Introducción

Podocarpus oleifolius es una de las podocarpáceas de más amplia distribución en el continente americano. Dicha especie se encuentra desde el sur de México (Chiapas y Oaxaca), pasando por Guatemala, Honduras, Costa Rica, Panamá, Venezuela, Colombia, Ecuador, Perú hasta Bolivia (Styles y Hughes, 1983; Torres, 1988; Cogollo et al., 2007). En Colombia, P. oleifolius se encuentra registrada en toda la región Andina entre 1900 m y 3800 m de altitud, incluyendo la Serranía del Perijá y la Sierra Nevada de Santa Marta (Corporación Autónoma Regional de Cundinamarca [CAR], 2018). Los individuos de P. oleifolius pueden alcanzar diámetros de hasta 2 m y alturas máximas de 40 m. Ecológicamente P. oleifolius es una especie de gran importancia ya que conserva los suelos y estabiliza los cauces, mientras sus frutos hacen parte de la dieta del perico paramuno (Leptosittaca branickii) (Marín, 1998).

La amplia distribución y la alta calidad de la madera P. oleifolius hicieron que esta especie en Colombia fuera intensamente explotada durante la segunda mitad del siglo XX para emplearla como materia prima en la construcción y la elaboración de postes, muebles y algunos instrumentos musicales (Cogollo et al., 2007; Vásquez, 2010; Álvarez et al., 2018). De hecho, P. oleifolius se encuentra catalogada actualmente en estado de amenaza VU (Vulnerable), ya que se estima que las poblaciones de esta especie se han reducido en más de 30% en las últimas tres décadas y que buena parte de los hábitats que ocupa la especie se encuentran deteriorados (Cogollo et al., 2007). En Antioquia, la densidad poblacional de P. oleifolius en los bosques donde se desarrolla muestran que 60% de las poblaciones tienen una baja densidad, indicando que la especie estaría resistiendo una alta presión en zonas silvestres (Gómez et al., 2016). Así, se presentan poblaciones pequeñas con baja densidad poblacional, con una distribución espacial en agregados y con una mayor proporción de hembras que de machos (Aguirre y Encarnación, 2021). La fragmentación y el aislamiento de las poblaciones de P. oleifolius podría desencadenar en una mayor disminución de individuos, una menor producción de semillas fértiles, y finalmente, la disminución del potencial de adaptación evolutivo para afrontar los cambios ambientales recientes (Rivera, 2007).

Los estudios demográficos proporcionan información valiosa sobre la reproducción, crecimiento, mortalidad y reclutamiento de las plantas, lo que permite entender cómo se regeneran y cómo se adaptan a su entorno para sobrevivir a largo plazo. Por ello, la demografía permite identificar las amenazas que enfrentan las poblaciones vegetales y desarrollar estrategias de conservación efectivas (Flores, 2011). Este trabajo presenta los resultados de un censo de los aspectos demográficos de tres poblaciones de P. oleifolius remanentes en los bosques y potreros andinos del suroccidente colombiano, los cuales permitirán conocer el estado actual de la especie en la zona y proponer medidas de conservación que permitirán su uso para fines ornamentales (Cogollo et al., 2007) y de restauración ecológica dados los servicios ecosistémicos asociados a la especie (Montenegro et al., 2019).

Objetivos

El objetivo de este trabajo fue identificar los aspectos demográficos más relevantes de tres de las únicas poblaciones de P. oleifolius remanentes en los bosques y potreros andinos del suroccidente colombiano (departamento del Cauca) para conocer el estado actual de la especie y, con base en ello, se puedan proponer medidas para su conservación.

Materiales y métodos

Se realizó un censo de las poblaciones donde se evaluó la densidad poblacional de la especie, la proporción de sexos, la distribución espacial de los individuos y la estructura dentro de los fragmentos considerados.

