Introducción

La expansión e intensificación agrícolas constituyen una de las principales causas de la disminución global de la biodiversidad (Tilman, et al., 2001). Esto tiene como consecuencia la disminución del funcionamiento ecosistémico y, por consiguiente, de los niveles de servicios que brindan al ser humano, como el equilibrio de poblaciones, reciclaje de nutrientes, entre otros (Naeem, et al., 1999, Loreau, et al., 2001, Balvanera, et al., 2006). La intervención antrópica en los agroecosistemas altera la estructura y el funcionamiento de los ecosistemas originales, cambian los índices y la eficiencia del reciclaje de nutrientes, se altera el flujo de energía y aumenta la dependencia de los insumos externos (Gliessman, et al., 2007). Por esas razones, los agroecosistemas son considerados sistemas poco estables y poco diversificados. Dentro de las amenazas globales, las actividades agropecuarias representan algunas de las principales acciones negativas para la diversidad biológica, en tanto determinan una simplificación de la estructura del ambiente en áreas extensas, sustituyendo la diversidad natural por un limitado número de especies vegetales y animales domesticados (Altieri, et al., 2003). En Uruguay, la expansión e intensificación de la agricultura han determinado cambios importantes en el uso de la tierra, que generan nuevos desafíos para una gestión sostenible de la biodiversidad (CLAES, et al., 2008; DINAMA, 2010). El tradicional sistema mixto agrícola-ganadero del país se ha ido sustituyendo por extensiones agrícolas puras (Castiglioni, et al., 2008), disminuyendo de forma consistente la proporción del área agrícola total que entra a la fase pastoril como pradera (DIEA, 2011).

El grado de conocimiento de la biodiversidad de Uruguay es muy irregular en los diversos grupos objeto de estudio (CLAES, et al., 2008) y la información acerca del impacto de los diversos usos de la tierra sobre la biodiversidad nativa es muy escasa (DINAMA, 2010). De hecho, algunos grupos de artrópodos que ocurren en agroecosistemas y proporcionan valiosos servicios ecosistémicos, como el control biológico de plagas, han sido poco estudiados. Entre ellos se destacan los insectos parasitoides, que poseen características intermedias entre los predadores y los parásitos: como los primeros, matan al hospedero que atacan y, como muchos parásitos, requieren de solo un hospedero, dentro o sobre cuyo cuerpo se desarrollan (Eggleton y Belshaw, 1992; Basso, 2009). Los cambios en los ecosistemas pueden afectar la riqueza y la efectividad de las comunidades naturales de los parasitoides (Marino y Landis, 1996).

Los himenópteros parasitoides comprenden aproximadamente el 75 % del número estimado de especies de parasitoides (Belshaw, et al., 2003) y operan por vía natural limitando de forma aún no bien cuantificada las poblaciones de numerosos insectos perjudiciales, incluso en gran parte de los agroecosistemas (Bentancourt y Scatoni, 2001; Perioto, et al., 2004).

Para estudios de abundancia y diversidad de himenópteros parasitoides, la literatura refiere al empleo de diversos tipos de trampas (Lara, et al., 2015; Sobczak y Vasconcellos, 2015). Las más ampliamente utilizadas son las trampas Malaise (Dall’Oglio, et al., 2003; Sperber, et al., 2004; Alencar, et al., 2007; Feitosa, et al., 2007; Santos, 2007; Mazón y Bordera, 2008;Oliveira, et al., 2014; Costa Jr, et al., 2014), debido a su mayor eficiencia en la captura de himenópteros voladores de diversos tamaños, tanto en el día como en la noche, así como su bajo costo y facilidad de operación, ya que solo se cambia el frasco colector en cada fecha programada. Son trampas de interceptación de vuelo, que se constituyen de una estructura de carpa de tejido fino suspendida por estacas. La captura es eficiente, dado que la parte inferior de tejido negro dificulta su percepción por parte de los insectos interceptados, mientras que la parte superior del tejido es blanca y promueve el flujo de estos hacia el frasco de captura situado en la parte superior (Güler, 2008; Sarmiento, 2006; Townes, 1972).

La alta eficiencia de esta técnica de muestreo involucra, sin embargo, una demorada y dificultosa tarea en el laboratorio para la separación de taxones colectados a campo y su posterior identificación. Por lo tanto, se requiere una planificada elaboración de las frecuencias y períodos de muestreo, con el objetivo de que resulte compatible un adecuado y eficiente muestro de la diversidad de taxones de interés, con la disponibilidad de recursos humanos y materiales en las posteriores etapas de separación e identificación. Con el objetivo de realizar aportes para futuros estudios de diversidad de Hymenoptera parasitica, en este trabajo se comparan esfuerzos de muestreo con trampas Malaise, en el período de un año, en tres sitios con sistemas productivos de diferente grado de intervención antrópica en las cercanías de la ciudad de Castillos, departamento de Rocha, Uruguay.

