1. Introducción

1.1. Aspectos microbiológicos del género Campylobacter

La familia Campylobacteraceae incluye a bacterias Gram negativas de los géneros Campylobacter, Arcobacter y Sulfurospirillum (Vandamme et al., 2015). El género Campylobacter comprende unas 59 especies y 16 subespecies (http://www.bacterio.net/). La mayoría de las especies que pertenecen al género Campylobacter se encuentran infectando a animales domésticos y silvestres, principalmente en los órganos reproductores, el tracto intestinal y la cavidad bucal, generalmente sin causar signos clínicos, siendo potencialmente patógenas para el humano (Vandamme, 2000). Estos pequeños bacilos (0,2–0,8 μm × 0,5–5 μm) son delgados y curvados en espiral, en forma de ala de gaviota, de "S" o "V” (Debruyne et al., 2005).

Los Campylobacter se caracterizan por presentar un metabolismo respiratorio microaerofílico (5%O., 10% CO., 85% N). La energía la obtienen de los aminoácidos o de los intermedios del ciclo del ácido tricarboxílico (Vandamme et al., 2015). La temperatura óptima de crecimiento de estas bacterias es de 30°C a 37°C. Sin embargo, dentro del género, existen especies termotolerantes, tales como Campylobacter jejuni, Campylobacter coli, Campylobacter lari, Campylobacter upsaliensis, Campylobacter subantarcticus, Campylobacter peloridis y Campylobacter volucris, las cuales crecen entre los 37 y 42 .C, siendo su temperatura óptima de crecimiento 41,5 .C (Levin, 2007). Asimismo, el crecimiento se inhibe a un pH menor a 4,9 y superior a 9. Son sensibles a niveles bajos de actividad de agua (<0,987).

Bajo condiciones desfavorables, como la alta concentración de oxígeno atmosférico, temperaturas extremas o ausencia de nutrientes, se ha descripto la aparición de formas viables no cultivables (VBNC) (Facciolà et al., 2017). En el estado de VBNC, no es posible aislarla en cultivos, por lo cual para determinar su presencia es necesaria la detección de fragmentos de ADN (Moore, 2001). Esto implica que resultados basados en aislamientos puedan subestimar los niveles de prevalencia, ya que muestras con VBNC serían falsos-negativos.

1.2. Campylobacteriosis, una zoonosis mundial

Los CT están entre los principales agentes causales de enfermedad diarreica en humanos a nivel mundial, y se consideran la causa bacteriana más frecuente de gastroenteritis en el mundo (WHO, 2020). Campylobacter jejuni y Campylobacter coli son consideradas las especies más importantes de gastroenteritis en humanos, representando el 85% y el 10% de los casos informados de campilobacteriosis a nivel mundial, respectivamente. En menor medida, se han reportado casos causados por Campylobacter lari y Campylobacter upsaliensis (EFSA, 2018).

La presencia de CT en alimentos de la dieta habitual de las personas representa una amenaza a la salud pública (EFSA, 2018). Según datos de programas de vigilancia epidemiológica europeos sobre infecciones por CT en humanos, entre el 50 % y el 80 % de los casos de campilobacteriosis se originan de las gallinas (tanto en pollos parrilleros como en gallinas ponedoras), siendo la manipulación y la preparación de la carne de pollo, responsables del 20% al 30% de los casos. No obstante, las bacterias pueden llegar a los humanos por otras vías, además de los alimentos, ya sea a través del ambiente o por contacto directo (EFSA, 2010d).

1.3. Epidemiología de CT en gallinas

A pesar de la alta prevalencia CT en pollos, estos permanecen asintomáticos (Young et al. 2007) y por ello la bacteria se considera comensal (Young et al. 2007; EFSA 2010; Hermans et al. 2012). Esto determina que en la literatura la presencia de CT en aves se denomina “colonización” y en humanos “infección”. No obstante, ser comensal implica que el agente no tiene costo para el hospedador, y por ende la relación con la bacteria no es de parasitismo sino de comensalismo. Varios estudios han informado de la capacidad de CT para abandonar el intestino del pollo y colonizar otros órganos, principalmente el hígado (Van Deun et al. 2007; O'Leary et al. 2009; Jennings et al. 2011). Se estudió la respuesta inmune de pollos frente a la infección con C. jejuni. Los pollitos de un dia de edad fueron desafiados oralmente con la cepa de C. jejuni y mostraron un aumento significativo en los anticuerpos circulantes, detectados por medio de un inmunoensayo con enzimas asociadas (ELISA). Los niveles de anticuerpos alcanzaron su máximo a las 5, 7 y 9 semanas después de la infección detectando IgM, IgA y IgG, respectivamente (Cawthraw et al., 1994). También se detectó expresión del gen de citoquinas en respuesta a C. jejuni (Shaughnessy et al., 2009). CT parece modular el sistema inmunológico intestinal e inducir inmunidad sistémica (Chagneau et al., 2023). Ésta documentada respuesta inmune tiene un costo para las aves, por lo que la relación ave-CT sería una de parasitismo y no de comensalismo. Siendo esta revisión sobre la ecología y epidemiología de CT, y también teniendo en cuenta que 'infección' no implica presencia de enfermedad aparente (en la naturaleza la mayoría de las infecciones son subclínicas), nos referiremos a su presencia en aves y otros animales como 'infección', y no 'colonización' como en la literatura tradicional.

