Diversidad de milpiés (Diplopoda) y ciempiés (Chilopoda) del Bosque de Tlalpan, Ciudad de México

Diversity of Millipedes (Diplopoda) and centipedes (Chilopoda) from Tlalpan Forest, Mexico City

Los ciempiés junto con los milpiés son los grupos mejor conocidos del subfilo Myriapoda (Grimaldi & Engel, 2005). Los ciempiés son depredadores generalistas que se alimentan de pequeños vertebrados e invertebrados, incluso el canibalismo es común entre los grupos de ciempiés (Voigtländer, 2011a). Dentro del ecosistema tienen la función de regular a las poblaciones (Karam-Gemael et al., 2020). Por su parte los milpiés participan en la descomposición de materia orgánica y el reciclaje de nutrientes en el suelo debido a su alimentación detritívora (Cabrera-Dávila et al., 2017). En bosques donde la densidad de milpiés es alta se estima que consumen hasta el 31% de la biomasa total de hojarasca producida en un año (Bueno-Villegas, 2012).

Tanto los milpiés como los ciempiés se encuentran ampliamente distribuidos en todos los continentes excepto en la Antártida y su mayor diversidad se concentra principalmente en regiones tropicales, subtropicales y templadas (Bueno-Villegas et al., 2004; Bonato & Zapparoli, 2011). Ambos grupos suelen encontrarse en microambientes húmedos y bien protegidos en bosques, principalmente debajo de hojarasca, corteza y rocas, incluso algunas especies son capaces de vivir en ambientes extremos como desiertos, altas montañas, cuevas o hábitats litorales (Gilgado et al., 2022).

A nivel mundial se conocen 13,584 especies pertenecientes a la clase Diplopoda (Sierwald et al., 2024) mientras que la clase Chilopoda está representada por 3,327 especies (Bonato et al., 2016). En México se han registrado 180 especies de ciempiés (Cupul-Magaña et al., 2019) y alrededor de 500 especies de milpiés (Bueno-Villegas, 2012). Particularmente, en la Ciudad de México se tienen registros de 14 especies de milpiés (Bueno-Villegas et al., 2004) y 17 especies de ciempiés (Cuadro 1) (Cupul-Magaña, 2013; Cupul-Magaña et al., 2015).

El conocimiento de ambos grupos es escaso para el territorio nacional producto de la carencia tanto de estudios como de especialistas (Cupul-Magaña, 2010, 2013; Bueno-Villegas et al., 2004), por lo que, existe la necesidad de efectuar estudios para conocer sobre su diversidad y distribución (Cupul-Magaña & Bueno-Villegas, 2017; Cupul-Magaña et al., 2019).

El presente trabajo tiene por objetivo evaluar la diversidad de milpiés y ciempiés que habitan en el Bosque de Tlalpan, Ciudad de México, ampliando de esta manera su conocimiento y distribución.

Área de estudio. Este trabajo se realizó en el Área Natural Protegida Bosque de Tlalpan el cual se ubica al sur de la Ciudad de México en la alcaldía Tlalpan, entre las coordenadas geográficas 19° 17’ 30’’ y 19° 18’ 00’’ de latitud norte y 99° 11’ 30’’ y 99° 12’ y 25’’ de longitud oeste, cuenta con una extensión de 252.86 hectáreas y presenta un rango altitudinal promedio de 2,389 m. Los tipos de vegetación presentes en el área de estudio son: 1) El matorral xerófilo caracterizado como un matorral abierto durante la época de estiaje y con abundante desarrollo del estrato herbáceo durante la época lluviosa, este matorral es característico de terrenos rocosos y pobres en suelo con un grupo de plantas comúnmente ligadas a ambientes más húmedos como helechos, orquídeas y crasuláceas. En función del sitio dominan diferentes especies vegetales tales como ´´palo loco´´ (Senecio praecox), agaves (Agave spp.) y ´´Oreja de burro´´ (Echeveria gibbiflora). 2) El bosque de encino que se distribuye hacia el oeste de la zona, es una comunidad vegetal formada por siete especies de encinos con una altura de entre 3 y 12 metros y que a menudo se asocia con tepozán (Buddleja cordata) y madroño (Arbutus unedo), en el sotobosque se encuentra un estrato herbáceo con dominancia de especies del género Salvia spp. y algunos helechos en zonas rocosas. 3) El bosque cultivado corresponde a sitios que han sido reforestados por diferentes especies de árboles exóticos que llegan a alcanzar alturas de hasta 16 metros, en general carece de un estrato arbustivo y a menudo presenta una cubierta de pasto. Las principales especies de árboles que forman este bosque son: Quercus rugosa, Q. laurina, Eucalyptus spp., Pinus spp., Cupresus spp. Acacia retinoides y Ligustrum lucidum, algunas de estas especies se encuentran invadiendo tanto el matorral xerófilo como el bosque de encino (Gaceta Oficial del D.F., 2011).

