Hifomicetos ingoldianos del río Frío (Floridablanca), Santander, Colombia

El grupo de los hifomicetos ingoldianos incluye los hongos que producen conidios en ambientes acuáticos y cuya morfología presenta distintas formas: radiadas o estrelladas, con una parte central desde las cuales tres o cuatro brazos son proyectados en posición divergente; también se presentan grupos que producen conidios sigmoides, fusiformes, enrollados y esféricos (Ingold 1975, Shearer et al. 2007). Su importancia radica en el rol preponderante que cumplen en el ciclo de nutrientes en los ríos, ya que facilitan la descomposición de la materia orgánica, permitiendo así el flujo de la energía en los niveles superiores de la cadena trófica del río (Barlocher 2005). La mayoría de estos hongos crecen, se desarrollan y esporulan en aguas de características fisicoquímicas y microbiológicas óptimas, principalmente en las corrientes de agua limpia, bien aireadas y con moderada turbulencia, mientras que otros son tolerantes a condiciones desfavorables, como altas concentraciones de materia orgánica o de metales pesados, por lo cual pueden ser catalogados como indicadores de calidad de agua (Barlocher 2000, Pascoal et al. 2003).

Los hifomicetos tienen una amplia distribución mundial, pero la mayoría de las especies que se han identificado están localizadas en las regiones frías y templadas, mientras que en los trópicos son pocos los trabajos realizados, a pesar de ser la franja geográfica donde se localiza la mayor diversidad de especies vegetales y animales, que contribuyen al enriquecimiento de la flora y fauna acuática de aguas corrientes. Estos microrganismos fúngicos facilitan el ciclaje de nutrientes y suministro de energía al primer nivel trófico del sistema lótico, los invertebrados detritívoros (Barlocher 1992, Santos- Flores y Betancourt-López 1997, Schoenlein-Crusius y Grandi 2003, Rincón et al. 2005, Luna-Fontalvo 2009, Barlocher et al. 2010).

En Colombia la biota fúngica acuática ha sido poco estudiada. Está el trabajo de Santos-Flores y Betancourt-López (1997) donde reportan ocho especies de hifomicetos en los ríos Apulo, Ubaté y Zumbador. Luna-Fontalvo (2009) basado en el estudio de hongos asociados a la hojarasca en el río Gaira, reportó cinco especies de hifomicetos. Ruíz-Chalá y Peláez-Rodríguez (2013) reportaron seis especies de hifomicetos en las espumas del río Hacha (Florencia-Caquetá), como parte del proyecto “Composición fúngica y sus relaciones con los niveles de contaminación orgánica en ecosistemas andino-amazónicos”. El presente trabajo tiene por objeto contribuir al conocimiento de la diversidad de hifomicetos en Colombia, además de constituir el primer registro para el oriente del país y el primer estudio en el río Frío del municipio de Floridablanca (Santander), por lo que no representa de manera estricta un trabajo sistemático.

Área de estudio

El municipio de Floridablanca pertenece a la cuenca del río Lebrija y tiene dos subcuencas: río Frío y río de Oro. Este trabajo se realizó en la subcuenca del río Frío incluyendo un tributario y un caño, de este río dependen las microcuencas: río Frío alto, río Frío bajo, Zapamanga y Aranzoque o Mensuli o la Estancia. El río Frío nace en el municipio de Tona, cruza Floridablanca, produce el consumo de agua de Floridablanca y termina en los tanques de la Empresa Pública de Alcantarillado de Santander, Empas. (Varón 2012).

Un caño se define como un curso natural de agua de flujo intermitente, propio de zonas planas y un tribu- tario corresponde a un río, arroyo o curso secundario de agua que desemboca en otro mayor y se considera sinónimo de afluente (http://www.ideam.gov.co/web/ atencion-y-participacion-ciudadana/hidrologia).

