Riqueza y caracterización ecológica de aves en bosque nativo y plantaciones exóticas (Prusia, Costa Rica)

Avifaunal species richness in native forest and exotic plantations: effect of altitude and vegetation (Prusia, Costa Rica)

El Sector Prusia (09°95’35”N - 083°88’13” W, Niehaus et al., 2012; Fig. 1) tiene una precipitación promedio de 1527,9mm anuales; sin embargo, es menor a finales de julio y principios de agosto. La estación lluviosa se prolonga durante todo el año, con excepción de febrero y marzo y su temperatura anual es de 14°C (Bermúdez & Conejo, 2008). Este sitio presenta dos zonas de vida, bosque muy húmedo montano y bosque pluvial montano, los cuales se encuentran a una altitud entre 2400 a 3700 m.s.n.m. (Quesada, 2007; Bermúdez & Conejo, 2008).

Fig. 1.
Área de estudio en el Sector de Prusia, del Parque Nacional Volcán Irazú, Cartago, Costa Rica. Los puntos rojos representan algunos sitios de muestreos en los distintos tipos de vegetación estudiados (Fuente: Castillo, 2014, diseño del mapa. Segura, 2009, capas de uso del suelo del sector Prusia).

Para la determinación de la riqueza de la avifauna en el bosque, pinar y eucaliptos, se utilizó la metodología de conteo por puntos con radio definido (Ralph et al., 1996). Los recorridos se realizaron en senderos sin pavimentar, tanto principales como secundarios dentro del sector de Prusia. En los casos en que se utilizaron senderos pavimentados, los conteos se desarrollaron manteniendo una distancia de 3 a 5m de la orilla del sendero (cuando las condiciones del terreno lo permitieron), con el fin de evitar perturbación por turistas (Ralph et al., 1996).

Para evitar efecto de borde dentro de cada ecosistema, se estableció el primer sitio de muestreo a 50m de su límite, a partir del cual, cada 100m, se marcaron los siguientes puntos de conteo. Se muestrearon 64 puntos (31 puntos en bosque, 16 en el pinar y 17 en los eucaliptos). Todos los puntos se ubicaron entre los 2400- 3700 m.s.n.m. (Blake & Loiselle, 2000). En cada punto de conteo se anotó durante 5 minutos, todas las especies observadas y escuchadas dentro de un radio de 25m; este registro se complementó con grabaciones para un análisis posterior. Si en el momento de acercarse al punto de conteo se observó un ave cerca de éste, la especie se anotó sólo si ninguna otra se había detectado durante todo el muestreo (Ralph et al., 1996; Sánchez et al., 2011). Los puntos fueron permanentes y georreferenciados (Ralph et al., 1996; Cerezo, Robbins & Dowell, 2009; Sánchez, 2009; Ramírez, 2010).

Los muestreos se realizaron una vez al mes durante 6 meses, del 22 de octubre del 2010 al 03 de abril del 2011. Para reducir los sesgos por la secuencia de horario (Ugalde et al., 2009), mensualmente se cambió el orden de la secuencia de los sitios. Los recorridos se realizaron durante las mañanas, entre las 5:30 y 9:30am, de esta manera se redujo la variabilidad por condiciones climáticas y pico de actividad de las aves; además de que éste es el período más estable en términos de observación (Blake, 1992; Ralph et al., 1996; Botero, 2005).

Para el arreglo sistemático de las aves, se utilizó la lista oficial de las aves de Costa Rica de la Asociación Ornitológica de Costa Rica (AOCR), 2015-2016. Para clasificar las especies según el tipo de hábitat, se asignaron las categorías: Borde del Bosque, Borde del Bosque- Interior del Bosque, Borde del Bosque -No boscoso, Interior del Bosque y No Boscoso, según Stiles (1985), Garrigues y Dean (2007), Stiles y Skutch (2007).

Las especies se clasificaron en cinco categorías, según el nivel de dependencia del bosque (Stiles, 1985; Hidalgo, 2009). En la Clase 1, aves que dependen al menos de un 50% de cobertura boscosa interconectada con grandes áreas de bosque, Clase 1-2, son aquellas que se adaptan a bosques intervenidos. Clase 2, aves que sobreviven en bosques fragmentados y alterados, con menos del 50% de cobertura boscosa. Clase 2-3, aves que necesitan la presencia de árboles asociados a las áreas abiertas y Clase 3, aquellas que no requieren áreas boscosas, pueden sobrevivir en áreas de crecimiento secundario, cercas vivas y áreas de cultivos.

