Revisiones bibliográficas
Ciliados (Alveolata: Ciliophora) en los ecosistemas de manglar de México
Ciliates (Alveolata: Ciliophora) from mangrove ecosystems in Mexico
Ciliados (Alveolata: Ciliophora) en los ecosistemas de manglar de México
Madera y bosques, vol. 30, no. 4, Esp., e3042624, 2024
Instituto de Ecología A.C.
Received: 26 January 2024
Accepted: 21 June 2024
Published: 16 December 2024
Funding
Funding source: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio)
Contract number: proyecto KT003
Resumen: Los manglares son ecosistemas en los que se han documentado comunidades de protistas heterótrofos en el medio acuático, así como simbiontes de algunas especies de flora y fauna. Dentro de estos protistas se encuentran los ciliados (phylum Ciliophora, en el clado Alveolata). El conocimiento de la biodiversidad de ciliados que habitan en los sedimentos, en la columna de agua, así como simbiontes de algas, plantas y animales en los manglares mexicanos es parcial, si se considera su extensión en los litorales de México. El objetivo del presente trabajo fue compilar, analizar y validar la información taxonómica y de distribución de las especies de ciliados que habitan en los ecosistemas de manglar de México. A partir de una revisión bibliográfica de la literatura disponible hasta la fecha, se documentó un total de 293 especies de ciliados agrupados en 151 géneros desde el año 1967 hasta el año 2022. Las especies registradas se distribuyen en manglares de los estados de Campeche, Guerrero, Nayarit, Quintana Roo, Sinaloa, Veracruz y Yucatán. Veracruz con 200 especies, que equivale a 68% del total de especies registradas en el presente estudio, fue la entidad del país en donde se ha documentado la mayor riqueza específica de ciliados en manglares. En cuanto a su forma de vida, se catalogaron como especies de vida libre tanto bentónicas como planctónicas y simbiontes de invertebrados, algas y plantas acuáticas. Se concluye que el conocimiento de las comunidades de ciliados en los manglares mexicanos es aún incompleto.
Palabras clave: Bentónicos, epibiontes, heterótrofos, planctónicos, psamófilos, simbiontes.
Abstract: Mangroves are ecosystems where communities of heterotrophic free-living and symbiotic species of protists of the flora and fauna have been recorded. Ciliates (Phylum Ciliophora, clade Alveolata) are among these protists. The knowledge about the biodiversity of ciliates that inhabit the sediments, water column, and symbionts of algae, plants, and animals in Mexican mangroves remains incomplete about their extension along the Mexican coastline. The objective of this study was to compile, analyze, and to update the taxonomical and distributional information of ciliate species that inhabit in Mexican mangrove ecosystems. We reviewed all the available literature until now. A total of 293 species of ciliates grouped in 151 genera have been recorded since the year 1967 to 2022. All recorded species were distributed in mangroves from the states of Campeche, Guerrero, Nayarit, Quintana Roo, Sinaloa, Veracruz, and Yucatán. Veracruz, with 200 records, that is 68% of the total number of ciliate species in this study, was the state with the highest species richness of ciliates from mangroves in the country. Species were categorized as free-living including benthic and planktonic, and symbionts of invertebrates, algae, and plants. We concluded that the knowledge of ciliates that inhabit in Mexican mangroves is incomplete.
Keywords: Benthic, epibionts, heterotrophic, planktonic, psammophilous, symbionts.
Introducción
Los ciliados son protistas heterótrofos clasificados dentro del phylum Ciliophora perteneciente al clado Alveolata (Lynn, 2008; Adl et al. 2019). Su biodiversidad incluye cerca de 1100 géneros y más de 8000 especies descritas. Poseen cilios arreglados generalmente en filas denominadas cinetias, un dimorfismo nuclear con dos tipos de núcleos (micronúcleo y macronúcleo) y llevan a cabo un proceso de intercambio de material genético denominado conjugación. Son heterótrofos (fagótrofos u osmótrofos), se alimentan primordialmente de bacterias, algas y otros protistas de menor talla, mientras que algunas especies son mixotróficas (Lynn 2008, 2017). Las formas de vida libre habitan en ambientes marinos, dulceacuícolas y salobres, así como en ambientes terrestres, y los simbiontes se asocian generalmente a metazoos, algas y plantas (Lynn 2008; Mayén-Estrada et al., 2014). Hasta la fecha, en México se han registrado poco más de 1000 especies de ciliados (Mayén-Estrada et al. 2020).
Sin embargo, el conocimiento de la biodiversidad de ciliados que habitan entre los sedimentos, en la columna de agua, así como simbiontes de algas, plantas y animales de los manglares de México es parcial, si se considera su extensión en los litorales de México.