Puntos de muestreo

En octubre de 2013 se realizó el primer muestreo en el río Frío en los puntos ubicados a los 7° 4´7,92''N -73º 4´31,8” O y en septiembre de 2014 se realizó un segundo muestreo en este río, en donde se colectaron las muestras en los siguientes puntos localizados a los 7º 4´1,26” N -73º 4´32,52” O (caño), 7º 4’9”N -73º 4´16,8'' (río), 7° 4´11,34'' N - 73°4´18,18'' O (río) y 7° 4' 9,78'' N - 73° 4´19,26´´ O (río) (Figuras 1 y 3 A - C).

Los meses de los muestreos fueron determinados por la fecha de realización del “Taller de hifomicetos acuáticos” organizado por los autores de este estudio en la Universidad de Santander (UDES) (octubre 2013) y el desarrollo de una investigación corta en el curso de Biología para Microbiología de la misma universidad (septiembre 2014).

Figura 1.

Ubicación de las estaciones de muestreo de espumas en el río Frío, costado SE del municipio de Floridablanca, imagen satelital tomada de https://www.google.es/intl/es/earth/.

Variación pluviométrica de los meses de octubre de 2013 y septiembre de 2014

Los registros pluviométricos para la zona, de los años 2013 y 2014 fueron suministrados de la estación meteorológica La Judía, por la Corporación para la Defensa de la Meseta de Bucaramanga (CDMB). La figura 2 muestra la variación en el régimen de lluvias para los meses de muestreo en cada año (septiembre 2013 y octubre 2014), en octubre de 2013 se registraron 145,2 mm de lluvias y 81,4 mm para septiembre de 2014 en la zona de muestreo.

Figura 2

Variación pluviométrica de los meses de octubre de 2013 y septiembre de 2014.

Muestras de espumas

Las muestras de espuma se ubicaron visualmente mediante recorridos por la ribera del río, éstas fueron colectadas con cucharas plásticas estériles en lugares con pequeños remolinos, entre rocas y en sitios con menor velocidad de la corriente de agua. Fueron depositadas en bolsas ziploc, fijadas con azul de lactofenol al 1% y se guardaron en una nevera portátil (Figura 3 D) para ser trasladadas al laboratorio de Biología, de la Universidad de Santander, donde fueron analizadas bajo un microscopio de luz Leica DM 500 con cámara digital ICC50HD a 400X. Para la identificación de las especies se siguió la clave de Santos-Flores y Betancourt-López (1997).

Análisis de similitud

Para determinar la similitud entre los dos periodos de muestreo se calcularon los índices de Jaccard, Sorensen y Baroni-Urbani y Buser según Krebs (1999).

Figura 3.

Sitios de recolección de espumas del río Frío: A) tributario directo del río. B) Caño. C) Río Frío. D) Conservación de las muestras.

Durante los muestreos 2013 y 2014 se registraron 23 taxa de hifomicetos ingoldianos, para octubre de 2013 se reportan 16 taxa y para septiembre de 2014 ocho taxa. Las figuras 4 y 5 muestran once de las especies colectadas. En ambos años se colectaron espumas de pequeños tributarios o caños que recogen material de la zona riparia, además del río Frío (Tabla 1).

Tabla 1.

Hifomicetos ingoldianos encontrados en la cuenca del río Frío.

Para los meses de muestreo (octubre 2013 y septiembre 2014) sólo la especie Clavatospora tentacula (Figura 5 D) fue común en el río Frío, por lo que los índices de similaridad son casi nulos en los dos periodos de muestreo (Tablas 2 y 3). Phalangispora constricta se halló tanto en el tributario como en el río en el año 2013.

Los valores de riqueza de especies fueron mayores en el tributario (S=11) que en el río Frío (S=6) en el año 2013, en relación al año 2014, donde se obtuvieron más especies en el río Frío (S=6) que en el caño (S=2). Es notorio el descenso en la riqueza de especies entre los dos periodos, para el año 2013 la riqueza fue de 16 y para el año 2014 la riqueza fue de 8 taxa.

