Artículos originales
Nuevos registros y listados de abejas sin aguijón (Hymenoptera: Apidae: Meliponini) en el corredor biológico Paso del Istmo de Rivas, Nicaragua
New records and checklists of stingless bees (Hymenoptera: Apidae: Meliponini) in the Paso del Istmo de Rivas biological corridor, Nicaragua
Nuevos registros y listados de abejas sin aguijón (Hymenoptera: Apidae: Meliponini) en el corredor biológico Paso del Istmo de Rivas, Nicaragua
Acta zoológica mexicana, vol. 38, e2510, 2022
Instituto de Ecología A.C.
Recepción: 11 Marzo 2022
Aprobación: 01 Diciembre 2022
Publicación: 09 Diciembre 2022
Resumen: Las abejas sin aguijón son importantes para los ecosistemas por su papel ecológico como polinizadores. En Nicaragua se sabe poco acerca de su diversidad. En este trabajo, se realizó el primer inventario de abejas sin aguijón en el corredor biológico Paso del Istmo de Rivas, Nicaragua, en los municipios de Cárdenas, San Juan del Sur y Rivas. Se realizaron 31 muestreos dirigidos en plantas en floración en los tres municipios en diferentes agroecosistemas. La colecta se hizo con la técnica de red entomológica principalmente en plantas en floración visitadas por las abejas. Se hizo búsqueda de material bibliográfico que demuestren registros de abejas sin aguijón, actualizando de esta manera las especies reportadas en Nicaragua. En total, se colectaron 109 ejemplares correspondiendo a 11 géneros y 21 especies. Predominan los géneros Plebeia Schwarz, 1938, Scaptotrigona Moure, 1942, Partamona Schwarz, 1939 y Trigona Jurine, 1807. Además, se reportan las especies Nannotrigona perilampoides (Cresson, 1878), Partamona bilineata (Say, 1837), Plebeia moureana Ayala, 1999, Scaura argyrea (Cockerell, 1912), Trigona nigerrima Cresson, 1878, Trigona muzoensis Schwarz, 1948 como nuevos registros para el país, incrementando a 35 especies de abejas sin aguijón registradas en Nicaragua.
Palabras clave: Centro América, diversidad, Anthophila, riqueza, Neotropical, abejas nativas.
Abstract: Stingless bees are important to ecosystems for their ecological role as pollinators. Little is known about their diversity in Nicaragua. This study presents the first inventory of stingless bees in the Paso del Istmo de Rivas biological corridor, Nicaragua, in the municipalities of Cárdenas, San Juan del Sur and Rivas. Targeted samplings were carried out over thirty-one collecting events at flowering plants in the three municipalities in different agroecosystems. Sampling was done using insect nets at flowering plants visited by bees. A search was made for bibliographic material that shows records of stingless bees and thus updating the species reported in Nicaragua. In total, 109 specimens corresponding to 11 genera and 21 species were collected. The genera Plebeia Schwarz, 1938, Scaptotrigona Moure, 1942, Partamona Schwarz, 1939 and Trigona Jurine, 1807 predominate. In addition, the species Nannotrigona perilampoides (Cresson, 1878), Partamona bilineata (Say, 1837), Plebeia moureana Ayala, 1999, Scaura argyrea (Cockerell, 1912), Trigona nigerrima Cresson, 1878, Trigona muzoensis Schwarz, 1948 as new records for the country, increasing to 35 species of stingless bees recorded in Nicaragua.
Key words: Central America, diversity, Anthophila, richness, Neotropical, native bees.
Introducción
Las abejas se consideran los polinizadores más eficientes y garantizan uno de los servicios ecosistémicos más valiosos al permitir la reproducción de las plantas (Ollerton et al., 2011; Porto et al., 2020), manteniendo así, la seguridad alimentaria del hombre (Montoya et al., 2021).
A nivel mundial hay más de 20,400 especies de abejas descritas, las abejas eusociales representan solo un 5 % de la diversidad (Danforth et al., 2019; Engel et al., 2020); dentro de estas se encuentran las abejas sin aguijón (Apidae: Meliponini) de las cuales se han descrito aproximadamente 550 especies, clasificadas en 58 géneros (Grütter, 2020). Estas habitan en las regiones tropicales y subtropicales de África, Asia, Australia y el continente americano, desde México (Sinaloa) hasta Argentina (Grüter, 2020). La mayor riqueza de especies se presenta en el Neotrópico (Grüter, 2020). Pueden habitar desde el nivel del mar hasta los 3,400 m de elevación (Michener, 2007; Camargo & Pedro, 2013; Gennari, 2019; Grüter, 2020).
Para Nicaragua se conocen 201 especies de abejas nativas (datos de colección ECOAB) correspondientes a cinco familias. Los registros de abejas sin aguijón para Nicaragua han sido escasos, hasta la fecha se han documentado 29 especies clasificadas en 15 géneros. Maes (1999) reportó 16 especies, Camargo y Pedro (2005) reportaron una, Ascher y Rasmussen (2010)) reportaron ocho, y Rosales (2013) cuatro especies de abejas sin aguijón. Estos registros son menores en comparación con Costa Rica con 64 especies registradas y Panamá con 65 [Colección de abejas de El Colegio de la Frontera Sur-Unidad San Cristóbal (ECOAB)].
Debido su importancia como parte de la biodiversidad de Nicaragua, el objetivo de este trabajo fue colectar e identificar las abejas sin aguijón del corredor biológico Paso del Istmo de Rivas y realizar una búsqueda bibliográfica que evidencien registros para enlistar las especies de meliponinos de Nicaragua.
Materiales y métodos
El trabajo se realizó en el corredor biológico Paso del Istmo de Rivas, Nicaragua, en los municipios de Cárdenas, San Juan del Sur y Rivas. El corredor biológico se caracteriza por presentar un clima tropical húmedo seco con precipitaciones promedio de 1,600 mm, y con una temperatura promedio anual de 27° C (González-Martínez et al., 2018).
Las colectas se realizaron en 46 puntos de muestreo, de los cuales sólo en 31 se encontraron abejas sin aguijón (Fig. 1). El muestreo se llevó a cabo durante un año y medio (estación seca y de lluvias; 2016). Se realizaron 34 salidas de campo de cinco horas de colecta por día con tres personas. Para la colecta de abejas sin aguijón se hicieron recorridos, siguiendo senderos y caminos en pastizales, zonas agrícolas, bosques riparios, áreas verdes urbanizadas, manglares, rondas de potreros y orillas de caminos. Las colectas se realizaron de 6:00 a 11:00 am con redes entomológicas, principalmente en plantas con floración visitadas por las abejas. Adicionalmente se tomaron las coordenadas de cada punto de muestreo y se identificaron las plantas donde se colectaron las abejas.

