas espécies de morcegos em relação às cavernas, e ao hábito alimentar predominante seguiram Guimarães & Ferreira (2014) e Tavares et al. (2012), respectivamente. Coordenadas geográficas das cavidades com presença de morcegos foram tomadas, bem como suas dimensões básicas (desenvolvimento linear - DL, largura da entrada – LG, e altura da entrada - AL), variáveis geralmente associadas à riqueza de espécies de morcegos em cavernas (Trajano & Bichuette 2006; Torquetti et al. 2017).

RESULTADOS

Dados pretéritos de morcegos em cavernas no PARNA do Catimbau

O registro mais antigo de um morcego capturado em cavernas na região é do nectarívoro Lonchophylla mordax Thomas, 1903, registrada na caverna Furna do Gato, na década de 1970 (Sazima et al. 1978; Astúa & Guerra 2008; Leal & Coelho 2019), species Link network 2021). Esse registro, juntamente com o hematófago Desmodus rotundus (É. Geoffroy, 1810), realizado na caverna Furna da Onça, em 1995 (Pinto-Da-Rocha 1995), permaneceram como os únicos formais sobre morcegos cavernícolas para a região até 2014. A partir desse ano, pesquisas envolvendo a caverna Meu Rei passam a ser publicadas (Azevêdo & Bernard 2015; Ito et al. 2016; Delgado-Jaramillo et al. 2017; Barbier et al. 2018; Muñoz-Leal et al. 2018; Guimarães & Ferreira 2019; Otálora-Ardila et al. 2019; Barbier et al. 2020; Cunha et al. 2020) elevando para 11 o número de espécies de morcegos cavernícolas registradas no PARNA do Catimbau, incluindo duas consideradas ameaçadas de extinção no Brasil: Lonchorhina aurita Tomes, 1863, e Natalus macrourus (Gervais, 1856), ambas na categoria Vulnerável.

Localização do Parque Nacional do Catimbau e respectiva Zona de Amortecimento, no estado de Pernambuco, região Nordeste do Brasil.
Fig. 1
Localização do Parque Nacional do Catimbau e respectiva Zona de Amortecimento, no estado de Pernambuco, região Nordeste do Brasil.

Parque Nacional do Catimbau, Pernambuco, Nordeste do Brasil. A - Caatinga na Estação Chuvosa, B - Caatinga na Estação Seca, C - Afloramento Rochoso Arenítico com Cavidades e D - Paredão Rochoso Arenítico.
Fig. 2
Parque Nacional do Catimbau, Pernambuco, Nordeste do Brasil. A - Caatinga na Estação Chuvosa, B - Caatinga na Estação Seca, C - Afloramento Rochoso Arenítico com Cavidades e D - Paredão Rochoso Arenítico.

Inventário Espeleológico

Após duas expedições de prospecção espeleológica e aproximadamente 353 km de caminhamentos no PARNA do Catimbau e Zona de Amortecimento foram avistados ou capturados morcegos em 53 de 120 cavidades visitadas na região em 2019 (Tabela 1). Destas, 39 são cavernas e 24 são abrigos sob rocha. Todas estão localizadas dentro da área poligonal delimitadora do PARNA do Catimbau, com exceção dos abrigos do Puiú e Vale do Cigano, que estão situados na Zona de Amortecimento (Tabela 1). Em apenas 14 cavidades os avistamentos ou capturas de morcegos permitiram a identificação até o nível de espécie em campo (Tabela 1). Um total de 16 táxons de Chiroptera foram registrados, sendo quatro destes novos registros para o ambiente subterrâneo do PARNA: Artibeus planirostris (Spix, 1823), Furipterus horrens (Cuvier, 1828), Lonchophylla inexpectata (Moratelli & Dias 2015) e Xeronycteris vieirai (Gregorin & Ditchfield, 2005) (Tabela 1). O registro de L. inexpectata usando cavernas como abrigo foi realizado através de recolhimento e identificação de uma carcaça encontrada na Furna do Letreiro Prateado, onde outros espécimes foram observados vivos coabitando essa caverna com outras espécies (D. rotundus e Peropteryx spp.). Entre os novos registros de morcegos para as cavernas, apenas F. horrens não havia sido registrada previamente no ambiente epígeo do PARNA. Esse registro eleva para 36 espécies a riqueza de morcegos do PARNA do Catimbau, sendo 13 com hábitos cavernícolas (Tabela 2).