El clima presente en el área es C(w1)(w)b(i ́): templado húmedo intermedio con lluvias en verano, con una estacionalidad marcada que divide al año en una temporada lluviosa de mayo a octubre y otra de estiaje de noviembre a mayo (Gaceta Oficial del D.F., 2011).

El muestreo se realizó mensualmente de febrero a septiembre de 2022 en 18 puntos (Fig. 1) ubicados en zonas aparentemente menos perturbadas y con poca ocurrencia de visitantes. De los sitios seleccionados, 12 se localizaron en el bosque cultivado en sitios con una alta heterogeneidad de la capa de hojarasca, con rocas, troncos en descomposición y pastos (estos últimos en sitios planos). Cuatro se ubicaron en zonas donde convergen el bosque de encino y el bosque cultivado, con presencia de mucha a poca hojarasca y con unos pocos troncos en descomposición. Los dos sitios restantes corresponden uno al matorral xerófilo y otro al bosque de encino; en este ultimo la vegetación fue densa con abundante hojarasca mientras que en el matorral xerófilo fue simplemente una superficie rocosa con suelo muy somero y con poca hojarasca. La mayor cantidad de sitios en el bosque cultivado fue debido a que es un área más accesible en comparación con el bosque de encino y el matorral xerófilo, los cuales se localizan en barrancas con mucha pendiente y pedregosidad.

Se implementaron dos métodos de recolección: recolecta directa buscando debajo de troncos en descomposición, tocones y rocas, y colocando a los ejemplares en frascos con alcohol al 70%. El segundo método consistió en colectar 40 muestras de suelo y hojarasca las cuales se tomaron en conjunto, hasta llenar un recipiente de un litro; cada una se colocó en bolsas de plástico que fueron transportadas al Laboratorio de Acarología “Dra. Isabel Bassols Batalla” de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, lugar en el que fueron depositados los ejemplares recolectados. Las muestras de suelo y hojarasca se procesaron mediante la técnica del embudo de Berlese para obtener a los organismos de interés los cuales se colocaron en frascos con alcohol al 70% (Márquez-Luna, 2005).

Análisis de los datos. Para realizar todos los análisis se utilizó el total de los individuos de milpiés y ciempiés obtenidos tanto del procesamiento de las muestras de suelo y hojarasca como los recolectados de manera directa. Se determinó la riqueza específica (S) y la abundancia relativa (A); la diversidad presente en el área se abordó mediante el índice de diversidad de Shannon (H´), el cual supone que los individuos son seleccionados aleatoriamente de una comunidad y que todas las especies están representadas en la muestra, mide el grado de incertidumbre en predecir a qué especie pertenecerá un individuo escogido al azar (Moreno, 2001; Magurran, 2004). Este índice arroja valores entre 1.5 y 3.5 y rara vez mayores a 4 (Magurran, 1988) que se interpretan como diversidad baja para valores menores de 2, diversidad media de 2 a 3.5 y superiores a 3.5 como diversidad alta (Medrano-Meraz et al., 2017). Con base en los valores del índice de Shannon-Weiner se puede obtener el índice de equidad de Pielou, el cual expresa la equidad como la proporción de la diversidad observada en relación con la máxima diversidad esperada (Villarreal et al., 2006). Su valor va de 0 a 1, de forma que 1 corresponde a situaciones en las que todas las especies son igualmente abundantes (Moreno, 2001). Para el cálculo de los índices se utilizó el programa Past 3.24 (Hammer et al., 2001).

Para evaluar la eficiencia de muestreo en la riqueza de especies encontradas, se realizaron curvas de acumulación de especies utilizando los estimadores no paramétricos basados en incidencia: ICE, Chao 2 y Jacknife 1 (Villarreal et al., 2006). Los estimadores no paramétricos resultan ser más fáciles de entender y explicar y son relativamente efectivos, pueden ser utilizados como herramientas útiles para saber si se requiere o no aumentar la intensidad de muestreo, saber si es necesario efectuar un segundo estudio en una zona a pesar de haber obtenido una asíntota en la curva de acumulación o bien estimar cuántas especies faltan por descubrir (Escalante, 2003). El estimador ICE (Incidence-based Coverage Estimator) se basa en las especies raras observadas en diez o menos unidades de muestreo (González-Oreja et al., 2010), Chao 2 se basa en el número de especies que aparecen en una y dos muestras, mientras que Jacknife 1 se basa en el número de especies que ocurren en una sola muestra. De este conjunto de estimadores, Chao 2 es el más riguroso y menos sesgado para muestras pequeñas (Villarreal et al., 2006). Las curvas se construyeron con 1000 aleatorizaciones mediante el programa EstimateS 9.1.0 (Colwell, 2013).

