Introducción

La puya (Puya spp. Bromeliaceae) es considerada como uno de los recursos alimenticios más importantes consumidos por el oso andino (Tremarctos ornatus Cuvier.; Ursidae) en los ecosistemas de páramo y puna (Troya et al. 2004, Figueroa 2013). Dadas sus altas demandas energéticas, los contenidos nutricionales de las plantas que consume podrían ser un criterio importante para la selección de las especies, los individuos a consumir y la cantidad consumida, tal y como se ha reportado en esta y otras especies de osos (Kimball et al. 1998). Por ejemplo, en la puna peruana se ha encontrado que las especies de puyas que presentan altos niveles de agua, grasas, proteínas y azucares solubles son mayormente consumidas por parte del oso andino (Rivadeneira 2008, Figueroa 2013). Sin embargo, son pocos los estudios que han evaluado y comparado el contenido nutricional de diferentes especies de puya, lo que podría dar más luces sobre las preferencias de forrajeo por parte del oso andino que normalmente han estado basadas en patrones de abundancia y distribución de las especies de plantas (Goldstein y Salas 1993).

Algunos estudios sobre contenido nutricional de especies de puya, tal como el realizado por Clemente et al. (2003), encontraron que Puya llatensis L.B.Sm. es un insumo de excelente calidad nutricional para la dieta del cuy (Cavia porcellus), que incluso puede reemplazar el consumo de otras especies de plantas. Ambuludí (2011) también encontró que Puya eryngioides André era de gran calidad nutritiva para los cuyes. Sin embargo, no hay claridad si hay diferencias importantes entre especies de puyas, sobre todo aquellas que se encuentran en una misma región.

En el caso particular de la zona de la provincia del Guavio, en el departamento de Cundinamarca, en el marco del proyecto “Plan de manejo y conservación del oso andino (Tremarctos ornatus Cuvier) en la jurisdicción de la Corporación Autónoma de Cundinamarca (CAR)” realizado por esta institución en alianza con Conservación Internacional Colombia, se ha encontrado que las principales especies de puya consumidas por el oso andino en la zona son Puya goudotiana Mez (Figura 1) y Puya santosii (Figura 2) (Restrepo 2012). De igual forma, se han encontrado altos contenidos de P. goudotiana en las heces del oso (Restrepo, datos no publicados), lo que parecería indicar una preferencia por dicha especie que podría estar relacionada con las características químicas y nutricionales de la misma.

Por lo tanto, el objetivo de esta investigación fue comparar si existen diferencias nutricionales entre Puya goudotiana y Puya santosii tanto en sus hojas jóvenes como maduras, con el fin de aportar elementos sobre los patrones de forrajeo del oso andino y si estos pueden estar influenciados por aspectos químicos. Para tal fin, se caracterizó el contenido nutricional de las hojas jóvenes y maduras de las dos especies. Adicionalmente, teniendo en cuenta que las dos especies están ubicadas en diferentes parches, se relacionaron las características químicas del suelo con el contenido nutricional y químico de las hojas, con el fin de descartar efectos del suelo en el contenido nutricional de las mismas.

Así las cosas, con base en Rivadeneira (2008) y Figueroa (2013) quienes han sugerido que las especies de puya con más nutrientes tienden a ser preferidas por el oso andino, sería de esperarse que P. goudotiana que presente mayores contenidos nutricionales que las hojas de P. santosii puesto que representa el 80 % de las heces del oso en esta zona (Restrepo 2012, datos no publicados). De igual forma, teniendo en cuenta que las rosetas tienden a movilizar los elementos mayores (Conti 2000) y que el oso prefiere las hojas jóvenes (Peyton 1980, Suárez 1989, Rodríguez 2003, Rivadeneira 2008, Restrepo 2012), se esperaría encontrar diferencias químicas significativas importantes entre las hojas jóvenes y maduras de una misma especie.

Material y métodos

Área de estudio

El proyecto de investigación se desarrolló en la zona de páramo de la provincia del Guavio, en la vereda de Zaque, el municipio de Gachetá, Cundinamarca (73°40’ – 73°43’ N-4°53’- 4°51’ O), entre los 2420 y 3000 m s.n.m de altura (Figura 3). La temperatura media anual es de 10 ºC, la precipitación media mensual alcanza los 137 mm con un régimen unimodal (Arias y Piñeros 2008). La vegetación que domina en estos ecosistemas es frailejonal-pajonal, pastizales y turberas (Arias y Piñeros 2008).