Objetivos
El objetivo del presente trabajo fue compilar la información existente de los ciliados que habitan como formas de vida libre y simbiontes en los ecosistemas de manglar de México.
Materiales y métodos
Se llevó a cabo la revisión bibliográfica de publicaciones científicas, capítulos de libros, tesis e informes científicos que incluyen registros de los ciliados de los manglares de México que habitan en los sedimentos, y de las formas planctónicas y simbiontes de metazoos, algas y plantas acuáticas. Los registros incluyen tesis de licenciatura y posgrado, artículos, reportes de proyectos gubernamentales y libros especializados, tanto en versión impresa como digital. Se hicieron búsquedas en índices y bases de datos como Web of Science, Scopus, Wiley, Dialnet, Scielo, Latindex, Redalyc y Google Scholar y repositorios de instituciones como Universidad Nacional Autónoma de México, Universidad Autónoma del Estado de México, Universidad de Guadalajara, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, Universidad Veracruzana, Universidad Autónoma de Querétaro, Universidad Autónoma de Aguascalientes, Instituto Politécnico Nacional, Universidad Autónoma Metropolitana, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo y Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas.
Se cotejó y actualizó el estatus taxonómico para cada género y especie consultando a Aescht (2001), Lynn (2008) y Mayén-Estrada et al. (2020). Se documentó el ambiente y forma de vida (vida libre o simbionte), los hospederos y /o sustratos en el caso de simbiontes, así como las localidades y referencias bibliográficas de registro para cada especie, ordenadas alfabéticamente. Asimismo, se compiló la información ambiental disponible para cada localidad y se elaboró un mapa indicando la ubicación geográfica donde se han registrado especies de ciliados en estos ecosistemas tomando como base el mapa de distribución de los manglares en México de la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad [Conabio] (2021).
Resultados
Se recopilaron los datos de 293 especies de protistas ciliados incluidas en 150 géneros (Material complementario) que abarcan el periodo de los años 1967 a 2022. Estas especies fueron identificadas en 13 localidades de los estados de Campeche, Guerrero, Nayarit, Quintana Roo, Sinaloa, Veracruz y Yucatán (Fig. 1-3). De ellos, el estado de Veracruz, con 200 especies, fue la entidad en la cual se registró la mayor riqueza específica. En cuanto a su forma de vida, 182 son especies de vida libre y 112 son simbiontes (Material complementario, Fig. 4) en sustratos vegetales y animales (invertebrados). De las especies de vida libre, 20 son planctónicas y 163 son habitantes de los sedimentos.
Figura 1
Localidades con registros de especies de ciliados en los ecosistemas de manglar de México.
a = Complejo Costero de San Ignacio Navachiste-Macapule; b = La Tobara, San Blas; c = Laguna de Chautengo; d = Laguna de Tamiahua; e = Laguna de Tampamachoco; f = Laguna de La Mancha; g = Laguna de Mandinga; h = Sistema fluvio-lagunar Astata-Pom y Laguna de Términos; i = Celestún; j = Ría Lagartos; k = Cayuco-Maya, Laguna de Bacalar. Modificado de Conabio (2021).
Figura 2
Algunos ecosistemas de manglar mencionados en el presente estudio.
A. Cayuco Maya, Laguna de Bacalar, con presencia de Rhizophora mangle; B. Laguna de Tampamachoco; C. San Blas, Nayarit; D. Laguna de Mandinga. Créditos de las imágenes: A, B y D: CADR; C: G. Delgadillo-Quezada.
Figura 3
Ejemplos de ciliados de vida libre de los ecosistemas de manglar en México.
A. Trachelocerca gracilis Dragesco, 1960; B. Anigsteinia oligonucleata Isquith y Repak, 1974; C. Favella ehrenbergii (Claparède y Lachmann, 1858); D. Codonellopsis ostenfeldi (Schmidt, 1901); E. Tintinnopsis mortensenii Schmidt, 1901; F. Euplotes balteatus (Dujardin, 1841); G. Coleps sp.; H. Trachelostyla pediculiformis (Cohn, 1866). Créditos de las imágenes: A y B: Ilustraciones de H. López-Camarillo; C-E: Cortesía de D. Rojas-Sánchez; F-H: Cortesía de R. Mayén-Estrada. C-H, microfotografías en vivo. Escala: A-C: 50 µm, D: 80 µm; E: 15 µm; F, G: 25 µm; H: 50 µm.
Figura 4
Riqueza específica de ciliados simbiontes en sustratos animales y vegetales en los ecosistemas de manglar en México.
