Artículos de investigación

Flora melífera de la región centro-este del municipio de Pátzcuaro, Michoacán, México

Melliferous flora of the central-eastern region of the municipality of Pátzcuaro, Michoacán, Mexico

Fernando Araujo-Mondragón 3
Instituto Tecnológico Superior de Pátzcuaro, Mexico
Rosario Redonda-Martínez
Instituto de Ecología, A.C., Mexico

Flora melífera de la región centro-este del municipio de Pátzcuaro, Michoacán, México

Acta botánica mexicana, núm. 126, e1444, 2019

Instituto de Ecología A.C., Centro Regional del Bajío

Recepción: 03 Septiembre 2018

Recibido del documento revisado: 24 Octubre 2018

Aprobación: 11 Enero 2019

Resumen:

Antecedentes y Objetivos: Las plantas melíferas son aquellas que, principalmente, producen néctar y polen, aunque también son consideradas en esta categoría las que generan propóleos. Los apicultores, antes de instalar un apiario, necesitan conocer la flora melífera de una región, pues de ella depende la producción de miel. El objetivo de este trabajo fue identificar las plantas melíferas que crecen en la región centro-este del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México.

Métodos: Se realizó trabajo de campo en zonas aledañas a cuatro apiarios de referencia, es decir, un kilómetro de radio, tomando como punto de referencia cada uno de los apiarios ubicados en la región centro-este del municipio Pátzcuaro. Se observaron las preferencias de alimentación y recolección de polen de Apis mellifera, se colectaron ejemplares de las plantas que utiliza y se documentaron sus visitas mediante fotografías. Finalmente, se tomaron muestras de miel en dos épocas del año, una antes del pico de floración de las especies melíferas de la zona y otra en la temporada de cosecha de miel, con la finalidad de realizar estudios melisopalinológicos para identificar los tipos polínicos presentes en la miel.

Resultados clave: Se identificaron 93 especies de plantas melíferas, pertenecientes a 33 familias botánicas; Asteraceae es la más representativa. En los análisis melisopalinológicos se observó un promedio de 16 tipos polínicos por muestra; el polen de compuestas fue el más abundante.

Conclusiones: La flora melífera de la región estudiada se ha visto afectada por su erradicación, debido a que la mayoría de las especies son malezas, al cambio de uso de suelo, para instalar principalmente huertas de aguacate, y por las plagas de chapulines que defolian las plantas provocando retraso o ausencia de floración.

Palabras clave: apiario+ Apis mellifera+ especies melíferas+ miel.

Abstract:

Background and Aims: Honey plants are those that mainly produce nectar and pollen, although those that generate propolis are also considered in this category. The beekeepers, before installing an apiary, need to know the honey flora of a region, because the honey production depends on it. The objective of this work was to identify the honey plants that grow in the central-eastern region of the municipality of Pátzcuaro, Michoacán, Mexico.

Methods: Field work was carried out in areas close to four reference apiaries, in a radius of one kilometer, using as a reference point each of the apiaries located in the central-eastern region of the municipality of Pátzcuaro. Feeding preferences and pollen collection of Apis mellifera were observed, specimens of the plants that it uses were collected, and its visits were documented by photographs. Finally, honey samples were taken in two seasons of the year, one before the flowering peak of the honey species in the area and another in the honey harvest season, with the purpose of performing melisopalynological studies to identify pollen types present in the honey.

Key results: Ninety-three species of honey plants, belonging to 33 botanical families, were identified; Asteraceae was the most representative. In the melisopalinological analyses an average of 16 pollen types per sample was observed; the Asteraceae pollen was the most abundant.

Conclusions: The honey flora of the studied region has been affected by its eradication, because most of the species are weeds, due to the change in land use to install mainly avocado orchards, and the grasshoppers pests that defoliate the plants, causing delay or absence of flowering.

Key words: apiary, Apis mellifera, honey, honey species.

Introducción

Las plantas melíferas son aquellas que, principalmente, producen néctar y polen, aunque también se consideran en esta categoría las especies vegetales que generan propóleos (Montoya-Bonilla et al., 2017). Estas plantas han sido estudiadas desde la antigüedad, principalmente por apicultores y meliponicultores, ya que las abejas y otros insectos dependen de ellas para alimentarse (de Jaime-Lorén y de Jaime-Ruiz, 2012). El estudio de las especies melíferas está relacionado con los inicios de la apicultura, debido a que los apicultores deben de conocer las plantas que producen néctar y polen útiles para las abejas y con base en ello, elegir el sitio ideal para instalar sus colmenas (Root, 1984). La interacción del hombre con las abejas es muy antigua. En las Cuevas de la Araña, Bicorp, España, se han encontrado pinturas rupestres del año 7000 a.C., en las cuales están representadas personas rodeadas por abejas (Pardo-García, 2005). Al igual en Egipto en las Tumbas de Luxor que datan de los años 1450-3550 a.C., se observa la extracción de miel usando humo (Pardo-García, 2005). La apicultura comenzó en la edad de bronce como actividad formalmente organizada. Desde entonces, se puso atención en las plantas que visitaban las abejas para recolectar néctar y polen (Pardo-García, 2005). A partir del siglo XX, los estudios de flora melífera han sido más rigurosos al incluir listados e inventarios florísticos de especies de importancia apícola, considerando nombres comunes y científicos, su hábitat, y los factores que afectan la producción de néctar en las flores durante el día (de Jaime-Lorén y de Jaime-Ruiz, 2012).

