Diversidad y recambio de escpecias de anfibios y reptiles entre coberturas vegetales en una localidad del valle del Magdalena medio, departamento de Antioquia, Colombia

Diversity and turnover of amphibian and reptile species in different plant cover at a locality in the middle Magdalena River valley, department of Antioquia, Colombia

de anfibios y reptiles en Colombia supera las 1300 especies (Acosta-Galvis 2016: www. batrachia.com, Frost 2016: http: //research.amnh. org/herpetology/amphibia/index.html, Uetz 2015: www.reptile-database.org). Esta alta diversidad se ha atribuído a la enorme variedad de ambientes existentes en el país como consecuencia de su topografía y su posición geográfica en el Neotrópico (Hernández et al. 1992, Bernal y Lynch 2008, Lynch 2012). Desafortunadamente, las poblaciones de anfibios y reptiles en Colombia, al igual que en el resto del planeta, estan siendo fuertemente afectadas por la introducción de especies foráneas (Rueda-Almonacid 1999, Gutiérrez et al. 2013), el surgimiento de enfermedades infecciosas (La Marca et al. 2005, Ruiz y Rueda-Almonacid 2008), el cambio climático global (Urbina-Cardona 2011, Navas et al. 2013) y principalmente, por la alteración y destrucción de sus hábitats (Lynch 2012, Quintero- Ángel et al. 2012, Cortés-Gómez et al. 2013). Dado que Colombia es un país con altos niveles de deforestación y transformación de hábitats naturales (Etter y Van-Wyngaarden 2000, Armenteras et al. 2011), extensas áreas en el país podrían desaparecer sin que la información básica acerca de su diversidad de anfibios y reptiles sea registrada.

Actividades antropogénicas que impliquen deforestación y cambios en la estructura vegetal de hábitats boscosos afectan a los anfibios y reptiles, ya que estos son organismos ectotérmicos con baja capacidad de dispersión que exhiben requerimientos de microhábitat específicos (Wake 1991, Duellman y Trueb 1996). Es así que, aunque existen anfibios y reptiles que pueden adaptarse o incluso ser beneficiados por el establecimeinto de áreas abiertas carentes de vegetación arbórea y la disponibilidad de microhábitats de origen antropogénico (Scott y Starret 1974, Lever 2001, 2003), hay especies que son afectadas negativamente, incluso hasta la extinción local, ya sea por efectos directos debido al cambio de condiciones abioticas locales (Urbina- Cardona et al. 2006, Almeida-Gomez y Rocha 2014, Schneider-Maunoury et al. 2016) o por efectos indirectos debido a su interacción con otras especies (Zimmerman y Bierregaard 1986). En Colombia son numerosos los estudios sobre los efectos que la deforestación y cambios en el uso del suelo tienen en anfibios y reptiles, ya sea en ecosistemas de tierras bajas (p. e. Vargas-Salinas y Bolaños-L 1999a,b, Urbina-Cardona y Londoño-M. 2003, Carvajal- Cogollo y Urbina-Cardona 2008) o en ecosistemas andinos (p. e. García-R. et al. 2007, Cortés et al. 2008, Méndez-Narvaéz y Bolívar-G. 2016). Estos estudios concluyen que la complejidad vegetal del hábitat es una característica a escala local que está positivamente relacionada con la coexistencia de una mayor riqueza de anfibios y reptiles y por lo tanto, cambios en la estructura vegetal pueden implicar efectos importantes en la composicion y estructura de los ensamblajes (Cortés-Gómez et al. 2013). Sin embargo, dado que las preferencias de microhábitat que exhiben las especies son el reflejo de multiples procesos a lo largo de su historia evolutiva (Wells 2007, Losos 2009) y dicho fenotipo es importante en determinar la ecología de los ensamblajes actuales y como cada especie puede diferir en su respuesta a perturbaciones particulares (Cadle y Green 1994, Carvajal-Castro y Vargas-Salinas 2016), son necesarios más estudios en aquellas regiones del país donde la composición de especies de anfibios y reptiles sea diferente.