Los individuos se clasificaron según su gremio trófico en, consumidor primario y consumidor secundario (Centeno, 2009; Hidalgo, 2009), a través de la consulta de su historia natural (Garrigues & Dean, 2007; Stiles & Skutch, 2007). Con el fin de clasificar las especies según su condición, se utilizó las categorías determinadas por la lista oficial de especies 2015-2016 de la AOCR.

Cada una de las especies se clasificó de acuerdo a su distribución vertical según Stiles y Skutch (2007). En el estrato bajo, se encuentran los individuos que frecuentan el sotobosque, escarban entre la hojarasca en busca de alimento. En el estrato medio se clasifican todos los individuos que suelen estar en los niveles medios del bosque. Aquellos individuos que acostumbran estar en el dosel del bosque se asignaron en el estrato alto.

Finalmente se clasificó en todos los estratos, a todas aquellas especies que se pueden encontrar desde las partes bajas hasta el dosel del bosque.

Para determinar la situación actual de la población se consultó el Reglamento de la Ley de Conservación de la Vida Silvestre (7317), 1992 del MINAE y la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Flora y Fauna (CITES, 2011), de esta manera se identificaron las especies que pertenecen al Apéndice II, definidas como: especies que no están estrictamente amenazadas de extinción pero en algún momento podrían llegar a estarlo a menos que su comercio se controle estrictamente.

Finalmente se consultó lista roja de especies elaborada por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN), 2013 con el fin de identificar cuál especie se encontraba como extinta, amenazada y de menor preocupación.

Análisis estadístico: Se utilizó el X² simple para evaluar diferencias en las proporciones de especies compartidas entre los diferentes sitios de muestreo (Blake y Loiselle, 2000).

Se realizó la prueba de X² de contingencia para establecer dependencia entre las variables ecológicas de las especies con el tipo de vegetación. (Fowler y Cohen, 1999). Mediante la ecuación de Clench se determinó el porcentaje de especies registradas en cada sitio, así se logró estimar el registro de especies en los diferentes tipos de vegetación con respecto al esfuerzo de muestreo realizado, con el fin de proponer mejoras metodológicas para estudios futuros (Mao y Chang, 2005; Huitzil, 2007).

En el bosque se logró determinar el 84% de las especies seguido de los eucaliptos con un 76% y el pinar con un 48%, (Clench, R²= 0.99).

Se registraron 36 especies pertenecientes a 14 familias en los tipos de vegetación evaluados (Apéndice 1). De éstas, las que presentaron mayor riqueza fueron: Parulidae (n= 7, especies), seguida de la Emberizidae (n= 6), y Trochilidae (n= 4). Existe un alto porcentaje de especies compartidas entre el bosque y los eucaliptos (90%), los eucaliptos y el pinar tienen en común el 63%, sin embargo, entre el bosque y el pinar se comparte un 46,67% (x²= 12,76; p<0.01).

Independientemente del tipo de vegetación, la mayor parte de las especies se caracterizan por encontrarse en el borde del bosque, donde el bosque presentó los valores más altos,17 especies (Cuadro 1). En el pinar los valores difieren solamente por una especie en las categorías borde del bosque y borde del bosque-no boscoso El tipo de hábitat de los individuos resultó ser dependiente del tipo de vegetación (x2= 24,78; p <0.01).

En los tres tipos de vegetación dominan las especies adaptadas a bosques intervenidos; caso contrario sucede con las especies que necesitan menos del 50% de cobertura boscosa, la cual presentó los valores más bajos (Cuadro 2). La clase de dependencia de las aves no está asociada con el tipo de vegetación (x²= 28,14; p>0.10).

El gremio trófico que dominó en todos los tipos de vegetación fueron los consumidores secundarios (Cuadro 3). Por otro lado, el gremio trófico de las especies no depende del tipo de vegetación (x²= 0,95; p>0.10).

Las especies Residentes-Endémicas (Cuadro 4), dominaron en los tres tipos de vegetación (n=15, especies), tanto para bosque como para los eucaliptos. En las plantaciones exóticas se registraron 2 especies bajo la categoría migratoria. Se determinó que la condición de las especies es independiente del tipo de vegetación (x²= 3,04; p>0.10).