Diversidad. Se obtuvieron en total 200 individuos de los cuales 166 pertenecen a la clase Diplopoda representada por cinco familias, seis géneros y seis especies. Por primera vez se reportan para la Ciudad de México las especies Polydesmus inconstans Latzel, 1884, Choneiulus palmatus Nĕmec, 1895 y Brachyiulus lusitanus Verhoeff, 1898, así como los géneros Cylindroiulus Verhoeff, 1894 y Uroblaniulus Attems, 1901 (Cuadro 1); solamente una de las especies de milpiés encontrada, resulto ser endémica de México. Los 34 individuos restantes pertenecen a la clase Chilopoda y están agrupados en tres familias, tres géneros y tres especies, dos de estas endémicas a México y una de amplia distribución en el país. El índice de diversidad de Shannon-Wiener: H´ = 1.55 sugiere una baja diversidad de diplopodos y quilópodos para el área de estudio, el índice de equidad de Pielou (J´) corroboró lo anterior con un valor de 0.70, lo cual indicó la alta dominancia de unas pocas especies. El milpiés P. inconstans, fue la especie más abundante con 88 individuos seguido de Cleidogona ca. maculata Verhoeff, 1926 con 46 individuos, en cuanto a los ciempiés, Garrina monachusChamberlin, 1943 fue la más abundante con 24 individuos (Cuadro 2).

Curva de acumulación de especies. Las curvas de acumulación de especies para lo observado y los tres estimadores utilizados (ICE, Chao 2 y Jacknife 1) tendieron a estabilizarse (Fig. 2). Los resultados de los estimadores: ICE: 9.5 (IC 95%: 9.5), Chao 2: 9.2 (IC 95%: 9-13.3) y Jacknife 1: 9.88 (IC: 95%: 8.1-11.6) sugieren que la riqueza observada estuvo cercana a la esperada y que es poco probable registrar más especies en el bosque.

Variación estacional. La abundancia y ocurrencia de milpiés fluctuó a lo largo del periodo muestreado. Durante la época de estiaje (febrero-mayo), se registraron 63 individuos pertenecientes a cuatro de las cinco especies identificadas; en contraste en la época lluviosa (junio-septiembre) la abundancia aumento a 103 individuos y se registraron a las cinco especies. En el caso de los ciempiés, durante la época de estiaje se contabilizaron 15 individuos de dos especies, mientras que en la época lluviosa se observaron 19 individuos pertenecientes a tres especies Cuadro 2).

Lista de especies de milpiés y ciempiés encontrados en el área de estudio.

Clase Diplopoda de Blainville in Gervais, 1844

Orden Polydesmida Leach, 1815

Familia Polydesmidae Leach, 1815

GéneroPolydesmus Latreille, 1802

Polydesmus inconstans Latzel, 1884 (Fig. 3)

Material recolectado. México: Ciudad de México, Bosque de Tlalpan, 19°17.391’ N, -99°11.431’ O, 25 de febrero de 2022, 8♀, 9♂ y 14 juveniles; 25 de marzo de 2022, 1♀, 3♂ y 9 juveniles; 28 de julio de 2022, 2♂, debajo de troncos en descomposición; 27 de mayo de 2022, 1♀, 1♂, debajo de rocas; altitud: 2,346 m; 19°17.511´ N, -99°11.537´ O, 30 de junio de 2022, 5 juveniles; 28 de julio de 2022, 10 juveniles; 25 de agosto de 2022, 9 juveniles; 7 de septiembre de 2022, 16 juveniles, suelo y hojarasca; altitud: 2,337 m; A. Hernández-Moctezuma, S. Ramírez-Hernández y G. Villegas-Guzmán leg.

Distribución: P. inconstans, se distribuye ampliamente por Europa, desde Portugal hasta el este europeo de Rusia, esta especie es conocida como introducida en Norteamérica (EUA y Canadá) y en la región australiana (Nueva Zelanda) (Nefediev et al., 2016; Bachvarova et al., 2017; Nefediev & Nefedieva, 2018).

Comentarios: La especie aquí reportada representa el primer registro para México, los organismos fueron recolectados en el bosque cultivado debajo de troncos en descomposición, así como en suelo y hojarasca en ambas épocas del año, durante la época lluviosa se registró mayormente a individuos que se encontraban en sus primeras etapas de desarrollo. P. inconstans es común en hábitats antropogénicos como parques, jardines y zonas de cultivo (Nefediev et al., 2016; Bachvarova et al., 2017; Nefediev & Nefedieva, 2018). El cuerpo es aplanado de un tamaño de 20 mm con 20 terguitos y paranotas entre estas hay una ornamentación de tubérculos, presenta una coloración marrón claro y sin ojos.

Orden: Julida Brandt, 1833

Familia: Blaniulidae C. L. Koch, 1847

Género: ChoneiulusBrolemann, 1921

Choneiulus palmatus (Nĕmec, 1895) (Fig. 4)

Material recolectado. México: Ciudad de México, Bosque de Tlalpan, 19°17.511’ N, -99°11.537’ O, 25 de marzo de 2022, 3♂ y 4 juveniles; 28 de julio de 2023, 7♂ y 8 juveniles; 7 de septiembre de 2022, 2♂ y 2 juveniles, suelo y hojarasca; altitud: 2,337 m; A. Hernández-Moctezuma, S. Ramírez-Hernández y G. Villegas-Guzmán leg.