Los ecosistemas de bosque húmedo tropical en el valle del Magdalena medio en Colombia han sido explotados durante décadas y la mayoría de bosques nativos se han transformado en áreas utilizadas para producción agropecuaria, mientras que ríos, quebradas y lagunas son explotados y/o contaminados con residuos orgánicos y/o químicos (Castaño-Uribe 2003, Sánchez-Cuervo y Aide 2013, Rodríguez-Eraso et al. 2013). Por tal razón, el valle del Magdalena medio es una de las regiones donde es prioritaria la realización de inventarios biológicos que ofrezcan un conocimiento básico de su biodiversidad y sirvan de apoyo a iniciativas de conservación y desarrollo sostenible. Respecto a la herpetofauna de la región, se han hecho inventarios de especies presentes en diversas localidades (p. e. Lynch 2000, Acosta-Galvis et al. 2006, Moreno-Arias et al. 2008, Llano-Mejía et al. 2010, Medina-Rangel et al. 2011), encontrando una alta riqueza de especies, algunas de ellas amenazadas (Rueda-Almonacid et al. 2004, Páez et al. 2012, Morales-Betancourt et al. 2015). Sin embargo, el conocimiento de los anfibios y reptiles presentes en el Magdalena medio aún es incompleto, como lo sugieren nuevos registros de distribución (Duarte- Cubides y Cala-Rosas 2012: Diasphorus anthrax; Díaz-Ayala et al. 2015: Diploglossus monotropis) y la reciente descripción de nuevas especies (Rivera- Correa et al. 2013: Agalychnis terranova; Rivera- Prieto et al. 2014: Pristimantis jaguensis; Velasco y Hurtado-Gómez 2014: Anolis limon; Ospina-Sarria et al. 2015: Craugastor crassidigitus). Más aún, dichos inventarios no incluyen análisis cuantitativos sobre cambios en la composición y estructura de ensamblajes en relación a la variedad de coberturas vegetales ahí presentes, lo que limita la evaluación y comparación de los efectos de perturbación antropogénica en la diversidad de anfibios y reptiles, tanto en espacio (entre localidades), como en tiempo (en una misma localidad).

Aquí se presenta entonces, un listado de la herpetofauna presente en relictos boscosos, áreas utilizadas para actividades agropecuarias y vegetación aledaña a una ciénaga, en una localidad del Magdalena medio: las haciendas de Javas, Pampas y San Bartolo en el municipio de Yondó, departamento de Antioquia, Colombia. Además, a diferencia de otras caracterizaciones de herpetofauna realizadas en tierras bajas de Colombia (< 1000 m s.n.m), se utilizaron análisis modernos para el cálculo de la diversidad biológica, los cuales, permiten una comparación de los anfibios y reptiles entre hábitats menos sesgada que la obtenida con metodologías tradicionales (Jost 2006, 2007, Chao y Jost 2012, Chao et al. 2014). Esto último es fundamental para establecer información que servirá de base en la toma de decisiones en una región tan diversa pero intervenida como lo es el Magdalena medio de Colombia.

Área de estudio

El área de estudio incluye 6200.8 Ha en las haciendas Javas, Pampas y San Bartolo (de aquí en adelante HSB [Hacienda San Bartolo], dado que las tres haciendas pertenecen a la Compañía Agrícola San Bartolo SA). HSB se encuentra ubicada a - 105 m s.n.m. en la cuenca media del río Magdalena, en el municipio de Yondó, departamento de Antioquia, a ±20 km de Puerto Berrío (6º42’54’’N - 74º20’10’’O; Figura 1). El ecosistema boscoso nativo en el área corresponde a bosque húmedo tropical, la temperatura promedio es de 24ºC y la precipitación media anual supera los 4000 mm en un régimen bimodal cuyos períodos de mayor precipitación suceden entre marzo-junio y octubre- noviembre (Otero-Álvarez et al. 2003, González et al. 2012). El paisaje predominante en HSB es de potreros utilizados para ganadería, pero persisten numerosas lagunas, canales de agua, bosques de galería y algunos parches de bosque inundable; en el paisaje sobresalen dos fragmentos grandes de bosque no inundable (área: 458 y 1041 ha) separados entre sí por una distancia > 1000 m de potreros y áreas de pastos altos (Fundación Biodiversa Colombia 2013; Figura 1).