Área de estudio

El estudio se realizó en tres fragmentos con presencia de P. oleifolius ubicados en el suroccidente colombiano (departamento del Cauca, municipio de Sotará) (Fig. 1, Tabla 1). Los fragmentos presentaron un gradiente de intervención que va desde bosques muy poco intervenidos, pasando por bosques intervenidos, hasta potreros. El área se encuentra entre las coordenadas 2°15'10'' N y 2°15'59'' N y 76°34'16'' W y 76°34'32'' W. La zona en la que se enmarcan los tres fragmentos posee una superficie de 386.4 ha y está a una elevación entre 2900 m y 3600 m s.n.m. La precipitación promedio de la zona es de 1887 mm anuales, mientras que las temperaturas mínima, media y máxima promedio son 10.6 °C, 14.5 °C y 18.9 °C, respectivamente (estación Paispamba, Instituto de Hidrología, Meteorología y Estudios Ambientales [Ideam]). El relieve de la zona es montañoso y los suelos son moderadamente profundos y algunas veces presentan capas cascajosas y pedregosas. La textura y características del suelo para cada uno de los fragmentos de bosque estudiados y el potrero se presentan en el Anexo 1.

Características ecológicas de Podocarpus oleifolius

Podocarpus oleifolius D. Don ex Lamb es un árbol que alcanza diámetros de hasta 2 m y alturas de 40 m. Es una especie dioica y característica del dosel. La especie se encuentra generalmente en zonas de vida de bosque húmedo y muy húmedo montano bajo (bh-MB) (Marín, 1998). P. oleifolius suele crecer en pendientes mayores a 50% y en suelos casi siempre pobres y ácidos (Anexo 1).

Estructura poblacional, densidad poblacional y proporción de sexos de P. oleifolius

La estructura poblacional, la densidad y la proporción de sexos de los individuos de las poblaciones de P. oleifolius se determinaron mediante el censo de todos los individuos de la especie presentes en los bosques y potreros del área de estudio. A cada individuo con DAP mayor a 10 cm se le midió el diámetro a la altura del pecho (1.3 m, DAP) con cinta diamétrica y la altura con un clinómetro Suunto Tandem360. Cada individuo se georreferenció con GPS Garmin referencia GPSmap65.

El sexo de los individuos se estableció mediante la visualización con binoculares de los estróbilos masculinos o femeninos presentes en los árboles o en el suelo. La estructura poblacional se modeló mediante el ajuste de la distribución Weibull con el lenguaje de programación Python y los paquetes matplotlib.pyplot y scipy.optimize.

Para determinar la densidad poblacional de la especie en el área de estudio se empleó la siguiente ecuación:

donde:

d = densidad poblacional

n = número de individuos

a = área donde están presentes los individuos(ha)

Distribución espacial de P. oleifolius

La distribución espacial de las poblaciones de P. oleifolius se evaluó para cada uno los bosques y para toda el área de estudio (incluyendo los potreros). Los patrones se establecieron mediante análisis bivariados con 999 simulaciones Monte Carlo, empleando la función acumulativa L(r) y las funciones no acumulativas g(r) y O(r), donde la función g(r) describe la distribución de puntos en un rango dado y la O(r) la densidad de puntos dentro de un anillo de radio r alrededor de un patrón espacial. Las simulaciones se realizaron mediante el software Programita versión 2018 (Wiegand y Moloney, 2014). Finalmente, la influencia de las variables fisiográficas sobre la distribución de las especies se evaluó mediante un análisis de componentes principales. Las variables con correlaciones superiores a 0.75 se suprimieron con el fin de evitar la correlación de las variables.

Resultados

Estructura poblacional, densidad poblacional y proporción de sexos de P. oleifolius

La estructura diamétrica de P. oleifolius fue en forma de J invertida en los bosques intervenido (BI), medianamente intervenido (BMI) y no intervenido (BNI). En los sitios potrero (PO) y BNI, en especial para las hembras, se presentó un comportamiento unimodal (Fig. 2). El diámetro promedio de la población de P. oleifolius fue de 65.2 cm, con valores máximos de 180 cm. Las hembras de P. oleifolius mostraron mayores diámetros que los machos en todos los sitios a excepción del BMI, donde los machos tuvieron diámetros más grandes que las hembras (Tabla 2).

