RESISTENCIA A Phytophthora capsici LEO. EN LÍNEAS DE CHILE HUACLE (Capsicum annuum L.)
RESISTANCE TO Phytophthora capsici LEO. IN HUACLE PEPPER (Capsicum annuum L.) LINES
RESISTENCIA A Phytophthora capsici LEO. EN LÍNEAS DE CHILE HUACLE (Capsicum annuum L.)
Revista Fitotecnia Mexicana, vol. 40, núm. 3, pp. 359-363, 2017
Sociedad Mexicana de Fitogenética, A.C.
Resumen: Entre las enfermedades importantes del cultivo de chile (Capsicum annuum L. ) se encuentra la “marchitez” (Phytophthora capsici L.). Como en otras enfermedades, la resistencia genética es una estrategia importante para su control. Una de las fuentes donde se pueden encontrar genes de resistencia son los materiales criollos. En evaluaciones previas se han encontrado colectas de chile Huacle con resistencia a dicho patógeno. En el presente estudio se determinó la herencia de la resistencia a P. capsici de las líneas de chile tipo Huacle 33.3, 34.1 y 35.3. Se generaron poblaciones F2 de las cruzas de las tres líneas con la variedad susceptible NuMex Joe E. Parker. La determinación de similitud entre los genes de resistencia de las líneas 33.3 y 35.3 se hizo mediante las cruzas directa y recíproca entre ellas y se generaron poblaciones F2. Las poblaciones F2 se inocularon con aislados de P. capsici, que en evaluaciones previas se comportaron como avirulentas a las tres líneas progenitoras tipo Huacle y virulentas a la variedad susceptible. Las plántulas segregantes en F2 fueron clasificadas en resistentes y susceptibles de acuerdo con una escala de severidad de 1 a 7, y se analizaron con una prueba de Ji-cuadrada para determinar el número de genes de resistencia presentes en cada línea. Las líneas 33.3 y 35.3 mostraron una segregación 3:1 de plantas resistentes y susceptibles, lo que indica la presencia de un gen distinto en cada una de ellas, resultado que se confirmó con la segregación 15:1 obtenida en las poblaciones F2 de las cruzas entre estas líneas. La línea 34.1 presentó dos genes de resistencia dominantes, debido a la segregación 15:1 en la población F2 entre plantas resistentes y susceptibles.
Palabras clave: Capsicum annuum, Phytophthora capsici, marchitez del chile, materiales criollos, resistencia genética.
Abstract: Among the major diseases of chili pepper cultivation is the “wilting” (Phytophthora capsici L.). As in other diseases, genetic resistance is an important strategy for its control. One of the sources where resistance genes can be found are local landraces. Huacle pepper accessions with resistace to this pathogen have been found in previous collections. In the present study, the inheritace of resistance to P. capsici of Huacle pepper lines 33.3, 34.1 and 35.3 was determined. F2 populations were generated from crosses of the three lines with the susceptible variety NuMex Joe E. Parker. The determination of similarity between the resistance genes of lines 33.3 and 35.3 was accomplished through direct and reciprocal crosses between them and F2 populations were generated. F2 populations were inoculated with P. capsici isolates which in previous evaluations behaved as avirulent to the three Huacle parental lines and virulent to the susceptible variety. Segregant seedlings in F2 were classified as resistant or susceptible, according to a severity scale of 1 to 7, and analyzed with a Chi-square test to determine the number of resistant genes present in each line. Lines 33.3 and 35.3 showed a 3:1 segregation ratio of resistant and susceptible seedlings which indicates the presence of a different gen in each line; result that was confirmed by the 15:1 segregation ratio observed in the F2 populations generated from the crosses among these lines. Line 34.1 presented two dominant genes of resistance, due to the 15:1 segregation in the F2 population between resistant and susceptible plants.
Keywords: Capsicum annuum, Phytophthora capsici, pepper wilting, landraces, genetic resistance.
INTRODUCCIÓN
El chile (Capsicum spp.) es un cultivo con gran demanda alrededor del mundo, sus frutos son consumidos como alimento en varios países y sus colorantes son aprovechados por la industria farmacéutica y alimenticia (Aguilar et al., 2010; Wang y Bosland, 2006). El género Capsicum consta de 30 especies, de las cuales se han domesticado C. annuum, C. chinense, C. frutescens, C. baccatum y C. pubescens (Moscone et al., 2007; Pickersgill, 1984). En México se encuentra la mayor diversidad de la especie C. annuum y para su cultivo se destinan 152 mil hectáreas, con una producción de 2.2 millones de toneladas (SIAP, 2016).