Figura 1.

Ubicación geográfica del área de estudio (punto rojo en mapa) e imagen aérea con los puntos específicos donde se realizaron los muestreos de anfibios y reptiles, puntos verdes (bosque), puntos morados (área de cultivo), puntos rojos (área abierta) y puntos azules (vegetación asociada a la ciénaga de Barbacoas). Elaborado por María Alejandra Bedoya-Cañón.

Metodología en campo

Durante dos salidas de campo en época de verano (diciembre de 2012 y enero de 2013), con duración de 15 días cada una, se realizaron muestreos nocturnos y diurnos en cuatro tipos de cobertura vegetal (Figura 2): Bosque no inundable (BOS), área de cultivo (CULT), área abierta (AAB) y vegetación asociada a ciénaga (CIE). La cobertura BOS se caracteriza por tener numerosos árboles robustos (DAP> 70 cm) que forman un dosel de - 30 metros de altura; en los sitios menos perturbados el sotobosque es denso, con una capa delgada de hojarasca y poco epifitísmo. La cobertura denominada CULT corresponde a áreas heterogéneas en su estructura vegetal, predominan árboles con DAP < 30 cm, plantas de plátano y otros cultivos, abundantes arbustos y algunos claros cubiertos por pastos y herbáceas.

Figura 2.

Coberturas vegetales muestreadas en Hacienda San Bartolo, Magdalena medio, departamento de Antioquia, Colombia. A) Bosque, B) área de cultivo, C) área abierta, D) vegetación asociada a la ciénaga de Barbacoas.

AAB corresponde a zonas de potrero utilizadas para cría de ganado, donde se encuentran charcas y cañadas temporales o permanentes con poca vege- tación emergente y algunos márgenes de vegetación arbustiva y herbácea, los árboles de gran porte (DAP > 70 cm) son dispersos y muy escasos. CIE se refiere a vegetación adyacente a la ciénaga de Barbacoas y está conformada por arbustos, hierbas y pastos acuáticos emergentes. En este tipo de cobertura hay algunos remanentes aislados de bosque secundario con árboles de poca envergadura y poca densidad de sotobosque. Para mayor información de estas coberturas vegetales y de otros elementos del paisaje en el área de estudio ver Fundación Biodiversa Colombia (2013).

Los muestreos se ralizaron entre las 15:30 y 23:00 horas, haciendo énfasis en muestreos nocturnos ya que ofrecen más posibilidades de observar y capturar individuos, incluso de aquellas especies de reptiles de actividad diurna que en la noche duermen sobre ramas y hojas. Se utilizaron dos técnicas de muestreo. La primera consistió en seleccionar puntos de muestreo con base en exploraciones previas del área de estudio, que abarcaron los cuatro tipos de coberturas vegetales mencionadas. En cada uno de estos puntos de muestreo se invirtió un esfuerzo de búsqueda equivalente a 4,5 horas/observador en la noche y en el día (esfuerzo total: 9 horas/observador/ punto de muestreo). La segunda técnica consistió en recorridos alrededor y entre puntos de muestreo, con el objetivo de abarcar microhábitats que no estuviesen presentes en ellos y así, incrementar la probabilidad de registrar una mayor diversidad de especies. En total, el esfuerzo de muestreo consistió en 72 horas/ observador en BOS, 18 horas/observador en CULT, 49,5 horas/observador en AAB y 9 horas/observador en CIE; este esfuerzo en términos de área no superó las 100 ha.