Los ejemplares colectados se depositaron en frascos de plástico para ser sacrificados por congelación, posteriormente fueron montados en alfileres entomológicos y se etiquetaron con sus respectivos datos de colecta y georreferenciación. Los especímenes fueron depositados en la Colección de Abejas (ECOAB) de El Colegio de Frontera Sur, ubicado en San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, México para ser determinadas por especialistas.
Se realizó una búsqueda de literatura de tesis en repositorios del país (SIBUL, Repositorio Universitario de Nicaragua) y artículos indexados en bases de datos (Pubmed, BioOne, Google Scholar, Medline y Scopus) con palabras claves (Abeja nativas, Meliponini, abejas sin aguijón, Abejas en Nicaragua) donde hubiera reportes de abejas sin aguijón con registro en Nicaragua.
Resultados
En el corredor biológico Paso del Istmo de Rivas de Nicaragua, se registraron 21 especies de 11 géneros, predominando los géneros Trigona Jurine, 1807 (n = 6 especies), Plebeia Schwarz, 1938 (n = 2), Scaptotrigona Moure, 1942 (n = 2) y Partamona Schwarz, 1938 (n = 2). La especie más abundante fue Partamona orizabaensis (Strand, 1919) (n = 12), seguida de Nannotrigona perilampoides (Cresson, 1878) (n = 11), Trigona silvestriana (Vachal, 1908) (n = 11) y Tetragona ziegleri (Friese, 1900) (n = 9) (Cuadro 1). Las especies menos representadas fueron Plebeia moureanaAyala, 1999, Plebeia frontalis (Friese, 1911), Scaura argyrea (Cockerell, 1912), Trigona muzoensis Schwarz, 1948 y Trigonisca schulthessi (Friese, 1900) con sólo un individuo.