En América se han realizado estudios de flora melífera principalmente en el cono sur, en los cuales han documentado especies nectaríferas y poliníferas al analizar la presencia de polen en las muestras de mieles y las cargas corbiculares (Ortiz, 1990; Girón-Vanderhuck, 1995; Andrada, 2003; Naab y Tamame, 2007). Con base en el trabajo de Andrada (2003), se han clasificado las plantas que utilizan las abejas en tres categorías: poliníferas, nectaríferas o polen-nectaríferas, dependiendo de la presencia de granos de polen en las cargas corbiculares, las mieles o ambos productos. Estos estudios (Ortiz, 1990; Girón-Vanderhuck, 1995; Andrada, 2003; Naab y Tamame, 2007) concuerdan en que las familias Asteraceae y Fabaceae son las más aprovechadas por las abejas. Además, se ha documentado que en general las especies que son importantes fuentes de néctar para las abejas, también lo son de polen (Andrada, 2003).

México es el cuarto productor de miel y el tercer exportador a nivel mundial, de ahí la importancia de estudiar las plantas melíferas (Piedras-Gutiérrez y Quiroz-García, 2007). En nuestro país se han estudiado mieles y la flora melífera de distintas regiones, entre ellas la Sierra de Manantlán, Jalisco (Lorente-Adame, 1992), Colima (Santana-Michel et al., 1998), Chiapas (Villegas-Durán et al., 2002), Yucatán (Villanueva-Gutiérrez, 2005), el sur del Valle de México (Piedras-Gutiérrez y Quiroz-García, 2007), Campeche (Villalobos-Zapata y Mendoza-Vega, 2010), Zacatecas (Acosta-Castellanos et al., 2011), Tabasco (Córdova-Córdova et al., 2013) y el Valle de Mexicali, Baja California (Alaniz-Gutiérrez et al., 2017), entre otros. Los estados de Campeche, Chiapas y Yucatán destacan por la importancia histórica de la meliponicultura en la región, actividad que se remonta a la época de los mayas (Villegas-Durán et al., 2002). Hoy en día, estos tres estados están entre los principales productores de miel del país. Su producción es reconocida y apreciada en mercados nacionales e internacionales, lo cual se debe a la importancia que se ha dado al cuidado y estudio de la flora melífera y polinífera de la región, pues ésta no solo se utiliza para criar abejas, sino también para otros fines comerciales, especialmente las plantas con usos medicinales (Villalobos-Zapata y Mendoza-Vega, 2010). En el caso de Yucatán, la fragmentación de los ecosistemas con la consecuente pérdida de flora melífera ha provocado en algunos casos el declive y desplazamiento de las abejas sin aguijón Xunan kab (Melipona beecheii Bennett), especie que requiere hábitats bien conservados para prosperar (Villanueva-Gutiérrez et al., 2005).

En el municipio Pátzcuaro, Michoacán, se desconoce la importancia de la flora melífera, ya que hasta ahora no se cuenta con ningún trabajo que documente las plantas de interés apícola, a pesar de que está entre los diez municipios más productivos en el estado de Michoacán (Cambio de Michoacán, 2018), el cual ocupa el onceavo lugar en producción de miel a nivel nacional (SAGARPA, 2016).

El objetivo principal de este trabajo fue identificar las plantas melíferas que se desarrollan en la región centro-este del municipio Pátzcuaro, con base en la observación de las visitas que realiza Apis mellifera L. en la flora de esta zona, y con los análisis melisopalinológicos correspondientes.

Materiales y Métodos

Se revisaron artículos científicos de estudios de flora melífera, polinífera y nectarífera (Ortiz, 1990; Santana-Michel et al., 1998; Andrada 2003; Naab y Tamame, 2007; Roman y Palma, 2007; de Jaime-Lorén y de Jaime-Ruiz, 2012; Montoya-Bonilla et al., 2017) y análisis palinológicos de la miel (Girón-Vanderhuck, 1995; Piedras-Gutiérrez y Quiroz-García, 2007; Acosta-Castellanos et al., 2011; Córdova-Córdova et al., 2013; Alaniz-Gutiérrez et al., 2017), tesis (Lorente-Adame, 1992; Montoy-Koh, 2010), libros especializados de apicultura (Root, 1984) y flora melífera (Villegas-Durán et al., 2002), así como portales electrónicos (Pardo-García, 2005; SAGARPA, 2016) con el propósito de tener un panorama general de las investigaciones que se han realizado. Para delimitar el área de estudio se consideraron cuatro apiarios de referencia (Cerro Blanco, El Cristo, La Tinaja, Cuanajo) en los que se permitió el acceso para la toma de muestras de miel; éstos se encuentran instalados en la región centro-este del municipio Pátzcuaro (Cuadro 1, Fig. 1).

Cuadro 1:
Apiarios de referencia para la extracción de miel, colecta de plantas y recorridos de campo del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México.
Apiarios de referencia para la extracción de miel, colecta de plantas
							y recorridos de campo del municipio Pátzcuaro, Michoacán,
							México.

Mapa con la ubicación de los apiarios de referencia del municipio
							Pátzcuaro, Michoacán, México.
Figura 1:
Mapa con la ubicación de los apiarios de referencia del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México.