Especies en estudio

Puya santosii. Es una bromelia terrestre que mide entre 1 y 2 m de altura. Presenta un crecimiento tipo roseta caulescente, con inflorescencia terminal (Smith y Downs 1974). Presenta hojas numerosas, acuminadas, rígidas y serruladas cerca del ápice. El borde de las mismas es elíptico y allí se localizan las espinas y llegan a medir hasta 3,5 mm. Las rosetas mueren después de la floración, es decir son semelparas (Smith y Downs 1974). Altitudinalmente se distribuye entre los 2800 y 4200 m s.n.m y se puede encontrar en los departamentos de Arauca, Boyacá, Cundinamarca y Meta (Madriñán 2015) (Figura 2).

Puya goudotiana. Es una bromelia terrestre cuyas hojas tienen más de 1 m de largo y tienen un crecimiento lineal (Smith 1957). Poseen espinas en el borde de la hoja y son glabras por encima. Los nervios de la parte inferior de la hoja son pálidos. La inflorescencia es bipinada, cilíndrica y de color marrón y llega a medir hasta 5 m de alto (Smith 1957). Se distribuye entre los 2600 y 3440 m s.n.m. y se puede encontrar en la Sierra Nevada del Cocuy, Sogamoso, río Cusiana Vadohondo, Ráquira y páramo de Rabanal (Smith y Downs 1974) (Figura 1).

Toma de registros

El muestreo de las puyas se hizo a través del método de punto cuadrante (Krebs 1989). De esta forma, se establecieron en dos transectos de 300 m de largo cada uno (uno para cada especie) en los que se ubicaron dos puntos de manera sistemática aleatoria con el fin procurar una mayor heterogeneidad y por ende independencia de las muestras. El primer punto se fijó a 80 m del inicio del transecto y el segundo punto de manera aleatoria siempre y cuando estuviera a una distancia mínima de 75 m del primer punto. En cada uno de los puntos se establecieron cuatro cuadrantes y cada individuo se localizó espacialmente con un navegador GPS. También se obtuvo la distancia en metros y la dirección en grados del individuo desde el centro del punto (Krebs 1989).

De cada individuo encontrado se tomaron muestras de dos hojas, una joven y una madura, a partir de la base totalizando 16 muestras por especie (ocho jóvenes y ocho maduras). Se verificó que las hojas colectadas no presentaran hongos o signos de herbivoría que alteraran los componentes químicos al momento del análisis. Adicionalmente, se tomaron muestras de suelo en los puntos de muestreo. En cada cuadrante se tomaron cinco sub muestras de suelo alrededor del individuo muestreado y una submuestra en el punto medio entre el individuo y el punto central; todo esto con el fin de cubrir la heterogeneidad del sitio. Para la toma de la muestra se removieron las plantas, hojarasca y/o vegetación en descomposición en un área de 40 cm x 40 cm. Posteriormente, se introdujo un barreno hasta una profundidad de 20 cm, para tomar 200 gramos de suelo por submuestra, para totalizar un kilogramo de suelo por punto de muestreo.

Análisis de datos

El análisis bromatológico de las hojas se realizó en el Laboratorio de Bromatología de la Universidad Nacional, sede Medellín. Allí se realizó un análisis químico proximal de las hojas previamente secadas, maduras y jóvenes por separado, para obtener contenido de azúcar, humedad, cenizas (minerales totales), grasa, fósforo, nitrógeno, magnesio, proteína cruda y zinc. El método usado por el laboratorio es el recomendado por la AOAC (Association of Official Agricultural Chemists 1995) que determina las marchas analíticas a seguir.

Las muestras de suelo se procesaron en el Laboratorio Nacional de Suelos del Instituto Geográfico Agustín Codazzi. A las muestras de suelo secas se le determinó el contenido de nitrógeno, fósforo, potasio, capacidad de intercambio catiónico, saturación de bases, acidez intercambiable, calcio, magnesio, carbono orgánico y bases totales.