Entre os 16 táxons registrados, a família Phyllostomidae foi representada por 11 espécies, seguida das famílias Mormoopidae (duas), Emballonuridae, Natalidae e Furipteridae, com uma espécie cada. Dentro de Phyllostomidae, a subfamília Lonchophyllinae está representada por três espécies; Desmodontinae e Glossophaginae com duas espécies cada; e Phyllostominae, Stenodermatinae, Lonchorhininae e Carolliinae com uma espécie cada. Quanto ao hábito alimentar foram encontrados nectarívoros e insetívoros aéreos, com cinco espécies cada, seguidos de hematófagos, frugívoros e insetívoros catadores, com duas espécies cada (Tabela 2).

Cavernas notáveis

As cavernas identificadas com maior número de espécies de morcegos foram Meu Rei (10 espécies; classificada como de elevada riqueza), Furna do Gato (6 spp.; média riqueza), Furna de Mané Bento (5 spp.; média riqueza), e Furna do Morcego (5 spp.; média riqueza) (Tabela 1; Fig. 3). Esta última caverna foi identificada como uma bat cave, e vem sendo alvo de monitoramento sistemático desde 2017 pelo Laboratório de Ciência Aplicada à Conservação da Biodiversidade da UFPE. Nove cavernas se destacam por apresentarem características notáveis em dimensões ou presença de colônias de morcegos com tamanho excepcional (incluindo espécies ameaça- das): Furna do Gato, Furna do Morcego, Furna de Mané Bento, Caverna Meu Rei, Caverna Vermelha, Caverna da Juriti, Caverna Boca de Peixe, Caverna do Uilson e Caverna Três Juazeiros (Fig. 3). Cinco cavidades com extensão de 30 a 70 m (Furna do Letreiro Prateado, Caverna do Uilson, Furna do Walmir, Arco do Brejo de São José) apresentaram baixa riqueza em comparação com a Furna do Morcego, de 43 m de extensão, e a Meu Rei, com 162 m (Tabela 1).

Perfil das espécies de morcegos cavernícolas e ameaçadas de extinção

Sete espécies de morcegos registradas usam cavernas como abrigo principal, sendo essencialmente cavernícolas (Diphylla ecaudata Spix, 1823, L. aurita, Anoura geoffroyi Gray, 1838, Pteronotus gymnonotus (Wagner, 1843), Pteronotus personatus (Wagner, 1843), F. horrens, N. macrourus) e outras seis espécies usam cavernas como abrigo alternativo e são ocasionalmente cavernícolas (D. rotundus, Tonatia bidens (Spix, 1823), Glossophaga soricina (Pallas, 1766), L. mordax, Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758), A. planirostris) (Tabela 2). Peropteryx spp. foi o táxon mais registrado em cavidades, seguido de D. rotundus, D. ecaudata, C. perspicillata e G. soricina (Tabela 2). A espécie nectarívora A. geoffroyi foi aqui registrada coabitando a caverna Juriti com outra espécie do mesmo grupo trófico, X. vieirai. Na caverna do Uilson, A. geoffroyi foi a única espécie registrada e teve a sua colônia estimada em mais de 2000 indivíduos, observados abrigados no fundo da cavidade junto às claraboias.

Quatro espécies registradas (L. aurita, F. horrens, N. macrourus, e X. vieirai) constam como vulneráveis no Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (2018). De acordo com a lista da IUCN (2021), duas espécies (L. mordax, N. macrourus) aparecem como quase ameaçadas e, outras duas (T. bidens, X. vieirai) constam como dados insuficientes (Tabela 2). A lista da IUCN 2021-2 ainda não avaliou o risco de extinção de L. inexpectata.