Generalmente, la crianza de los pollos de engorde se realiza en producciones intensivas en galpones cerrados. En estos sistemas, la población de un galpón permanece durante 45 días, tras lo cual se renueva completamente. Entre un lote y el próximo, existe un período de descanso, también llamado “vaciado sanitario”, de una duración entre 7 y 10 días. El objetivo del mismo es disminuir la carga microbiológica en el suelo y así minimizar el riesgo de exposición a patógenos entre ciclos productivos. La contaminación de un lote nuevo puede darse cuando el lote anterior estuvo infectado ya que CT permanece en el ambiente del galpón (Stern et al., 2001). Bull et al., (2006) no pudieron detectar CT en muestras tomadas dentro del galpón durante el vaciado sanitario. Sin embargo, sí obtuvieron aislamientos de muestras ambientales cercanas a los galpones. Esto sugiere que un lote nuevo podría exponerse a CT a partir del ambiente. Asimismo, un mal manejo durante el período de descanso podría resultar en una persistencia de CT en el galpón al momento de ingresar un nuevo lote.

En estudios realizados en Europa, la prevalencia de galpones positivos a CT varió entre el 2% al 100%, presentando los países del Norte de Europa prevalencias más bajas que los países del Sur (EFSA, 2010). Esta diferencia puede deberse a la influencia de patrones climáticos y estacionalidad que varían con la latitud, así como a diferencias en la estructura y gestión de la industria (EFSA, 2011).

Cuando un lote de pollos de engorde se expone por primera vez a CT, generalmente el patógeno se propaga rápidamente, alcanzando una prevalencia cercana al 100% de las aves de ese galpón (Jacobs-Reitsma et al. 1995). La excreción de CT es de forma intermitente (Achen et al., 1998), y a medida que las aves maduran, la probabilidad de infección y el tiempo de excreción de CT decrecen (Pokamunski et al., 1986; Achen et al., 1998; Kaino et al., 1988).

En los pollos de engorde mantenidos en condiciones de producción comercial, CT es detectado a partir de las tres semanas de edad, con una alta tasa de excreción por materia fecal (Allen et al., 2011). Sin embargo, infecciones antes de las 3 semanas de edad son raras. Esto se atribuye a que los anticuerpos maternos protegen contra el agente en ese período (Cawthraw y Newell, 2010).

La transmisión de CT entre pollos se da principalmente de manera horizontal, por exposición a agua de bebida contaminada, cama, indumentaria de trabajo del empleado y fauna que se encuentra en los alrededores de la granja (Nesbit et al., 2001; Newell et al., 2011; Meerburg y Schoelitsz, 2018). Por el contrario, la probabilidad de que ocurra transmisión vertical de C. jejuni en condiciones naturales se considera nula. Un trabajo experimental, sugirió que la exposición natural del contenido del huevo a CT es debido a la contaminación fecal de la superficie externa y la subsiguiente penetración a través de grietas en la cáscara (Zbrun et al., 2013).

Es reconocido que las aves domésticas de traspatio pueden servir como reservorios de patógenos para la industria avícola comercial (Oluwayelu et al., 2008; Blakey et al 2019). Son muy escasos los estudios que investigaron la presencia de CT en las mismas, no obstante, en esos pocos trabajos se reportan altas prevalencias (Anderson et al., 2012; El-Tras et al., 2015). Esto sugiere que podrían cumplir un rol importante en la epidemiología de CT. Sin embargo, el mecanismo probable de contagio, involucra a las aves silvestres (Cardenas-Garcia et al., 2013). El hábitat de las aves de traspatio se superpone con el hábitat de aves silvestres, y en esa interface se facilita la transmisión de patógenos oportunistas (Gilchrist, 2005; Ferreira-Junior et al., 2018).