Para documentar las plantas melíferas de la región, se realizaron observaciones directas de la visita de Apis mellifera, y se consultó a los apicultores encargados de los apiarios de referencia sobre las plantas visitadas por las abejas en esta región para producir la miel (Roman y Palma, 2007; Montoy-Koh, 2010). Esto se realizó en el periodo comprendido del 7 de septiembre de 2017 al 28 de abril de 2018. Semanalmente se recorrieron las zonas aledañas a los sitios donde están instalados los apiarios de referencia, que comprenden un kilómetro de radio tomando como punto de referencia cada uno de los apiarios. Las visitas de A. mellifera, para conseguir polen y néctar se documentaron con la toma de fotografías, mientras que su preferencia por las especies melíferas se determinó contando el número de abejas presentes en las plantas, en un área de 1 m² durante un minuto. Se clasificaron en abundantemente visitadas aquellas donde se observaron más de cinco abejas, regularmente visitadas de 3-5 abejas y escasamente visitadas en las que se observaron de 1-2 abejas por metro cuadrado (Cuadro 2).

Cuadro 2:
Especies melíferas registradas en la región centro-este del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México. Los ejemplares herborizados se encuentran depositados en el Herbario IEB.
Especies melíferas registradas en la región centro-este del municipio
							Pátzcuaro, Michoacán, México. Los ejemplares herborizados se encuentran
							depositados en el Herbario IEB.

Se recolectaron ejemplares de las especies vegetales en las que se observó la visita de abejas durante los recorridos. También se documentó el periodo de floración de cada especie, así como los problemas que las afectan, ya sean antropogénicos (cambio de uso de suelo) o naturales (presencia de plagas). Los ejemplares herborizados se encuentran depositados en el Herbario IEB (Instituto de Ecología, A.C., Centro Regional del Bajío).

Con la finalidad de conocer los tipos polínicos presentes en las mieles de los apiarios de referencia, se tomaron muestras en cada uno. La primer muestra se obtuvo el 15 de septiembre de 2017 de una colmena seleccionada al azar; en cada uno de los apiarios, la extracción de miel fue directamente de un panal desoperculado (panal cuyas celdas no han sido selladas con cera), tomado del alza melaria (compartimento superior a la cámara de cría, compuesto por panales donde se almacena la miel). La segunda toma se realizó el 10 de noviembre de 2017, las muestras corresponden a la cosecha obtenida en cada apiario; su extracción fue por desbaste (destrucción de las celdas de los panales) y escurrimiento. Para identificar y comparar los tipos polínicos hallados en las muestras de miel, se realizaron disociados de las anteras en solución acuosa de cada una de las especies colectadas en los sitios cercanos a los apiarios de referencia. Las muestras de polen de estos disociados se montaron en gelatina glicerinada para su preservación. Todas las muestras se observaron en campo claro, en un microscopio óptico Primo Star Zeiss (Carl Zeiss Microscopy GmbH, Jena, Alemania) a distintos aumentos. La identificación de los granos de polen se realizó con base en fotografías que se tomaron con ayuda de una cámara digital AxioCam ERc 5s (Carl Zeiss Microscopy GmbH, Jena, Alemania).

Para examinar los tipos polínicos de las muestras de miel, se siguió el método propuesto por Louveaux et al. (1978) con algunas modificaciones, colocando 1.5 g de cada muestra en microtubos Eppendorf. La miel se diluyó con agua destilada a 40 °C, manteniéndola en baño María durante 30 minutos. Las muestras se centrifugaron a 5000 rpm por 10 minutos; el precipitado obtenido se lavó con agua destilada a temperatura ambiente y se centrifugó nuevamente, repitiendo el procedimiento en tres ocasiones. El sedimento obtenido al final se utilizó para elaborar laminillas que se montaron en gelatina glicerinada.

La observación, identificación y conteo de los tipos polínicos en las muestras de miel se realizaron con ayuda de un microscopio óptico Primo Star Zeiss (Carl Zeiss Microscopy GmbH, Jena, Alemania). Se tomaron fotografías de cada tipo polínico con una cámara digital AxioCam ERc 5s (Carl Zeiss Microscopy GmbH, Jena, Alemania). Posteriormente, los tipos polínicos observados en las muestras de miel se compararon con los obtenidos de los disociados. Las clases de los granos de polen en las muestras de miel se establecieron con base en el porcentaje de presencia, considerando polen dominante aquel que está representado por 45% o más, polen secundario 16-44%, polen de menor importancia 4-15% y polen traza con 3% o menos (Louveaux et al., 1978).

Resultados

Con base en el número de ejemplares recolectados, se encontró que Apis mellifera visita y aprovecha 93 especies diferentes (Cuadro 2). Las plantas melíferas de la región centro-este de Pátzcuaro pertenecen a 33 familias botánicas, de las cuales Asteraceae (Figs. 2A-D’) y Fabaceae (Figs. 3A-J) son las más visitadas. Están representadas por 30 y diez especies, respectivamente; éstas equivalen a 32 y 10% de la flora melífera de la región. Las familias Lamiaceae (Figs. 3K-Q) y Rosaceae (Figs. 3R-X), con siete especies cada una, ocupan el tercer puesto de las especies de importancia melífera en la zona de estudio. Las 29 familias restantes (Fig. 4) incluyen de una a tres especies de importancia apícola cada una.