Tabela 1
Lista das 53 cavidades naturais subterrâneas com registros de morcegos no Parque Nacional do Catimbau e respectiva zona de amortecimento, no estado de Pernambuco, Nordeste do Brasil. *Bat cave, Cavidade situada dentro dos limites do PARNA do Catimbau, (2) Cavidade situada na Zona de Amortecimento. Acrônimos dos 16 táxons de morcegos registrados são: Peropteryx spp. (Psp.), Desmodus rotundus (Dr), Diphylla ecaudata (De), Carollia perspicillata (Cp), Anoura geoffroyi (Ag), Glossophaga soricina (Gs), Lonchophylla inexpectata (Li), Lonchophylla mordax (Lm), Xeronycteris vieirai (Xv), Lonchorhina aurita (La), Tonatia bidens (Tb), Artibeus planirostris (Ap), Pteronotus gymnonotus (Pg), Pteronotus personatus (Pp), Natalus macrourus (Nm), e Furipterus horrens (Fh).
Lista das 53 cavidades naturais subterrâneas com registros de morcegos no Parque Nacional do Catimbau e respectiva zona de amortecimento, no estado de Pernambuco, Nordeste do Brasil. *Bat cave, Cavidade situada dentro dos limites do PARNA do Catimbau, (2) Cavidade situada na Zona de Amortecimento. Acrônimos dos 16 táxons de morcegos registrados são: Peropteryx spp. (Psp.), Desmodus rotundus (Dr), Diphylla ecaudata (De), Carollia perspicillata (Cp), Anoura geoffroyi (Ag), Glossophaga soricina (Gs), Lonchophylla inexpectata (Li), Lonchophylla mordax (Lm), Xeronycteris vieirai (Xv), Lonchorhina aurita (La), Tonatia bidens (Tb), Artibeus planirostris (Ap), Pteronotus gymnonotus (Pg), Pteronotus personatus (Pp), Natalus macrourus (Nm), e Furipterus horrens (Fh).

Furna do Gato, Buíque, B - Caverna Meu Rei (Bat cave), Tupanatinga, C - Furna do Morcego (Bat cave), D - Furna de Mané Bento (em detalhe depósito de fezes de Desmodus rotundus), Buíque, E - Caverna Três Juazeiros, Ibimirim, F e G - Caverna Vermelha, Buíque, H - Caverna do Uilson, Ibimirim, I - colônia de Anoura geoffroyi na Caverna do Uilson, J - Caverna Boca de Peixe, Ibimirim e K - Caverna da Juriti, Ibimirim.
Fig. 3
Furna do Gato, Buíque, B - Caverna Meu Rei (Bat cave), Tupanatinga, C - Furna do Morcego (Bat cave), D - Furna de Mané Bento (em detalhe depósito de fezes de Desmodus rotundus), Buíque, E - Caverna Três Juazeiros, Ibimirim, F e G - Caverna Vermelha, Buíque, H - Caverna do Uilson, Ibimirim, I - colônia de Anoura geoffroyi na Caverna do Uilson, J - Caverna Boca de Peixe, Ibimirim e K - Caverna da Juriti, Ibimirim.

DISCUSSÃO

Comparativo da composição e riqueza de morcegos no PARNA do Catimbau com outras áreas naturais e cártiscas

Com 36 espécies de morcegos identificadas, o PARNA do Catimbau abriga cerca de 20% da riqueza de espécies de morcegos conhecida no Brasil (181 espécies; Garbino et al. 2020), 52% da riqueza registrada na Bacia Hidrográfica do Rio São Francisco (71 espécies; Paula et al. 2011), 37% da riqueza registrada para o bioma Caatinga (96 espécies; Silva et al. 2018), e 43% daquela registrada para o estado de Pernambuco (86 espécies; Silva et al. 2020).