Cuadro 1:
Riqueza de especies de aves según el tipo de hábitat encontrado en los tres tipos de vegetación

Cuadro 2:
Clase de dependencia del bosque de las especies registradas en los tres tipos de vegetación

Cuadro 3:
Clasificación de las especies según su gremio trófico en los diferentes tipos de vegetación

Cuadro 4:
Condición de las especies registradas en los diferentes tipos de vegetación

Cuadro 5:
Distribución vertical de las especies asociadas a cada tipo de vegetación

En el bosque se registró una mayor riqueza en el estrato medio y alto de la vegetación, al igual que los eucaliptos (n=9); en el caso del pinar se determinó que las especies tienden a encontrarse en el estrato bajo-estrato medio (n=6). La distribución vertical de las especies registradas, está asociada con el tipo de vegetación (x²= 35,46; p<0.01) (Cuadro 5).

Al tomar en cuenta todos los tipos de vegetación y siguiendo la clasificación dada por CITES, se registraron 4 especies que pertenecen al Apéndice II, Colibri cyanotus, Panterpe insignis, Selasphorus flammula, Lampornis calolaemus, todas ellas de la familia Trochilidae, siendo la última, exclusiva del bosque (Apéndice 1).

Ninguna de las especies registradas durante el muestreo se encontró en la lista del Reglamento de la Ley de la Conservación de la Vida Silvestre N° 7317. En cuanto a la lista roja de especies de la IUCN (2013), todas las especies se encontraron bajo la categoría “menor preocupación”. Un taxón es clasificado bajo esta categoría cuando ha sido evaluado bajo los distintos criterios y no clasifica para especies “en peligro crítico, “peligro vulnerable” o “casi amenazado”. Además, se consideran como taxones abundantes y de amplia distribución.

En este estudio se registró un bajo número de especies, en comparación a estudios realizados en zonas bajas de Costa Rica (Sánchez, 2009). En bosques de elevaciones altas la riqueza declina, debido a la competencia inter e intra específica, cambios en las condiciones ambientales, uso de la tierra, disposición de recursos, entre otros (Young et al., 1998; Blake & Loiselle, 2000; Martínez & Rechberger, 2007).

La composición de la avifauna puede llegar a cambiar en un rango de 10 a 15% por cada 100 m, donde en los sitios de altura las familias más comunes de encontrar son Throchilidae, Parulidae, Thraupidae y Tyrannidae, forrajeando epífitas, vegetación característica de sitios altos (Martínez & Rechberger, 2007). En esta investigación las dos primeras familias mencionadas anteriormente también fueron las más representativas en términos de riqueza, independientemente de los tipos de vegetación.

Según Barlow et al., (2007), las especies que utilizan tanto las plantaciones exóticas y bosques nativos son escasas, en esta investigación existe un alto porcentaje de especies compartidas entre los eucaliptos y el bosque, lo cual concuerda con Paritsis y Aizen (2008), ya que las plantaciones exóticas representan zonas de alimentación, anidamiento y descanso (Parrota, 1995; Collazo & Bonilla, 1988).

La similitud entre las plantaciones exóticas y el bosque nativo puede estar influida por factores como efecto de borde, distancia entre el bosque y la plantación, presencia de un segundo estrato de vegetación, disponibilidad de recursos, tamaño del área, entre otros (Collazo & Bonilla 1988, Marsden et al., 2001, Barlow et al., 2007). Además la distancia que existe entre cada fragmento de vegetación y el bosque natural, favorece el movimiento de aves dentro de estos ecosistemas (Carlson 1986; Parrota, 1995; Collazo & Bonilla, 1988; Paritsis & Aizen, 2008).

Las especies que frecuentan el borde del bosque, utilizan especialmente los árboles de ésta área porque poseen perchas más accesibles y con mejor visibilidad (Parrota, 1995; Geldenhuys, 1997), lo que pudo influir en el mayor registro de aves en esta zona. Las especies generalistas son más abundantes en sitios donde hay un dominio de claros, contrario sucede con las especialistas, que frecuentan el interior del bosque y son más abundantes en bosques continuos (Carlson, 1986; Collazo & Bonilla, 1988; Paritsis & Aizen, 2008; Forsman et al., 2010). La metodología utilizada durante el muestreo, puede influir en el registro del gremio trófico ya que por medio de observación directa la detección es mayor para especies frugívoras-insectívoras y con la utilización de redes de niebla hay una mayor captura de especies insectívoras de follaje (Blake & Loiselle, 2000; Martínez & Rechberger, 2007).

Barlow et al., (2007) en su investigación difirieron de lo mencionado anteriormente, pues no encontraron diferencias al comparar el tipo de muestreo empleado con el gremio trófico, lo cual apoya los datos encontrados en este estudio.