De acuerdo con la riqueza específica en Nicaragua, se registran 29 especies de abejas sin aguijón agrupadas en 15 géneros y en este estudio se registran seis especies de abejas sin aguijón no reportadas antes para Nicaragua, dando un total de 35 especie para el país (Cuadro 2).

NUEVOS REGISTROS DE ABEJAS SIN AGUIJÓN PARA NICARAGUA
De las 21 especies encontradas en el corredor biológico Paso del Istmo de Rivas registramos seis como nuevos reportes para Nicaragua:
Nannotrigona perilampoides (Cresson, 1878) (Fig. 2)

Material examinado: Nicaragua, Departamento Rivas, Municipio San Juan del Sur, comunidad El Ostional, 11.10996 -85.76518, altitud 1 m., 2 ♀, 30 enero 2016, área verde urbanizados en Carica papaya y Gliricidia sepium. 11.10987 -85.76167, altitud 5 m., 1♀, 31 enero 2016, en Manglar Lawsonia inermis. 11.10987 -85.76167, altitud 9 m., 1♀, 2 febrero 2016, en manglar Lawsonia inermis. 11.11025 -85.76227, altitud 22 m., 1♀, 2 febrero 2016, en manglar Cordia dentata. 11.12598 -85.7498, 5♀, tres colectadas 15 febrero, una el 16 febrero y una el 3 de marzo 2016, en cauce de río, nido en PVC debajo de puente, Senna siamea, Haematoxylum brasiletto. Comunidad La Flor, 11.138765 -85.783541, altitud 10 m. 1♀, 4 febrero 2010, en Bosque ripario Muntingia calabura. 11.14192 -85.7829, altitud 16 m., 2♀, 11 marzo 2016, corral en Melicoccus bijugatus. Todas colectadas por Richard Joyce.
Distribución: Costa Rica, El Salvador, Guatemala, Honduras, Panamá, México (Rasmussen & González, 2017). Primer registro para Nicaragua.
Partamona bilineata (Say, 1837) (Fig. 3)

Material examinado: Nicaragua, Departamento de Rivas, Municipio San Juan del Sur, comunidad El Ostional, 11.11609 -85.75665, altitud 10 m., 1♀, 8 febrero 2013, orilla de rio en árbol flores blancas y rosadas. Comunidad La Rejega, 11.23613 -85.71183, altitud 106 m., 1♀, 30 agosto 2013, en área de siembra Maíz Zea mays. Comunidad La Flor, 11.13965 -85.78091, altitud 21 m., 1♀, 17 mayo 2013, en bosque ripario. Municipio Cárdenas. Comunidad Kalula, 11.20301 -85.5207, altitud 49 m., 1♀, 3 mayo 2012, en Potrero Dalbergia retusa. Comunidad Sapoa, 11.24019 -85.61786, altitud 61 m., 1♀, 2 mayo 2013, Orilla de carretera Byrsonima crassifolia. Comunidad Las Mercedes, 11.19431 -87.52097, altitud 225 m., 1♀, 27 mayo 2012, en potrero Eucalyptus sp. Misma localidad anterior 11.20032 -85.52118 altitud 56 m., 1♀, 19 julio 2012, en potrero Baltimora recta. Col. Marcos Calero.
Distribución: Belice, El salvador, Guatemala, Honduras, México (Camargo & Pedro, 2013). Primer registro para Nicaragua.
Plebeia moureanaAyala, 1999 (Fig. 4)

