1. INTRODUCCIÓN

Los árboles del género Eucalyptus L’Hér, originarios de Oceanía, son cultivados mundialmente debido a que presentan una elevada tasa de crecimiento y gran plasticidad. En Argentina, estos árboles han alcanzado una superficie implantada de 255.000 ha, lo cual representa un 22,8 % de la superficie total destinada a la producción forestal. Las principales especies que se cultivan son E. camaldulensis Dehnhardt, E. globulus Labillardière, E. grandis Hill ex Maiden, E. tereticornis Smith, E. saligna Smith, E. viminalis Labillardière y sus híbridos, con destino a la industria de papel y de madera sólida (UCAR, 2015). Al igual que en el resto del mundo, la expansión del área forestada con eucaliptos en Argentina es acompañada por la colonización de herbívoros nativos de su lugar de origen y específicos del género (Paine et al., 2011), entre los que se destacan la chinche del bronceado Thaumastocoris peregrinus Carpintero y Dellapé (Hemiptera, Thaumastocoridae) y la avispa de la agalla, Leptocybe invasa Fisher & La Salle (Hymenoptera, Eulophidae).

Thaumastocoris peregrinus es una especie que causa grandes pérdidas económicas, cuyas explosiones poblacionales han ocasionado serios daños en plantaciones de eucaliptos, evidenciados por una disminución del crecimiento y, en ocasiones, una importante defoliación. Este insecto ha sido registrado alimentándose sobre especies de eucaliptos de interés comercial y ornamental, tales como E. camaldulensis, E. globulus, E. bicostata Maiden, Blakely & J.H. Simmonds y E. maidenii F. Muell (Noack y Coviella, 2006), y en Argentina, su presencia ha sido confirmada además, sobre E. viminalis, E. tereticornis . E. dunnii Maiden, entre otras, mostrando una marcada preferencia por E. viminalis (Santadino, 2019). Es un insecto paurometábolo, cuyos adultos y ninfas se alimentan específicamente succionando células del mesófilo y originando una clorosis puntiforme principalmente en hojas adultas (Santadino et al., 2016). A su vez, cuando las poblaciones aumentan, las fases de desarrollo pueden presentarse en la misma hoja, y debido a su corto ciclo de vida, varias generaciones pueden desarrollarse en un año (Noack y Rose, 2007).

Leptocybe invasa es una especie que induce el desarrollo de agallas en los pecíolos, ramas jóvenes y nervaduras centrales de las hojas, en donde se desarrollan los estados de huevo, larva y pupa (Aquino et al., 2011). Si bien puede afectar numerosas especies y clones, en Argentina E. camaldulensis, E. grandis . E. tereticornis son consideradas las más susceptibles (Eskiviski et al., 2018). En los casos en los que las infestaciones son muy elevadas puede producir la caída prematura de las hojas e incluso la muerte de plantas jóvenes o árboles debilitados (Mendel et al., 2004). Se ha descripto a L. invasa como una especie con reproducción telitóquica, aunque en diversas regiones asiáticas se ha detectado la presencia de machos (Zheng et al., 2014). Algunos estudios llevados a cabo en el continente asiático estiman que puede cumplir entre dos y cuatro generaciones anuales superpuestas (Mendel et al., 2004).

El control químico en la producción forestal constituye una estrategia factible casi exclusivamente en la etapa de vivero e implantación, justificado por la mayor susceptibilidad de las plantas jóvenes a los daños ocasionados por las plagas y por los altos costos ambientales y económicos que implicaría este manejo a la escala de monte productivo. En Argentina, el panorama del control químico de T. peregrinus y L. invasa es completamente diferente. Mientras que para la chinche del eucalipto no existen productos registrados para su control, para la avispa de la agalla, el Servicio Nacional de Sanidad y Calidad Agroalimentaria (SENASA) aprobó el uso de los principios activos acetamiprid, tiametoxam e imidacloprid en establecimientos de propagación, y dispuso que cualquier material con sintomatología causada por L. invasa debe ser destruido (Resolución N°166/2014) (SENASA, 2014). Estos principios activos actúan de manera sistémica en la planta, con movimiento acrópeto, e ingresan a los insectos por contacto e ingestión (Jeschke y Nauen, 2008).