De los taxa colectados, nueve especies corres- ponden a nuevos registros para Colombia (Anexo 1): Anguillospora longissima, Anguillospora pseudolongissima, Campylospora parvula, Flabellospora verticillata (Figura 4 D), Phalangispora constricta,Scutisporus brunneus (Figura 5 F), Tripospermum porosporiferum, Triscelophorus acuminatus (Figura 4 E), Triscelophorus curviramifer (Figura 5 E), además de 10 géneros: Alatospora sp. (Figura 5 C), Beltrania sp., Camposporium sp., Tripospermum sp.? (Figura 5 A), Helicomyces sp.1 (Figura 4 F), Helicomyces sp. 2, Isthmolongiospora sp., Lemonniera sp. (Figura 5 B), Trinacrium sp. (Figura 4 A), Weisneriomyces sp. y una especie por confirmar: Varicosporium cf. giganteum.

La especie Campylospora chaetocladia (Figura 4 C) se registra en este estudio para el río Frío y en el año 2009 fue registrada por Luna-Fontalvo en el río Gaira y por Ruíz-Chalá y Peláez-Rodríguez (2013) para el río Hacha (Caquetá). Campylospora filicladia para el río Frío (Santander) y para el río Hacha (Caquetá); Clavatospora tentacula para el río Frío (Santander) (Figura 5 D) y para el río Gaira (Luna–Fontalvo 2009) y Helicomyces sp. para el río Frío (Figura 4 F) y el río Gaira.

Helicomyces es un hongo anamorfo de Tubeufia, emparentado con la familia Tubeufiaceae, Dothideomycetes (Ascomycota) (Goos 1987). Dicha relación fue demostrada por Tsui et al. (2006) mediante análisis filogenéticos moleculares. A menudo es reportado de ambientes terrestres y de agua dulce (Nakagiri e lto 1995, Tsui et al. 2001, Sivichai et al. 2002). Las especies acuáticas son consideradas hongos aeroacuáticos porque sacan provecho de las hojas que caen en los arroyos y estanques y sus formas conidiales quedan expuestas al aire (Kendrick 2003).

Tabla 2.

Registro de las especies en los dos periodos de muestreo.

Tabla 3.

Valores de similitud para los dos periodos de muestreo.

Figura 4.

Algunos hifomicetos ingoldianos colectados en el río Frío. Parte 1. A) Trinacrium sp. B) Conidia de Campylospora sp. vista desde arriba C) Campylospora chaetocladia. D) Flabellospora verticillata. E) Triscelophorus acuminatus. F) Helicomyces sp1.

Figura 5.

Algunos hifomicetos ingoldianos colectados en el río Frío. Parte 2. A) Tripospermum sp.? B) Lemonniera sp. C) Alatospora sp. D) Clavatospora tentacula. E) Triscelophorus curviramifer. F) Scutisporus brunneus.

En este estudio se observó un descenso en la riqueza de especies del año 2013 al año 2014, cuya causal está asociada al intenso verano que predominó en el año 2014, con una reducción del 44 % en la intensidad de las lluvias.

De acuerdo a los resultados obtenidos se puede inferir que el régimen de lluvias afecta la riqueza de especies de hifomicetos ingoldianos en las fuentes hídricas (Tabla 1), periodos con abundantes lluvias incrementan la riqueza, mientras que los periodos secos la disminuyen, la intensidad de estos fenómenos influye de manera proporcional en la riqueza de especies de estos hongos. Gönczöl y Révay (2004) encontraron diferencias en el número de especies de hongos hifomicetos colectados en desagües en Hungría en relación a la variación en la intensidad de las lluvias en el periodo de 2002-2003, también observaron que tanto las especies como el número de conidios mostraron diferencias significativas, reflejando la importancia del agua en estos ambientes.

