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INTRODUCCIÓN

El consumo de frutas y vegetales reduce el riesgo de desarrollar enfermedades crónico-degenerativas, por su alto contenido de sustancias bioactivas. Las "berries" frescas y procesadas son una excelente fuente de sustancias nutracéuticas con un alto potencial antioxidante (Lee et al., 2012; Šavikin et al., 2009). Diversas investigaciones han reportado las propiedades benéficas de las "berries" sobre la salud humana; por ejemplo, permiten inhibir afectaciones hepáticas (Liu et al., 2010), tienen alta actividad antioxidante, antiinflamatoria, antimicrobiana (Heinonen, 2007), neuroprotectora (Chen et al., 2012), antiangiogénica (Medda et al., 2015) y anticancerígena (Konić-Ristić et al., 2011).

Por la alta actividad biológica que tienen los polifenoles en la salud, es importante determinar su contenido en los frutos (Bowen-Forbes et al., 2010). Un polifenol de gran interés es el ácido elágico, principalmente por su actividad preventiva y supresora de algunos tipos de cáncer. Las "berries" tienen alto contenido de este compuesto (Bobinaité et al., 2012; Li et al., 2009). De ellas, la frambuesa (Rubus idaeus L.) ha sido empleada durante mucho tiempo en el tratamiento no farmacológico de algunas enfermedades crónicas. En ensayos biológicos con ratas Aiyer et al. (2008) reportaron que la frambuesa roja y el ácido elágico, reducen el daño oxidativo endógeno del ADN, lo que ayuda en la prevención de cáncer.

El valor nutracéutico de frambuesa ha motivado un aumento en el consumo y la producción de esta fruta a nivel mundial. Es por ello que en los últimos años México ha incrementado la producción de frambuesa tras la demanda de este producto por países como Estados Unidos de América y algunos de Europa. En el periodo de 2000 a 2014 se incrementó en 11 veces el número de hectáreas establecidas con este cultivo. En Jalisco y Michoacán se encuentra el 76 % de la producción nacional (SIAP, 2016). En dichos estados se emplean diversos cultivares que fueron previamente evaluados, con el propósito de establecer aquellos que mejor se adaptan a las condiciones ambientales con frutos de calidad para la exportación.

Una de las características más importantes para determinar si un cultivar es deseable o no, es su productividad (Milivojević et al., 2011); sin embargo, es también importante considerar los componentes nutracéuticos, calidad física y sensorial, características que los consumidores y los fitomejoradores toman en cuenta. A nivel mundial, ya se considera el contenido de polifenoles en la selección de genotipos debido a los efectos benéficos en la salud humana (Çekiç y Özgen, 2010; Dragišić et al., 2013).

Aunque México es un productor importante y está realizando trabajos de mejoramiento genético en la producción y calidad de la frambuesa, la caracterización de estos cultivares en el contenido e identificación de polifenoles es aún incipiente; sin embargo, se sabe que los factores genéticos y ambientales son importantes por su influencia en estas características (Anttonen y Karjalainen, 2005; Bobinaité et al., 2012).

El objetivo de esta investigación fue estudiar características físicas y químicas, capacidad antioxidante y la concentración del ácido elágico en los frutos de frambuesa de los cultivares Adelita, Erika, Lupita y Polka en Michoacán y Jalisco, México.

MATERIALES Y MÉTODOS

Caracterización de los sitios

Los sitios de muestreo corresponden a plantaciones comerciales de frambuesa seleccionadas con base en la información de los cultivares de interés, áreas de cultivo y accesibilidad a los productores (Cuadro 1). La altitud (msnm) y ubicación geográfica se determinaron mediante un GPS eTrex- Garmin®, portátil.

Análisis de suelo

En cada sitio se tomaron sub-muestras de suelo para formar una muestra compuesta. Se reconoció el orden de suelo (Soil Survey Staff, 1999) y se determinaron las siguientes características: densidad aparente, textura, pH, conductividad eléctrica, materia orgánica, nitrógeno total, fósforo extractable, capacidad de intercambio catiónico y cationes intercambiables (SEMARNAT, 2003).

Muestreos y análisis de fruta

Durante 2013-2014 se cosecharon mensualmente frutos al azar de cada sitio de estudio para formar una muestra compuesta de 400 g (frutos de calibre medio-grande, 2.5 g en promedio, en madurez de cosecha). Éstas se transportaron en cajas con hielo y temporalmente se guardaron en un cuarto frío a 4 ºC en el laboratorio de Fruticultura del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo para determinar en fresco, color, firmeza, sólidos solubles totales, pH, acidez titulable y capacidad antioxidante. El resto de la muestra se mantuvo a -18 ºC hasta la medición de ácido elágico.