A nivel nacional no existen antecedentes relacionados al control químico de T. peregrinus y son escasos los que han evaluado el control y la prevención de L. invasa (Ramos, 2015), siendo la bibliografía extranjera muy variada en relación a las dosis, productos, formas de aplicación y en consecuencia en cuanto a la efectividad sobre el control de estas plagas (Masson, 2015; Ramos, 2015; Machado et al., 2016; Mafuwe, 2016; Mbanze et al., 2018; Wilcken et al., 2019). En este trabajo se plantea como hipótesis que algunos productos sistémicos recomendados para especies fitosuccívoras y endofitófagas son efectivos para el control de T. peregrinus y para la prevención del desarrollo de L. invasa, aplicados con el riego a plantas jóvenes de Eucalyptus. En este sentido, el objetivo de este trabajo fue evaluar la acción de algunos insecticidas de síntesis química sistémicos para prevenir y controlar, en vivero, a T. peregrinus y L. invasa.

2. MATERIALES Y MÉTODOS

Sitio de estudio y material biológico utilizado

Los ensayos se llevaron a cabo en un invernáculo tipo túnel de 50 m x 10 m con cubierta de polietileno larga duración térmico (PE LDT), ubicado en el campo experimental de la Universidad Nacional de Luján (UNLu) (34° 58´ S y 59° 0´ O). Como material vegetal se utilizaron plantas de E. camaldulensis de 12 a 18 meses de edad ubicadas en macetas de polietileno de 10 l.

Los adultos y las ninfas de la chinche utilizados en el ensayo fueron obtenidos de una cría artificial llevada a cabo en jaulas entomológicas (BugDorm-1.) bajo condiciones semicontroladas (24 ± 3 °C, 60 ± 15 % HR, fotoperíodo natural correspondiente a las coordenadas del campo experimental de la UNLu), y utilizando ramas de E. camaldulensis como alimento. Esta cría fue iniciada a partir de huevos recolectados de una población nunca expuesta a insecticidas, ubicada en el monte experimental de la UNLu.

Productos evaluados

Fueron evaluados cuatro formulados comerciales con principios activos de acción sistémica, tres neonicotinoides y un fosforado, tomando como referencia para la elección de las dosis algunas recomendadas para frutales (CASAFE, 2017) (Tabla 1).

Residualidad sobre Thaumastocoris peregrinus

Este ensayo fue llevado a cabo entre los meses de marzo y mayo de 2017, con una temperatura media mensual de 20,5 °C, 16,7 °C y 14,7 °C para los tres meses, respectivamente. Siguiendo un diseño completamente aleatorizado, se asignaron cinco plantas a cada uno de los tratamientos (Tabla 1) y al testigo sin insecticidas. Cada planta fue regada con 400 ml del caldo de aplicación correspondiente a su tratamiento y con igual volumen de agua en las que fueron asignadas al testigo.

Luego de la aplicación, en dos ramas con tres hojas de cada árbol fue colocada una bolsa de voile de 10 cm x 20 cm, una con 10 adultos y otra con 10 ninfas III y IV de T. peregrinus (Figura 1). Al cabo de 48 horas se cortaron las ramas embolsadas y se realizó el recuento en laboratorio de individuos vivos y muertos para cada tratamiento y repetición.

Para evaluar la acción residual de los productos, se realizaron reinfestaciones con 10 chinches adultas por árbol a los 7, 15, 22, 30, 51 y 72 días, y con 10 ninfas por árbol a los 51 días después de la aplicación (DDA). Para cada reinfestación se utilizó el procedimiento con bolsas de voile explicado anteriormente (Figura 1). El efecto residual de los productos sobre T. peregrinus fue evaluado estimando la mortalidad de ninfas y de adultos en cada fecha de observación. La evaluación de los productos se interrumpió cuando la mortalidad media fue inferior al 35 %.

Capacidad preventiva sobre Leptocybe invasa

Este ensayo fue llevado a cabo entre los meses de octubre y diciembre de 2017, con una temperatura media mensual de 16,1 °C, 18,4 °C y 22,8 °C para los tres meses, respectivamente. Siguiendo un diseño completamente aleatorizado, fueron asignadas ocho plantas sanas a cada uno de los tratamientos y al testigo sin insecticidas. Cada planta fue regada con 500 ml del caldo de aplicación correspondiente a su tratamiento y con igual volumen de agua en las que fueron asignadas al tratamiento testigo. En estos ensayos fueron evaluados los principios activos tiametoxam y acetamiprid (Tabla 1) con la siguiente periodicidad de aplicación:

1. 1. 1) Ac: una aplicación de acetamiprid al inicio del ensayo.

