Introducción

El caracol gigante africano Achatina fulica (Bowdich 1822) en los últimos 200 años ha ampliado su área de distribución a través del trópico desde su región nativa en África, como consecuencia de procesos de introducción mediados por actividades humanas, ya que ha sido utilizado como fuente alternativa de comida, para fines cosméticos o como mascota (Raut y Barker 2002, Martínez-Escarbassiere et al. 2008). Esta especie se encuentra incluida entre las 100 especies invasoras más peligrosas a nivel mundial por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) (Lowe et al. 2000), debido a una combinación de factores relacionados con su historia natural, como una alta tasa reproductiva, capacidad fisiológica de resistir cambios climáticos, pocos depredadores naturales, amplio rango de uso de recursos alimentarios y una alta tasa de consumo de material vegetal (Fakrudin et al. 2004, Bhattacharyya et al. 2015). Además, esta especie es un vector para nemátodos parásitos entre los que se encuentran Angiostrongylus cantonensis (Alicata 1965, Morera 1973), A. costaricensis (Morera y Céspedes 1971) y Caenorhabditis briggsae (Constantino-Santos 2014), los cuales generan enfermedades en los humanos como la meningitis eosinophilica y la angiostrongiliasis abdominal (Neuhauss et al. 2007, Sabina-Molina et al. 2009, Maldonado et al. 2010)

A causa de las implicaciones económicas y sanitarias que genera la presencia del caracol gigante africano en un territorio, han sido implementadas diversas técnicas de control entre las que se encuentran la remoción manual (Raut y Baker 2002), el control biológico por parte de caracoles, artrópodos y algunos vertebrados (Peter et al. 2012, Bhattacharyya et al. 2015) y el uso de sustancias químicas tanto de origen natural, como comercial (Peterson 1957, Olson 1973, Takeuchi 1991, Griffiths et al. 1993, Simberloff y Stiling 1996), con el propósito de controlar el tamaño de sus poblaciones. Sin embargo, estas técnicas presentan grandes limitaciones y su implementación generalmente es costosa. Por ejemplo, los programas de erradicación manual en países como Brasil puede costar 50000 dólares al año para un municipio pequeño como Lauro de Freitas, Bahía (Albuquerque et al. 2008), mientras que en Estados Unidos puede significar erogaciones estatales de entre 700000 a 1000000 dólares al año, solo en el estado de la Florida (Muniappan 1986, Smith y Fowler 2003). Por otra parte, muchas sustancias comerciales presentan baja mortalidad, debido a que no pueden ser esparcidas de una forma óptima o no afectan efectivamente algunos estados de desarrollo de esta especie (Albuquerque et al. 2008). Además, la implementación de algunos molusquicidas o la introducción de especies controladoras pueden afectar negativamente a otras especies o alterar algunos procesos ecológicos como la herbivoría y el flujo energético (Bhattacharyya et al. 2015).

En Colombia el caracol gigante africano se considera una especie exótica invasora (Figura 1), según la Resolución número 0848 del 2008 del Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial (MADS 2008). El primer reporte de invasión en el país corresponde al departamento del Amazona, en agosto de 2010 por parte de ejemplares provenientes de Brasil. Posteriormente se registraron individuos durante el 2011 en los departamentos de Arauca, Boyacá, Caquetá, Casanare, Guainía, Huila, Meta, Nariño, Putumayo, Santander, Tolima, Valle del Cauca y Vaupés.

Para el 2012 fue registrada en el departamento de Antioquia y Sucre (De La Ossa-Lacayo et al. 2012). Debido a la rápida dispersión de esta especie en el país y sus posibles consecuencias, el MAVDT estableció el “Plan nacional interinstitucional del sector ambiental, agropecuario, salud y defensa, para el manejo, prevención y control del caracol gigante africano (A. fulica)” y emitió la Resolución número 0654 del 7 de abril del 2011, en la que se planteaban las acciones a seguir y las entidades responsables de enfrentar esta problemática (De La Ossa-Lacayo et al. 2012, Giraldo et al. 2014).

Investigaciones anteriores han encontrado que esta especie es más frecuente y presenta mayores densidades en zonas pobres de los países en desarrollo donde los problemas de higiene son mayores (Takeda y Ozaki 1986, De Winter 1989), lo cual al parecer es un patrón que se repite en Colombia. Debido a la sinergia del alto coste existente para el control de esta especie y las bajas posibilidades económicas que presentan los pobladores de escasos recursos para hacer frente a este problema, esta investigación tuvo como objetivo evaluar y constatar la efectividad molusquicida de sustancias económicas y de fácil obtención para controlar esta especie. Además, se evaluó el efecto del uso intensivo de cal (óxido de calcio) sobre A. fulica, método que tradicionalmente ha sido utilizado por las Corporaciones Autónomas Regionales para realizar el control de sus poblaciones (MAVDT 2011).