Entre los principales problemas que presenta el cultivo se encuentran las enfermedades causadas por hongos, oomicetos, bacterias y virus, que son una limitante en la producción de chile. De estos patógenos, aquellos que se encuentran en el suelo como hongos y oomicetos son los de mayor riesgo para el cultivo (Sanogo y Carpenter, 2006; Velásquez-Valle et al., 2001; Velásquez-Valle y Amador-Ramírez, 2007). En 1922 Leonian describió a Phytophthora capsici como responsable de la marchitez del chile en Nuevo México, enfermedad policíclica, altamente destructiva que provoca pérdidas del 60 % o más (Castro et al., 2012; Silva-Rojas et al., 2009). Generalmente el manejo de la marchitez se lleva a cabo mediante la aplicación de productos biológicos y químicos (Fernández-Pavía et al., 2004; González et al., 2009; Guigón-López y González-González, 2004).
El control de las enfermedades a través de variedades resistentes es una alternativa para reducir los daños producidos por P. capsici, además de no repercutir en el ambiente (Castro et al., 2012; Lamour et al., 2012; Reifschneider et al., 1992). Para desarrollar estas variedades es necesario encontrar materiales con características de resistencia como son en muchos casos las poblaciones nativas. Por otro lado, es necesario conocer la herencia de la resistencia al patógeno con el objeto de aplicar una adecuada estrategia de mejoramiento genético (Bartual et al., 1993; Morán-Bañuelos et al., 2010; Walker y Bosland, 1999).
Existen accesiones de chile reportados con cierto nivel de resistencia a P. capsici, por ejemplo: “PI 188476”, “PI 201232”, “PI 201234”, “Chile Ancho San Luis”, “Fyuco” y “Línea 29” (Candole et al., 2010; Kimble y Grogan, 1960; Roig et al., 2009; Walker y Bosland, 1999). Algunos chiles del tipo serrano provenientes del estado de Morelos, México han presentado un nivel de resistencia elevado, como es el caso del Criollo de Morelos 334 (CM-334) que se ha utilizado en distintas investigaciones referentes a la genética de la resistencia a P. capsici (Gil et al., 1991; Walker y Bosland, 1999). En los últimos años se han determinado loci de rasgos cuantitativos (QTL) en regiones de los cromosomas 4, 5, 6, 11 y 12 involucradas en la resistencia de CM-334; debido a esto se ha considerado que la resistencia es de tipo cuantitativa (Ogundiwin et al., 2005; Thabuis et al., 2003).
En el Colegio de Postgraduados se han colectado y caracterizado morfológicamente alrededor de 600 accesiones de los principales tipos de chiles cultivados en los estados de mayor producción, así como algunos criollos regionales poco conocidos y utilizados solamente de manera local (Corona, 2016; Com. pers.)1. A partir de los estudios de caracterización morfológica se han obtenido colectas centrales de chile que han sido evaluadas, entre otras cosas, por su resistencia a P. capsici; de esta forma se han encontrado, entre otras, tres accesiones del criollo regional tipo Huacle de Oaxaca con resistencia, de las cuales se desconoce su herencia. Por consiguiente, el objetivo del presente trabajo fue determinar la herencia de la resistencia a P. capsici de las líneas de chile Huacle 33.3, 34.1 y 35.3.
MATERIALES Y MÉTODOS
Material vegetal
Se utilizaron las líneas de chile Huacle 33.3, 34.1 y 35.3, proporcionadas por los doctores Víctor Heber Aguilar Rincón y Tarsicio Corona Torres, las cuales se obtuvieron por medio de autofecundaciones de plantas de tres colectas que en un estudio previo mostraron resistencia a P. capsici (Gómez-Rodríguez et al., 2017). La variedad NuMex Joe E. Parker® (NumexJP), como en otras investigaciones (Villar-Luna et al., 2009), se empleó como progenitor susceptible.
Aislamientos utilizados
Las cepas de Phytophthoracapsici utilizadas fueron: ZAC (Zacatecas), J10, JC11 (Michoacán), proporcionadas por la Dra. Sylvia Fernández Pavía de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Las tres cepas se comportaron como avirulentas en las líneas 33.3, 34.1 y 35.3 de chile Huacle (Gómez-Rodríguez et al., 2017).