Mediciones pomológicas en frambuesa

El color de la fruta se determinó con un colorímetro HunterLab D25-PC2 (Reston, Virginia, USA) (McGuire, 1992), según las coordenadas L*, a*, b*, C* y h*. La firmeza se evaluó con un texturómetro (Marca Force Five, Greenwich, Connecticut, USA) por compresión. A cada fruto se le aplicó fuerza hasta causar el cierre del orificio de la fruta que queda cuando éste se desprende del receptáculo, y el resultado se registró en Newtons (N) (Robbins y Moore, 1991). La acidez titulable se realizó de acuerdo con la metodología de Garner et al. (2008a). Los sólidos solubles totales (SST) se determinaron en un refractómetro digital (Atago® PR-32α, Tokio, Japón) (Garner et al., 2008b) y el pH del jugo se midió con un potenciómetro (Beckman Φ 40) (Garner et al., 2008a).

Capacidad antioxidante (CA)

Su determinación se realizó en un espectrofotómetro (HP-8453 UV-visible, Waldbronn, Germany) con arreglo de diodos, a través del radical estable DPPH (2,2-Difenil-1-picril-hidrazil, Sigma-Aldrich) (Brand-Williams et al., 1995). Para ello, los frutos frescos se molieron en un procesador de alimentos(Oster, 2614, México). Se pesaron 5 g y se agregaron 5 mL de agua. Se agitó por 15 min y se centrifugó durante 10 min (Gutiérrez et al., 2007). Del sobrenadante se tomó una alícuota de 100 µL y se agregaron 3.9 mL de DPPH 100 µM, se agitó y se dejó en oscuridad por 30 min (Kuskoski et al., 2005), se midió la absorbancia a 517 nm (A₃₀) y el A₀ se determinó con el DPPH (Kim et al., 2002). La capacidad antioxidante se calculó con la siguiente fórmula: CA = x 100 (Faller y Fialho, 2010).

Ácido elágico (AE) Reactivos y materiales

Se preparó una disolución patrón de 842 µg g^-1 de AE (≥ 95 %, Sigma-Aldrich) en dimetil sulfóxido (99.9 % ACS Meyer). La cuantificación del AE se realizó mediante calibración absoluta con estándares diluidos en metanol (MEOH) y preparados diariamente (de 1 a 20 µg g^-1). MEOH y acetonitrilo (ACN) fueron grado HPLC (Baker) y el HCl se adquirió con Fermont (34.7 %). Todos los estándares se conservaron a 4 ºC. El agua deionizada fue obtenida de un sistema de purificación Simplicity® UV. El KH₂PO₄ fue grado analítico (Merck). Para limpiar los extractos se utilizaron cartuchos de extracción en fase sólida Sep-Pak Plus tC₁₈ (900 mg) (Macherey-Nagel). Previa inyección por triplicado (10 µL) en el cromatógrafo, las muestras se filtraron en acrodiscos (Titan3, 17 mm, 0.2 µm).

Extracción de ácido elágico

El AE se determinó por el método de Amakura et al. (2000) con algunas modificaciones. En un matraz redondo de 100 mL se pesaron 10 g de frutos molidos y homogeneizados (previamente descongelados), se agregaron 30 mL de MEOH y se hizo refluir 1 h. Posteriormente la muestra se filtró al vacío (papel filtro Whatman No. 2) y se lavó con 10 mL de agua. Se realizó una segunda filtración al observarse partículas, el filtrado se concentró a 10 mL en un rotavapor a 70 ºC (Hahn Shin Scientific Co. Mod HS-2001NS, Gyeonggi, South Korea). Posteriormente se agregaron 100 µL de HCl 0.1 M. Después se limpió la muestra en un cartucho C₁₈, previo acondicionamiento con 10 mL de MEOH y 10 mL de agua. Se cargó toda la muestra, se lavó con 10 mL de agua y se eluyó con 10 mL de MEOH, esta fracción se evaporó a sequedad en el rotavapor. Posteriormente se re-disolvió el analito con MEOH, el eluato se recibió en un matraz aforado de 10 mL y se enrasó, a diferencia de la redisolución con 5 mL propuesta por Amakura et al. (2000). Los resultados se reportaron en µg g^-1 de ácido elágico (AE) base peso fresco (PF).