En total se registraron 223 individuos de P. oleifolius en el área de estudio. En el sitio PO se registró el mayor número de individuos (132), seguido del BNI (50), el BI (24) y el BMI (17). No obstante, el bosque con mayor densidad de individuos fue el BNI con 0.96 ha-1, después el BI fue con 0.66 ha-1, y finalmente el BMI con 0.48 ha-1. Del total de individuos, se registraron 118 hembras y 105 machos (Tabla 2). La densidad de hembras fue mayor en el sitio BNI (0.57 ha-1), seguida por las hembras del BI (0.49 ha-1). Por otro lado, la densidad poblacional en el BMI fue mayor en los machos (0.28 ha-1). En cada sitio se observó una mayor proporción de hembras, a excepción del sitio PO, donde la proporción de sexo fue mayor en los machos.

Distribución espacial de P. oleifolius

El modelo g(r) de distribución espacial de P. oleifolius en el área de estudio indica que la especie se distribuye en agregados. Así, a lo largo del área de estudio las hembras y los machos se agrupan entre 0 m y 200 m y, particularmente en los bosques, entre 0 m y 120 m (Fig. 3). El modelo L(r) también señala la distribución en agregados e indica que los machos y hembras están juntos en toda el área de estudio. No obstante, en los bosques BI y BMI, a partir de 300 m de distancia, las probabilidades de encontrar machos y hembras juntos disminuye. Finalmente, el modelo O(r) confirmó la distribución en agregados de la especie en el área de estudio. El modelo señala que existe una agrupación entre machos y hembras entre los 0 m y los 100 m, después se reduce, y se reagrupan nuevamente entre los 300 m y 400 m. El patrón de distribución espacial de individuos de P. oleifolius para los sitios considerados en el área de estudio se presentan en la Figura 4. El análisis de componentes principales señala que las variables fisiográficas tienen una alta influencia en cada uno de los lugares de estudio, explicando los dos primeros componentes 78% de la variabilidad en los fragmentos estudiados (Fig. 5). En el bosque BI las variables que más influencian el sitio son potasio y cobre; en el bosque BMI, la pendiente, el magnesio y la capacidad de intercambio catiónico; mientras que en el bosque BNI, el hierro y el azufre.

Discusión

Estructura y densidad poblacional de P. oleifolius La estructura diamétrica encontrada en la mayoría de los fragmentos de P. oleifolius evaluados fue en J invertida (Fig. 2). En los bosques más intervenidos, BI y BMI, dicha distribución indica un mejor reclutamiento de individuos jóvenes de la población (Condit et al., 1998, Louman et al., 2001), posiblemente debido a la cosecha que reduce el número de individuos maduros y facilita el reclutamiento (Elutérito y Pérez, 2009). El PO y las hembras en el BNI presentaron una estructura diamétrica con tendencia unimodal, donde pocos individuos se ubicaron en las primeras clases diamétricas, señalando dificultades para la regeneración a futuro (Fig. 2). En el fragmento PO el reclutamiento está limitado muy seguramente por la fuerte intervención antrópica debido a la ganadería, que no permite la regeneración de la especie. En el BNI se podría presentar una limitación del reclutamiento de individuos jóvenes, quizás por presentarse en este bosque un dosel prácticamente cerrado con una baja dinámica de claros que dificulta el establecimiento de la especie (Lamprecht, 1990; Melo et al., 2007). Dicho comportamiento ha sido observado en otros bosques de podocarpáceas, donde se evidencia la reducción del reclutamiento con la edad del bosque, reduciéndose con el tiempo el número de individuos jóvenes e incrementando el dominio de árboles grandes (Carilla y Grau, 2011). En general, las especies tolerantes a la sombra y de crecimiento lento como P. oleifolius pueden germinar y establecerse en doseles cerrados; sin embargo, dadas las condiciones mínimas de luz y exceso de humedad, muchos individuos podrían entrar en un proceso de suspensión y ocasionar la muerte de los individuos jóvenes (Flórez y Paz, 2019). Otra consideración tiene que ver con el tipo de bosques estudiados - fragmentos remanentes con diferentes grados de intervención - donde una de las consecuencias más comunes de la fragmentación es la alteración en la tasa de reclutamiento (Chiapero, 2019). Así, la dinámica antrópica de los bosques BMI y BI simularía, en alguna proporción, la caída de árboles maduros dentro del bosque, necesaria para mantener el reclutamiento en las poblaciones de las podocarpáceas (Holloway, 1954; Louman et al., 2001).