   2) AcM: aplicaciones mensuales de acetamiprid.

   3) Tia: una aplicación de tiametoxam al inicio del ensayo.

   4) TiaM: aplicaciones mensuales de tiametoxam.

   5) Testigo: agua.

En la primera aplicación, todas las plantas fueron regadas con su correspondiente tratamiento. Luego de 35 y 60 días, las plantas asignadas a los tratamientos AcM y TiaM fueron regadas nuevamente con su formulado correspondiente. En estas observaciones, algunas plantas fueron descartadas debido a la presencia de una mancha foliar necrótica que produjo una importante defoliación. Se estimó la Severidad (agallas por planta), contabilizando y marcando con un precinto las nuevas agallas formadas a los 20, 60 y 95 días desde la primera aplicación (DDPA).

Para asegurar la infestación de las plantas utilizadas, dentro del invernáculo se dispusieron plantas con agallas próximas a la emergencia de adultos. Además, al inicio y al final del ensayo fue medida la altura de cada planta desde el cuello hasta el ápice.

La capacidad de los productos evaluados para prevenir la infestación con L. invasa, fue analizada estimando un Índice de Infestación (IF), que tiene en cuenta tanto la Incidencia (proporción de plantas con nuevas agallas), como la Severidad, utilizando la fórmula:

[Ec 1]

Análisis estadístico

Las variables Mortalidad de T. peregrinus, así como la Severidad, el Índice de Infestación y el Crecimiento en altura de las plantas en el ensayo preventivo de L. invasa, fueron analizados utilizando la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis, debido a que los datos no cumplieron con el supuesto de normalidad del ANOVA (Kolmogorov-Smirnov, P < 0,05), y cuando resultó significativo, los tratamientos fueron comparados de a pares utilizando la prueba de Conover. Además, se analizó si existe una relación entre el número final de agallas por planta y el crecimiento en altura durante el período de observación del ensayo de prevención a través de un análisis de regresión lineal. Para todas las pruebas fue considerado un nivel de significancia del 5 % y se utilizó el programa estadístico InfoStat (Di Rienzo, 2018). En las Tablas y en la Figura se presentan las medias y el error estándar de las variables.

3. RESULTADOS

Residualidad sobre Thaumastocoris peregrinus

La mortalidad de individuos de T. peregrinus desde la primera exposición y hasta 51 DDA, fue significativamente afectada por los tratamientos insecticidas (Tabla 2). Los mayores niveles de mortalidad y de residualidad fueron observados en las plantas tratadas con los neonicotenoides imidacloprid y tiametoxam, los que provocaron una mortalidad de ninfas y de adultos significativamente superior al tratamiento testigo y mayor al 70 % aún 51 DDA (prueba de Conover P < 0,05). Por el contrario, la mortalidad producida por el acetamiprid no se diferenció con la registrada en el testigo en ninguna de las tres primeras observaciones, mientras que el tratamiento con acefato mostró un comportamiento intermedio, con niveles de mortalidad mayores al testigo hasta 22 DDA (Tabla 2).

Capacidad preventiva sobre Leptocybe invasa

En la primera observación, 20 DDPA, ninguna de las plantas evidenció el desarrollo de agallas, incluyendo las plantas asignadas al testigo, por lo que los tratamientos no fueron comparados estadísticamente. A partir de la segunda observación, una planta en el tratamiento testigo, una en Ac y dos en AcM, evidenciaron el desarrollo agallas, mientras que ninguna de las plantas de los dos tratamientos con tiametoxam resultó infestada. La severidad fue en promedio muy baja en todos los tratamientos (Figura 2), por lo que el Índice de Infestación (IF) no presentó diferencias significativas en esta observación (prueba de Kruskal-Wallis, H= 1,44; P = 0,215) (Tabla 3). En el último registro (95 DDPA), y con excepción de las plantas que recibieron tres aplicaciones de acetamiprid, los tratamientos alcanzaron la máxima severidad (Figura 2). Como consecuencia, el IF fue significativamente menor en el tratamiento AcM con respecto al Testigo y al tratamiento con una aplicación del mismo producto (prueba de Conover, P < 0,05).