Distribución: C. palmatus es una especie común en Europa occidental y se conoce como especie introducida en Canadá, Estados Unidos de América y Australia (Arndt et al., 2008; Kime & Enghoff, 2017).

Comentarios: La especie aquí reportada representa el primer registro para México, los organismos se recolectaron en el bosque cultivado en suelo y hojarasca en ambas épocas del año, sin embargo, su abundancia fue mayor durante la época lluviosa. La especie C. palmatus, se ha registrado en bosques en suelo y hojarasca, así como en jardines, parques, viñedos, huertos, cementerios y viveros, se considera como una especie capaz de sobrevivir a periodos de sequía (Kime & Enghoff, 2017). El color del cuerpo es variado, algunos organismos presentan una tonalidad de color crema a pardusca con un cuerpo cilíndrico de 7 mm, setas tanto dorsales como laterales en cada diplosegmento y con una fila de ojos.

Orden: Julida Brandt, 1833

Familia: Julidae Leach, 1814

Género: BrachyiulusBerlese, 1884

Brachyiulus lusitanus Verhoeff, 1898 (Fig. 5)

Material recolectado. México: Ciudad de México, Bosque de Tlalpan, 19°17.511’ N, -99°11.537 O, 28 de julio de 2022, 1♂, suelo y hojarasca; altitud: 2,337 m; A. Hernández-Moctezuma, S. Ramírez-Hernández y G. Villegas-Guzmán leg.

Distribución: B. lusitanus es una especie nativa de Europa y ampliamente distribuida en el centro y sur, desde Italia, el norte de Alemania y la República Checa; y al este de Grecia, Bulgaria y Rumania (Gregory, 2021). También se tienen registros de Argelia, Egipto e Irán, y ha sido introducida en Australia y Norteamérica (Kime & Enghoff, 2017; Gregory, 2021).

Comentarios: La especie aquí reportada representa el primer registro para México, un único ejemplar macho se recolectó en suelo y hojarasca durante la época lluviosa en el bosque cultivado. La especie B. lusitanus se ha registrado en diferentes hábitats, incluidos bosques (bajo corteza y musgo), parques, cultivos e invernaderos (Kime & Enghoff, 2017; Gregory, 2021). El cuerpo es cilíndrico con un tamaño de 12 mm y con dos franjas dorsales notorias de color amarillo claro que corren a lo largo de todo el cuerpo divididas por una línea negra.

Orden: Julida Brandt, 1833

Familia: Julidae Leach, 1814

Género: CylindroiulusVerhoeff, 1894

Cylindroiulus sp. (Fig. 6)

Material recolectado. México: Ciudad de México, Bosque de Tlalpan, 19°17.511’ N, -99°11.537' O, 28 de julio de 2022, 2 juveniles; 7 de septiembre de 2022, 1 juvenil, suelo y hojarasca: altitud: 2,337 m; A. Hernández-Moctezuma, S. Ramírez-Hernández y G. Villegas-Guzmán leg.

Distribución: El género Cylindroiulus se distribuye desde Asia Central hasta el sur de Europa particularmente en Italia y en la Isla de Madeira; algunas especies se han extendido al resto de Europa y algunas otras se han extendido por todo el mundo (Kime & Enghoff, 2017).

Comentarios: El género aquí reportado representa el primer registro para la Ciudad de México, los organismos recolectados se encontraron en suelo y hojarasca durante la época lluviosa en el bosque cultivado. No fue posible determinar a la especie debido a que solo se recolectaron ejemplares juveniles. El cuerpo es cilíndrico de 10 mm, presenta un color marrón claro en los prozonitos mientras que en los metazonitos se observa una línea de color marrón un poco más intenso que se va degradando a claro en los bordes, con unas cuantas sedas en las valvas.

Orden: Julida Brandt, 1833

Familia: Parajulidae Bollman, 1893

Género: UroblaniulusAttems, 1901

Uroblaniulus sp. (Fig. 7)

Material recolectado. México: Ciudad de México, Bosque de Tlalpan, 19°17.391’ N, -99°11.431’ O, 25 de marzo de 2022, 1 juvenil; altitud: 2,346 m; 19°17.365’ N, -99°11.366’ O, 7 de septiembre de 2022, 1 juvenil, ambos organismos se recolectaron debajo de troncos en descomposición; altitud: 2,368 m; A. Hernández-Moctezuma, S. Ramírez-Hernández y G. Villegas-Guzmán leg.

Distribución: Se tienen registros para Canadá en Ontario, sur de Quebec y oeste de New Brunswick hasta el centro de Georgia y oeste de Illinois en Estados Unidos (Shelley & Smith, 2016).