En general están registradas muy bajas densidades de individuos de P. oleifolius (Gómez et al., 2016; Aguirre y Encarnación, 2021). En este estudio, la densidad poblacional también fue baja, con promedio de menos de un individuo por hectárea. El bosque BNI fue el sitio donde se encontró el mayor número de individuos (0.96 ind ha-1), posiblemente debido al estado de conservación del fragmento por la dificultad para la extracción de la madera de la especie en dicho lugar. La baja densidad de individuos de la especie en los otros fragmentos estudiados probablemente se debe a la cosecha continua de la especie y a los procesos de fragmentación sufridos por los bosques en la zona andina colombiana, como efectivamente sucedió en los bosques BI y BMI. Aparentemente, en los fragmentos BI y BMI la cosecha continua genera claros que llevan a una distribución en J invertida de la especie en el bosque, pero un pobre establecimiento. Este es un comportamiento común en las podocarpáceas, ya que por su lento crecimiento posterior a los disturbios son reemplazadas por especies de rápido crecimiento (Gutiérrez et al., 2008). El cambio en las propiedades del suelo, dado el manejo, también podría influir en la presencia a largo plazo de la especie; los fragmentos BI y BMI tienen bajos contenidos de carbono orgánico y azufre que podrían indicar la baja presencia de la especie (Fig. 5, Anexo 1), lo que concuerda con lo encontrado por Vidal (2004) para Podocarpus guatemalensis a través del cambio en las propiedades del suelo en un gradiente altitudinal.

La baja densidad de P. oleifolius tiene implicaciones sobre la dinámica de la especie, ya que, al aumentar la distancia entre individuos masculinos y femeninos, y en especial en una especie dioica como esta, disminuye la probabilidad de ocurrencia de la polinización. Así, dado que la polinización es por el viento, la distancia que el polen tiene el potencial de atravesar es inferior a la distancia entre individuos (Marín, 1998). A largo plazo, dadas sus limitaciones, la especie podría presentar un proceso de reducción y extinción, contrario a especies características de estados sucesionales tempranos con altos números de individuos (Bowman et al., 2002; Tischendorf et al., 2005). Dada la baja densidad de individuos de P. oleifolius en los fragmentos considerados, resulta fundamental determinar el tamaño de población mínima viable, entendida como aquella población que efectivamente se reproduce incorporando variación genética a la siguiente generación (Shaffer, 1981). Este concepto debe ser clave en el mantenimiento y recuperación de especies de coníferas (González et al., 2021). En términos generales se manejan los números 50/500 (Franklin, 1980); así, para una población marginal o dispersa se deberían tener al menos 50 individuos reproductores o con semilla, y preferiblemente 500 cuando el objetivo es conservar una especie a través de una amplia distribución. No obstante, dichos valores podrían incluso quedarse cortos y ser requeridas mayores cantidades de individuos para mantener la variabilidad genética y la supervivencia de la población a largo plazo (Lande, 1995).

Proporción y características por sexo de los individuos de P. oleifolius

Es frecuente encontrar que la proporción entre sexos en las poblaciones de la mayoría de las especies sea relativamente similar (Allen y Antos, 1993; Carroll y Mulcahy, 1993). Los resultados obtenidos para P. oleifolius muestran una mayor proporción de hembras que de machos en los fragmentos evaluados, proporción que se incrementa a medida que los fragmentos son más intervenidos (60% 70% en los fragmentos de bosque) (Tabla 2). La mayor proporción de hembras en podocarpáceas ha sido registrtada en bosques de la especie en Ecuador (Aguirre y Encarnación, 2021). Se considera que la alta proporción de hembras en especies dioicas - como P. oleifolius - podría ser una estrategia de la especie que favorece su reproducción (Gómez et al., 2009). Otra razón para la alta proporción de hembras, especialmente a medida que hay mayor intervención en los fragmentos, es el hecho que los machos pudieron haber sido preferiblemente extraídos por sus mejores características fenotípicas - y por ende dasométricas - que las hembras, ello ya que asignan menos recursos en la reproducción y pueden invertirlos en crecimiento (Obeso, 2020; Massei et al., 2006; Montesinos, 2007; Iszkuło et al., 2009). No obstante, este comportamiento no fue encontrado en los PO, donde la proporcionalidad de machos fue mayor (54% de machos contra 46% de hembras), posiblemente debido a la degradación que ha sufrido el sitio a través de los años.