Las especies insectívoras son comunes en tierras bajas (1850 m.s.n.m.) y raras y ausentes en sitios altos (3170 m.s.n.m.). Además, las especies nectarívoras y frugívoras dominan a medida que aumenta la altitud, debido a una serie de cambios en los recursos disponibles (Martínez & Rechberger, 2007). En este estudio dominaron los consumidores secundarios en la que su dieta se compone principalmente de invertebrados.

La época de fructificación de las especies vegetales limita en cierta parte la presencia de algunos individuos (Loiselle 6 Blake, 1991; Camacho & Orozco, 1998). En el presente estudio esta variable se trató de eliminar mediante la toma de datos tanto en época lluviosa como en época seca. Sumado a lo anterior, se ha demostrado que no existe una correlación entre la cantidad de individuos registrados y la precipitación mensual (Castaño et al., 2008).

El bajo registro de especies migratorias se puede explicar ya que éstas tienden a forrajear en las partes altas y densas del dosel, influyendo en una menor detección, a diferencia de las residentes, comunes en los pisos de la vegetación lo que facilita su avistamiento (Almazán et al., 2009). Por otro lado, en zonas altas es característico encontrar una mayor cantidad de especies endémicas (Martínez & Rechberger, 2007).

La mayor presencia de especies en estratos medios y altos, puede estar influida por la alteración que ha recibido un sitio, aquellos que han sido alterados presentan un estrato intermedio bien desarrollado (Collazo & Bonilla, 1988), con una variedad de microhábitats que atraen a las aves por la diversidad recursos alimenticios, en las áreas no alteradas las especies se distribuyen principalmente en el dosel (Ugalde et al., 2009).

Las plantaciones de pino de la zona se caracterizaban por tener un dosel cerrado, y un sotobosque escaso, a diferencia de los eucaliptos con un dosel de apertura intermedia y un sotobosque dominado por arbustos y plantas similares al bosque (Parrota 1995, Geldenhuys 1997, Cusack & Montagnini 2004). En Costa Rica, estudios indican que los sitios con una apertura del dosel intermedia, presentan una mayor abundancia en la regeneración del sotobosque (Parrota 1995, Geldenhuys 1997, Cusack & Montagnini 2004).

Las especies consideradas como vulnerables se caracterizan por presentar hábitos específicos y poblaciones reducidas, distribuyéndose principalmente en los bosques húmedos (Martínez & Rechberger 2007). No obstante, en el área de estudio, solamente se encontraron 4 especies bajo la categoría II del Apéndice de CITES; las cuales no están estrictamente amenazadas de extinción, pero en algún momento podrían llegar a estarlo.

Las plantaciones pueden funcionar como escalones hacia los bosques naturales aledaños, por lo que pueden ser importantes en la movilidad de las especies (Carlson, 1986; Castaño et al., 2008), como lo son las aves migratorias de áreas abiertas (Carlson 1986, Barlow et al., 2007).

A través de este estudio, se pudo generar información inicial sobre la composición y caracterización ecología de la avifauna en esta zona, necesaria para estudios posteriores donde se recomienda el uso de metodologías convencionales en combinación con nuevas técnicas como lo es la bioacústica, además de incluir la época migratoria, de esta manera aumentará el registro especies (Blake y Loiselle, 2000; Celis et al., 2012).

A Idea Wild.org, por el apoyo económico, a la UNED, FEES-CONARE por darme la oportunidad de incluirme en su proyecto “Evaluación de factores ecológicos que afectan a la vida silvestre en áreas alteradas y áreas silvestres”, y apoyarme en la logística y transporte en el muestreo piloto, a María Isabel Di Mare, por la motivación de iniciar esta investigación. A Carlos Calvo, Francisco Conejo y Horacio Herrera, por la hospitalidad brindada durante la estadía. A Carmen Hidalgo, Mónica Retamosa, Oscar Ramírez por transmitirme sus conocimientos y sugerencias para el buen desarrollo de la investigación. A Ruperto Quesada por compartir su información referente a la vegetación, a Wilfredo Segura por la ayuda brindada en relación con la geografía del sitio y diseño del mapa. A Javier Rodríguez por las sugerencias para la mejora del manuscrito, a Federico Herrera, Adrián González, Francisco Durán, Jenny Quirós, Jimmy Bravo, ASVO, por la asistencia durante los muestreos.