Comentarios: El género aquí reportado representa el primer registro para México. Los organismos fueron recolectados debajo de troncos en descomposición en ambas épocas del año en el bosque cultivado. No fue posible determinarlos a nivel de especie debido a que solo se recolectaron ejemplares juveniles. El cuerpo es cilíndrico de 20 mm, los prozonitos son de color marrón brilloso y los metazonitos son de color marrón intenso, presenta una ligera curvatura del epiprocto con algunas sedas en este.

Orden: Chordeumatida Pocock, 1894.

Familia: Cleidogonidae Cook, 1896.

Género: Cleidogona Cook & Collins, 1895.

Cleidogona ca. maculata (Verhoeff, 1926) (Fig. 8)

Material recolectado. México: Ciudad de México, Bosque de Tlalpan, 19°17.511’ N, -99°11.537’ O, 25 de marzo de 2022, 6 juveniles; 28 de julio de 2022, 28 juveniles; 7 de septiembre de 2022, 2 juveniles, suelo y hojarasca; altitud: 2,337 m; 19°17.368' N, -99°11.418’ O, 29 de abril de 2022, 1 juvenil; 27 de mayo de 2022, 2 juveniles, suelo y hojarasca; altitud: 2,350 m; 19°17.403’ N, -99°11.441’ O, 30 de junio de 2022, 1♀, 2♂ y 2 juveniles; 25 de agosto de 2022, 2 juveniles, debajo de troncos en descomposición; altitud: 2,364 m; A. Hernández-Moctezuma, S. Ramírez-Hernández y G. Villegas-Guzmán leg.

Distribución: Se tienen registros de esta especie para el Distrito Federal (hoy Ciudad de México): Desierto de los Leones y Michoacán (Bueno-Villegas et al., 2004).

Comentarios: Es una especie endémica de México (Bueno-Villegas & Cupul-Magaña, 2020). Los ejemplares se recolectaron en ambas épocas del año en el bosque cultivado en suelo y hojarasca, así como debajo de troncos en descomposición, sin embargo, durante la época lluviosa su abundancia fue mayor. Es importante mencionar que los gonopodios de los ejemplares macho se extraviaron, por lo que es necesario realizar la recolecta de más ejemplares adultos. El cuerpo es de un tamaño de 12 mm, color azulado y crema intercalado con tres sedas en cada diplosegmento a lo largo del cuerpo, en los machos se puede observar bajo el microscopio estereoscópico como el fémur del noveno par de patas esta agrandado.

Clase: Chilopoda

Orden: Lithobiomorpha Pocock, 1891

Familia: Lithobiidae Newport, 1844

Género: AtethobiusChamberlin. 1915

Atethobius scutiger Verhoeff, 1934 (Fig. 9)

Material recolectado. México: Ciudad de México, Bosque de Tlalpan, 19°17.367’ N, -99°11.364’ O, 30 de junio de 2022, 1♂; 25 de agosto de 2022, 2♀; altitud: 2,357 m; 19°17.361’ N, -99°11.375’ O, 25 de agosto de 2022, 1♀, debajo de troncos en descomposición; altitud: 2,352 m; A. Hernández-Moctezuma, S. Ramírez-Hernández y G. Villegas-Guzmán leg.

Distribución. México, Distrito Federal (Ciudad de México): Ruta verde del Ajusco, Parque Nacional Cumbres del Ajusco, Estado de México y Morelos (Cupul-Magaña et al., 2015).

Comentarios. Es una especie endémica de México (Bueno-Villegas & Cupul-Magaña, 2020). Los individuos se recolectaron solamente durante la época lluviosa debajo de troncos en descomposición en el bosque cultivado. La especie aquí reportada representa el segundo registro para la Ciudad de México. El cuerpo es de un tamaño de 21 mm con un color marrón un poco intenso en la cabeza y el tronco de un color verdoso; a simple vista se pueden observar las proyecciones terminales que presentan algunos terguitos.

Orden: Geophilomorpha Pocock, 1895

Familia: Geophilidae Leach, 1815

Género:GarrinaChamberlin, 1915

Garrina monachus,Chamberlin, 1943 (Fig. 10)

Material recolectado. México, Ciudad de México, Bosque de Tlalpan. 19°17.367’ N, -99°11.364’ O, 25 de marzo del 2022, 3 juveniles; 28 de julio de 2022, 1 juvenil; altitud: 2,368 m; 19°17.372’ N, -99°11.375’ O, 29 de abril de 2022, 2 juveniles; altitud: 2,352 m; 19°17.506’ N, -99°11.541’ O, 27 de mayo de 2022, 7 juveniles; altitud: 2,356 m; 19°17.511’ N, -99°11.537’ O, 28 de julio de 2022, 5 juveniles; 25 de agosto de 2022, 2 juveniles; 7 de septiembre de 2022, 2 juveniles; altitud: 2,337 m; 19°17.403’ N, -99°11.440’ O, 28 de julio de 2023, 2 juveniles, todos los organismos se recolectaron en suelo y hojarasca; altitud: 2,371 m; A. Hernández-Moctezuma, S. Ramírez-Hernández y G. Villegas-Guzmán leg.