Materiales y Métodos

Se realizaron colectas quincenales con trampas Malaise (Townes, 1972) (Figura 1) en el período comprendido entre el 29 de diciembre de 2014 y el 15 de diciembre de 2015, en tres sitios con un gradiente de intensidad de uso del suelo, en las cercanías de la ciudad de Castillos, Rocha, Uruguay. Las áreas fueron a) CN: Área de campo natural, con baja intensidad de pastoreo con vacunos (S 34°05’1,07”; O 53°45’43,08”), b) CG: Área en producción bajo pastoreo de ganado vacuno y lanar (S 34°05’26,80”; O 53°52’14,40”), c) AG: Sistema integrado de producción ganadera con agricultura inverno-estival (S 34°02’33,70”; O 53°50’02,70”).

Estas áreas se seleccionaron dentro de una matriz general, buscando condiciones ambientales originales y climáticas similares. La distancia geográfica plana se situó en 10052 m entre los sitios a y b, 6319 m entre b y c, y 4549 m entre los sitios a y c. En cada uno de los tres sitios se colocaron dos trampas Malaise, con una distancia mínima de 100 m entre ambas, y se caracterizó la vegetación predominante mediante el método de transectos. En las tres formaciones vegetales se realizó un censo florístico en parcelas de 20x20 metros, ubicadas dentro del área de acción de las trampas (Figura 2).

La separación, catalogación y cuantificación de los insectos contenidos en cada muestra se realizó en el Laboratorio de Biología Animal del Centro Universitario Regional del Este, en la ciudad de Rocha. La identificación de los himenópteros parasitoides fue realizada en el Laboratório de Bioecologia e Taxonomia de Parasitoides e Predadores, APTA, Ribeirão Preto, SP, Brasil.

Para el análisis de esfuerzo de muestreo se utilizaron los resultados de presencia/ausencia de familias en la muestra y se realizaron curvas de acumulación de familias para set de datos con distinto esfuerzo de muestreo. Las mismas fueron construidas seleccionando las muestras de manera aleatoria a través de permutaciones. Se construyeron tres sets de datos: a) set 1 = 24 colectas: dos quincenas (N = 144); b) set 2 = 12 colectas quincena 1 (N = 72); c) set 3 = 12 colectas quincena 2 (N = 72). Para evaluar diferencias en composición de especies y abundancia entre los sets de datos se realizó un análisis multivariado PERMANOVA (Modelos multivariados no-paramétricos), considerando los tres sitios simultáneamente y los sitios por separado, donde las familias y sus abundancias son la variable de respuesta y el set de datos es la variable explicativa. Dado que los sets presentaron diferencias en el esfuerzo de muestreo, se consideró la proporción de individuos de cada familia en relación al total de individuos colectados. Los análisis y curvas de acumulación fueron realizados con Software R (3.3.1), Paquete «Vegan» (R Core Team, 2016).

Resultados

En el período total de un año de muestreos quincenales se colectaron 36.718 ejemplares pertenecientes a 31 familias de Hymenoptera Parasitica (Tabla 1).

El rango de abundancia de representantes de las distintas familias varió entre un mínimo de dos individuos (Embolemidae) y un máximo de 9057 (Mymaridae) en el total de las fechas de colecta.

La caracterización vegetal de los sitios reflejó una menor diversidad de especies y formaciones vegetales en el sitio con ganadería y agricultura (AG), en comparación con los sitios que no tienen fase agrícola (CN y CG) (Tabla 2). En ese sistema, que es el más intensificado (agrícola-ganadero), la formación vegetal predominante es el pastizal, con un menor número total de especies, principalmente herbáceas. En los sitios ganaderos hay una mayor diversidad vegetal, debido a que además de las especies del pastizal hay un número importante de arbóreas y de otras formas de vida (epífitas, trepadoras, arbustivas, suculentas) correspondientes a las formaciones vegetales bosque serrano (CN y CG) y caraguatal (CG).

Cuando se analizaron solamente las colectas de las primeras o segundas quincenas, en lugar de la totalidad de las muestras quincenales, las acumulaciones totales de familias fueron de 29 y 28 para las primeras y segundas quincenas, respectivamente, incluyendo los tres sitios (Tabla 3). De modo que cuando el esfuerzo de muestreo se reduce a la mitad, en promedio, se estaría perdiendo la oportunidad de encontrar entre dos y tres familias de las registradas en este estudio.