El menor crecimiento promedio en altura fue registrado en las plantas sometidas al tratamiento testigo (Tabla 3). Sin embargo, esta variable no se diferenció entre tratamientos (prueba de Kruskal-Wallis H = 4,29; P = 0,371) y su variabilidad no pudo ser explicada a través de una función lineal utilizando el número de agallas como variable predictora (R² = 0,02; P = 0,46).

4. DISCUSIÓN

Los insecticidas neonicotinoides imidacloprid y tiametoxam provocaron una mortalidad de las ninfas y los adultos de T. peregrinus que varió en promedio entre el 68 % y el 100 % en todas las observaciones hasta los 51 DDA. Existen antecedentes en los que se han encontrado resultados similares contra otros hemípteros utilizando estos productos (Qureshi y Stansly, 2007; Humeres et al., 2009). En particular, para la chinche del eucalipto, se han probado otros sistemas de aplicación en los que se han observado resultados coincidentes. Por ejemplo, mediante aplicaciones foliares, se han registrado eficacias del 96 % al 100 % hasta 24 días después de la aplicación de imidacloprid y tiametoxam, con una dosis de 78,8 g y 37,5 g de ingrediente activo (i.a.) por hectárea, respectivamente (Machado et al., 2016), y de más del 80% a 14 (Tezeran, 2009) y 21DDA de tiametoxam (Wilcken et al., 2019), utilizando dosis de entre 25 y 50 g i.a./ha. En este trabajo, las dosis fueron de 77 y 33 g i.a./ha para imidacloprid y tiametoxam, respectivamente (Tabla 1), valores comparables a los empleados por estos autores. Por su parte, Noack et al. (2009), con una aplicación en tronco de entre 0,05 g y 0,16 g de imidacloprid / cm de diámetro a la altura del pecho, lograron proteger de la chinche durante dos años a árboles maduros de E. scoparia Maiden en Australia. Similarmente, Ali y Cadwell (2010) registraron en palmeras una residualidad del imidacloprid, aplicado por riego, de 75 días para una especie cercana a Thaumastocoris, la chinche Xylastodoris luteolus Barber (Hemiptera, Thaumastocoridae).

El tercer neonicotinoide evaluado, el acetamiprid, presentó la menor residualidad (7 DDA). Dentro de este grupo de insecticidas, éste es el producto con mayor solubilidad en agua, lo que le permite una muy buena actividad translaminar y un rápido movimiento xilemático (Palumbo et al., 2001). Sin embargo, se ha observado que este principio activo presenta baja persistencia en suelos a capacidad de campo, lo que se acentúa en condiciones de altas temperaturas y exposición a la luz solar (Gupta y Gajbhiye, 2007). En concordancia, Palumbo et al. (2001) mencionan, en una revisión sobre el manejo de la resistencia de Bemisia tabaci Gennadius (Hemiptera: Aleyroididae), antecedentes en los que el acetamiprid presenta un mayor nivel de control que el imidacloprid y el tiametoxam mediante aplicaciones foliares, y un resultado inverso, al igual que en este trabajo, cuando los productos fueron aplicados a través del riego en el suelo.

El acefato mostró una efectividad intermedia. Este principio activo es un organofosforado que posee, en comparación con los neonicotenoides, una mayor solubilidad en agua y por lo tanto una gran movilidad xilemática (Byrne et al., 2012). En estudios llevados a cabo sobre Gerbera jamesonii H. Bollus ex Hook. f, se encontró que el acefato es rápidamente absorbido y acumulado en las hojas maduras, aunque alcanza una vida media en las plantas de 7 días, mientras que el producto de su degradación, el metamidofós, persiste en los tejidos hasta 11 días después de la aplicación (Cresswell et al., 1994). Por su parte, Byrne et al. (2012) observaron una elevada efectividad del acefato inyectado al tronco de plantas de palto (Persea americana Mill) contra trips hasta 28 DDA y detectaron residuos de acefato y metamidofós en los frutos sólo durante este período. Estas características se reflejaron en el rápido efecto de este producto sobre la chinche del eucalipto, siendo el único que produjo un 100 % de mortalidad de adultos a los 2 DDA, aunque su efectividad se mantuvo sólo hasta 22 DDA. Mediante aplicaciones foliares, otros autores han observado un poder residual del acefato sobre T. peregrinus similar (21DDA) (Wilcken et al., 2019) o levemente inferior (14DDA) (Tezeran, 2009).