2. Hallazgos en aves silvestres

Los reportes de CT más frecuentes en animales que no sean gallinas se dan en aves silvestres. La presencia de aves silvestres nativas suelen considerarse indicadores visibles de ambientes diversos y saludables (Jones, 2005). No obstante, son responsables de la contaminación del ambiente (Abulreesh et al., 2004, 2005) y de la dispersión a corta y larga distancia de un amplio espectro de agentes patógenos (Hubálek 2004). Si bien existe amplia evidencia de que la infección por CT en aves silvestres es común (ver sección “Reportes de CT en aves silvestres" abajo), aún no está clara la importancia de las mismas en las dinámicas de infección (Waldenström y Griekspoor, 2014). Conocer el rol de las aves silvestres en las dinámicas de CT es importante para realizar evaluaciones de riesgo y para una mejor comprensión de los factores que contribuyen a la incidencia de esta importante zoonosis (Waldenström y Griekspoor, 2014).

2.1 Reportes de CT en aves silvestres

Las aves son el grupo de vertebrados terrestres con mayor riqueza de especies y, debido a la capacidad de vuelo, se encuentran en todas las eco-regiones (Newton, 2003). El número de estudios científicos que abordan la infección por CT en aves silvestres es limitado. En la Tabla 1 se listan las investigaciones más relevantes. No obstante, existen reportes de CT en aves silvestres en todo el mundo. A la fecha, la mayor cantidad de estudios fueron realizados en Europa, siguiendo América del Sur, y sólo hay algunos trabajos en Asia, Oceanía, América del Norte, Antártida y África.

Los ambientes en los cuales se estudió CT en aves silvestres han sido diversos, incluyendo sistemas productivos, urbanos y naturales. La mayor cantidad de estudios se realizó en sistemas productivos, principalmente establecimientos de pollos de engorde (Ridley et al., 2011; Bull et al., 2006; Sippy et al., 2012; Hald et al., 2015; Mohamed, 2014; Rossler et al., 2020). Estos sitios son de especial relevancia, ya que el pollo representa el principal reservorio de CT (EFSA, 2018). En segundo lugar en cantidad de estudios se encuentran los realizados en ambientes urbanos, principalmente plazas y parques (en Asia, América del Sur y Oceanía), ya que son hábitat propicio para las aves y lugares de esparcimiento para niños (Tresierra – Ayala et al., 1995; Tresierra – Ayala et al., 2006; French et al., 2009; Mohan et al., 2013; Abdollahpour et al., 2015; Mohan, 2015). Por último, estudios realizados en la Antártida son los únicos que reportan CT en aves silvestres en ambientes naturales. Estos trabajos cobran relevancia por la significancia que tiene encontrar CT en lugares tan remotos (Leotta et al., 2006; Johansson et al., 2018; Cerdà-Cuéllar et al., 2019).

Se destaca que en todos los ambientes se encontró CT infectando aves silvestres. En general, la especie de CT hallada con mayor frecuencia fue C. jejuni, y la presencia de otras especies dependió del tipo de ambiente. Es interesante que C. coli sólo se reportó en ambientes productivos (Hald et al., 2015), mientras que C. lari predominó en ambientes naturales, seguida por C. jejuni, C. subantarcticus, C. peloridis y C. volucris (Leotta et al., 2006; Johansson et al., 2018; Cerdà-Cuéllar et al., 2019). En ambientes urbanos sólo fue reportado C. jejuni (Tresierra – Ayala et al., 1995; Tresierra – Ayala et al., 2006; Mohan et al., 2013; Abdollahpour et al., 2015; Mohan, 2015). A pesar de que C. jejuni se distribuye mundialmente, su prevalencia varía según el tipo de ambiente, es mayor en ambientes productivos, y decrece en ambientes urbanos y naturales (Mohan et al., 2013; Mohan, 2015; Hald et al., 2015; Johansson et al., 2018; Cerdà-Cuéllar et al., 2019). A la fecha no existen hipótesis que ofrezcan explicaciones sobre esta distribución heterogénea de las especies de CT.