El número total de familias recolectadas presentó una correspondencia con la heterogeneidad vegetal de cada localidad. A pesar de tratarse de tres sitios con matriz de pastizal nativo, las formaciones vegetales caracterizadas para cada uno de ellos mostraron un número decreciente de especies vegetales en el orden: área natural, área ganadera y área agrícola ganadera (Tabla 2). Ese orden decreciente también se observó en el número total de familias de parasitoides capturadas (Tabla 3).

En relación a la estacionalidad de la abundancia de parasitoides, los mayores números de individuos por fecha fueron recolectados en primavera y verano, en tanto que el invierno fue la estación de colecta del menor número de individuos en todos los sitios (Figura 3).

El análisis de acumulación de familias presenta tendencias similares tanto al incluir todas las colectas quincenales como al reducir los sets de muestras a la mitad, con las colectas realizadas en cada una de las quincenas solamente. Esta tendencia se observó analizando cada sitio en forma independiente (Figura 4) y realizando el análisis del total de las capturas agrupadas en los tres sitios. Si bien el número total de familias que se colectan es diferente en cada caso, la pendiente de las curvas siempre muestra una tendencia similar (considerando el total o la mitad de las fechas de muestreo y con los tres sitios o cada uno individualmente). Se verifica una rápida acumulación de familias en los primeros muestreos y una drástica disminución de la tasa de acumulación de nuevas familias poco después de la mitad del período de colectas.

Cuando la acumulación de familias en los tres sitios se estudió considerando los sets 2 y 3, conformados por las muestras colectadas en las primeras y segundas quincenas, respectivamente, la disminución del número total de familias recuperadas (29 y 27 familias totales representadas de las 31 totales, respectivamente) no resulta estadísticamente significativa (Tabla 4).

Este análisis resulta válido también para las comparaciones de los muestreos de las primeras y segundas quincenas por separado y de ambas quincenas juntas, tomando en consideración las colectas de cada sitio en forma independiente.

Discusión

El total de familias (31) en las que se distribuyeron los ejemplares colectados corresponde aproximadamente al 70% de las familias de himenópteros parasitoides conocidas para el Neotrópico (Fernández y Sharkey, 2006). Si bien para este grupo de insectos no existen inventarios realizados en la región de estudio, particularmente con este tipo de trampas, tal proporción de representación de las familias presentes en el Neotrópico confirma la alta eficiencia de las trampas Malaise para la colecta de himenópteros parasitoides, citada en la literatura regional revisada.

En términos comparativos, en el análisis de ambas frecuencias de muestreo (tanto si se realiza uno como dos muestreos quincenales por mes), se mantiene la tendencia a encontrar una menor abundancia de familias en el sitio AG (agrícola-ganadero), en el cual se recupera el menor número de familias totales. Esto podría explicarse por el hecho de que, al incluir agricultura, este sitio constituye el de mayor intervención antrópica de los tres estudiados y, por lo tanto, de menor disponibilidad de recursos. La recuperación de un menor número de familias de parasitoides en el sitio AG coincide con la menor diversidad vegetal verificada en este sitio, representado por el menor número de especies totales listadas en la caracterización vegetal efectuada (Tabla 2). Esto coincide con la teoría general de que los ambientes más simplificados en su constitución vegetal cuentan con menor diversidad de artrópodos (Gliessman, 2001; Altieri, 2004).

Por otra parte, los análisis estadísticos indican que se podría bajar el esfuerzo de muestreo reduciendo su frecuencia a la mitad, realizando solamente una colecta quincenal en cada mes (Tabla 3), ya que si bien existe una reducción en el número de familias halladas, esta no resulta significativa (Tabla 4). Esto significa un aporte importante para la planificación de estudios de esta naturaleza cuando existen recursos humanos y/o materiales limitados.

Lawton et al. (1998) destacan que la proporción de «morfoespecies» que no resulta posible identificar a nivel de especie y el número de horas de especialistas requeridos para la separación y el procesamiento de muestras aumentan en forma dramática con la abundancia de organismos de tamaño minúsculo; por consiguiente, los inventarios de organismos de pequeño tamaño, como los himenópteros parasitoides, demandan un considerable esfuerzo.

En términos descriptivos, se podría interpretar cuál fue el «costo» incurrido en número de fechas adicionales que, de acuerdo al análisis realizado, no hubieran sido necesarias para mantener la probabilidad de encontrar la última familia colectada, en promedio, para cada caso. Este análisis, realizado sobre los resultados obtenidos, propone la alternativa de haber suspendido los muestreos al momento de encontrar la última nueva familia (obtenida de los promedios resultantes de las curvas de acumulación de familias) y, por ese motivo, no haber destinado esfuerzo a los muestreos que no reportaron nuevos hallazgos. Para los casos analizados, cuando se considera la información global obtenida en los tres sitios, con la inclusión del total de muestras quincenales se podría haber acumulado la totalidad de las familias, en promedio, con aproximadamente el 80% de las fechas de muestreo efectivamente realizadas. Con una frecuencia de muestreo menor, esto es, una colecta por quincena (o en el caso de estudiar solamente un sitio), hubiera sido necesario mantener, en promedio, el 90% de las colectas efectivamente realizadas para garantizar no perder la última familia acumulada.