En relación a la capacidad preventiva del acetamiprid y el tiametoxam sobre L. invasa, luego de la primera aplicación, ninguna de las plantas presentó agallas. Vastrad (2011) observó que al sumergir por diferentes períodos de tiempo esquejes clonales de Eucalyptus en diferentes neonicotinoides, estos productos protegen a los plantines del ataque de L. invasa hasta 30 días después del tratamiento. Sin embargo, en el presente trabajo no podría asegurarse que la ausencia de daño se deba a la acción de los productos, debido a que en el testigo tampoco se observaron agallas.

En las siguientes observaciones, en todos los tratamientos evaluados se registró el desarrollo de agallas en, al menos, una de las plantas. La imposibilidad de evitar completamente la infestación con L. invasa ha sido observada en otros trabajos, incluso con frecuencias entre aplicaciones de entre 10 días y 20 días y mezclas de estos principios activos (neonicotenoides con piretroides) (Masson, 2015; Ramos, 2015). Las primeras agallas se evidenciaron 60 DDPA, con un nivel de infestación bajo y similar entre tratamientos. En esta observación, los dos tratamientos con tiametoxam fueron los únicos en los que las plantas no presentaron agallas. Del mismo modo, Mafuwe (2016) evaluó la capacidad preventiva del imidacloprid y el tiametoxam con una aplicación al trasplante, y encontró que en las plantas de eucalipto tratadas con tiametoxam, la incidencia fue significativamente menor que la del control a los 42 DDA. En la última observación, 95 DDPA, las plantas tratadas tres veces con acetamiprid fueron las únicas que no exhibieron el desarrollo de nuevas agallas, por lo que índice de infestación fue nulo y significativamente inferior al testigo (Tabla 3). Del mismo modo, Vastrad (2011) observó que sólo los esquejes clonales de Eucalyptus sumergidos en acetamiprid tuvieron un nivel de infestación por L. invasa menor al 30 % hasta 50 días después del tratamiento.

El crecimiento de las plantas no se diferenció entre tratamientos (Tabla 3) y el número de agallas no explicó de manera significativa esta variable. Del mismo modo, Ramos (2015), comparó el crecimiento de plantas tratadas a punto de goteo con tres productos (acetamiprid + lambdacialotrina (2 %), cipermetrina (25 %) e imidacloprid (35 %)) aplicados cada una, dos y tres semanas, y si bien encontró diferencias en el desarrollo de las agallas, el crecimiento luego de siete meses de evaluación no difirió estadísticamente entre los tratamientos y el testigo.

Los resultados de este trabajo indican que una única aplicación por riego de insecticidas sistémicos, y en particular neonicotenoides, podría ser más efectiva para el manejo de T. peregrinus que de L. invasa. Esta diferencia podría deberse a la mayor efectividad de estos productos cuando la vía de ingreso es la ingestión versus el contacto, lo que ha sido comprobado para otras especies (Hu y Prokopy, 1998; Jiang y Mula, 2005). Mientras que la chinche puede adquirir los productos al alimentarse por su hábito fitosuccívoro, las hembras de L. invasa sólo están en contacto con residuos de los productos al oviponer, lo que probablemente no interrumpe la oviposición y el desarrollo, al menos inicial, de las agallas. Como consecuencia, resulta necesario realizar un mayor número de aplicaciones para reducir significativamente la infestación. En una revisión hecha por Zheng et al. (2014), estos autores consideran que el uso de insecticidas para controlar/mitigar a L. invasa no es una estrategia sostenible a largo plazo, debido a la probabilidad de generación de resistencia, basada en el ciclo de vida corto y de generaciones superpuestas de L. invasa y la necesidad de aplicaciones continuas y a cortos intervalos, además de las consecuencias ambientales de este tipo de prácticas.

5. CONCLUSIÓN

En el presente estudio fueron evaluados algunos insecticidas sistémicos para el control y la prevención de dos importantes plagas de los eucaliptos. Se concluye que la utilización de los productos Tiametoxam e Imidacloprid a las dosis evaluadas y mediante riego, podría proteger a las plantas jóvenes de eucalipto contra T. peregrinus durante 50 días. Por el contrario, y teniendo en cuenta que la legislación vigente en Argentina prohíbe el movimiento y comercialización de material de propagación infestado con L. invasa, nuevas evaluaciones que involucren la evaluación de otras dosis y/o frecuencias de aplicación, resultan necesarias para evitar la infestación de las plantas de eucalipto con esta plaga.

6. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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