Tabela 2
Lista dos táxons de morcegos cavernícolas registrados em cavidades naturais subterrâneas no Parque Nacional do Catimbau e sua Zona de Amortecimento, no estado de Pernambuco, Nordeste do Brasil, com número de cavidades onde foram registradas e seus respectivos estados de conservação segundo o Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade 2018) e lista da IUCN (2021) (www.redlist.org). Menor Preocupação (LC); Dados Insuficientes (DD); Não Avaliada (NE), Quase Ameaçada (NT) e, Vulnerável (VU). As espécies foram classificadas como essencialmente cavernícola (EC) ou cavernícola ocasional (CO), segundo (Guimarães & Ferreira 2014). Hábito alimentar: INS AER - Insetívoro que caça insetos durante o voo; INS C – Insetívoro “catador”, que caça insetos pousados, FRU – frugívoro, HEM – hematófago e NEC – nectarívoro (conforme Tavares et al. 2012).
Lista dos táxons de morcegos cavernícolas registrados em cavidades naturais subterrâneas no Parque Nacional do Catimbau e sua Zona de Amortecimento, no estado de Pernambuco, Nordeste do Brasil, com número de cavidades onde foram registradas e seus respectivos estados de conservação segundo o Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de Extinção (Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade 2018) e lista da IUCN (2021) (www.redlist.org). Menor Preocupação (LC); Dados Insuficientes (DD); Não Avaliada (NE), Quase Ameaçada (NT) e, Vulnerável (VU). As espécies foram classificadas como essencialmente cavernícola (EC) ou cavernícola ocasional (CO), segundo (Guimarães & Ferreira 2014). Hábito alimentar: INS AER - Insetívoro que caça insetos durante o voo; INS C – Insetívoro “catador”, que caça insetos pousados, FRU – frugívoro, HEM – hematófago e NEC – nectarívoro (conforme Tavares et al. 2012).

A riqueza de morcegos do PARNA do Catimbau aproxima-se daquela registrada na Área de Proteção Ambiental (APA) da Chapada do Araripe (46 espécies), e é maior do que as registradas no PARNA da Serra das Confusões (27 espécies), Estação Ecológica (ESEC) de Aiuaba (26 espécies), PARNA Serra da Capivara (20 espécies), e ESEC do Seridó (20 espécies) (see Tabela S1).

Apenas seis outras UCs federais da Caatinga possuem registros de morcegos em cavernas: PARNA da Furna Feia (12 espécies nas Cavernas Furna Nova, Porco do Mato 1, Pedra Lisa e Furna Feia; Vargas- Mena et al. 2018a,b; Bernard et al. 2020), ESEC de Aiuaba (oito espécies na Gruta do Sobradinho; Feijó & Rocha 2017), APA da Chapada do Araripe (quatro espécies na Gruta do Farias/Arajara Park; Novaes 2012; Bernard et al. 2020), PARNA de Ubajara (sete espécies na Gruta do Tião, Gruta do Morcego Branco e Gruta de Ubajara; Uieda et al. 1980; Trajano 1987; Silva et al. 2001; Silva & Ferreira 2009), PARNA da Serra das Confusões (uma espécie na Caverna das Andorinhas; Gregorin et al. 2008), e PARNA da Chapada Diamantina (uma espécie na Caverna da Lapinha; Sbragia & Cardozo 2008). Diante da escassez de informações disponíveis, o PARNA do Catimbau tem o maior número de cavernas pesquisadas para morcegos entre as UCs da Caatinga. As áreas cársticas com elevado potencial espeleológico localizadas no interior e proximidades de outra UCs federais na Caatinga devem ser prioritárias para inventários em um futuro próximo. O baixo número de espécies e cavernas amostradas demonstra a necessidade de intensificação dos estudos e pesquisas nessas áreas protegidas da Caatinga, uma vez que algumas destas unidades (PARNA de Ubajara/CE, PARNA da Furna Feia/RN, APA Chapada do Araripe/CE) tive- ram como objetivos de criação proteger o patrimônio espeleológico local (Cavalcanti et al. 2012; Bento et al. 2013; Vargas-Mena et al. 2018a). Em outras UCs, como no próprio PARNA do Catimbau, embora a proteção de cavernas não seja o foco da criação, a existência desses elementos é apresentada como atributo de destaque e, portanto, estas cavidades merecem atenção especial (SNE 2002).