Especies de la familia Asteraceae de importancia melífera en la
							región centro-este del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México. A.
								Ageratina mairetiana (DC.) R.M. King & H. Rob.;
							B. Aldama buddlejiformis (DC.) E.E. Schill. &
							Panero; C. Baccharis heterophylla Kunth; D.
								Baccharis pteronioides DC., E. Baccharis
								salicifolia (Ruiz & Pav.) Pers.; F.
								Barkleyanthus salicifolius (Kunth) H. Rob. &
							Brettell; G. Bidens odorata Cav.; H. Bidens
								pilosa L.; I. Chromolaena collina (DC.)
							R.M. King & H. Rob.; J. Chromolaena pulchella
							(Kunth) R.M. King & H. Rob.; K. Cosmos bipinnatus
							Cav.; L. Critoniopsis tomentosa (Lex.) H. Rob.; M.
								Dahlia coccinea Cav.; N. Erigeron
								galeottii (A. Gray) Greene; O. Heterotheca
								inuloides Cass.; P. Lasianthea fruticosa
							(L.) K.M. Becker var. michoacana (S.F. Blake) K.M.
							Becker; Q. Melampodium perfoliatum (Cav.) Kunth; R.
								Montanoa grandiflora Alamán ex DC.; S.
								Pseudognaphalium roseum (Kunth) Anderb.; T.
								Simsia amplexicaulis (Cav.) Pers.; U.
								Smallanthus maculatus (Cav.) H. Rob.; V.
								Stevia ovata Will. var. ovata; W.
								Tagetes erecta L.; X. Taraxacum
								officinale F.H. Wigg.; Y. Tithonia
								tubiformis (Jacq.) Cass.; Z. Verbesina
								fastigiata B.L. Rob. & Greenm.; A'. Verbesina
								montanoifolia B.L. Rob. & Greenm.; B'.
								Verbesina tetraptera (Ortega) A. Gray; C'.
								Vernonia alamanii DC.; D'. Wedelia
								acapulcensis Kunth var. hispida (Kunth)
							Strother. Fotografías A-D': Fernando Araujo Mondragón.
Figura 2:
Especies de la familia Asteraceae de importancia melífera en la región centro-este del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México. A. Ageratina mairetiana (DC.) R.M. King & H. Rob.; B. Aldama buddlejiformis (DC.) E.E. Schill. & Panero; C. Baccharis heterophylla Kunth; D. Baccharis pteronioides DC., E. Baccharis salicifolia (Ruiz & Pav.) Pers.; F. Barkleyanthus salicifolius (Kunth) H. Rob. & Brettell; G. Bidens odorata Cav.; H. Bidens pilosa L.; I. Chromolaena collina (DC.) R.M. King & H. Rob.; J. Chromolaena pulchella (Kunth) R.M. King & H. Rob.; K. Cosmos bipinnatus Cav.; L. Critoniopsis tomentosa (Lex.) H. Rob.; M. Dahlia coccinea Cav.; N. Erigeron galeottii (A. Gray) Greene; O. Heterotheca inuloides Cass.; P. Lasianthea fruticosa (L.) K.M. Becker var. michoacana (S.F. Blake) K.M. Becker; Q. Melampodium perfoliatum (Cav.) Kunth; R. Montanoa grandiflora Alamán ex DC.; S. Pseudognaphalium roseum (Kunth) Anderb.; T. Simsia amplexicaulis (Cav.) Pers.; U. Smallanthus maculatus (Cav.) H. Rob.; V. Stevia ovata Will. var. ovata; W. Tagetes erecta L.; X. Taraxacum officinale F.H. Wigg.; Y. Tithonia tubiformis (Jacq.) Cass.; Z. Verbesina fastigiata B.L. Rob. & Greenm.; A'. Verbesina montanoifolia B.L. Rob. & Greenm.; B'. Verbesina tetraptera (Ortega) A. Gray; C'. Vernonia alamanii DC.; D'. Wedelia acapulcensis Kunth var. hispida (Kunth) Strother. Fotografías A-D': Fernando Araujo Mondragón.

Especies melíferas de las familias Fabaceae, Lamiaceae y Rosaceae en
							la región centro-este del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México. A. Acacia pennatula (Schltdl. & Cham.) Benth.; B. Acaciella
								angustissima (Mill.) Britton & Rose var.
								filicioides (Cav.) L. Rico; C. Eysenhardtia
								platycarpa Pennell & Saff.; D. Eysenhardtia
								polystachya (Ortega) Sarg.; E. Erythrina
								breviflora Sessé & Moc. ex DC.; F. Marina
								nutans (Cav.) Barneby; G. Phaseolus
								leptostachyus Benth.; H. Phaseolus
								vulgaris L.; I. Trifolium mexicanum
							Hemsl.; J. Vicia sativa L.; K. Hyptis mutabilis (Rich.) Briq.; L. Leonotis nepetifolia (L.)
							R. Br.; M. Lepechinia caulescens (Ortega) Epling; N.
								Salvia lavanduloides Kunth; O. Salvia
								longispicata M. Martens & Galeotti; P. Salvia
								polystachia Cav.; Q. Stachys keerlii Benth.; R. Crataegus mexicana DC.; S.
								Cydonia oblonga Mill.; T. Eriobotrya
								japonica (Thunb.) Lindl.; U. Prunus
								persica (L.) Batsch.; V. Prunus serotina
							Ehrh.; W. Rubus adenotrichos Schltdl.; X. Rubus
								ulmifolius Schott. Fotografías A-U: Fernando Araujo
							Mondragón; V-X: Moisés Araujo Mondragón.
Figura 3:
Especies melíferas de las familias Fabaceae, Lamiaceae y Rosaceae en la región centro-este del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México. A. Acacia pennatula (Schltdl. & Cham.) Benth.; B. Acaciella angustissima (Mill.) Britton & Rose var. filicioides (Cav.) L. Rico; C. Eysenhardtia platycarpa Pennell & Saff.; D. Eysenhardtia polystachya (Ortega) Sarg.; E. Erythrina breviflora Sessé & Moc. ex DC.; F. Marina nutans (Cav.) Barneby; G. Phaseolus leptostachyus Benth.; H. Phaseolus vulgaris L.; I. Trifolium mexicanum Hemsl.; J. Vicia sativa L.; K. Hyptis mutabilis (Rich.) Briq.; L. Leonotis nepetifolia (L.) R. Br.; M. Lepechinia caulescens (Ortega) Epling; N. Salvia lavanduloides Kunth; O. Salvia longispicata M. Martens & Galeotti; P. Salvia polystachia Cav.; Q. Stachys keerlii Benth.; R. Crataegus mexicana DC.; S. Cydonia oblonga Mill.; T. Eriobotrya japonica (Thunb.) Lindl.; U. Prunus persica (L.) Batsch.; V. Prunus serotina Ehrh.; W. Rubus adenotrichos Schltdl.; X. Rubus ulmifolius Schott. Fotografías A-U: Fernando Araujo Mondragón; V-X: Moisés Araujo Mondragón.