Este análisis hipotético, realizado con resultados vistos, subestima el costo del esfuerzo de muestreo, ya que indica que ese sería el número de fechas necesarias para encontrar la última familia. Pero esto no valoriza el costo global de las últimas colectas, que son las menos eficientes en términos de adicionar una nueva familia. Si se pudiera estimar cuál fue el «costo en número de colectas» que tuvo pasar de la «penúltima nueva familia» a la «última nueva familia» hallada, se tendría una idea aproximada de cuánto es necesario invertir en recursos para la obtención de esa «última nueva familia» (Tabla 5).

En la medida en que hay un mayor número de sitios o una mayor frecuencia de muestreos aumenta la eficiencia del muestreo en términos de representación de la abundancia de familias del lugar. Pero, al mismo tiempo, los sitios difieren en diversidad y abundancia de parasitoides, por lo cual resulta difícil obtener una respuesta matemática que indique el esfuerzo de muestreo ideal.

Debido a que un mayor esfuerzo de muestreo resulta en un incremento de salidas de campo, de recursos humanos y de recursos materiales destinados a la tarea de separación e identificación de ejemplares colectados, es importante contar con elementos para definir de una forma equilibrada la inversión en función de los objetivos y de los beneficios esperados de este tipo de estudios. El ejercicio que se presenta pone de manifiesto, de una forma gráfica, el beneficio de las primeras colectas y el alto costo de las últimas, en términos de las nuevas familias que se logra colectar.

A partir de estas consideraciones, el análisis realizado con los resultados obtenidos permite sugerir que la precisión de la representación de la composición de las familias de parasitoides que se obtiene con capturas en el tiempo con dos trampas Malaise por sitio de estudio podría mantenerse con una disminución en la frecuencia o en el período de colectas. Para no perder una representación precisa de las familias que ocurren hay un escaso margen de ajuste en el esfuerzo de muestreo, ya que no podría reducirse mucho más que al 80-90% de las colectas, según el número de sitios considerados. No obstante, de acuerdo a la significación del análisis estadístico realizado, es posible establecer que la reducción a la mitad de la frecuencia de colectas o en el período de muestreo permite realizar trabajos similares con recursos limitados sin perder información significativa.

En función de la estacionalidad de colecta de individuos encontrada en este estudio se podría sugerir restringir el período de muestreos a la primavera y al verano, cubriendo de esa manera los períodos de mayor actividad de los artrópodos y, por lo tanto, de mayor captura de ejemplares. En caso de contar con recursos suficientes podrían mantenerse también las colectas en otoño, considerando que la menor eficiencia de capturas ocurre en el invierno. El invierno, debido a la menor recuperación de ejemplares consecuente con las temperaturas más bajas, es la estación en la que menos se justifican las colectas. De esta forma se podría reducir el período de muestreo de los doce a unos ocho meses, aproximadamente. Este razonamiento concuerda con los períodos de muestreo que se emplean en colectas asociadas a cultivos anuales, sitios específicos o artrópodos con períodos de mayor actividad, cuyos estudios abarcan solo de uno a pocos meses (Dorfey, et al., 2011; Lara, et al., 2015; Fernandes, et al., 2014; Fraser, et al., 2007; Perioto, et al., 2005) o cuando el objetivo es determinar composición, abundancia o frecuencias relativas comparativas entre distintos ambientes (Marchiori, 2014). Por el contrario, si el objetivo es caracterizar con la mayor precisión y fidelidad la composición de familias o especies de un sitio, aun a escalas locales (Sääksjärvi, et al., 2004) y sobre todo en ambientes donde, por sus condiciones, la riqueza de especies es intrínsecamente baja (Várkony y Roslin, 2013), es necesaria una considerable inversión en número de colectas, asumiendo los mayores costos que implica esta decisión.

Reconocimientos

A los Sres. Walter Branaa, Fernando Ramos, Mario Cardoso, Ing. Agr. Agustín Piñeyrúa, por poner amablemente a disposición los sitios de estudio. Al Instituto Nacional de Investigación Agropecuaria – INIA Uruguay, por el financiamiento del Proyecto FPTA Nº 312 en el marco de la Convocatoria 2012.

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