Material examinado: Nicaragua, Departamento Rivas, municipio San Juan del Sur, comunidad San Martín, 11.18227 -85.73485, altitud 105 m., 1♀, 3 febrero 2016, en bosque ripario Senna pallida. Col. Richard Joyce. Comunidad La Flor, 11.14192 -85.7829 altitud 16m., 4♀, 17 febrero y 11 marzo 2016 en corral y nido en tronco de madera, Col. Marcos Calero.
Distribución: México (Ayala, 1999), Guatemala (Yurrita et al., 2004), El Salvador (Ruano-Iraheta et al., 2015). Primer registro para Nicaragua.
Scaura argyrea (Cockerell, 1912) (Fig. 5)

Material examinado. Nicaragua, Departamento de Rivas, municipio Cárdenas, comunidad El Aceituno, 11.20235 -85.65926, altitud 109 m, 1♀, 25 febrero 2016, en zona de reforestación Cochlospermum vitifolium, Col. Richard Joyce.
Distribución: Belice, Costa Rica, Guatemala, Honduras, Panamá, México (Nogueira et al., 2019). Primer registro para Nicaragua.
Trigona nigerrima Cresson 1878 (Fig. 6)

Material examinado. Nicaragua, Departamento de Rivas, municipio Cárdenas, comunidad Santa Ana, 11.18114 -85.66296, altitud 190 m., 1♀, 23 febrero 2016, en orilla de camino Bravaisia integerrima. Municipio San Juan del Sur, comunidad El Aceituno, 11.20235 -85.65926, altitud 109 m., 1♀, 9 febrero 2016, en zona de reforestación Ipomoea sp., Col. Noelia Solano.
Distribución: Colombia, México (Ayala, 1999), Guatemala (Yurrita et al., 2004), Costa Rica (Aguilar et al., 2013). Primer registro para Nicaragua.
Trigona muzoensis Schwarz, 1948 (Fig. 7)