Material y métodos

Área de estudio

Las actividades de control y recolección de individuos se desarrollaron en los municipios de Buenaventura (3°53'N-77°05'W), Bugalagrande (4°12'N-76°''W), Cali (3°26''N-76°31''W) Cartago (4°44'N-75°54W), Dagua (3°39'N-76°41''W), Jamundí (3°31'N-76°32''W), Palimar (3°31'31'N-76°81'W) y Tuluá (4°05'N-76°12'W) en el departamento del Valle del Cauca (Figura 2).

El municipio de Buenaventura está situado dentro de la región del Chocó Biogeográfico, con un promedio de 7 m s.n.m., presenta una vegetación de bosque muy lluvioso tropical, el promedio de precipitación anual es de 7650 mm al año, la humedad relativa promedio es del 89 % y la temperatura media anual se encuentra entre los 25 °C y los 28 °C (Rangel y Edgar 2003). El municipio de Dagua ubicado al occidente del departamento, tiene una temperatura media de 24 °C, una altitud de 1233 m s.n.m. y una precipitación media de 1159 mm anuales (Hoyos-Rengifo 2012). El resto de los municipios están ubicados en el valle geográfico del río Cauca, con una vegetación de bosque seco tropical dominante, los cuales presentan una topografía plana con una elevación promedia de 1000 m s.n.m., una precipitación anual de 900 mm y una temperatura media de 23,6 °C (Álvarez-López et al. 1984, Alberico et al. 2004).

Implementación de los tratamientos in situ y ex situ

Para evaluar el efecto del uso de cal como método de control, se establecieron aleatoriamente tres parcelas de 16 m2 en cada uno de los municipios mencionados, donde previamente se había reportado la presencia de la especie y establecido su densidad (Giraldo et al. 2014). Los tratamientos definidos para este experimento in situ fueron: 1) remoción de individuos y huevos encontrados; 2) remoción de individuos y huevos encontrados, más aplicación de cal; 3) conteo, marcaje utilizando esmalte de uñas (Fenwick y Amin 1983) y liberación de individuos, como tratamiento control. Transcurrido un mes, cada una de las parcelas fue muestreada nuevamente y se evaluó la efectividad del tratamiento, a través de una comparación de la abundancia de caracoles gigantes africanos (Albuquerque et al. 2008).

Para los tratamientos ex situ se utilizaron caracoles recolectados en las zonas de muestreo y externos a las parcelas de estudio, los cuales se mantuvieron en periodo de aclimatación durante tres días y se alimentaron con lechuga común (Lactuca sativa) (Smith et al. 2013). Se probó el efecto molusquicida de dos extractos vegetales, extraídos usando el protocolo de Liu et al. (1997): 1) semillas de Jatropha curcas (piñón) y 2) hojas Tabebuia rosea (guayacán rosado). Estas especies vegetales fueron utilizadas debido a la actividad molusquicida reportada para especies del mismo género (Liu et al. 1997, Silva et al. 2007). Adicionalmente, se evaluó la eficacia en la aplicación de hipoclorito de sodio en su presentación comercial (NaClO 10 %), producto utilizado por algunos pobladores para el control de esta especie, y de metaldehído, el cual es un molusquicida comercial de amplio espectro (Smith et al. 2013). Para establecer si el manejo en cautividad no tenía un efecto sobre los caracoles, se utilizó como control la aspersión de agua destilada.

Se utilizaron lotes de diez individuos en acuarios de 50 por 50 cm como unidad experimental, aplicando 3 cm3 de hipoclorito de sodio, extractos vegetales y agua destilada por aspersión uniforme, mientras que el metaldehído se dispuso siguiendo la recomendación del fabricante de 32 kg por hectárea. La mortalidad se evaluó 24 h después de la aplicación del tratamiento, corroborando la movilidad y respuesta de los individuos a una estimulación mecánica vigorosa (sondeo) (Smith et al. 2013). En total se realizaron 33 réplicas para todas las sustancias, a excepción del extracto de J. curcas del cual se realizaron 16 réplicas. La disposición final de los animales se llevó a cabo siguiendo la normativa establecida por el MADS, implementando la alternativa de enterramiento (Resolución No. 654 del 7 de abril de 2011).