Distribución. México, Distrito Federal: Desierto de los Leones, San Rafael y Morelos (Chamberlin, 1943; Foddai et al., 2000; Cupul-Magaña, 2013).

Comentarios. Se trata de una especie endémica de México (Bueno-Villegas & Cupul-Magaña, 2020; Cupul-Magaña, 2013). Los ejemplares fueron recolectados en suelo y hojarasca en ambas épocas del año en el bosque cultivado. La especie G. monachus aquí reportada representa el segundo registro para la Ciudad de México. El cuerpo presenta un tamaño de 20 mm de color amarillo intenso en la cabeza y un tono amarillo más claro en el tronco, con 63 pares de patas; bajo el microscopio estereoscópico se puede observar que las patas anales terminan en garra y presentan dos pares de poros coxales grandes.

Orden Scolopendromorpha Pocock, 1895

Familia Scolopendridae Leach, 1814

GéneroScolopendraLinnaeus, 1758

Scolopendra viridis Say, 1821 (Fig. 11)

Material recolectado. México: Ciudad de México, Bosque de Tlalpan, 19°17.365’ N, -99°11.368’ O, 25 de febrero de 2022, 1♀ y 2 juveniles, 28 de julio de 2023, 1♀, 7 de septiembre de 2022, 1 juvenil; altitud: 2,368 m; 19°17.361’ N, -99°11.375’ O, 25 de agosto de 2022, 1 juvenil, todos los organismos se recolectaron debajo de troncos en descomposición; altitud: 2,352 m; A. Hernández-Moctezuma, S. Ramírez-Hernández y G. Villegas-Guzmán leg.

Distribución: La especie S. viridis se distribuye en Costa Rica, El Salvador, Estados Unidos de América, Guatemala, Honduras, Nicaragua, Panamá y México en: Aguascalientes, Baja California, Baja California Sur, Ciudad de México, Chihuahua, Chiapas, Coahuila, Colima, Durango, Estado de México, Guerrero, Guanajuato, Hidalgo, Jalisco, Michoacán, Morelos, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, Querétaro, San Luis Potosí, Sinaloa, Sonora, Tamaulipas, Veracruz y Zacatecas (López-Bonel et al., 2019).

Comentarios. Los ejemplares se recolectaron en ambas épocas del año debajo de troncos en descomposición en el bosque cultivado. Es una de las dos especies de todo el género que posee el ámbito de distribución más amplio en México (Cupul-Magaña et al., 2014). El cuerpo tiene un tamaño de 80 milímetros, de un color verde tanto en la región dorsal como ventral y un tono azulado en los costados, las antenas y en la parte distal de algunas patas como las anales.

Diversidad. El resultado arrojado por el índice de diversidad de Shannon-Weiner indica que la diversidad en el área de estudio es baja (H´= 1.55) con la dominancia de algunas especies (J´=0.70). De las nueve especies registradas, los milpiés P. inconstans, Cleidogona. maculata, C. palmatus y el ciempiés G. monachus representaron el 81 % del total de diplopodos y quilópodos presentes. Esto puede estar relacionado con la constante perturbación que ha sufrido el Bosque de Tlalpan, actualmente inmerso en un entorno totalmente urbano.

Eficiencia de muestreo. Las curvas de acumulación de especies indicaron que la riqueza observada estuvo cerca de la esperada, pues se colectaron 9 de las 9 a 10 especies esperadas, por lo que, el muestreo fue representativo (Cuadro 3). El estimador ICE: 9.5 (IC 95%: 9.5), presentó una estimación consistente con el esfuerzo de muestreo dado su intervalo de confianza. En el caso de Chao 2: 9.2 (IC 95%: 9 - 13.3), el intervalo de confianza es considerablemente más amplio, lo que podría sugerir que, con un esfuerzo de muestreo mayor, se podrían obtener más especies mejorando así la precisión de la estimación de la riqueza; finalmente el estimador Jacknife 1: 9.88 (IC 95%: 8.1 - 11.6), presento un intervalo de confianza más estrecho y relativamente cercano al valor máximo encontrado. Si bien se puede implementar otro método de colecta como las trampas pit-fall y prolongar el esfuerzo de muestreo para obtener a un número mayor de especies, el esfuerzo de muestreo aplicado a este estudio puede considerarse como eficaz de acuerdo con Villarreal et al. (2006) quienes consideran que un muestreo fue efectivo al obtener más del 85 % de las especies en un sitio.