Espécies e populações de morcegos cavernícolas no PARNA do Catimbau

Apesar dos 16 táxons registrados em 53 cavidades, o potencial espeleológico estimado para o PARNA do Catimbau, superior a 2000 cavidades (Carvalho-Neto & Santos 2012; Maia 2014), aponta que a riqueza de morcegos cavernícolas pode ser mais alta. Espécies como Micronycteris minuta (Gervais, 1856), Artibeus lituratus (Olfers, 1818), Artibeus obscurus (Schinz, 1821), Platyrrhinus lineatus (É. Geoffroy, 1810), Sturnira lilium (É. Geoffroy, 1810), Noctilio leporinus (Linnaeus, 1758), Promops nasutus (Spix, 1823) e Lasiurus blossevillii [Lesson, 1826], registradas usando cavernas no Brasil (Guimarães & Ferreira 2014; Oliveira et al. 2018) e no meio epígeo do PARNA do Catimbau (Silva & Bernard 2017; Barbier et al. 2018) podem ainda ser registradas com a continuidade do inventário espeleológico ne região integrado a atividade de levantamento de morcegos cavernícolas.

As espécies P. gymnonotus e P. personatus, consideradas típicas de bat caves e hot caves no Neotrópico (Rocha et al. 2011; Feijó & Rocha 2017; Otálora-Ardila et al. 2019; Pavan 2019; Pavan & Tavares 2020) foram encontradas apenas nas cavernas Meu Rei, localizada dentro do PARNA, e Furna do Morcego, na sua divisa com a Terra Indígena Kapinawá (Tabela 2). Estas cavidades foram identificadas como bat caves em estudos recentes (Azevêdo & Bernard 2015; Otálora-Ardila et al. 2019; Leal & Ramalho 2021).

O registro de F. horrens, aqui realizado pela primeira vez para o PARNA do Catimbau, na Caverna Boca do Peixe e no Abrigo da Quixabeira, amplia a distribuição conhecida desta espécie em direção à parte central do estado de Pernambuco (Leal et al. 2014). Registros pretéritos apontavam a ocorrência de F. horrens em ambiente de Mata Atlântica, na Reserva Biológica (REBIO) de Saltinho, município de Rio Formoso (a aproximadamente 279 km; Bonato & Facure 2000), e também em algumas áreas de Caatinga nos municípios de Exu (a cerca de 250 km; Mares et al. 1981) e Brejo da Madre de Deus (distante cerca de 152 km; Sousa et al. 2004; Astúa & Guerra 2008). Os registros na Furna do Caboclo, no município de Brejo da Madre de Deus (Guerra 2007), e no Abrigo da Quixabeira e a Caverna Boca de Peixe (presente estudo) representam agora as únicas cavernas com presença de F. horrens em Pernambuco. O encontro neste estudo de pequenas populações de L. aurita na Furna do Gato e Furna de Mané Bento ampliam para quatro o número de abrigos dessa espécie ameaçada identificados em Pernambuco (Leal et al. 2018). Especial atenção deve ser dada para a adoção de medidas protetivas desses abrigos, visto que a Furna do Gato apresenta-se bastante impactada com sinais de vandalismo (pichação, deposição de lixo e utilização de fogo para desalojamento de morcegos) e a Furna de Mané Bento abriga uma grande colônia de morcegos hematófagos D. rotundus. Nesta última cavidade, relatos de ataques de morcegos hematófagos aos animais de criação relatados por moradores locais podem resultar no extermínio ilegal desta colônia (e.g. Mayen 2003), comprometendo a sobrevivência das pequenas populações de L. aurita.

Na caverna Juriti, destacamos a atividade reprodutiva observada da pequena colônia de X. vieirai. Dada a escassez de dados reprodutivos sobre essa espécie, endêmica e considerada ameaçada no Brasil (Cordero-Schmidt 2017; Instituto Chico Mendes da Conservação da Biodiversidade 2018), essa caverna pode ser um importante sítio para obtenção de mais dados reprodutivos na Caatinga. Os dados disponíveis sobre uso de abrigos para X. vieirai são ainda escassos para classificá-la como essencialmente cavernícola ou cavernícola ocasional, uma vez que apenas recentemente houve registros dessa espécie usando cavernas como abrigo (Gomes et al. 2018; Oliveira et al. 2018).