Los individuos fueron identificados en campo por conocimiento previo (Anexo 1), descripción en literatura y su posible presencia en el área de estudio (p. e. Rengifo y Lundberg 1999, Páez et al. 2002, Acosta-Galvis et al. 2006, Rueda-Almonacid et al. 2007, Páez et al. 2012). La clasificación taxonómica utilizada siguió a Frost (2016: http: //research.amnh. org/herpetology/amphibia/index.html) para anfibios, y a Uetz (2016: www.reptile-database.org) para reptiles. A cada individuo se le registró la actividad en el momento de observación (p. e. cantando, en amplexo, en reposo). Además, para ambos grupos de vertebrados se anotaron los datos sugeridos por Heyer et al. (1994) para la caracterización del microhábitat en anfibios: ubicación respecto a cuerpos acuáticos, altura de percha y tipo de sustrato en que se encontraron. Con base en observaciones personales y en literatura pertinente (p. e. Rengifo y Lundberg 1999, Medina-Rangel et al. 2011, Páez et al. 2012), se catalogaron las especies como acuáticas, arbóreas (activas en troncos, ramas, hojas), terrestres (activas en hojarasca, bajo troncos y piedras), nocturnas o diurnas. El estatus de amenaza de las especies siguió las categorías propuestas en los libros rojos de Colombia para anfibios y reptiles (Rueda-Almonacid et al. 2004, Morales-Betancourt et al. 2015) y la IUCN (http://www.iucnredlist.org).

Ánalisis de datos

Dado que las dos técnicas de muestreo utilizadas en este estudio se basaron en encuentros visuales de individuos y no hubo una aparente diferenciación de las especies observadas entre técnicas, los registros se agruparon acorde a las recomendaciones de Colwell et al. (2012) para los siguientes análisis. La eficiencia de nuestros muestreos en cada una de las cuatro coberturas vegetales se cuantificó con un análisis de cobertura de muestreo (Chao y Jost 2012) en la plataforma R v. 3.2.2 (R Core Team 2015), utilizando el paquete iNEXT (Hsieh et al. 2013). Los valores de cobertura de muestro varían entre 0 y 1 e indican la probabilidad de que un individuo capturado al azar pertenezca a una de las especies ya registradas. Además, extensiones de este análisis elaboradas por Colwell et al. (2012) y Chao et al. (2014), permiten comparar la diversidad de especies (sensu Jost 2006) entre hábitats o ecosistemas, estandarizando por cobertura de muestreo, lo cual corrige sesgos existentes en comparaciones similares cuando se ha estandarizado por tamaño de muestra (principio de duplicidad sensu Chao y Jost 2012).

En estos análisis de diversidad se utilizan diferentes niveles de sensibilidad a la abundancia relativa de las especies (q=0, q=1, q=2). Cuando q= 0, los cálculos de diversidad ignoran la abundancia de individuos para cada especie y el valor de diversidad obtenido equivale a la riqueza de especies; cuando q tiende a 1, se ponderan las especies acorde a su abundancia relativa y se obtiene un cálculo correspondiente al exponencial del índice de Shannon-Wienner; cuando q= 2, los resultados de diversidad son influenciados principalmente por las especies más abundantes y el cálculo corresponde al inverso del índice de Simpson (Jost 2006, Jost y Gozález-Oreja 2012).

El recambio de especies entre coberturas vegetales (diversidad beta) se calculó con base en los lineamientos propuestos por Jost (2007). Cuando los sitios a comparar son idénticos en su estructura y composición de especies (diversidad beta mínima) el valor de este índice sería 1; cuando son totalmente diferentes (diversidad beta máxima), el valor del índice sería igual al número de sitios incluidos en el análisis (en este caso de estudio= 4). Además, para comparar la similitud de especies entre coberturas vegetales se utilizó el índice de similitud de Chao- Jaccard (Chao et al. 2005, 2006) el cual se calculó en Estimates v. 9.0 (Colwell 2013) y se graficó en un dendograma utilizando PAST 3.0 (Hammer et al. 2001). Este índice es una modificación del índice de similitud de Jaccard utilizado tradicionalmente en ecología de comunidades pero que corrige sesgos creados por diferencias en tamaño de muestra y ausencia de registros de especies raras.