Posterior a las pruebas de normalidad, se obtuvieron las diferencias en el contenido nutricional entre las especies y los estados se maduración a través del análisis de varianza de una vía. Se realizó un análisis de componentes principales normado para evaluar posibles asociaciones entre el contenido nutricional de las hojas, estadio de maduración y características químicas del suelo. Los análisis se realizaron a través del Programa estadístico SPSS (IBM Corp. 2013).

Resultados

Contenido nutricional

Al comparar el contenido nutricional de las hojas de puya de las dos especies se encontró que P. goudotiana presentó mayor contenido de potasio (Anova de una vía, F = 37,59, p < 0,01; Figura 4), magnesio (F = 4,631 p = 0,04), proteína (F = 6,02, p = 0,02), nitrógeno (F = 6,09 p = 0,019), zinc (F = 8,107, p < 0,01), ceniza (minerales totales; F = 29,687, p < 0,01) y fósforo (F = 18,34, p < 0,01), mientras que P. santosii presentó el mayor contenido de calcio (F=5,043, p = 0,032). Los otros contenidos no fueron significativamente diferentes.

Al discriminar el contenido nutricional entre hojas jóvenes y maduras se encuentra que las hojas maduras de P. goudotiana tienen mayor contenido de calcio (F = 4,818, p = 0,046) y magnesio (F = 5,579, p = 0,033; Figura 5). En contraste, las hojas jóvenes tienen un mayor contenido de grasa (F = 63,689, p < 0,01), fósforo (F = 64,126, p < 0,01), ceniza (F = 5,329, p = 0,037), potasio (F = 22,264, p < 0,01), proteína (F = 19,673, p < 0,01) y nitrógeno (F = 19,673, p < 0,01). Las variables que no presentaron diferencias significativas fueron el azúcar (F = 0,882, p = 0,364) y zinc (F = 3,939, p = 0,067).

En el caso de P. santosii también se encontraron diferencias entre las hojas jóvenes y maduras. Así, el contenido de azúcar fue mayor en las hojas jóvenes (F = 10,932, p < 0,01), al igual que el fósforo (F = 54,668, p < 0,01), el contenido de ceniza (F = 7,605, p = 0,015) y el potasio (F = 8,139, p = 0,013; Figura 6). Las variables que no presentaron diferencias significativas fueron el calcio, el contenido de grasa, magnesio, proteína, nitrógeno y zinc.

Variables edáficas y contenido nutricional

Al comparar entre los puntos de muestreo de P. goudotiana no se encontraron diferencias significativas en ninguna de las variables edáficas muestreadas (Figura 7). En ese contexto, las hojas maduras de dicha especie tampoco presentaron diferencias significativas entre sitios. Las hojas jóvenes sólo presentaron diferencias entre sitios respecto el contenido de calcio y zinc, siendo estos mayores en el sitio 2 (F = 7,991, p = 0,030, F = 6,742, p = 0,041, respectivamente).

Para P. santosii sólo se encontraron diferencias en el magnesio en el suelo entre puntos de muestreo (F = 7,262, p = 0,036; Figura 8) que fue mayor en el sitio 2. Las hojas maduras sólo presentaron diferencias significativas respecto al contenido de zinc que fue mayor en el sitio 3 (F = 3,92, p = 0,035). De igual forma, en hojas jóvenes únicamente el potasio presentó diferencias significativas, siendo mayor en el sitio 3 (F = 8,901, p = 0,025).

El análisis de componentes principales del contenido nutricional de las hojas y la química del suelo muestra que las hojas maduras de P. goudotiana parecen estar asociadas con altos contenidos de magnesio en el suelo mientras que las hojas jóvenes no están asociadas con variables edáficas (Figura 9). Aquí el eje 1 explica el 81,54 % de la varianza total. En el caso de P. santosii no se ve una incidencia del suelo sobre el contenido nutricional de las hojas ni jóvenes ni maduras, con el eje 1 explicando el 75 % de la varianza total.

Discusión

Los resultados encontrados en esta investigación muestran una marcada diferencia en el contenido nutricional de las hojas entre las dos especies. Así, P. goudotiana mostró mayores cantidades de todos los elementos estudiados excepto el calcio, que fue mayor en P. santosii. Probablemente, estas diferencias se deben a que la especie P. goudotiana presenta un mayor porte con inflorescencias de hasta 2 m de altura y hojas de 1 m de longitud (Smith 1957, Smith y Downs 1974), lo que generaría una mayor capacidad fotosintética y de almacenaje de nutrientes (Evans y Porter 2001, Meir et al. 2002).