Especies melíferas de varias familias de angiospermas en la región
							centro-este del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México. A. Dicliptera peduncularis Nees (Acanthaeae); B. Amphilophium laxiflorum (DC.) L.G. Lohmann (Bignoniaceae); C. Borago
								officinalis L., D. Phacelia platycarpa
							(Cav.) Spreng. (Boraginaceae); E. Brassica rapa L., F.
								Raphanus raphanistrum L. (Brassicaceae); G.
								Opuntia fuliginosa Griffiths (Cactaceae); H.
								Lobelia fenestralis Cav. (Campanulaceae); I.
								Drymaria cordata (L.) Willd. ex Schult.
							(Caryophyllaceae); J. Ipomoea orizabensis (G. Pelletan)
							Ledeb. ex Steud. var. novogaliciana J.A. McDonald
							(Convolvulaceae); K. Cucurbita pepo L., L.
								Sechium edule (Jacq.) Sw., M. Sicyos
								microphyllus Kunth (Cuburbitaceae); N. Croton
								adspersus Benth. (Euphorbiaceae); O. Arbutus
								xalapensis Kunth (Ericaceae); P. Sisyrinchium
								tenuifolium Humb. & Bonpl. ex Willd. (Iridaceae); Q.
								Persea americana Mill. (Lauraceae); R.
								Psittacanthus calyculatus (DC.) G. Don
							(Loranthaceae); S. Kearnemalvastrum lacteum (Aiton)
							D.M. Bates, T. Sida rhombifolia L. (Malvaceae); U.
								Lopezia racemosa Cav. (Onagraceae); V.
								Argemone ochroleuca Sweet (Papaveraceae); W.
								Phytolacca icosandra L. (Phytolaccaceae); X.
								Loeselia glandulosa (Cav.) G. Don (Polemoniaceae);
							Y. Monnina ciliolata Sessé & Moc. ex DC.
							(Polygalaceae); Z. Ceanothus caeruleus Lag.
							(Rhamnaceae); A'. Reseda luteola L. (Resedaceae); B'.
								Citrus limon (L.) Osbeck (Rutaceae); C'.
								Salix bonplandiana Kunth (Salicaeae); D'.
								Capsicum pubescens Ruiz & Pav., E'. Jaltomata
								procumbens (Cav.) J.L. Gentry, F'. Solanum
								nigrescens M. Martens & Galeotti (Solanaceae); G'.
								Priva aspera Kunth, H'. Verbena
								carolina L., I'. Verbena menthifolia
							Benth. (Verbenaceae). Fotografías A-I': Fernando Araujo
							Mondragón.
Figura 4:
Especies melíferas de varias familias de angiospermas en la región centro-este del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México. A. Dicliptera peduncularis Nees (Acanthaeae); B. Amphilophium laxiflorum (DC.) L.G. Lohmann (Bignoniaceae); C. Borago officinalis L., D. Phacelia platycarpa (Cav.) Spreng. (Boraginaceae); E. Brassica rapa L., F. Raphanus raphanistrum L. (Brassicaceae); G. Opuntia fuliginosa Griffiths (Cactaceae); H. Lobelia fenestralis Cav. (Campanulaceae); I. Drymaria cordata (L.) Willd. ex Schult. (Caryophyllaceae); J. Ipomoea orizabensis (G. Pelletan) Ledeb. ex Steud. var. novogaliciana J.A. McDonald (Convolvulaceae); K. Cucurbita pepo L., L. Sechium edule (Jacq.) Sw., M. Sicyos microphyllus Kunth (Cuburbitaceae); N. Croton adspersus Benth. (Euphorbiaceae); O. Arbutus xalapensis Kunth (Ericaceae); P. Sisyrinchium tenuifolium Humb. & Bonpl. ex Willd. (Iridaceae); Q. Persea americana Mill. (Lauraceae); R. Psittacanthus calyculatus (DC.) G. Don (Loranthaceae); S. Kearnemalvastrum lacteum (Aiton) D.M. Bates, T. Sida rhombifolia L. (Malvaceae); U. Lopezia racemosa Cav. (Onagraceae); V. Argemone ochroleuca Sweet (Papaveraceae); W. Phytolacca icosandra L. (Phytolaccaceae); X. Loeselia glandulosa (Cav.) G. Don (Polemoniaceae); Y. Monnina ciliolata Sessé & Moc. ex DC. (Polygalaceae); Z. Ceanothus caeruleus Lag. (Rhamnaceae); A'. Reseda luteola L. (Resedaceae); B'. Citrus limon (L.) Osbeck (Rutaceae); C'. Salix bonplandiana Kunth (Salicaeae); D'. Capsicum pubescens Ruiz & Pav., E'. Jaltomata procumbens (Cav.) J.L. Gentry, F'. Solanum nigrescens M. Martens & Galeotti (Solanaceae); G'. Priva aspera Kunth, H'. Verbena carolina L., I'. Verbena menthifolia Benth. (Verbenaceae). Fotografías A-I': Fernando Araujo Mondragón.