Instrumentación

Un cromatógrafo de líquidos Waters 2695 (Alliance®, USA), acoplado a un detector de absorbancia dual λ Waters® 2487 (Milford, MA, USA) fue utilizado para el análisis de AE. La separación se realizó en una columna ACE5 C₁₈ de 5 µm (150 × 4.6 mm d. i.) acoplada a una pre-columna de la misma fase estacionaria. El análisis se realizó en modo isocrático, a 360 nm y a 40 ± 2 ºC. Como fase móvil se usó ACN y KH₂PO₄ 5 mM (pH 2.5) 82:18 (v/v) a un flujo de 1 mL min^-1.

Recuperación

La recuperación del AE se evaluó en un cartucho C₁₈. Realizada la extracción a muestras de concentración conocida, se adicionó de 3-6 µg g^-1 de AE. El porcentaje de recuperación fue de 89.82 ± 1.83 % (n = 3).

Análisis estadístico

El análisis estadístico para detectar significancia de las variables dependientes se basó en un modelo de regresión lineal (Weisberg, 2005). Las respuestas de interés se transformaron a logaritmo o raíz cuadrada. Se utilizó un método de selección de variables (stepwise con criterio SBC) para identificar las variables independientes más influyentes (covariables) sobre las variables dependientes, y así lograr modelos simples con una mejor interpretación. Con ellas, se ajustó un modelo para cada variable de interés (Cuadro 2), mediante el procedimiento GLIMMIX del software SAS 9.4 (SAS Institute, 2012), con el propósito de determinar diferencias entre los promedios por variedad y por fecha de muestreo. La separación de medias se hizo mediante la instrucción LS-means de GLIMMIX con las opciones lines y adjust = Tukey, para asignar letras automáticamente y facilitar la comparación de medias, además de controlar el problema de multiplicidad. Las covariables asumieron su promedio aritmético para la separación de medias.

Para determinar el efecto de las variables independientes temperatura (T, ºC) y humedad relativa (HR, %) en las características físicas y químicas de la frambuesa, se realizó un análisis de regresión simple mediante el procedimiento REG del software SAS 9.4. La relación entre una variable respuesta de interés y HR o T muestra la pendiente de regresión simple, y su significancia se evaluó mediante las hipótesis de trabajo versus Ho. Si Ho se rechaza a un α = 0.1, se concluye que la HR o T, según sea el caso, tiene un efecto significativo en la variable dependiente.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Efecto de época de muestreo

Se detectaron diferencias estadísticas significativas entre los meses de muestreo. Esto indica que la época de cosecha tiene influencia en las características físicas y químicas de la fruta, incluida la concentración de ácido elágico, con excepción de la capacidad antioxidante de la fruta (Cuadro 3). Anttonen y Karjalainen (2005), Mazur et al. (2014) y Milivojević et al. (2011), señalaron que la luz, temperatura, amplitud del día, precipitación, condiciones del suelo y época de cosecha, pueden provocar diferencias en las características físicas y contenido de ácidos fenólicos, flavonoides y taninos en los frutos.

Firmeza (F)

Se determinó que la T no tuvo efecto en la firmeza del fruto, no así la HR (Cuadro 4). En el mes de octubre la firmeza fue de 1.04 N y de 1.83 N en junio (Cuadro 3). Estos valores se relacionaron significativamente con la HR, lo que significa que a mayor HR la F es menor (Cuadro 4). La pérdida de F, en la frambuesa, se da por múltiples factores (Kevers et al., 2014; Sexton et al., 1997). La F comienza a disminuir conforme los frutos maduran (Sexton et al., 1997), aunque también la intensidad de la luz, número de horas al día y época productiva de la planta, pueden provocar diferencias en la F.

Sólidos solubles totales (SST)

La T y la HR influyeron significativamente en el contenido de SST (Cuadro 4). En los meses más fríos y húmedos (noviembre y diciembre), los valores de SST fueron bajos, menores a 8.2 ºBrix (Cuadro 3), mientras que entre marzo y junio, periodo cálido y menos húmedo, alcanzaron hasta 10.9 ºBrix (Cuadro 3). La diferencia en ºBrix de SST entre los meses cálidos y fríos indica un mayor contenido de fotosintatos cuando las temperaturas son más elevadas.