Para L. inexpectata, uma espécie endêmica da Caatinga (Gutiérrez & Marinho-Filho 2017), e identificada aqui na Furna do Letreiro Prateado, também não há registros pretéritos na literatura sobre o uso de habitats subterrâneos (Guimarães & Ferreira 2014; Oliveira et al. 2018). No entanto, o registro de uso de cavidades naturais subterrâneas por outras espécies de Lonchophyllinae no Brasil (Reis et al. 2017) evidencia que L. inexpectata poderia seguir o mesmo padrão de uso de abrigo.

A caverna do Uilson abriga uma colônia com cerca de 2000 indivíduos de A. geoffroyi. Registros pretéritos em outras áreas cártiscas brasileiras também já apontaram colônias com várias centenas de indivíduos dessa espécie nectarívora (e.g. Trajano 1985). Considerando o importante papel que morcegos nectarívoros têm na polinização de várias espécies vegetais da Caatinga (e.g. Machado & Lopes 2002; Machado 2004; Gomes et al. 2018), as cavernas da Juriti e do Uilson podem ser alvos potenciais de estudos ecológicos focados na quiropterofilia, e, esta última, por conter uma grande população de A. geoffroyi, apresenta elevado valor para conservação.

Bat caves: relevância e necessidade de proteção

As cavernas Meu Rei e Furna do Morcego caracterizam-se como bat caves, i.e., cavernas que abrigam populações excepcionais de morcegos, superiores a dezenas de milhares de indivíduos (Ladle et al. 2012; Otálora-Ardila et al. 2019). Entre as bat caves localizadas em unidades de conservação da Caatinga, a Gruta Sobradinho, na ESEC de Aiuaba, Ceará, e a Furna Feia, no PARNA da Furna Feia, Rio Grande do Norte, estão em litologia carbonática, enquanto que a Gruta do Farias, na APA Chapada do Araripe, Ceará, e as cavernas Meu Rei e a Furna do Morcego estão em litologia arenítica. Destas cinco, a Meu Rei é a aquela que apresenta maior extensão (162.5 m) e é a mais estudada, abrigando em determinados momentos cerca de 119000 morcegos em seu interior (Otálora-Ardila et al. 2019).

Bat caves são classificadas como tendo máxima relevância conservacionista (Ministerio do Meio Ambiente 2017) e deveriam gozar de proteção integral. A Furna do Morcego encontra-se em uma situação delicada, pois não há consenso se ela está de fato dentro dos limites do PARNA do Catimbau, ou na Terra Indígena Kapinawá. Embora seu acesso seja por esta última, ela não conta com nenhum tipo de proteção; em seu entorno estão plantações irrigadas de espécies frutíferas exóticas, com uso frequente e não controlado de produtos químicos, e criações de animais, ambos para comércio local e subsistência.

As cavernas Meu Rei e Furna do Morcego são, até o momento, as únicas bat caves identificadas em Pernambuco, e são locais importantes para estudos de ecologia e biologia de P. gymnonotus e P. personatus, uma vez que existem apenas registros pontuais de morcegos mormoopídeos na maior parte do estado (Mares et al. 1981; Cruz et al. 2002). Por abrigarem números elevados de indivíduos em seus interiores —majoritariamente morcegos insetívoros do gênero Pteronotus— além da relevância conservacionista, estas cavernas prestam serviços de ecossistema, especialmente aqueles relacionados ao controle de populações de insetos. Ortega (2005) registra que uma única colônia de Pteronotus parnellii (Gray, 1843), no México, composta de 600000 indivíduos, pode consumir entre 1900 e 3000 kg de insetos por noite. Isso reforça o volume de insetos que pode ser consumido pelos morcegos nas cavernas Meu Rei e Furna do Morcego.