Los CT han sido hallados en diversos Órdenes de aves silvestres, sin embargo, entre ellos, varían los valores de prevalencias reportados. Los Órdenes que presentaron mayores prevalencias fueron Passeriformes, Columbiformes, Anseriformes, Sphenisciformes, y Charadriiformes. Los dos primeros predominaron en ambientes urbanos y productivos, y los dos últimos en ambientes naturales. Anseriformes sólo fueron reportados con CT en ambientes urbanos. Los Passeriformes que presentaron mayores reportes de CT fueron el estornino europeo (Sturnus vulgaris) y el gorrión doméstico (Passer domesticus). Para Columbiformes, la paloma doméstica (Columba livia) y para los Anseriformes la mayor cantidad de reportes fue en pato azul (Hymenolaimus malacorhynchos). En ambientes naturales, los aislamientos correspondieron a pingüinos papúa (Pygoscelis papua), skúa parda (Stercorarius antarcticus) y gaviota cocinera (Larus dominicanus) (Tresierra – Ayala et al., 1995; Tresierra – Ayala et al., 2006; French et al., 2009; Mohan et al., 2013; Abdollahpour et al., 2015; Mohan, 2015; Johansson et al., 2018; Cerdà-Cuéllar et al., 2019) (Tabla 1).

Se sabe que la mayor diversidad de las aves se encuentra en la región Neotropical. Esta región se extiende desde el sur de México hasta el extremo sur de Sudamérica, y alberga alrededor del 35% de las especies de aves del mundo (Newton, 1998). Teniendo en cuenta esto, el conocimiento actual de CT en aves de Sudamérica es escaso, sólo existen reportes en Chile, Perú y Argentina. Los Órdenes que reportaron la presencia de CT fueron similares a los del resto de las regiones. La especie más común de CT hallada en Sudamérica también fue C. jejuni, continuando con C. coli y, por último, C. lari (Fernandez, 1988; Tresierra – Ayala et al., 1995; Fernandez et al., 1996; Tresierra – Ayala et al., 2006).

2.2 CT en aves silvestres en diferentes ambientes

Los CT en aves silvestres se han estudiado principalmente en sistemas productivos primarios, sobre todo en las granjas de pollos de engorde. Las prevalencias generales halladas en esas granjas fueron entre 0% a 24% (Ridley et al., 2011; Bull et al., 2006; Sippy et al., 2012; Hald et al., 2015; Mohamed, 2014; Rossler et al., 2020). Las especies de CT halladas fueron C. jejuni, C. coli, C. lari y otras de las que no se pudo determinar la especie. Dentro de ellas, la especie dominante fue consistentemente C. jejuni, con prevalencias entre 6,7% a 92,3%, seguida por C. coli, presentándose en prevalencias de 0% a 16%. En tercer lugar se ubica un reporte de C. lari con 6 % de prevalencia (Ridley et al., 2011; Bull et al., 2006; Colles et al., 2009; Mohamed, 2014; Rossler et al., 2020; Sippy et al., 2012; Hald et al., 2015). En un trabajo que estudió a las aves silvestres en otros tipos de establecimientos (tambos y granjas de cerdos), los hallazgos fueron similares (Hald et al., 2015).

En zonas urbanas, incluyendo plazas y periferia de las ciudades, la prevalencia general de CT estuvo entre 8% y 46%. La única especie identificada en esos estudios fue C. jejuni, comprendiendo prevalencias del 8 al 25%, siendo el resto de los Campylobacter hallados especies sin identificar, con prevalencias entre 9,1 y 46% (Abdollahpour et al., 2015; Tresierra-Ayala et al., 2006; Tresierra-Ayala et al., 1995; French et al., 2009; Mohan, 2015; Mohan et al., 2013; Gabriele-Rivet et al., 2016). Estos reportes tienen implicancias para el manejo de la contaminación de CT en los lugares de recreación y esparcimiento por los riesgos asociados a la salud pública (Mohan et al., 2013). Es de resaltar que en ninguno de estos estudios se ha reportado la presencia de C. coli.

En ambientes naturales, hasta el momento CT sólo fue estudiado en aves silvestres de la Antártida y Sub-Antántida, reportando la presencia de C. lari, C. jejuni, C. subantarcticus, C. peloridis, y C. volucris (Leotta et al., 2006; Cerdà-Cuéllar et al., 2019; Johansson et al., 2018; García-Peña et al., 2017). En estos ambientes C. jejuni no fue la especie más frecuentemente reportada, con prevalencias entre 1 - 1,5%, sino que fue C. lari, con niveles que alcanzaron 4 - 5,2% (Cerdà-Cuéllar et al., 2019; Johansson et al., 2018). Las tres especies restantes se encontraron con prevalencias menores a 1% (Johansson et al., 2018).