Obtención de poblaciones F2
Para la obtención de las poblaciones F2, en condiciones de invernadero pasivo, en el ciclo agrícola 2013 se establecieron cinco plantas de cada una de las líneas 33.3, 34.1 y 35.3, así como de la variedad susceptible NuMex Joe E. Parker®. Se realizaron cruzas de cada una de las líneas con la variedad susceptible, al igual que entre las líneas 33.1 y 35.3, en este último caso las cruzas fueron tanto directas como recíprocas. En el ciclo agrícola 2014 se establecieron bajo las mismas condiciones de invernadero 12 plantas F1 de cada una de las cruzas anteriores. Al llegar a floración en las plantas F1 se realizaron cinco autofecundaciones en cada una de ellas para obtener las poblaciones F2.
Incremento del inóculo
Para el incremento de inóculo de cada aislamiento utilizado se siguió la metodología propuesta por Fernández-Pavía et al. (2004), con modificaciones: cada aislamiento se cultivó in vitro por 10 d en cajas Petri con medio agar-jugo V8® a 27 ºC; después del tiempo de incubación, a cada caja Petri se le agregaron 10 mL de solución isotónica de cloruro de sodio DELMED® al 0.9 % por 10 min, la cual se eliminó e inmediatamente después se adicionó agua destilada estéril y se expusieron a luz blanca continua por 72 h para promover la formación de esporangios. Las cajas con esporangios recibieron un choque térmico de 4 y 27 ºC por 30 min en cada temperatura, para promover la liberación de zoosporas en el medio acuoso. El líquido de cada caja se recuperó en un recipiente de vidrio para cuantificar el número de zoosporas por mL con ayuda de una cámara de Neubauer (Marca Neubauer-imp®, Marienfeld, Alemania). La suspensión se ajustó a 105 zoosporas mL-1.
Evaluación de la resistencia de poblaciones F2
Se sembraron 20 semillas de las líneas 33.5, 35.3 y de variedad NumexJP y 100 semillas de cada una de las cinco poblaciones F2 para cada uno de los aislamientos con la que fueron evaluadas. Las semillas se desinfectaron con una solución de hipoclorito de sodio (Cloralex®) al 1 % por 2 min y se colocaron en cajas de plástico con papel húmedo en su interior, incubándose a 28 ± 1 ºC durante 15 d. A los 12 d de germinadas las semillas, las plántulas se trasplantaron a vasos de plástico de 25 cm3 de capacidad con sustrato a base de arena fina esterilizada con vapor de agua por 2 h. Se aplicó riego cada 24 h y la fertilización se llevó a cabo con la solución nutritiva Multiproposito® (18-18-18 + microelementos) dos veces por semana.
El crecimiento se realizó en condiciones de ambiente controlado a una temperatura de 26 ± 1 ºC, con un fotoperiodo de 14 h luz con una intensidad luminosa de 6768 lux (luz fluorescente) y 10 h de obscuridad. A las cuatro semanas después del transplante, las inoculaciones se realizaron aplicando al cuello de cada planta 1 mL de solución acuosa con una concentración de 105 zoosporas. Antes de la inoculación se aplicó un riego a saturación para promover un microambiente de alta humedad para favorecer la infección.
Se registró la severidad en los progenitores resistentes y la variedad susceptible así como en 81 plantas de cada una de las poblaciones F2, a través de una escala de categorías nominales arbitrarias del aspecto general de la planta propuesta por Sanogo (2006), con las siguientes modificaciones: 1 = sana, 2 = con necrosis en la base del tallo sin circundar, 3 = con necrosis circundante en la base del tallo, 4 = con necrosis circundante en la base del tallo y menos de 50 % de defoliación, 5 = con necrosis circundante en la base del tallo y más de 50 % de defoliación, 6 = marchita, 7 = muerta. Las evaluaciones iniciaron tres días después de la inoculación (ddi) y continuaron cada 48 h durante 30 d. La relación de plantas F2 resistentes/susceptible se obtuvo al considerar plantas resistentes a aquellas con calificaciones de 1 a 3 y plantas susceptibles con calificaciones de 4 a 7, de acuerdo con la escala de severidad descrita.