A necessidade de regramento do espeleoturismo na região

O uso das cavernas —e em especial das bat caves— como equipamentos de visitação turística deve ser visto com bastante cautela. Movimentações frequentes de morcegos entre determinadas cavernas podem configurá-las como formando uma unidade de habitat, de modo que impactos negativos em caverna podem ter consequências danosas para outra ou para a população como um todo (Trajano 2013). No caso das bat caves, uma visitação descontrolada pode afetar essas grandes congregações, que são sensíveis às perturbações, e os morcegos podem deixar o local dependendo do tipo, frequência e intensidade de atividade conduzida no interior da caverna. Na caverna Meu Rei a visitação desordenada e o vandalismo já foram identificados como ameaças por Azevêdo & Bernard (2015). Na Furna do Morcego, apesar desta caverna ser considerada um sítio arqueológico (Souza 2016; Pessis et al. 2017), alterações da vegetação de entorno causadas por queimadas e cortes da vegetação para extração de madeira, bem como presença de animais de criação (bovinos, caprinos), foram aqui identificados e podem comprometer a sua conservação.

Bat caves podem ser vistas como ponto de partida para ações de educação ambiental e como forma de atrair turistas para a prática de bat-watching, difundida em algumas localidades dos EUA (Novaes 2012; Texas Parks & Wildlife 2016). Um exemplo, no Brasil, já acontece na Gruta do Farias, na Reserva Particular do Patrimônio Natural (RPPN) Arajara Park, em Barbalha, no Ceará, onde todos os dias no final da tarde morcegos saem juntos dessa bat cave em busca de alimento na floresta que a circunda, encantando os muitos turistas que visitam a reserva (Novaes 2012). Contudo, para se utilizar cavernas desse tipo em atividades ecoturísticas há a necessidade anterior da realização de estudos mais completos que envolvam a caracterização destes abrigos e de seu entorno, incluindo aspectos físicos, biológicos e microclimáticos da caverna, sua composição de morcegos, além de avaliar possíveis efeitos da visitação. De posse destas e outras informações, deve-se então estabelecer um plano de manejo, abordando a possível visitação e proteção de caverna (Torres-Flores et al. 2012; Paula et al. 2019). No entanto, dada a conjuntura local existente atualmente no PARNA do Catimbau, este cenário está distante de se tornar realidade.

Uma estratégia que poderia ser útil na proteção de cavernas da região para os morcegos, principalmente das bat caves, seria o uso de portões para morcegos (bat gates). Bat gates são portões de aço compostos por barras horizontais e verticais bem espaçadas, que costumam ser instalados em entradas de cavernas ou minas em países como Portugal, Estados Unidos, Austrália, Reino Unido e Canadá, de forma a permitir a passagem dos morcegos e impedir o trânsito de humanos (Souza & Bernard 2016). Esse tipo de instrumento poderia ser usado para impedir o acesso de pessoas e consequentemente evitaria uma série de impactos negativos constatados nas cavernas do PARNA, sobretudo atos de vandalismo, visitações não autorizadas/não guiadas, e o uso bastante comum na região de fogo para desalojamento de animais ou colheita de mel de colmeias de abelhas. Mas, a instalação de bat gates requer a realização de testes piloto e monitoramento pré e pós-instalação em algumas cavidades-teste, antes de seu uso definitivo em cavidades-alvo, já que avaliações do uso destes portões e a sua interferência no comportamento dos animais ainda não foram realizadas no Brasil (Souza & Bernard 2016).

CONCLUSÕES E SUGESTÕES

Estudos e pesquisas em ambientes cavernícolas são essenciais para o conhecimento da fauna, seu funcionamento e proteção de sua biodiversidade (Mammola et al. 2019, 2020). No estado de Pernambuco, estudos sobre morcegos em ambientes cavernícolas ainda são escassos, sendo necessário ampliar as pesquisas com estes animais. Os resultados apresentados demostram a importância da continuidade de inventários, não apenas nas cavernas estudadas, mas em outras existentes na região. Considerando que no Brasil são poucas as cavernas que resguardam tanto uma grande riqueza como uma grande abundância de morcegos, as cavernas Meu Rei e Furna do Morcego representam locais prioritários para conservação dos morcegos. Estas cavernas também são regionalmente relevantes, pois são escassas as cavernas com essas características desenvolvidas em carste arenítico no Brasil. Embora o esforço de estudo sobre morcegos e cavernas tenha aumentado nos últimos anos no Brasil (Oliveira et al. 2018), não há dúvidas que muito ainda é necessário antes de considerarmos estes ambientes minimamente conhecidos. Nesse sentido, para os morcegos e cavernas do PARNA do Catimbau sugerimos que novas pesquisas e inventários se concentrem nas seguintes recomendações:

(1) Realizar pesquisas científicas mais detalhadas na caverna Furna do Morcego para avaliar a existência de alterações microclimáticas provocadas pelos morcegos e depósitos de guano, bem como monitoramento sistemático de longo prazo da abundância de morcegos com foco na determinação da dinâmica de uso desse abrigo pelos morcegos;

(2) Implantar e manter um extenso programa de captura-marcação-recaptura de morcegos de longo prazo que se estenda a várias cavidades-alvo a fim de avaliar, de modo amplo, possíveis translocações de morcegos entre cavidades, possibilitando a adoção de melhores estratégias de conservação em escala de paisagem;

(3) Realizar prospecções espeleológicas em consonância com a pesquisa de morcegos em cavidades visando aumentar os registros e determinar a frequência de uso das cavidades por esses animais, suas associações interespecíficas, abundância e a realização de identificações acuradas dos diferentes táxons em campo por capturas ou avistamentos;

(4) Visitar novamente as cavidades listadas no presente estudo onde as espécies não puderam ser capturadas, de modo a permitir a identificação mais correta das espécies e associações interespecíficas presentes;

(5) Realizar teste-piloto e monitoramento pré e pós-instalação de portões para morcegos (bat gates) na Furna do Gato a fim de avaliar o impacto dessa estrutura sobre o comportamento das espécies com vistas ao seu futuro uso nas bat caves do PARNA do Catimbau.

Agradecimentos

Ao Coordenador do Programa Ecológico de Longa Duração, sítio Catimbau (PELD Catimbau), Dr. Marcelo Tabarelli, pelo suporte logístico fornecido durante as atividades de campo no PARNA do Catimbau. A Alessandro Fabiano de Oliveira (Analista Ambiental da Base Avançada do ICMBio/CECAV em Natal/RN), Darcy José dos Santos (Analista Ambiental da Base Avançada do ICMBio/CECAV em Nova Lima/MG), José Yatagan Mendes de Freitas (Técnico Ambiental da Base Avançada do ICMBio/CECAV em Natal/RN), Genivaldo Constantino da Silva (Guia do PARNA do Catimbau), Clébio (Guia da Terra Indígena Kapinawá) e Natanael (Motorista do PARNA do Catimbau) pela colaboração na coleta de dados em campo. A Gisela Livino de Carvalho, então Chefe do PARNA do Catimbau, e ao Instituto Chico Mendes da Conservação da Biodiversidade pelo suporte e autorização para execução dos trabalhos na área. À Fundação Nacional do Índio (Funai), pela autorização fornecida para adentrar a Terra Indígena Kapinawá. Ao Diego de Medeiros Bento (Analista Ambiental da Base Avançada do ICMBio/CECAV em Natal/RN) pela cessão de dados e repasse das infor- mações levantadas na primeira expedição de inventário espeleológico do PARNA do Catimbau em 2014. A equipe do Laboratório de Ciência Aplicada à Conservação da Biodiversidade, Departamento de Zoologia da UFPE, pela ajuda em outras etapas do trabalho de campo. Ao Centro de Pesquisas Ambientais do Nordeste - CEPAN e a Anglo American Minério de Ferro S.A. pelo financiamento da pesquisa. A Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - CAPES pela concessão da bolsa de dou- torado, junto ao Programa de Pós-Graduação em Biologia Animal da UFPE, ao primeiro autor. E. Bernard é bolsista de produtividade do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq. Agradecemos aos revisores anônimos, que forneceram sugestões que contribuíram substancialmente para a melhoria e qualidade do trabalho.

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Información adicional

Editor asociado: Dra. Valéria Tavares

Citar como: Silva Barbosa Leal, E., & E. Bernard. 2021. Morcegos cavernícolas do carste arenítico do Parque Nacional do Catimbau, Nordeste do Brasil. Mastozoología Neotropical, 28(2):e0608. https://doi.org/10.31687/saremMN.21.28.2.0.08.e0608

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