Análisis de datos

Para evaluar si existían diferencias en las abundancias de caracoles previos y posteriores a utilizar los métodos de remoción, remoción con aspersión de cal y el control, se implementó una prueba T pareada (Zar 1999). Se calculó un porcentaje de efectividad del tratamiento utilizado para cada una de las parcelas, como la variación porcentual de abundancia entre el monitoreo inicial y el final. Se estimó la diferencia entre los tratamientos de control evaluados realizando pruebas no paramétricas de Kruskal-Wallis y prueba post ANOVA de Tukey-Kramer (HSD), debido al incumplimiento de los supuestos paramétricos.

Resultados

De los tratamientos in situ utilizados para el control del caracol gigante africano, el método de remoción evidenció una mayor reducción en la abundancia poblacional de dichos organismos (χ=٧٥,77 T= 2,09; p= 0,04), seguida por el método de remoción con aspersión de cal (χ=72,52 T= 2,12; p= 0,04) y por último el control (χ=58,86 T= 2,35; p= 0,02). No obstante no se encontraron diferencias significativas, entre estos métodos (H=2,98; p=0,19) (Figura 3).

Para los experimentos de laboratorio, el metaldehído fue la sustancia que presentó la mayor mortalidad de caracoles con un 42,2 % (H=58,89; df˂0,01), seguido de hipoclorito de sodio (NaClO 10%) con el 18,1 %, la T. rosea con 17,8 % y J. curcas con 17,5 %. Todos los tratamientos a su vez fueron significativamente mayores al control, el cual solo presentó una mortalidad de 4,2 % (Figura 4).

Discusión

Las tres técnicas evaluadas en campo mostraron una variación significativa al compararse con las abundancias iniciales presentadas por el caracol gigante africano. La remoción manual es una técnica implementada de forma constante para el control de esta especie, sin embargo, esta técnica tiene algunas desventajas, ya que no es efectivo en los individuos que se entierran para estivar (Albuquerque et al. 2008), lo cual es común en algunas localidades visitadas debido a las altas temperaturas que se presentan. De igual manera, es ineficaz para recolectar posturas que se encuentran enterradas o dispersas. Para mejorar la eficiencia de esta técnica es necesario realizar esfuerzos continuos con el fin de erradicar individuos que nacen, emergen y que inmigran, lo cual genera sobrecostos (Albuquerque et al. 2008).

La aspersión de óxido de calcio o cal se ha establecido dentro del protocolo de erradicación en muchas entidades gubernamentales de Colombia (MAVDT 2008), sin embargo, los resultados de esta investigación muestran que el uso de esta sustancia no resulta en un incremento de la efectividad de control para la especie. Por el contrario, su uso puede generar efectos negativos en la dinámica iónica del suelo, ya que afecta las plantas y los microorganismos asociados como ha sido demostrado por Haynes (1982), Battles et al. (2013) y Zhang et al. (2015). Además, la artropofauna puede verse afectada debido al efecto abrasivo de esta sustancia sobre los lípidos de la epicutícula, generando la pérdida de agua y la muerte por deshidratación (Subramanyam y Roesli 2000, Ritter et al. 2014). Por lo tanto, el uso de la cal solo sería recomendable en el proceso de disposición final de caracoles colectados, como indica el protocolo de manipulación establecido por el MADS (MAVDT 2008).

Las diferencias de abundancia asociadas con el tratamiento control de captura y marcaje de individuos, aunque fue menor que los otros dos métodos, presentó una reducción significativa de abundancia. Este resultado no se asocia con el uso de esmalte para uñas a pesar de contener sustancias como Formaldehido y Ftalato de dibutilo, generadores de efectos bactericidas y fungicidas (Ku y Billings 1984, Bustamante et al. 2001, Covacevich y Echeverría 2003), puesto que esta es una técnica utilizada constantemente en estudios demográficos de caracoles sin reportes de consecuencias negativas (Fenwick y Amin 1983). Sin embargo, de acuerdo con Pattamarnon (2004) es posible que la manipulación del caracol gigante africano pueda conllevar al animal a condiciones de estrés fisiológico, lo que puede inducir la inanición y posterior estivación o la muerte del individuo.