Análisis estadístico
La segregación se analizó mediante una prueba de i-cuadrada (χ2), de acuerdo con las frecuencias observadas y esperadas de plantas resistentes/susceptibles con α = 0.05. El análisis se realizó con los datos obtenidos a los siete ddi, momento en el cual todas las plantas del progenitor susceptible NumexJP se encontraban en el máximo nivel de la escala de severidad; es decir, muertas.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Todas las plantas de la variedad NumexJP inoculadas con las cepas ZAC, J10 y JC11 presentaron necrosis en la base del tallo, defoliación, marchitez y finalmente murieron siete t. En cuanto a los progenitores resistentes, las plantas de la línea 33.3 inoculadas con las cepas ZAC, J10 y JC11 se comportaron como resistentes con excepción de una planta inoculada con la cepa ZAC (Cuadro 1). La presencia de una planta susceptible en la línea 33.3 con el aislamiento ZAC puede indicar una falta de uniformidad en la línea al no existir homocigosis porque esta línea lleva un solo ciclo de autofecundación. Las plantas de la línea 35.3 mostraron resistencia al ser inoculadas con los aislamientos ZAC y J10. El comportamiento de estas dos líneas de chile Huacle coincide con lo reportado por Candole et al. (2010) en la accesión “PI 201231” de chile Huacle, la cual presentó un porcentaje de plantas resistentes similar a CM-334 después de haber sido inoculadas con seis cepas de P. capsici.
Resultados obtenidos en los progenitores NuMex Joe E. Parker, líneas de chile Huacle y poblaciones F2 inoculadas con tres aislamientos de P. capsici.
†R : S = Relación plantas resistentes : plantas susceptibles.La población F2 33.3 × NumexJP registró una proporción significativa de plantas resistentes/susceptibles 3:1 con los aislamientos J10 y ZAC; esta segregación puede estar relacionada con la presencia de un gen dominante de resistencia, mientras que para el aislamiento JC11 la proporción fue 15:1 que se puede deber a dos genes dominantes de resistencia. En la población F2 34.1 × NumexJP inoculada con el aislamiento ZAC se observó una segregación 15:1 para dos genes dominantes de resistencia.
En el caso de las poblaciones F2 33.3 y 34.1 × NumexJP con segregaciones 15:1 se puede deber a la interacción entre razas diferentes del patógeno. Esta segregación ha sido reportada por Monroy-Barbosa y Bosland (2008) en líneas recombinantes de CM-334 inoculadas con dos razas de P. capsici, lo que indica la acción independiente de dos genes. En la población F2 35.3 × NumexJP inoculada con las cepas J10 y ZAC se encontró una segregación 3:1, correspondientes a un gen dominante de resistencia para estos dos aislamientos.
Las semejanzas en las proporciones observadas en poblaciones F2 33.3 × NumexJP y 35.3 × NumexJP, inoculadas con los aislamientos J10 y ZAC, sugieren una similitud entre los genes de resistencia de ambas líneas; sin embargo, en los resultados de la cruza directa y recíproca de estas dos líneas se observó una proporción de plantas resistentes/susceptibles para dos genes dominantes de resistencia o 15:1, lo que indica que los genes de resistencia presentes en las líneas 33.3 y 35.3 son distintos. Otro tipo de segregación encontrada en las poblaciones F2 de las cruzas directa y recíproca fue 63:1 para tres genes dominantes de resistencia, aunque ésta no pudo ser comprobada en las poblaciones F2 de la cruza de líneas resistentes 33.3 y 35.3 con la variedad susceptible NumexJP (Cuadro 1).
El tipo de resistencia encontrado en las líneas de chile Huacle no es fácil de definir. Si bien se encontraron segregaciones en las tres líneas que parecerían genes dominantes simples, en el patosistema ha sido difícil precisar con claridad el tipo de resistencia, debido a que existen resultados similares a los encontrados en esta investigación, donde la acción de genes simples son los responsables de la resistencia, como en el caso de las accesiones Fyuco, P51 y CM-334, donde un solo gen proporciona resistencia completa a una o más cepas de P. capsici (Barksdale et al., 1984; Walker y Bosland, 1999). Por otra parte, Reifschneider et al. (1992) determinaron en la accesión CNPH 148 de chile serrano una segregación 13:3 para un gen dominante y un gen recesivo involucrados en la resistencia. La diferencia entre los resultados se debe principalmente a la complejidad de la resistencia y se requerirá realizar investigaciones que den una mayor precisión en las bases genéticas de la resistencia de los chiles Huacles.
CONCLUSIONES
La resistencia a Phytophthora capsici que muestran las líneas de chile tipo Huacle 33.3 y 35.3 están determinadas por un gen dominante de resistencia en cada una de ellas. Los dos genes de resistencia presentes en estas dos líneas son genes distintos. A diferencia de las dos líneas anteriores, en la línea 34.1 se encuentran dos genes que determinan la resistencia a P. capsici.
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Dr. Tarsicio Corona Torres (2016), especialista en fitogenética, Programa Genética, Colegio de Postgraduados.↩