Evans y Porter (2001) y Meir et al. (2002), han sugerido que el área y la masa de las hojas están relacionadas con la capacidad fotosintética y la capacidad de almacenar carbono y otros nutrientes, que a su vez repercute, como lo ha encontrado Sanclemente y Peña (2008), en una mayor disponibilidad de nitrógeno en las hojas. Esto coincide plenamente con el mayor contenido de nitrógeno de P. goudotiana que P. santosii. Adicionalmente, los mayores contenidos de azúcar de P. goudotiana podrían estar relacionados con esta eficiencia fotosintética pues hay mayor transformación y almacenaje de carbohidratos y azúcares tricarbonados como el almidón y la sacarosa (Consejo Superior de Investigaciones Científicas 1991).

Del mismo modo, la mayor acumulación de hojas de necromasa en la roseta por parte de P. goudotiana en comparación con P. santosii podría contribuir a la mayor cantidad de nutrientes encontrada en la primera. Por ejemplo, Monasterio (1986) y Sendoya y Bonilla (2005) han encontrado que para Espeletia grandiflora, debido a su gran porte, la mayor acumulación de hojas en la necromasa cumple un papel importante en el ciclado de nutrientes. Por otro lado, aunque no se encontraron diferencias significativas entre el suelo de los sitios estudiados, el suelo de la zona donde se encontraba P. santosii presentó mayores contenidos de calcio y de bases totales, lo que podría eventualmente repercutir en un mayor contenido de calcio en las hojas de esta especie.

Este mayor contenido nutricional en las hojas de P. goudotiana que en P. santosii podría tener importantes consecuencias en la dieta del oso andino y sus patrones de selección de alimento, generando una mayor preferencia por la primera que por la segunda. Esto coincide con información obtenida en la zona de estudio en la que alrededor del 90 % de los comederos del oso son de P. goudotiana y cerca del 80 % de las heces son de dicha especie (Restrepo 2012; datos no publicados). También coincide con lo propuesto por Rivadeneira (2008) y Figueroa (2013) quienes sostienen que el oso prefiere especies de puya más nutritivas. Así las cosas, en adición a los patrones de abundancia de las especies, P. goudotiana podría considerarse como un recurso clave en la dieta del oso en la zona de estudio y posiblemente en otras zonas donde esté presente. Estudios comparando las preferencias del oso por diferentes especies de puya teniendo en cuenta patrones de abundancia y la estacionaidad podrían ayudar a confirmar esta hipótesis.

Sobre este punto, es importante tener en cuenta que este estudio se hizo en el mes de marzo de 2015, por lo que para estudios futuros se recomienda hacer muestreos en otras épocas del año debido a que la concentración de estos elementos pueden cambiar de acuerdo a la estación. Por ejemplo, Castillo et al. (1998) encontraron que en hojas del aguacate (Persea americana Mill) el contenido de azúcar varió a lo largo del año debido a los cambios en la actividad fotosintética y las fases fenológicas. De igual forma, en plantaciones de plátano Barrera et al. (2007) encontraron diferencias en la disponibilidad y absorción de nutrientes (potasio, fósforo y calcio) entre épocas de sequía y épocas de lluvia. Así las cosas, futuros estudios podrían evaluar los cambios estacionales en los contenidos nutricionales de las hojas y si estos se encuentran relacionados con el desplazamiento del oso al páramo para su alimentación.

Por otro lado, y como era de esperarse, se encontraron diferencias entre los contenidos nutricionales de hojas jóvenes y hojas adultas, las cuales fueron mucho más marcadas en P. goudotiana. Es así que las hojas jóvenes tienen un mayor contenido de fósforo, potasio y nitrógeno, este último sólo significativo en las hojas de P. goudotiana. Según Conti (2000) macronutrientes como nitrógeno, fósforo y potasio poseen mayor movilidad y se transportan desde los órganos viejos de la planta a órganos jóvenes. Además, el potasio es vital para procesos de crecimiento y desarrollo, por lo cual se explica su mayor concentración en hojas jóvenes de las dos especies. En contraste, las hojas maduras presentaron una mayor concentración de calcio que, según Monge et al. (1994), dada su baja movilidad, se tiende a acumular en los órganos viejos y es casi ausente en órganos con mayor actividad metabólica como las hojas jóvenes, flores, frutos y meristemos apicales.