Como resultado de los estudios melisopalinológicos se encontraron al menos 12 tipos polínicos que representan más de 16% de los granos de polen presentes en la miel; de los cuales, el polen de Salix bonplandiana Kunth y Asteraceae (Figs. 5A-D), particularmente de especies de la tribu Heliantheae, comparten las categorías dominante y secundario. En ésta última, también se encuentra el polen de Eucalyptus sp., Phytolacca icosandra L., Phacelia platycarpa (Cav.) Spreng., Sechium edule (Jacq.) Sw., Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh. y Lopezia racemosa Cav. (Figs. 5E-J). A continuación, se detallan los resultados de los análisis realizados en las muestras de miel obtenidas de los apiarios seleccionados.

Tipos polínicos dominantes, secundarios y de menor importancia,
							presentes en la miel de cuatro apiarios de la región centro-este del
							municipio Pátzcuaro, Michoacán, México. A. polen de Salix
								bonplandiana Kunth; B-D. polen de Asteraceae, B.
								Montanoa grandiflora Alamán ex DC., C.
								Simsia amplexicaulis (Cav.) Pers, D.
								Smallanthus maculatus (Cav.); E. polen de
								Eucalyptus sp.; F. polen de Phytolacca
								icosandra L.; G. polen de Fraxinus uhdei
							(Wenz.) Lingelsh.; H. polen de Sechium edule (Jacq.)
							Sw.; I. polen de Phacelia platycarpa (Cav.) Spreng.; J.
								Lopezia racemosa Cav. Escala: 10 µm. Fotografías
							A-G: Fernando Araujo Mondragón; H-J: Rosario Redonda-Martínez.
Figura 5:
Tipos polínicos dominantes, secundarios y de menor importancia, presentes en la miel de cuatro apiarios de la región centro-este del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México. A. polen de Salix bonplandiana Kunth; B-D. polen de Asteraceae, B. Montanoa grandiflora Alamán ex DC., C. Simsia amplexicaulis (Cav.) Pers, D. Smallanthus maculatus (Cav.); E. polen de Eucalyptus sp.; F. polen de Phytolacca icosandra L.; G. polen de Fraxinus uhdei (Wenz.) Lingelsh.; H. polen de Sechium edule (Jacq.) Sw.; I. polen de Phacelia platycarpa (Cav.) Spreng.; J. Lopezia racemosa Cav. Escala: 10 µm. Fotografías A-G: Fernando Araujo Mondragón; H-J: Rosario Redonda-Martínez.

1) Apiario Cerro Blanco

En el primer muestreo (septiembre) se contó un total de 162 granos de polen pertenecientes a 14 tipos polínicos de los cuales se identificaron 12 y dos son desconocidos (Cuadro 3). El tipo polínico dominante es de Salix bonplandiana con 50.6% de presencia, muy por arriba de los otros tipos polínicos, lo que indica que en este apiario, S. bonplandiana es un recurso florístico importante para Apis mellifera. En lo que respecta a los tipos polínicos no identificados, uno se considera de menor importancia y otro es traza.

Cuadro 3:
Muestreo de miel del apiario Cerro Blanco, municipio Pátzcuaro, Michoacán, México.
Muestreo de miel del apiario Cerro Blanco, municipio Pátzcuaro,
							Michoacán, México.

En el segundo muestreo (noviembre) se contaron 437 granos de polen que representan 21 tipos polínicos, de los cuales se identificaron 16, mientras que cinco se desconocen (Cuadro 3). En esta muestra, dos tipos polínicos son de clase secundaria, el primero corresponde a Asteraceae (tribu Heliantheae) con 44.9%, el segundo a S. bonplandiana con 22.7%, confirmando que Asteraceae y S. bonplandiana representan una fuente importante de alimento para A. mellifera en este apiario. Los tipos polínicos no identificados se encuentran dentro de las clases de menor importancia y traza.

2) Apiario El Cristo

En el primer muestreo (septiembre) se encontró un total de 52 granos de polen pertenecientes a 13 tipos polínicos de los cuales se identificaron diez y tres no (Cuadro 4). El polen de Salix bonplandiana registró la mayor frecuencia y se agrupa en la clase secundario con 17.3%. Los tipos polínicos no identificados representan clases de menor importancia y traza.

Cuadro 4:
Muestreo de miel del apiario El Cristo, municipio Pátzcuaro, Michoacán, México.
Muestreo de miel del apiario El Cristo, municipio Pátzcuaro,
							Michoacán, México.

En el segundo muestreo (noviembre) se encontraron 482 granos de polen correspondientes a 19 tipos polínicos de los cuales se identificaron 12 y siete son desconocidos (Cuadro 4). El tipo polínico dominante es de Asteraceae (tribu Heliantheae) con una presencia de 73%, siendo un recurso valioso para Apis mellifera en este apiario. Los tipos polínicos no identificados se agrupan en la clase traza.

3) Apiario La Tinaja

En el primer muestreo (septiembre) se registró un total de 66 granos de polen pertenecientes a 11 tipos polínicos, seis se identificaron y cinco son desconocidos (Cuadro 5). Esta muestra presenta tres tipos polínicos de clase secundaria. El mayor porcentaje de presencia corresponde a Eucalyptus sp. con 36.4%, seguido de Phytolacca icosandra con 22.7%, y Phacelia platycarpa con 21.2%. En esta zona, Apis mellifera colecta de manera más homogénea considerando los recursos disponibles. Los tipos no identificados se presentan en bajos porcentajes, por lo que se agrupan en la clase traza.