Los números fuera del gráfico indican el número de especies de ciliados en cada sustrato y por dentro del gráfico, el porcentaje de especies de ciliados respecto al número total (112) de especies simbiontes registradas para México. Ilustraciones de H. López-Camarillo.
Las especies simbiontes incluyen formas epibiontes y endosimbiontes. En sustratos vegetales, 47 especies fueron identificadas como epibiontes de algas pardas, verdes y rojas, 54 como epibiontes en las raíces de Rhizophora mangle y 49 en el pasto Halodule beaudettei. Como epibiontes de invertebrados, se registraron ocho especies en cangrejos de las especies Armases cinereum, A. ricordi, Eurytium limosum, Panopeus lacustris y Uca vocator, mientras que en los camarones Penaeus brasiliensis y P. setiferus se registraron dos especies de ciliados, y en el hidrozoo Cordylophora caspia 23 especies. En bivalvos, se identificaron 34 especies como endosimbiontes de las especies de ostiones Crassostrea rhizophorae y C. virginica, y las especies de almejas Polymesoda caroliniana, Rangia cuneata y R. flexuosa (Material complementario, Fig. 4).
De acuerdo con los datos presentados en el material complementario de este artículo, la localidad en la que se ha registrado la mayor riqueza de ciliados fue la laguna de Tamiahua, Veracruz con 117 especies. Para el estado de Campeche, en el Sistema fluvio-lagunar Atasta-Pom se registraron 16 especies, en la laguna Pom siete especies y en la laguna de Términos 66 especies. En Nayarit, La Tobara, San Blas hay 36 especies identificadas. En Veracruz, en la laguna de Mandinga el registro es de 73 especies, en la laguna de La Mancha se identificaron 28 especies y en el estero de Tampamachoco hay un registro de 21 especies. Algunas localidades cuentan con registros aislados, como la laguna de Chautengo en el estado de Guerrero con ocho especies y, el manglar Cayuco Maya dentro de la laguna de Bacalar, Quintana Roo con dos especies. Con una sola especie registrada se encuentra el complejo costero de San Ignacio Navachiste-Macapule en Sinaloa y Celestún y Ría Lagartos en Yucatán. En la tabla 1 se presentan los intervalos de parámetros fisicoquímicos de algunas de las localidades referidas en el presente estudio.
Forma de vida y entre paréntesis el ambiente o sustrato de registro de las especies de ciliados en ecosistemas de manglar en México: Be = bentónicos, Ep = epibiontes, En = endosimbiontes, Pl = planctónicos, VL = vida libre, S = simbiontes.
Discusión
De la revisión realizada, se puede señalar que en los manglares de México se cuenta con un inventario de 293 especies hasta el año 2022. En los diferentes biotopos, así como en sus distintas formas de vida, los ciliados participan primordialmente como consumidores primarios. Algunos otros, como los litostomátidos, clase dentro la cual se incluye el género Loxophyllum, se caracterizan por alimentarse de otros protistas como flagelados y ciliados de menor talla. Algunos representantes de la clase Spirotrichea como los géneros Euplotes, Trachelostyla y Uroleptus se alimentan básicamente de bacterias, y han sido documentados como un componente frecuente del bentos en los sedimentos.
El número de especies bentónicas psamófilas registradas en manglares mexicanos es de 164, cifra que sustenta que numerosas especies de ciliados presenten adaptaciones que les permiten habitar entre los intersticios de los granos de arena y sedimentos (Carey, 1992). Estos ciliados poseen características citológicas como formas alargadas, aplanadas y cilios tigmotácticos (Aladro-Lubel et al., 1990). Dos ejemplos son Anigsteinia oligonucleata y Trachelocerca gracilis (Fig. 3, A y B), los cuales se registraron en manglares mexicanos con tallas cercanas a las 400 µm; ambas especies son bacteriófagas con adaptaciones para explotar el nicho intersticial, como sus grandes tallas y estructura alargada en forma de huso, por lo que pueden desplazarse entre los sedimentos fácilmente (Hayward et al., 2003; Königs y Cleven, 2007).
La presencia de los ciliados psamófilos se ve influenciada por distintos factores ambientales entre los que destacan el tamaño del grano de arena, el espacio intersticial y la disponibilidad de alimento, el pH, la temperatura, el oleaje, la concentración de oxígeno y los disturbios antropogénicos (Fenchel, 1969, 1987; Wickham et al., 2000; Hamels et al., 2004). Alongi (1990) estableció que las características del agua y los nutrientes derivados de la hojarasca también actúan como factores reguladores de la presencia de ciliados en los manglares. De las especies que se han identificado en los sedimentos de manglares mexicanos, el intervalo de temperatura donde fueron observadas fue de 21 °C a 35 °C y el de salinidad de 16% a 40%, lo que indica que su distribución es potencialmente más amplia de lo que se conoce, al considerar que estos ecosistemas distribuidos en ambos litorales son estables.