Estas diferencias ayudan a soportar los hallazgos previos que sostienen que el oso prefiere hojas jóvenes para el consumo (Peyton 1980, Suárez 1989, Rodríguez 2003, Rivadeneira 2008,) pues son más nutritivas y más blandas, así como la ingesta de la base foliar es más fácil que la base foliar de hojas maduras que tienen mayores contenidos de calcio (Monge et al. 1994). Sería importante realizar estudios que caractericen la presencia de metabolitos secundarios que podrían afectar la palatabilidad por parte del oso y por ende afectar su preferencia entre especies y entre hojas jóvenes y maduras.

En otro orden de ideas, aunque algunos autores han encontrado una relación entre la disponibilidad de nutrientes en el suelo y la disponibilidad de nutrientes en las plantas (Aerts y Chapin 1980, Raab et al. 1998, Bloomfield et al. 2014), en este estudio no fue clara la relación entre el contenido nutricional de las hojas y los suelos. Posiblemente la escases de nutrientes disponibles en los suelos del páramo (Hofstede 1995, Podwojewski y Poulenard 2000) hace que las puyas no sólo dependan del suelo para la absorción de nutrientes, pues al igual que los frailejones estas obtienen una gran cantidad de nutrientes a partir de la necromasa (Monasterio 1986). También, las puyas al igual que otras especies del páramo, establecen relaciones simbióticas con la, macro, meso y micro fauna para optimizar la obtención de nutrientes desde el suelo y de la necromasa. En este escenario, el contenido nutricional de las hojas de las puyas objeto de estudio podría estar relacionado en mayor medida con las interacciones entre la fauna y microorganismos con la planta, aspectos evolutivos genéticos y no con la acción directa del suelo (Mayor et al. 2014). Sin embargo, sería importante tener muchos más puntos de muestreo y mayores replicas para poder comparar con mayor confiabilidad.

Conclusiones

Se encontró una marcada diferencia nutricional entre las dos especies evaluadas, siendo mayor P. goudotiana que en P. santosii, lo que daría pautas para considerar a P. goudotiana como un recurso clave en la dieta del oso andino. De igual forma, se comprobó que hay diferencias importantes entre los nutrientes de las hojas jóvenes y maduras, las cuales fueron más marcadas en P. goudotiana. Por otro lado, las relaciones entre la fertilidad del suelo y el contenido nutricional de las puyas no fueron claras posiblemente a la poca disponibilidad de nutrientes en el suelo que genera que las puyas dependan de otros mecanismos para la obtención de nutrientes. Finalmente, dada la calidad nutricional encontrada para P. goudotiana, se recomienda realizar actividades encaminadas a la conservación y/o mejoramiento de las poblaciones de dicha especie, lo cual repercutirá en una mayor oferta nutricional del oso andino.

Agradecimientos

La presente investigación se desarrolló en el marco del proyecto Monitoreo del oso andino (Tremarctos ornatus), patrones de movimiento y uso de hábitat financiado por el Convenio de Cooperacion 263 de 2013 entre la Empresa de Energía de Bogotá, Fundación para la Conservación del oso andino Wii y la Corporación Autónoma Regional del Guavio. Agradecemos al Laboratorio de Suelos del Instituto Geográfico Agustín Codazzi (IGAC) y al laboratorio de Análisis Químico y Bromatológico de la Universidad Nacional de Colombia con sede en Medellín por la realización de los análisis pertinentes a esta investigación. Muchas gracias a Omar Javier Rodríguez Velandia y a Reynel Eduardo Fonseca Novoa por el apoyo en la fase de campo y Héctor Restrepo por el apoyo durante toda la investigación. Finalmente, agradecemos a dos evaluadores anónimos por sus comentarios a versiones previas de este manuscrito

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Información adicional

Citación del artículo: Romero-Puentes, L. J., B. L. Torres Clavijo y A. Parrado-Rosselli. 2017. Diferencias del contenido nutricional de hojas jóvenes y maduras de dos especies de puya (Puya santosii Cuatrec., Puya goudotiana Mez; Bromeliaceae), en la región del Guavio, Cundinamarca, Colombia. Biota Colombiana 18 (1): 68–79. DOI: 10.21068/c2017.v18n01a5