Acidez titulable (AT) y pH

La T fue el factor que más influyó sobre la AT y pH del fruto (Cuadro 4). Como se observó en el análisis anterior, los factores T y HR influyen en las características físicas y químicas de los frutos en distintos grados; sin embargo, su efecto no provoca diferencias que afecten drásticamente sus características pomológicas (Cuadro 3), lo que indica similitud de los genotipos en estas variables, dentro de los intervalos de T y HR evaluados. Tanto para el consumo en fresco como para la industria, los genotipos que se prefieren son aquellos que producen frutos con características estables de producción y calidad, independientemente de las condiciones climáticas (Mazur et al., 2014) bajo el supuesto de que éstas no varían drásticamente.

Capacidad antioxidante

La T media de cada uno de los meses influyó positivamente sobre la CA (Cuadro 4), aunque el valor 0.01 % de incremento de CA por cada grado de T es muy pequeño y no se reflejó entre los meses de muestreo (Cuadro 3).

Ácido elágico

La T es un elemento climático que influyó sobre la concentración de AE (Cuadro 4). Wang y Zheng (2001) reportaron que las altas temperaturas, diurnas y nocturnas, en fresa (Fragaria × ananassa) provocan incrementos en el contenido de fenoles y antocianinas. En febrero, mes más frío se registró el valor más bajo de AE (2.04 µg g^-1 PF) y en junio, mes más cálido, la concentración fue más alta (4.70 µg g^-1 PF) (Cuadro 3). Cabe mencionar que este último valor corresponde a la fruta de la última cosecha (Cuadro 3). Pantelidis et al. (2007) observaron que en las últimas cosechas aumentó significativamente la concentración de fenoles, independientemente de las condiciones climáticas.

Milivojević et al. (2011) señalan que las prácticas agronómicas que se realizan en el cultivo de frambuesa influyen notoriamente en la calidad organoléptica y física de la fruta. Por lo tanto, para una mejor comprensión del efecto de ellas, lo que procedería es un análisis de cada práctica de manejo y otros elementos climáticos sobre la composición química del fruto.

Efecto del cultivar Color

Los valores de luminosidad (L*) estuvieron entre 23.4 y 24.6 y los de hue (h*) de 19.6 a 22.0, sin detectarse diferencias estadísticas significativas entre los cultivares evaluados (Cuadro 5). Estos valores indican que en los cuatro cultivares se observan colores rojos con baja luminosidad, los cuales son visualmente más atractivos para los consumidores (Mazur et al. 2014). En el mismo cuadro se muestran los valores de la escala de color CIEL*a*b*, y se observan diferencias estadísticas significativas por cultivar en las coordenadas a* (21.9 - 31.4), b* (8.4 - 11.1) y Chroma (C*) (23.5 - 33.3), aunque todos los frutos se cosecharon tomando en cuenta el color como referencia para determinar el estado de madurez. Las diferencias en esta variable confirman que el color está determinado genéticamente y es específico para cada cultivar.

En frambuesa, el color se usa para establecer el estado de madurez y frescura; sin embargo, este parámetro está definido por el genotipo y está sujeto a cambios durante el desarrollo y maduración. Un incremento en la intensidad del color significa que hay cambios en el estado de madurez de la fruta. Estos cambios influyen en el número y concentración de componentes fitoquímicos, como las antocianinas (Krüger et al., 2011; Stavang et al., 2015). Después de un periodo de almacenamiento el color cambia significativamente con respecto a los materiales frescos, pero las diferencias en color permanecen entre cultivares (Krüger et al., 2011). Puede observarse que a* y C* de los cultivares Polka y Lupita fueron estadísticamente diferentes (Cuadro 5).

Variables pomológicas

La CA, F, AT, SST y pH no tuvieron diferencias estadísticas significativas entre los cultivares evaluados (Cuadro 6). El mercado de frutos en fresco exige elevados estándares de calidad (tamaño, color, textura e inocuidad), sobre todo cuando se trata de productos destinados a la exportación, lo cual ha obligado a los productores a establecer cultivares que cumplan con tales requisitos para poder acceder al mercado.

La F puede estar influenciada por otros factores morfológicos como tamaño y número de las drupelas y profundidad de la cavidad del receptáculo; dichas características están determinadas genéticamente (Robbins y Moore, 1991). No se observaron diferencias entre cultivares en la F.