Se registraron 27 especies de anfibios pertenecientes a dos órdenes (Caudata: 1 especie, Anura: 26 especies) y nueve familias (Tabla 1). Cuatro especies son endémicas para Colombia (la salamandra Bolitoglossa lozanoi, y las ranas Colostethus inguinalis, Dendrobates truncatus, Craugastor metriosistus); la salamandra B. lozanoi es clasificada como amenazada. La fauna de reptiles fue más rica que la fauna de anfibios y consistió en 36 especies pertenecientes a tres órdenes (Squamata: 30 especies; Testudines: 5 especies; Crocodylia: 1 especie) y 19 familias (Tabla 2). Una especie de reptil es endémica para Colombia (la tortuga Podocnemis lewyana); dos especies de tortugas están categorizadas como Vulnerables (Trachemys callirostris, Chelonoidis carbonarius) y una tercera como En Peligro Crítico (P. lewyana).

Tabla 1.

Riqueza, hábitat y estado de conservación de los anfibios registrados en la Hacienda San Bartolo, Magdalena medio, departamento de Antioquia, Colombia. Arb= arbórea, Terr= terrestre, Acua= acuática, Diur= diurna, = Noct= nocturna, BOS= bosque, CULT= área de cultivo, AAB: área abierta, CIE= vegetación asociada a ciénaga. Las especies endémicas para Colombia se señalan con doble asterisco (**). Nivel de amenaza nacional con base en Rueda-Almonacid et al. (2004) e internacional con base en la IUCN (http://www.iucnredlist.org).

Cont. Tabla 1.

Cont. Tabla 1.

La cobertura de muestreo fue mayor para los anfibios que para los reptiles; esta diferencia es especialmente notoria para BOS y CULT en las cuales, la cobertura para reptiles fue menor a 0,8 y 0,5, respectivamente (Figura 3). Respecto a la diversidad orden q= 0, los estimados basados en los datos obtenidos y aquellos extrapolados hasta una cobertura de muestreo 2: 0,95, sugieren que la riqueza de anfibios y reptiles sería estadísticamente similar (i. e. sobrelape de IC 95 %) entre BOS y CULT. Sin embargo, en anfibios habría más riqueza en BOS que en las coberturas vegetales AAB y CIE. Tendencias similares se observan para los estimados de diversidad de orden q=1 y q=2 (Figura 3).

Figura 3.

Relación entre cobertura de muestreo y diversidad de especies de anfibios y reptiles en bosque (BOS), área de cultivo (CULT), área abierta (AAB) y vegetación aledaña a ciénaga (CIE). Los valores de “q” indican el nivel de sensibilidad de los cálculos de diversidad a la abundancia relativa de las especies (ver texto en metodología para detalles); las áreas sombreadas señalan los intervalos de confianza del 95 % correspondientes a cada tipo de cobertura vegetal. Los valores de diversidad correspondientes a extrapolaciones hasta una cobertura de muestreo ≥ 0.98 se señalan con líneas discontinuas.

Con respecto al recambio de especies, el índice de di- versidad beta fue similar para anfibios y reptiles (1,81 y 1,80, respectivamente). El análisis de similitud basa- do en el índice de Chao-Jaccard (Figura 4), señala que tanto en anfibios como en reptiles las especies en BOS y CULT tienden a ser más similares entre sí que con las especies de AAB y CIE. No obstante, la diferenciación entre los dos grupos de cobertura vegetal (BOS-CULT y AAB-CIE) es mayor en anfibios que en reptiles.

El 55,6 % de las especies de anfibios registradas son de actividad nocturna y arbórea; un 33,3 % son nocturnas y terrestres, mientras que un 7,4 % son diurnas y activas a nivel del suelo entre hojarasca, raíces y troncos caídos (Tablas 1 y 2). La mayoría de especies de anfibios fueron asociadas a cuerpos de agua en AAB, sin embargo, sólo la rana Lithobates vaillanti es considerada semi-acuática. Respecto a los reptiles, el único lagarto arbóreo de actividad nocturna fue Thecadactylus rapicauda; las otras especies son arbóreas-diurnas (55,6 %) o terrestres- diurnas (38,9 %).