El número de nuevos registros de hifomicetos ingoldianos en este estudio, muestra la gran diversidad de este grupo y también al desconocimiento de ellos en Colombia, debido a la falta de investigaciones en esta área. Hay conocimiento de algunas especies para los ríos Apulo (una especie), Ubaté (dos especies), Zumbador (dos especies), Páramo de Guasca (dos especies) (Santos-Flores y Betancourt-López 1997); Gaira, cinco especies (Luna-Fontalvo 2009); Hacha, seis especies (Ruíz-Chalá y Peláez-Rodríguez 2013) y el presente estudio (23 especies) (Anexo 1), que indican un gran potencial de estos hongos en los ríos alto andinos.

Desde los primeros trabajos de Ingold (1942), se han llevado a cabo numerosos estudios con hifomicetos acuáticos y aeroacuáticos principalmente en ríos, pero se conoce muy poco sobre los hongos transportados por la lluvia desde los árboles. Phalangispora constricta fue registrada tanto en el tributario como en el río Frío en el año 2013, indicando que su origen puede darse desde el interior del bosque. Gönczöl y Révay (2004) sugieren una existencia activa de algunos hifomicetos acuáticos que habitan sobre los árboles. Los géneros Tripospermum, Lemonniera y Flabellospora han sido reportados en agua de lluvia del dosel e incluso de hojas intactas (Ando y Tubaki 1984, Czeczuga y Orlowaska 1994). De éstos, los dos primeros han sido reportados en tributarios en el presente trabajo.

Gönczöl y Révay (2004) no lograron demostrar la existencia activa de hongos hifomicetos sobre árboles vivos, de las pocas especies que encontraron se destaca Trinacrium y Tripospermum myrti frecuentes en los ríos, pero que están ampliamente distribuidas en el agua de lluvia que cae de los árboles, indicando para estos autores que estas especies no son hongos acuáticos verdaderos. Trinacrium sp. en este estudio se colectó en un caño canalizado rodeado de abundante vegetación arbórea. Tripospermum sp. se halló en un tributario en el 2013 y en el río Frío en el 2014, sugiriendo que los géneros Tripospermum, Trinacrium y Lemonniera pueden estar asociados a la vegetación del bosque. La presencia, concentración de conidios y la composición de las especies de hongos no sólo varía con la estación, sino que también con la composición de la vegetación del bosque ripario, que juega un papel importante en la comunidad de los hongos ingoldianos (Chan et al. 2000).

En este estudio se reportan 23 taxa de hifomicetos ingoldianos, de los cuales nueve especies y 10 géneros son nuevos registros para el país, una especie por confirmar y tres especies son comunes a otros estudios realizados en Colombia, incluyendo el presente. La severidad de la época seca del 2014 tuvo relación directa con el descenso de la riqueza de especies de hongos ingoldianos.

No se encontró similitud en la composición de especies en los dos periodos de muestreo.

Lemonniera sp. y Trinacrium sp., pueden provenir de fuentes arbóreas. Clavatospora tentacula estuvo presente en el río Frío durante el periodo 2013-2014 considerándose una especie común.

Se requieren estudios ecológicos más profundos y de mayor duración para comprender la diversidad y la dinámica anual de los hongos ingoldianos en el río Frío y en los ríos colombianos.

Citación del artículo. : Narváez-Parra, E. X., J. H. Jerez- Jaimes y C. J. Santos-Flores. 2016. Hifomicetos ingoldianos del río Frío (Floridablanca), Santander, Colombia. Biota Colombiana 17 (2): 1-11. DOl: 10.21068/c2016.v17n02a01

A Nancy Aguilar Villamizar y John Villamizar auxiliares del laboratorio de Cultivo de Tejidos Vegetales in vitro de la Universidad de Santander UDES y al estudiante de Geología de la Universidad Industrial de Santander UIS, Álvaro Osma por su colaboración en los muestreos.