Las especies simbiontes que incluyen formas epibiontes (adheridas a sustratos animales, algales o vegetales) y formas comensales a potencialmente parásitas que se han identificado en los manglares mexicanos manifiestan una serie de adaptaciones citológicas, como la presencia de estructuras de fijación como pedúnculos (Acineta foetida), lorigas (Platycola decumbens) y ciliatura peristomal (Vorticella campanula), así como ciclos de vida complejos (Conidophrys pitelkae). Su alimentación es por filtración (peritricos), captura por tentáculos con haptocistos (suctores) o ingestión de fluidos del hospedero (ancistrocómidos, apostomátidos) por lo cual su papel trófico es diferente en comparación con las especies de vida libre. Algunas especies de simbiontes documentadas en México se han catalogado como oportunistas a específicas, como es el caso de Epistylis salina, la cual se ha identificado como epibionte de crustáceos decápodos o Scyphidia physarum presente en moluscos bivalvos del litoral del Golfo de México.
Las especies de vida libre pueden llegar a presentar una amplia distribución, no exclusivas de determinada zona de manglar, tal es el caso de Aspidisca lynceus y Favella ehrenbergii, que fueron identificadas en zonas de manglar de ambas costas del país. Asimismo, se obtuvo que los datos recopilados acerca de la biodiversidad de ciliados en zonas de manglar en México son semejantes a los obtenidos por otros autores a escala mundial, por ejemplo, en el continente americano, Maybruck y Rogerson (2004) documentaron la presencia de ciliados epibiontes en los neumatóforos de Rhizophora mangle en Florida, y evaluaron su papel en el consumo de bacterias; Kattar (1970) registró, en manglares a lo largo del litoral brasileño, 75 especies de ciliados psamófilos. En Asia, Rajkumar et al. (2022) analizaron algunos factores ambientales y describieron la composición de la comunidad de ciliados del orden Tintinnida en manglares de la bahía de Bengala al sur de la India. Chithra y Sunil-Kumar (2015, 2022) analizaron los efectos del monzón sobre una comunidad conformada por 115 especies de ciliados, principalmente peritricos y suctores, que fueron observados en las hojas y raíces de Rhizophora apiculata de un manglar al suroeste de la India. Li et al. (2010) registraron la presencia de colpódidos e hipotricos como los grupos más diversos en una comunidad conformada por 70 especies de ciliados presentes en los sedimentos de manglares dominados por Bruguiera gymnorrhiza y Sonneratia apetala al sur de China. El estudio de los ciliados también puede tener algunas aplicaciones biotecnológicas como refirieron Chen et al. (2008) al estimar su potencial como bioindicadores en el tratamiento de aguas residuales empleando barreras de la especie de mangle Aegiceras corniculatum establecidas al sur de China.
Los registros de ciliados referidos en el presente estudio corresponden a 28% del total de las especies que han sido registradas en México (Mayén-Estrada et al., 2020). Ello pone de manifiesto la carencia en el conocimiento de la biodiversidad de este componente biótico, con lo cual resulta evidente la necesidad de implementar su estudio en los manglares de México que permitan aportar elementos para conocer su importancia en el ecosistema, así como proveer herramientas para su empleo como potenciales bioindicadores de la calidad del ambiente.
Conclusiones
Se aporta el registro de 293 especies del phylum Ciliophora, tanto de vida libre como simbiontes en manglares de siete estados de México. Sin embargo, el conocimiento de su biodiversidad resulta todavía insuficiente dada la extensión que presenta este tipo de ecosistemas a lo largo de la línea de costa del océano Atlántico y del Pacífico, así como en la península de Yucatán. En ese sentido, se hace evidente la necesidad de llevar a cabo estudios que permitan describir la composición de las comunidades que conforman, así como evaluar su papel en el ecosistema y los factores ambientales que determinan su presencia. Del mismo modo, se pueden implementar estrategias en las que se emplee a los ciliados como herramienta de biomonitoreo o biorremediación en los ecosistemas de manglar.
Reconocimientos
A la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (Conabio) por el financiamiento del proyecto KT003 “Protistas ciliados y flagelados heterótrofos de México”. Al Biól. H. López Camarillo, Laboratorio de Biogeografía y Sistemática, Facultad de Ciencias, UNAM por la elaboración de las ilustraciones científicas. A la M. en C. Daniela Rojas-Sánchez por su contribución de las imágenes de tintínidos.
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Notes
Author notes
* Autor de correspondencia: carlosduran_88@ciencias.unam.mx