A nivel de laboratorio, los resultados coinciden con otros estudios que han evaluado la efectividad molusquicida de algunas sustancias, siendo el metaldehído comercial la sustancia de mayor efectividad para el control del caracol gigante africano (Smith et al. 2013). Este compuesto actúa, provocando daños severos en las membranas celulares del animal y en la vía de producción de energía metabólica, lo cual desencadena una fuerte expulsión de baba, por lo que deja de alimentarse y conlleva a la muerte (Moreau et al. 2014). Sin embargo, esta sustancia no tiene un efecto especie-específica, pues provoca los mismos efectos sobre caracoles nativos y algunos vertebrados (Smith et al. 2013), razón por la cual su uso se ha restringido en algunas localidades (Smith et al. 2013). Por otro lado, las tres sustancias alternativas usadas presentaron una actividad molusquicida significativa, sin embargo, el hipoclorito de sodio pese a que es ampliamente usado en la eliminación de microorganismos como hongos, bacterias y protozoarios (Estrela et al. 2002), no es recomendable ya que puede generar daños en las plantas y el suelo (Ingersoll 2013).

Las propiedades molusquicidas de los dos extractos vegetales utilizados en esta investigación se deben a diferentes compuestos. Jatropha curcas es una planta de la familia Euphorbiaceae la cual debe su actividad molusquicida a la presencia de antraquinonas y polifenoles, los cuales participan en la activación de la proteína kinasa C, la cual hace parte vital de la señalización de varias vías metabólicas (Liu et al. 1997). Por otra parte, el guayacán rosado (Tabebuia rosea) es un árbol de la familia Bignonaceae, la cual presenta hidrotectol, un compuesto naftalénico con actividad molusquicida que interfieren en la señalización celular, bloqueando pasos en vías metabólicas importantes para el animal (Liu et al. 1997).

La propagación del caracol gigante africano y sus implicaciones económicas y sanitarias en Colombia han impuesto la necesidad de la implementación de métodos de control y erradicación efectivos (De La Ossa-Lacayo et al. 2012). Sumado a que esta especie presenta una mayor densidad y posibilidad de invasión en zonas pobres donde las condiciones de higiene son deficientes (Bhattacharyya et al. 2015), hacen que estas estrategias deban ser de fácil acceso para la comunidad. Los extractos vegetales utilizados en esta investigación se constituyen como una alternativa para la erradicación del caracol gigante africano, pues son económicos al no requerir equipos o químicos para su elaboración. Además, estas especies vegetales están distribuidas de forma natural en las localidades evaluadas (Janick et al. 2008) y no generan efectos negativos sobre vertebrados, invertebrados o plantas. Fases posteriores de investigación requieren del uso de estos extractos vegetales en condiciones naturales para verificar su efectividad. De igual manera es importante evaluar la eficacia de estos extractos a diferentes concentraciones, con el fin de mejorar la efectividad en el control del caracol gigante africano.

Conclusiones

La remoción manual y la remoción manual con aspersión de cal (óxido de calcio) presentaron eficacias similares, por lo cual se recomienda que la cal solo sea implementada para la disposición final de los individuos colectados, disminuyendo costos y efectos negativos en la artropofauna. Esta investigación provee evidencia que extractos vegetales de J. curcas y T. rosea, especies vegetales de fácil acceso pueden constituirse en alternativas eficaces para el control del caracol gigante africano, especie exótica de grandes implicaciones a nivel económico y sanitario, que ha mostrado una expansión constante en el territorio colombiano. Investigaciones posteriores deberían implementar estas sustancias en condiciones naturales, así como mejorar las técnicas de extracción de los elementos molusquicidas.

Agradecimientos

A Rodrigo Lozano, Baltazar Gonzales, Laura Obando, Diego Córdoba, Natalia Rivera, Santiago Arboleda, María Angélica Prado por su colaboración durante las campañas de muestreo. A Jen Grauer por su colaboración en la traducción del resumen. A Pablo Emilio Flórez y María Isabel Salazar por sus recomendaciones a lo largo del proyecto. Este trabajo fue cofinanciado por la Corporación Autónoma Regional del Valle del Cauca (CVC) y la Universidad del Valle, a través del proyecto “Generación de información de línea base sobre la especie invasora Achatina fulica en el departamento del Valle del Cauca”, Fase 1: Convenio 028 de 2013, Fase 2: convenio 054 de 2014. Mario Garcés tiene una beca del programa de doctorados internacionales de Colciencias.

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Información adicional

Cítese como:: Garcés-Restrepo, M., A. Patiño-Montoya, M. Gómez-Díaz, A. Giraldo y W. Bolívar-García . 2016. Sustancias alternativas para el control del caracol africano (Achatina fulica) en el Valle del Cauca, Colombia. Biota Colombiana 17 (1): 44-52.