Material examinado. Nicaragua, Departamento de Rivas, municipio San Juan del sur, comunidad Fátima, 11.18569 -85.72649, altitud 188 m., 1♀, 3 febrero 2016, en potrero Cochlospermum vitifolium. Col. Richard Joyce.
Distribución: Colombia, Costa Rica, Honduras, Panamá (Camargo & Pedro, 2013). Primer registro para Nicaragua.
Discusión
En este estudio se registran 21 especies de abejas sin aguijón en el departamento de Rivas que todavía no se han registrado en Nicaragua. Maes (1999) y Rosales (2013) documentaron la distribución de estas especies en los siguientes departamentos: Cephalotrigona zexmeniae, Frieseomelitta paupera se registra en León y Jinotega; Partamona orizabaensis, Plebeia frontalis, Scaptotrigona luteipennis, S. pectoralis, en Jinotega; Melipona beecheii está distribuida en toda Nicaragua gracias a la práctica de meliponicultura por campesinos; Tetragonisca angustula en Jinotega, Managua, Granada, Rio San Juan y a lo largo de Región Caribe; Trigona fuscipennis en León, Managua, Masaya y en Rio San Juan; T. fulviventris en Jinotega, León, Managua, y en Rio San Juan; T. corvina en Jinotega; T. silvestriana en León, Matagalpa y Rio San Juan. La especie Oxytrigona mellicolor la menciona Ascher y Rasmussen (2010) pero no registran su distribución. Camargo y Pedro (2005) registran la especie Trigonisca schulthessi en el departamento de Granada Volcán de Mombacho. Existe una alta probabilidad de que las especies que se registran en Nicaragua se encuentran bien distribuidas en todo el territorio nacional, por los parches de vegetación natural que se conservan y por la distribución amplia de estas especies en otros países como N. perilampoides.
Los nuevos registros en Nicaragua ya han sido reportados en Centro América: N. perilampoides en Costa Rica, El Salvador, Guatemala, Honduras y Panamá (Rasmussen & González, 2017); P. bilineata en Belice, El salvador, Guatemala y Honduras (Camargo & Pedro, 2013); P. moureana en Guatemala (Yurrita et al., 2004) y El Salvador (Ruano-Iraheta et al., 2015); S. argyrea en Costa Rica, Guatemala, Honduras y Panamá (Nogueira et al., 2019); T. nigerrima en Costa Rica (Aguilar et al., 2013) y Guatemala (Yurrita et al., 2004); y T. muzoensis en Costa Rica, Honduras y Panamá (Camargo & Pedro, 2013).
Las especies N. perilampoides y S. argyrea se encuentran bien distribuidas en toda la región Centroamericana, exceptuando S. argyrea la cual no se ha reportado en El Salvador (Nogueira et al., 2019). Por lo anterior, se considera que la especie N. perilampodes podría estar distribuida en toda Nicaragua, ya que puede encontrarse desde las planicies costeras hasta las montañas (Arnold et al., 2018). Este estudio proporciona información de importancia para la riqueza de la entomofauna de Nicaragua, resaltando así la necesidad de seguir realizando muestreos intensivos en las reservas para aumentar los registros de abejas sin aguijón.
Se han identificado 426 especies en el neotrópico que se distribuyen desde México hasta Argentina (Grüter, 2020). En los dos últimos años se han descrito 30 nuevas especies del género Scaptotrigona Moure (Nogueira et al., 2022a; Engel, 2022a; b; c; d), una especie de Plectoplebeia Melo (Engel, 2022e), una de Plebeia Schwarz (Álvarez et al., 2021), dos del género Tetragona (Nogueira et al., 2022b), dos de Nogueirapis Moure (Nogueira et al., 2020) y una de Paratrigona Schwarz (Oliveira et al., 2020) en Latinoamérica. Hasta la fecha se han identificados 463 especies de abejas sin aguijón en el neotrópico. El número de especies de abejas sin aguijón presentes entre México y Panamá es de 111, de las cuales se comparten varias especies entre países: Belice (16), Costa Rica (64), El Salvador (18), Guatemala (42), Honduras (23), Nicaragua (35) y Panamá (65) (datos de colección ECOAB). El número de especies por país puede cambiar dadas las revisiones que se están llevando actualmente de algunos géneros. El menor número de especies de abejas sin aguijón registradas en Nicaragua se justifica por la falta de colectas sistemáticas, esto impide efectuar comparaciones más reales. Se considera que debe de haber muchas más especies de meliponinos sin registrarse para Nicaragua; ante esto se resalta la necesidad de realizar muestreos en más localidades cubriendo los diferentes tipos de vegetación presentes en el país, tomando en cuenta que los meliponinos construyen sus nidos en diversos sustratos y ambientes (Nates-Parra et al., 2008).
Las abejas sin aguijón son un grupo importante por las visitas que realizan en gran diversidad de plantas en floración (Grüter, 2020), registrando que representan más de la mitad de los individuos encontrados en plantas en floración (Wilms et al., 1996; Cairns et al., 2005; Brosi et al., 2008; Gutiérrez-Chacón et al., 2018), siendo polinizadores potenciales de miles de especies de plantas, jugando una función importante en las culturas de los seres humanos debido a la obtención de miel, del polen como alimento y medicina, en la fabricación de utensilios, y con fines de conservación (Nates-Parra & Rosso-Londoño, 2013).
En conclusión, con este trabajo dirigido a conocer la riqueza de abejas sin aguijón, se obtuvo un incremento considerable en el número de especies conocidas particularmente para el corredor biológico Paso del Istmo Biológico de Rivas, contribuyendo con nuevos registros y listado de las especies registradas en Nicaragua.
Agradecimientos
El resultado de este estudio fue gracias a la colaboración de muchas personas y organizaciones que contribuyeron directa e indirectamente. Entre los que mencionamos a: Paso Pacifico como organización principal que proporcionó la mayoría de los recursos para realizar este trabajo, a The Rufford Foundation quien aprobó una beca gestionada por Richard Joyce para fines del mismo estudio, a los propietarios de las fincas y parcelas que nos permitieron ingresar a sus propiedades para realizar las colectas, a Marlon Sotelo quien colaboró en la elaboración de los mapas de los sitios de colectas, y a El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) con la intervención de Jorge Mérida para tomar las fotografías de los especímenes.
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Notas de autor
*Autor corresponsal: Conrado Ronaldo Quiroz-Medina. conrado.quiroz@ev.unanleon.edu.ni