Resultados similares fueron encontrados por Tóth y Hornung (2020), quienes registraron en el área metropolitana en Budapest que a medida que la urbanización se incrementa, la diversidad de milpiés disminuye; mientras que esta reducción afecta principalmente a los milpiés especialistas, las especies generalistas han logrado adaptarse a hábitats perturbados en los cuales se pueden encontrar entre 14 a 26 especies en promedio. Sin embargo, en otros lugares como en la costa norte de Creta en Grecia, la urbanización no ha mostrado un efecto significativo sobre la diversidad de ciempiés (Papastefanou et al., 2015), de igual manera en Wielkopolska-Kujawy al centro-oeste de Polonia se ha encontrado que, si bien la perturbación puede influir significativamente en la composición de especies, en el caso particular de los ciempiés no se ha observado una reducción en la diversidad; de hecho las comunidades de ciempiés en áreas urbanas han resultado ser igual de ricas y variadas que zonas boscosas, debido a la heterogeneidad ambiental que se puede encontrar en entornos urbanos (Leśniewska et al., 2008).

La baja cantidad de quilópodos encontrados en nuestro estudio (tres especies) también podría deberse al cambio de vegetación de la zona, ya que antes de ser decretada como Área Natural Protegida, el bosque de Tlalpan formó parte de una fábrica de papel, cuyo alto consumo de madera llevó a la reforestación con especies de árboles exóticos como eucaliptos y cedros que sustituyeron a los árboles nativos, y lo cual probablemente tuvo un impacto negativo al modificar las condiciones micro climáticas y la consecuente presencia de estos organismos. El impacto del cambio de vegetación sobre los quilópodos es respaldado por el estudio de Baini y Zapparoli (2015), quienes documentaron el impacto negativo de la fragmentación y cambios en la estructura del hábitat sobre la fauna de quilópodos; en este estudio observaron que la tala de árboles y las reforestaciones modifican las condiciones microclimaticas como la humedad de suelo. En sitios que fueron reforestados con especies no nativas de pinos y con suelos más áridos, solo encontraron siete especies con una alta dominancia, mientras que en sitios reforestados con árboles nativos de hoja ancha donde el cierre total del dosel garantiza un alto grado de humedad a lo largo del año, encontraron 14 especies, una riqueza casi igual a la de los bosques seminaturales, que presentaron 13 especies.

Variación estacional. Al igual que lo encontrado en este estudio, Lazorík y Kula (2015) registraron en la Republica Checa una alta diversidad de milpiés durante la época lluviosa, lo que confirma la preferencia de estos organismos por ambientes húmedos. De manera similar, Usha et al. (2021) y Abdar (2022) registraron en la India que la abundancia de estos organismos fue mayor durante y después de la temporada lluviosa, mientras que durante el verano caliente y seco observaron un drástico descenso en la comunidad de diplopodos, reafirmando su preferencia por sitios de mayor humedad. En cuanto a los ciempiés Azevedo et al., (2020), Joshi y Dahanukar, (2012) y Lazorík y Kula (2015), encontraron que la riqueza, actividad y abundancia fueron mayores durante y después del inicio de la temporada de lluvias en Brazil, India y Republica Checa, respectivamente. Nuestros resultados coinciden con estos hallazgos debido a que dos de las tres especies de ciempiés registradas, S. viridis y A. scutiger, fueron más frecuentes durante la temporada lluviosa, aunque S. viridis también estuvo en la época seca. Por otra parte G. monachus se observó en ambas temporadas en proporciones similares (Cuadro 2), lo que sugiere que podría ser una especie tolerante a la sequía y que como otros geophilomorfos encuentran humedad y alimento en las capas superficiales del suelo (Voigtländer, 2011b).

Afinidades biogeográficas. Es posible que las especies introducidas se hayan establecido en el área debido a las reforestaciones con plantas exóticas provenientes de varios viveros, así como por el establecimiento de viveros dentro de la misma ANP (Gaceta Oficial del D.F., 2011). Varias especies de milpiés han incrementado su rango de distribución debido a que han sido transportadas por actividades humanas (Gilgado et al., 2022) que incluyen el comercio de plantas y suelo entre continentes (Stoev et al., 2010). Este es el caso de los milpiés introducidos en Norteamérica de origen europeo, los cuales prosperan a nivel mundial en zonas urbanas, hábitats naturales y perturbados (Mcallister & Robison, 2018). En este estudio se registraron a las especies P. inconstans, C. palmatus, B. lusitanus y el género Cylindroiulus, que representan ejemplos de especies introducidas. Los milpiés, P. inconstans y C. palmatus tienen preferencias ecológicas por zonas xéricas, por lo que son tolerantes a la época de estiaje, además P. inconstans es considerada como una especie capaz de tolerar una gran variedad de hábitats (Kania & Kłapeć, 2012; Bachvarova et al., 2017). C. palmatus y B. lusitanus, son especies que tienen una tolerancia limitada de hábitats (Voigtländer, 2011a), lo que podría explicar sus bajas abundancias en comparación con P. inconstans.