Los resultados obtenidos señalan que la corta selectiva para madera aserrable de los mejores arboles de P. oleifolius está ocasionando que las hembras remanentes presenten menores tamaños como sucede en el fragmento más intervenido (bosque BMI), conllevando el deterioro paulatino de las características de la especie (Vinceti et al., 2004). Posiblemente, la corta selectiva de los árboles tiene un primer efecto negativo sobre el censo poblacional y luego, los individuos de estas poblaciones reducidas empiezan a entrecruzarse entre sí generando una reducción en la variabilidad genética. Ello implica la prioridad de definir estrategias efectivas de conservación tanto in situ como ex situ para la especie, que incluyan estudios de diversidad genética, la identificación de áreas prioritarias de conservación, y la selección de poblaciones como fuentes de semilla para su uso en la restauración (Corea, 2012; Arzate et al., 2016; Lesher et al., 2018; Bocanegra et al., 2019; Ruiz et al., 2021).

Distribución espacial de P. oleifolius

Es común que las especies de sucesión tardía, y especialmente dioicas, se distribuyan en agregados por su baja producción de semillas, la dispersión cercana, la preferencia de hábitats respecto a la topografía y por la disponibilidad de nutrientes (Davies et al., 2005; Seidler y Plotkin, 2006). En este trabajo se encontró un patrón de distribución en agregados en todos los fragmentos estudiados de P. oleifolius (Fig. 3 y Fig. 4) y similar a lo encontrado en otros fragmentos de la especie ubicados al sur del Ecuador (Aguirre y Encarnación, 2021). El mecanismo de dispersión de semillas de P. oleifolius es por aves y gravedad (Gómez, 2008), lo cual favorece la agrupación de individuos dado que la dispersión por avifauna tiende a caer en un radio relativamente estrecho (40 m y 50 m) y por gravedad entre 1 m y 5 m alrededor del árbol madre (Guariguata y Ostertag, 2002). Este tipo de agrupación de los individuos de la especie podría ser una estrategia de polinización para mantener los machos y las hembras juntos en un radio que por lo general no supera los 120 m en los bosques (Fig. 3 y Fig. 4), y así no superar los límites de la polinización de individuos (Bierzychudek y Eckhart, 1988). Al respecto, se encontró que en Podocarpus falcatus, en Sudáfrica, una distancia entre individuos mayor de 70 m es limitante para efectos de polinización y producción de semillas (Midgley, 1989). Otro factor que podría conllevar a la agrupación de individuos es la preferencia de la especie por suelos pobres y con altas pendientes (Marín, 1998), como lo muestra la zonificación de los fragmentos de bosque según las características de los suelos (Fig. 5, Anexo 1).

Conclusiones

La conservación de la diversidad genética es esencial para la adaptación de las poblaciones a los cambios ambientales y el mantenimiento de las poblaciones para posibles usos futuros. Este estudio, realizado en fragmentos de bosque remanentes en la zona andina colombiana con poblaciones de P. oleifolius, muestra que la extracción selectiva de individuos de esta especie está concentrándola en fragmentos pequeños con baja densidad de individuos y un amplio espaciamiento entre ellos, disminuyendo las posibilidades de polinización y reduciendo las características fenotípicas de los individuos. Los pocos fragmentos remanentes de bosque con presencia de la especie del suroccidente colombiano son de especial importancia para la conservación de P. oleifolius, y requieren del establecimiento de labores de manejo urgente para evitar la desaparición de esta importante especie a largo plazo.

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Author notes

^*Autor de correspondencia. j.ramirez@unicauca.edu.co