Cuadro 5:
Muestreo de miel del apiario La Tinaja, municipio Pátzcuaro, Michoacán, México.
Muestreo de miel del apiario La Tinaja, municipio Pátzcuaro,
							Michoacán, México.

El segundo muestreo (noviembre) arrojó la presencia de 507 granos de polen que representan 25 tipos polínicos, de los cuales se identificaron 15 y diez no (Cuadro 5). El polen de Asteraceae es la clase dominante con 68%, seguido de Lopezia racemosa con 8.3% y Salix bonplandiana con 3.2%. Nuevamente los tipos polínicos no identificados se ubican en la clase traza.

4) Apiario Cuanajo

En el primer muestreo (septiembre) se contaron un total de 57 granos de polen pertenecientes a nueve tipos polínicos de los cuales se identificaron ocho y uno se desconoce (Cuadro 6). Tres tipos polínicos son de clase secundaria; Phytolacca icosandra y Sechium edule representan 26.3% cada uno y Eucalyptus sp. 15.8%. El tipo polínico no identificado se ubicó en la clase traza.

Cuadro 6:
Muestreo de miel del apiario Cuanajo, municipio Pátzcuaro, Michoacán, México.
Muestreo de miel del apiario Cuanajo, municipio Pátzcuaro, Michoacán,
							México.

En el segundo muestreo (noviembre) se encontraron 412 granos de polen que corresponden a 20 tipos polínicos; de éstos se identificaron 12, mientras que ocho se consideran desconocidos (Cuadro 6). En esta muestra, el polen de Fraxinus uhdei equivale a 39.1%, el de Asteraceae a 27.4%, y representan clase de polen secundario. Los tipos polínicos no identificados presentaron bajos porcentajes y se ubicaron en la clase traza.

De las 93 especies melíferas, 36.5% resultaron afectadas por cambio de uso del suelo (Figs. 6A-C), 35.5% se consideran malezas, 7.5% sufrieron daños por plagas y también son catalogadas como malezas, 4.3% son huéspedes de plantas parásitas. Solo el 16.2% no tiene riesgo alguno, ya que son árboles frutales o especies cultivadas. Las principales plagas que dañaron las especies melíferas de la región centro-este de Pátzcuaro fueron chapulines (Sphenarium purpurascens Charpentier) (Figs. 6D-F) y pulgones (Aphididae) (Figs. 6G-H). Los chapulines afectaron principalmente a Baccharis heterophylla Kunth, Montanoa grandiflora Alamán ex DC., Salvia longispicata M. Martens & Galeotti, Smallanthus maculatus (Cav.) H. Rob., Tithonia tubiformis (Jacq.) Cass. y Verbesina montanoifolia B.L. Rob. & Greenm, mientras que los pulgones (Aphididae) perjudicaron a Baccharis salicifolia (Ruiz & Pav.) Pers.

Problemas que afectan a las especies melíferas de la región
							centro-este del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México. A-C. cambio de
							uso de suelo para instalar huertas de aguacate; D-F. chapulines
							alimentándose de las hojas de algunas especies melíferas, D.
								Salvia longispicata M. Martens & Galeotti; E.
								Tithonia tubiformis (Jacq.) Cass.; F.
								Verbesina montanoifolia B.L. Rob. & Greenm;
							G-H. plaga de pulgones en Baccharis salicifolia (Ruiz
							& Pav.) Pers.; G. inflorescencia; H. tallo. Fotografías A-C, F:
							Fernando Araujo Mondragón; D-E, G-H: Rosario Redonda-Martínez.
Figura 6:
Problemas que afectan a las especies melíferas de la región centro-este del municipio Pátzcuaro, Michoacán, México. A-C. cambio de uso de suelo para instalar huertas de aguacate; D-F. chapulines alimentándose de las hojas de algunas especies melíferas, D. Salvia longispicata M. Martens & Galeotti; E. Tithonia tubiformis (Jacq.) Cass.; F. Verbesina montanoifolia B.L. Rob. & Greenm; G-H. plaga de pulgones en Baccharis salicifolia (Ruiz & Pav.) Pers.; G. inflorescencia; H. tallo. Fotografías A-C, F: Fernando Araujo Mondragón; D-E, G-H: Rosario Redonda-Martínez.

Discusión y conclusiones

Los principales tipos polínicos, registrados en el primer muestreo en los apiarios Cerro Blanco y El Cristo, correspondieron a Salix bonplandiana; en La Tinaja, Eucalyptus sp. representó la mayor frecuencia; mientras que en Cuanajo el polen más abundante fue de Phytolacca icosandra, siendo estas especies fuentes importantes de alimento para Apis mellifera. En este muestreo, la miel del apiario Cerro Blanco resultó monofloral, ya que la mayor cantidad de polen encontrado correspondió a Salix bonplandiana, mientras que las de los otros apiarios fueron multiflorales.

El segundo muestreo, obtenido de la cosecha de miel, presentó mayor número de granos y tipos polínicos, siendo el polen de Asteraceae (tribu Heliantheae) el más abundante, excepto en el apiario Cuanajo, donde el polen de Fraxinus uhdei se observó con mayor frecuencia y el de Asteraceae (tribu Heliantheae) representó el segundo tipo polínico, dejando claramente definida la importancia de esta familia para la cosecha de miel. En este muestreo todas las mieles resultaron multiflorales. En algunas muestras, el polen de Asteraceae superó el 45%; sin embargo, no se pueden considerar mieles monoflorales porque el polen pertenece a varias especies de compuestas de la tribu Heliantheae y no se observó dominancia de un polen particular.