En la Ciudad de México se tiene registro de un total de 13 especies de milpiés y 14 especies de ciempiés endémicos (Cuadro 1). Dentro del área de estudio se identificó a la especie de milpiés Cleidogona ca. maculata y los ciempiés A. scutiger y G. monachus, consideradas como endémicas (Bueno-Villegas & Cupul-Magaña, 2020). La alta cantidad de endemismos registrados podría deberse a que muchas especies solo se conocen en su localidad tipo y han sido reportadas únicamente en México (Cupul-Magaña, 2016); sin embargo, este alto número de endemismos puede estar más relacionado con la falta de muestreo e investigación que con una distribución realmente restringida, por lo que, es necesario realizar estudios sistemáticos en ambos grupos, incluyendo redescripciones e ilustraciones con valor taxonómico, así como revisiones exhaustivas de varios taxones (Cupul-Magaña, 2013; Cupul-Magaña & Bueno-Villegas, 2017).

Cleidogona ca maculata, la única especie del género descrita para la Ciudad de México pertenece al grupo maculata caracterizado por una gran variedad de especies que ocurren en el altiplano mexicano, Querétaro y Distrito federal (Ciudad de México), extendiéndose hacia el norte hasta Coahuila, San Luis Potosí y al sur de Texas, USA (Shear, 1972). Considerando que los ejemplares macho recolectados presentan, tanto en el noveno par de patas como en el gonopodio, características que no fueron mencionadas en la descripción proporcionada por Shear (1972), es posible que se trate de una nueva especie cuya confirmación deberá ser corroborada por la revisión de los tipos. Los ciempiés A. scutiger y A. mirabilis son las únicas dos especies del género Atethobius, aunque es posible que otros taxones mexicanos podrían pertenecer a este género (Mundel, 1981). Atethobius se considera un componente distintivo de la meseta central de tierras altas y es quizás el género que se encuentra con mayor frecuencia asociado a pinares abiertos y pastizales de racimo; varias especies, desde el Distrito Federal (Ciudad de México) hasta elevaciones altas en Puebla, presentan problemas nomenclaturales y con estatus inciertos (Mundel, 1981). El ciempiés S. viridis distribuido en 27 estados de la República Mexicana (López-Bonel et al., 2019) y en varias localidades dentro de la Ciudad de México (Cupul-Magaña, 2013), es una especie que con frecuencia se refugia durante el día debajo de troncos en descomposición (Adis et al., 2002). El hallazgo del ciempiés endémico G. monachus en este estudio es notable ampliando su distribución a una nueva localidad dentro de la Ciudad de México (Chamberlin, 1943).

En la Ciudad de México se han reportado 14 especies de milpiés, de las cuales una se encontró en el área de estudio, siete han sido registradas en el Desierto de los Leones, dos en Tacubaya y una en Chapultepec (Bueno-Villegas et al., 2004). En cuanto a los ciempiés se han documentado 17 especies, de las cuales tres fueron encontradas en el área de estudio, siete se han encontrado en el Desierto de los Leones, tres en el Ajusco y Ciudad Universitaria, y dos especies en Chapultepec, El Pedregal de San Ángel y Tlalpan, zonas aledañas a la zona de estudio (Cupul-Magaña, 2013).

En conclusión, el Área Natural protegida Bosque de Tlalpan presenta una baja diversidad de milpiés y ciempiés, con la dominancia de pocas especies, lo que podría estar relacionado con la constante perturbación que ha sufrido el área. A pesar de esta baja diversidad, se registran por primera vez tres especies y dos géneros de milpiés para la Ciudad de México aumentando así el número de especies de 14 a 19, incluyendo el hallazgo de tres especies endémicas. A pesar de que el muestreo realizado en el bosque cultivado puede considerarse muy completo, es necesario ampliar los sitios de muestreo al bosque de encino, matorral xerófilo y otras zonas donde convergen varios tipos de vegetación. También sería importante emplear otros métodos de colecta como trampas pit-fall, así como ampliar el estudio a otras áreas de la Ciudad de México. Con el objetivo de mantener la diversidad de estos grupos se recomienda mantener los troncos en descomposición sobre el suelo y tocones, ya que funcionan como refugios potenciales de milpiés y ciempiés (Cupul-Magaña, 2010; Bueno-Villegas, 2012). Así mismo se recomienda desarrollar estrategias para aumentar la cobertura vegetal, favoreciendo una densa vegetación que garantice una mayor retención de la humedad en el suelo, un factor clave para la supervivencia de estos organismos (Voigtländer, 2011b; Baini & Zapparoli, 2015; Lazorík & Kula 2015).

A la administración del Área Natural Protegida Bosque de Tlalpan por permitirnos realizar las recolectas. Al M. en C. Miguel Ángel Hernández Patricio por sus comentarios y por el aporte de literatura. También, agradecemos a los revisores por sus valiosos comentarios que permitieron la mejora del manuscrito.