Ninguna especie de lagarto en este estudio es terrestre- nocturna. Las serpientes observadas fueron arbóreas- nocturnas (36,4 %), terrestres-diurnas (27,3 %) o terrestres-nocturnas (27,3%); sólo una especie (Spilotes pullatus) es considerada como arbórea- diurna y sólo Liotyphlops albirostris es de actividad fosorial. Los reptiles en general no son acuáticos excepto por tortugas (sin incluir Chelonoidis) y cocodrilos, sin embargo, se registraron dos especies de lagartos (Basiliscus basiliscus, B. galeritus) que son asociados a ramas y raíces de árboles en borde de lagunas, caños y ríos.

Tabla 2.

Riqueza, hábitat y estado de conservación de los reptiles registrados en la Hacienda San Bartolo, Magdalena medio, departamento de Antioquia, Colombia. Arb = arbórea, Terr = terrestre, Acua = acuática, Diur = diurna, Noct = nocturna, Crep = crepuscular, BOS = bosque, CULT = área de cultivo, AAB = área abierta, CIE = vegetación asociada a ciénaga. Las especies endémicas para Colombia se señalan con doble asterisco (**). Nivel de amenaza nacional con base en Morales- Betancourt et al. (2015) e internacional con base en la IUCN (http://www.iucnredlist.org).

Cont. Tabla 2.

Cont. Tabla 2.

Figura 4.

Nivel de similitud de anfibios y reptiles entre cuatro coberturas vegetales en el área de estudio. BOS = bosque, CULT = área de cultivo, AAB = área abierta, CIE = vegetación asociada a ciénaga. Distancia basada en el índice de Chao-Jaccard.

Las 27 especies de anfibios registradas en este estudio, unidas al registro previo de la rana Leptodactylus colombiensis para el complejo cenagoso Barbacoas (Fundación Biodiversa Colombia 2011), confirman la presencia de por lo menos 28 especies de estos vertebrados en el área de estudio (HSB). Con respecto a los reptiles, existen por lo menos 41 especies en HSB si se agrupan estos 36 registros con los obtenidos previamente por la Fundación Biodiversa Colombia (2011): los lagartos Sphaerodactylus molei, Gymnophthalmus speciosus, Anolis antonii, Anolis vittigerus y la serpiente Chironius carinatus.

Según el análisis de cobertura de muestreo, la riqueza de anfibios y especialmente de reptiles, podría aumentar en todas las coberturas vegetales. Un análisis similar compilando todos los registros, independiente de la cobertura vegetal, sugiere que la herpetofauna en el área muestreada puede ascender a 32 especies de anfibios y 54 de reptiles. Esta riqueza, sin embargo, es un subestimado de la que puede existir en HSB, pues los registros utilizados para estos análisis no hacen énfasis en especies de actividad fosorial (p. e. caecilias) y no incluyen especies, especialmente raras, cuya probabilidad de registro disminuye considerablemente en época seca. Más aun, los estimados de riqueza (diversidad q=0) son restringidos a un área muestreada < 100 ha, lo que corresponde a < 2 % de los 6.200,8 ha de HSB. Basado en la relación área - riqueza de especies (Rosenzweig 1995) es muy probable que estudios futuros incrementen la riqueza de anfibios y reptiles de HSB a más de 100 especies, algunas podrían incluso ser nuevos registros para la región del Magdalena medio. Entre la herpetofauna de probable presencia en HSB debido a su registro en otras localidades del Magdalena medio, están los anuros Rhaebo haematiticus, Diasporus anthrax, Agalychnis terranova, Smilisca sila, Hyalinobatrachium fieischmanni, Sachatamia punctulata, Pseudis paradoxa, Chiasmocleis panamensis, los lagartos Diploglossus monotropis, Mabuya mabouya, Leposoma southi, las serpientes Boa constrictor, Epicrates cenchria, Clelia clelia, Dendrophidion bivittatus, Leptophis ahaetulla, Erythrolamprus melanotus y el caimán Crocodylus acutus (Acosta-Galvis et al. 2006, Gutiérrez-C. y Arredondo-S. 2007, Gutiérrez-Cardenas y Rivera- Correa 2007, Llano-Mejía et al. 2010, Rivera-Correa et al. 2013, Díaz-Ayala et al. 2015).