Los resultados de AT estuvieron entre 1.94 y 2.07 % y los de SST de 9.34 a 11.03 ºBx (Cuadro 6). Estas características pueden variar ampliamente entre cultivares. Stavang et al. (2015) señalaron que en el estado correcto para la cosecha del cv. Glen Ample, los frutos cumplen con 9.95 % de sólidos solubles y 2.7 % de AT. Los valores de acidez en el presente trabajo fueron más altos que los reportados por estos autores en esta etapa de madurez de consumo; es decir, la etapa óptima de cosecha; sin embargo, de Ancos et al. (1999) mencionan que frutos con un bajo pH y alta AT están relacionados con mejores características de color.

Capacidad antioxidante

Una comparación de la CA en diferentes tipos de "berries", menciona que la frambuesa presentó 51.2 ± 0.3 % y que sólo fue superada por la cereza (Prunus virginiana) que reportó 78.8 ± 0.5 % (Li et al., 2009). En la variedad Polka se han reportado valores de CA de 42.2 ± 2.3 % (Bobinaité et al., 2012). En este estudio, los porcentajes de CA estuvieron entre 60.54 % (Lupita) y 65.83 % (Polka). Estos resultados no mostraron diferencias estadísticas entre variedades. Los resultados obtenidos muestran que todos los cultivares tuvieron porcentajes de CA mayores a 60 %, por lo que se pueden considerar satisfactorios en la inhibición de radicales libres. La CA puede variar en función del tipo de compuestos fenólicos contenidos en el fruto, la regulación de la síntesis de éstos puede alterar su cantidad y calidad, pues cada tipo de sustancia tiene una CA específica debido a su estructura química única (Rice-Evans et al., 1997). El tipo y cantidad de compuestos presentes en las plantas depende del genotipo y del estado de desarrollo.

Ácido elágico

La concentración de AE fue la única variable que estuvo influenciada por el cultivar (Cuadro 6). Adelita (2.2 µg g^-1 PF) y Erika (3.6 µg g^-1) fueron diferentes estadísticamente en esta característica. Estos resultados concuerdan con distintos autores que señalan que el genotipo es un factor determinante en la cantidad de polifenoles en las "berries" (Bobinaité et al., 2012; Çekiç y Özgen, 2010; Mazur et al., 2014; Milivojević et al., 2011). También se observaron variaciones por época de cosecha (Cuadro 3) que afectaron la expresión de los genotipos, en cuanto a la concentración de AE. Existen diferentes situaciones tales como la intensidad de luz, temperatura, deficiencias de agua, daños físicos, entre otros, que pueden estimular el metabolismo secundario y de esta manera provocar una mayor síntesis de compuestos fenólicos, como mecanismo de defensa y protección de las plantas, en todas ellas la enzima fenilalanina amonio liasa (PAL) desempeña un papel importante en la producción de fenoles, puesto que se ha observado mayor síntesis de éstos cuando hay un aumento en su actividad; aun así, su actividad es diferente en modo y proporción, según la especie, debido a las variaciones genéticas (Faller y Fialho, 2010; Reyes et al., 2007).

Aunque existieron diferencias en la concentración de AE entre cultivares, no hubo diferencias estadísticas en capacidad antioxidante, esto indica que AE no es el compuesto que más contribuye a la capacidad antioxidante, dado que las sustancias fenólicas en los diferentes cultivares tienen diversos grados de contribuciones a la actividad antioxidante. Los fenoles pueden presentar distintas actividades biológicas a través de diversos mecanismos moleculares, y no todos ellos están directamente relacionados con la función molecular como antioxidante (Dragišić et al., 2013; Reyes et al., 2007; Zafrilla et al., 2001).

En esta investigación se muestra que la firmeza, SST, AT y pH del fruto varían según la época de cosecha y que también se afecta la concentración de AE. Asimismo, que el cultivar influye en el color de los frutos y la concentración de AE, pero no en las otras variables.

CONCLUSIONES

Todos los cultivares presentaron un porcentaje mayor de 60 % de capacidad antioxidante, lo que ayuda en la neutralización de los radicales libres producto del metabolismo biológico. Los componentes de color a* y C* fueron diferentes en los cultivares, independientemente que se cosecharon en la misma etapa de madurez comercial. Se encontraron diferencias significativas entre los cultivares en la concentración de ácido elágico, la mayor concentración se observó en el cv. Erika y la menor en Adelita.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT). El Servicio Meteorológico Nacional (SMN) proporcionó los datos necesarios para calcular los promedios mensuales de temperatura, precipitación y humedad relativa, en los sitios donde se tomaron las muestras. Un agradecimiento especial a los productores de cada huerto de colecta y a Sun-Belle, por las facilidades otorgadas.

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Notas de autor

dania.trujano@colpos.mx

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