Los resultados del análisis melisopalinológico concuerdan con el inventario florístico, en el cual, las especies de Asteraceae fueron las más abundantes (Cuadro 2); esto prueba que, en la región de estudio, las compuestas son una fuente importante de recursos para A. mellifera. Sin embargo, no se descarta la importancia de las otras familias, ya que, en el primer muestreo, las cantidades de polen de compuestas fueron mínimas, debido quizás a que había pocas especies en floración, y A. mellifera visitó las flores de otros grupos vegetales. En todos los muestreos los tipos polínicos no identificados se presentaron como polen de menor importancia y traza. Esto indica que A. mellifera aprovecha otros recursos florísticos que no se observaron, ni se colectaron durante los recorridos de campo.

Si bien algunas especies incluidas en el listado de plantas melíferas no se encontraron en los análisis melisopalinológicos, su importancia apícola se observó durante los recorridos de campo. Por ello, se consideran tan importantes como aquellas que se encontraron en las mieles, pues esas especies podrían ser valiosas para el desarrollo de las colmenas, o bien servir como fuente de alimento cuando las plantas preferidas por A. mellifera no se encuentran en floración o ésta se retrasa. Posiblemente ese sea el principal motivo por el que no se encuentran representadas en la miel cosechada.

Las diferencias existentes en los conteos de polen del primer y segundo muestreos podrían ser resultado del modo de extracción de la miel, ya que, en el primer muestreo, ésta se obtuvo directamente del panal cuidando que no entrara en contacto con el polen almacenado en celdas aledañas. Esto no ocurrió para el segundo muestreo, pues en éste, se tomó la miel de las cosechas de cada apiario y la extracción fue por desbaste de los panales y escurrimiento, existiendo así la posibilidad de que la miel entrara en contacto con polen almacenado en los panales que se cosecharon. Considerando lo anterior, se podría pensar que el modo de extracción de la miel influye en la cantidad de polen presente en las muestras o bien, que la miel es pobre en polen naturalmente (Louveaux et al., 1978).

La frecuencia de visita de abejas a las especies melíferas está influenciada por la disponibilidad de recursos, es decir, en los periodos de escasez, las abejas pueden visitar con mayor frecuencia una planta, situación que cambia cuando tienen más fuentes de alimento disponible, volviendo a su comportamiento de forrajeo más selectivo (Lorente-Adame, 1992). El tiempo ideal para verificar la visita de A. mellifera en las especies de interés apícola son los picos de floración, época en la que se registra mayor frecuencia de visitas. Otros factores a considerar son el horario y las condiciones climáticas, ya que las bajas temperaturas o lluvias constantes suprimen su actividad de forrajeo (Root, 1984). Debido a lo anterior, los mejores avistamientos fueron al medio día, particularmente en días soleados.

Para mejorar la producción apícola, se requiere conocer la flora melífera en las zonas donde se desarrolla esta actividad (Root, 1984), con la finalidad de realizar acciones de conservación, cuidado y mejoramiento en las estrategias de producción de miel. El conocimiento de las épocas de floración generado a través de la elaboración de calendarios florales permitirá conocer los tiempos en que las abejas tendrán alimento disponible en el campo, así como la temporada en que será necesario suministrar alimento a las colmenas durante los periodos de nula y escasa floración. Por este motivo, las plantas melíferas juegan un papel importante no solo en los ecosistemas, sino también para el sector apícola. No obstante, la erradicación manual o con herbicidas de las especies melíferas que son consideradas malezas disminuye la disponibilidad de recursos para las abejas, situación que se agrava cuando se presentan plagas de chapulines o pulgones que las defolian o afectan su desarrollo al succionar la savia, provocando con ello retrasos o ausencia de floración. La flora melífera también es perjudicada por el cambio de uso de suelo, principalmente para el establecimiento de huertas de aguacate (Figs. 6A-C). Con base en lo anterior, el presente trabajo busca ser una herramienta de consulta para los apicultores de Pátzcuaro y zonas vecinas, con el fin de que se inicien acciones de conservación de las plantas de interés apícola, lo cual se verá reflejado no solo en sus cosechas, sino también en el cuidado y conservación de la flora de la región.

Agradecimientos

Los autores agradecen a Brenda Bedolla-García, Jorge Gabriel Sánchez-Ken y Esteban Manuel Martínez-Salas por el apoyo brindado para identificar material botánico. Emmanuel Pérez-Calix, curador del Herbario IEB, brindó las facilidades necesarias para procesar el material botánico. Patricia Hernández-Ledezma apoyó con equipo de laboratorio para realizar los estudios melisopalinológicos. Moisés Araujo-Mondragón colaboró en la colecta de ejemplares botánicos y muestras de miel.

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Contribución de autores

FAM concibió, diseñó y realizó el estudio. RRM colaboró en la colecta e identificación de material botánico, elaboró el mapa de la zona de estudio y apoyó a FAM en el procesamiento de material botánico y melisopalinológico. FAM y RRM redactaron el manuscrito.

Financiamiento

Este estudio fue apoyado con recursos logísticos del Centro Regional del Bajío, del Instituto de Ecología, A.C.

Citar como:

Araujo-Mondragón, F. y R. Redonda-Martínez. 2019. Flora melífera de la región centro-este del municipio de Pátzcuaro, Michoacán, México. Acta Botanica Mexicana 126: e1444. DOI: 10.21829/abm126.2019.1444

Notas de autor

3Autor para la correspondencia: algien560@gmail.com

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