Los valores de diversidad beta (i.e. recambio de especies entre coberturas vegetales) sugieren que en HSB los anfibios y reptiles tienden a diferenciarse en dos grandes grupos. Este resultado es consistente con la tendencia observada en el análisis de agrupamiento basado en el índice Chao-Jaccard. En otros estudios también se ha reportado que en áreas de cultivo donde se permite el crecimiento de árboles y vegetación herbácea y arbustiva densa, persisten anfibios, reptiles y otros vertebrados de hábitats boscosos. Esto se ha atribuído a que en dichos cultivos se mantiene una alta heterogeneidad vegetal que ofrece recursos para alimento, refugio y reproducción (p.e. Vargas-Salinas y Bolaños-L. 1999, Castaño et al. 2004, Perfecto y Vandermeer 2010, Sánchez- Clavijo et al. 2010). Por el contrario, AAB y CIE son hábitats abiertos y deforestados cuyas condiciones ambientales aparentemente se alejan mucho de lo ofrecido por BOS y CULT. La reducción o ausencia de una cobertura vegetal densa en AAB y CIE puede exponer el suelo a altos niveles de radiación solar y a una consecuente reducción en la disponibilidad de mircrohábitats lo suficientemente húmedos para los anfibios de bosque. Es reconocido que los anfibios de bosque tienden a exhibir modos reproductivos dependientes de microhábitats terrestres húmedos (Craugastoridae, Dendrobatidae, Tabla 1) mientras que los anfibios de áreas abiertas tienden a ser especies con ovoposiciones asociadas a cuerpos de agua (p. e. Bufonidae, Hylidae, Leptodactylidae, Ranidae, Tabla 1) (Lynch 1986). En reptiles por el contrario, su piel cubierta de escamas y reproducción con huevo amniótico les hace menos dependientes de la humedad ambiental y explicaría que el recambio de especies entre BOS-CULT y AAB-CIE sea más sutil en estos vertebrados que en anfibios. Además, al igual que en anfibios, en AAB y CIE se observaron reptiles que persisten en cuerpos de agua (p. e. tortugas, caimanes) que no abundaron en BOS y CULT.

Los anfibios presentes en HSB exhiben características similares a los anfibios registrados en otras localidades en el valle del Magdalena medio (Acosta-Galvis et al. 2006, Moreno-Arias et al. 2008, Llano-Mejía et al. 2010), donde la mayoría de especies son anuros con modos reproductivos asociados a cuerpos de agua y su distribución geográfica es relativamente amplia. Ambas características son típicas de anfibios en ecosistemas de tierras bajas (Lynch 1986, Lynch et al. 1997). En cuanto a los reptiles, los registros en HSB también incluyen en su mayoría especies que no son exclusivas del valle del Magdalena medio. En general, la herpetofauna en el área de estudio y otras localidades en la región comparte elementos con la región Caribe (Lundberg y Rengifo 1999, Lynch 2006, Carvajal-Cogollo y Urbina-Cardona 2008, Rueda-Almonacid et al. 2008a,b) y el Chocó (Castaño-Mora et al. 2004, Lynch y Suárez-Mayorga 2004, Castro-Herrera y Vargas-Salinas 2008).

La actividad y uso de microhábitat por anfibios y reptiles en HSB siguió un patrón observado en otros bosques húmedos tropicales en localidades de Colombia, la Amazonia y Centroamérica (Duellman 1989, 2005, Vargas-Salinas y Bolaños-L. 1999a,b, Gutiérrez-Cardenas 2005,Urbina-Cardona et al. 2008). Así, las especies utilizaron microhábitats específicos (p. e. arbustos, hojarasca, vegetación emergente a cuerpos de agua) en diferentes períodos de tiempo (día - noche). El uso diferencial de microhábitats unido a diferencias en dieta (no analizado en este estudio), es un factor importante que a escala local favorece la coexistencia de especies de vertebrados al disminuir niveles de competencia (Shoener 1974, Naranjo y Chacón 1997, Duellman 2005), aunque factores a gran escala (p. e. especiación, dispersión, deriva) también influyen en la diversidad de especies a nivel local (Ricklefs y Schluter 1994, Vellend 2010, Mittelbach 2012). Futuros estudios en HSB podrían examinar cómo es la división de recurso físico y cómo varía el microhábitat intraespecíficamente entre la época seca y lluviosa, cuando muchos individuos exhiben comportamiento reproductivo (Vargas- Salinas y Castro-Herrera 1999).

Los bosques del valle del Magdalena medio de Colombia exhiben altos niveles de deforestación y fragmentación (Fundación Biodiversa Colombia 2011, Sánchez-Cuervo y Aide 2013, Rodríguez- Eraso et al. 2013), lo que restringe la dispersión de individuos entre poblaciones de especies que requieren hábitats boscosos (Saunders et al. 1991, Laurance y Bierregard 1997). Dicho aislamiento entre poblaciones podría ser más severo en anfibios que en reptiles debido a la permeabilidad de su piel y dependencia de microhábitats específicos para reproducción (Tocher et al. 1997, Bell y Donnelly 2006, Lehtinen y Ramanamanjato 2006). Por último, independiente del estatus de amenaza de algunas especies, la conservación de los anfibios y reptiles en HSB es necesaria, pues estos vertebrados son importantes en el flujo de nutrientes y en los servicios ambientales asociados a los ecosistemas tropicales (Beard et al. 2002, Vitt y Caldwell 2014, Whiles et al. 2006). Fragmentos de bosque relativamente grandes como los presentes en HSB podrían mantener poblaciones de anfibios y reptiles viables y representativos de la diversidad regional (Becker et al. 2007, Cabrera-Guzmán y Reynoso 2012). Así mismo, en el desarrollo de planes de manejo y conservación es necesario reconocer la importancia de los cuerpos de agua, incluso de aquellos localizados en sitios tan perturbados como potreros, pues ahí persisten especies de reptiles bajo categoría de amenaza, Tabla 2 (Osorio-Peláez et al. 2015).

Citación del artículo. : Vargas-Salinas, F. y A. Aponte- Gutiérrez. 2016. Diversidad y recambio de especies de anfibios y reptiles entre coberturas vegetales en una localidad del valle del Magdalena medio, departamento de Antioquia, Colombia. Biota Colombiana 17 (2): 117-137. DOI: 10.21068/c2016.v17n02a09

Este trabajo fue realizado en el marco del convenio entre la Fundación Biodiversa Colombia y Empresas Agrícolas San Bartolo, Inversiones San Bartolo y Productora de Lácteos. Especial agradecimiento a Fernando Arbeláez y Silvia Vejarano, miembros de la Fundación Biodiversa Colombia, por su apoyo económico y logístico durante el desarrollo de este proyecto. Igualmente, agradecemos la ayuda de los señores Julio Cesar Marín, Enoc de Jesús Maya y en general, a todos los trabajadores del área de estudio por su invaluable ayuda durante el trabajo de campo. Versiones previas de este manuscrito fueron mejoradas gracias a comentarios por O. L. Torres-Suárez, J. Barrero-Canosa, J. Rios-Soto, A. M. Ospina-L y S. Casas. Finalmente, agradecemos a la antropóloga Alejandra Naranjo y a los biólogos que integraron todo el grupo de trabajo (Oscar Laverde, Juan David Sánchez, Rafael M. Arias) por su colaboración para el registro de especies y compañerismo durante toda la jornada en campo. Comentarios por seis revisores anónimos y el editor de la revista ayudaron a mejorar sustancialmente versiones previas de este manuscrito.