Se cree que la amplia heterogeneidad de C. jejuni con respecto a la diversidad de ambientes y tipos de hospedadores puede estar influenciada por rasgos propios de esta especie tales como la captación e incorporación de ADN cromosómico, las mutaciones de cadena deslizante en tractos homopoliméricos y reordenamientos genómicos detectables por Electroforesis de campo pulsado (Pulsed field gel electrophoresis, PFGE) (Wassenaar et al., 2002). Estos mecanismos les permiten la generación de múltiples variantes fenotípicas que son capaces de mostrar una amplia gama de aptitudes para sobrevivir y superar la presión selectiva del ambiente. Este mecanismo genera una amplia diversidad fenotípica que asegura que al menos una subpoblación tenga probabilidades de sobrevivir ante condiciones adversas (Ridley et al., 2008). En contraste, C. coli, tiene menor heterogeneidad genómica, presentándose más genéticamente estables en el tiempo (Colles et al., 2015). Teniendo en cuenta estas diferencias entre las especies de CT, se puede sugerir que la escasez de reportes de C. coli fuera de ambientes productivos se debería a la baja capacidad de adaptación tanto a la diversidad de ambientes como de hospedadores.

2.3 Estacionalidad de CT en aves silvestres

Con respecto a patrones temporales de la ocurrencia de CT en aves silvestres, hay unos pocos estudios que investigaron la estacionalidad. En investigaciones realizadas en Dinamarca en aves silvestres presentes en sistemas productivos primarios (tambos y granjas de pollos), se observó una estacionalidad marcada con picos de prevalencia en verano (Hald et al., 2015). Este patrón coincide con el patrón temporal descripto en pollos de engorde. Se hipotetiza que la mayor prevalencia en verano es debida a la abundancia de moscas que actúan como vectores mecánicos (Hald et al., 2008), así como mayor consumo de agua y ventilación en los galpones, entre otros factores (EFSA, 2011). En humanos se observó un patrón similar con aumento de casos en verano (Eberhart-Phillips et al., 1997; Nylen et al., 2002). Sin embargo, en aves silvestres de zonas urbanas de Nueva Zelanda se registró un patrón estacional diferente al que se da en pollos, siendo las prevalencias bajas durante el verano y altas durante el invierno y la primavera (Mohan et al., 2013). Esto sugiere que en los sistemas productivos la estacionalidad estaría gobernada por dinámicas relacionadas a la producción, mientras que en otros ambientes operarían otros factores, que aún se desconocen.

La migración de las aves silvestres es un fenómeno estacional, asociado a la dispersión, colonización y propagación de agentes patógenos y la concentración de individuos en grandes densidades, por lo que puede contribuir a la estacionalidad de CT en determinados ambientes. Por ejemplo, cuervos americanos (Corvus brachyrhynchos) estudiados en Davis, California, presentaron las prevalencias más altas en temporada invernal, lo cual estaba asociado a la alta densidad de estas aves producida por la llegada de migrantes, que junto a los residentes forman grandes colonias en esos momentos. Este comportamiento social contribuye a la infección intra-especie y el uso del hábitat conduce a un riesgo de transmisión entre especies (Taff et al., 2016).

Para establecer con mayor confianza cuales serían los patrones estacionales en aves silvestres son necesarios estudios longitudinales de larga duración en donde se pueda constatar una consistencia en el patrón a lo largo de los años, abarcando diferentes especies de aves y diversos ambientes. Estudios en condiciones naturales podrían arrojar luz sobre los determinantes de los patrones estacionales, pero son especialmente escasos, ya que presentan obstáculos de logística como de infraestructura para realizarlos (Kerry y Riddle, 2009; Johansson et al., 2018).

2.4 Aspectos ecológicos de las aves silvestres asociados a la prevalencia de CT

Un aspecto ecológico de las aves silvestres que se considera que puede influir sobre la prevalencia de CT es el gremio trófico, ya que el comportamiento alimenticio puede afectar en la exposición a CT. En estudios que investigaron ese aspecto, observaron que la mayoría de las especies granívoras e insectívoras que se alimentan a cierta altura por encima del suelo no se aisló CT (Waldeström et. al.; 2002; Sensale et al., 2006), mientras otras que se alimentan cerca o al ras del suelo la prevalencia fue alta (Sensale et al., 2006; Waldeström et. al; 2002; Hald et al., 2015). Si bien esta nula prevalencia en el primer grupo podría reflejar una incapacidad del patógeno para mantener una infección en esas especies (por incompetencia o resistencia del hospedador), es más probable que estén operando factores comportamentales que influencien la exposición al patógeno (Waldeström et. al; 2002).

Por otro lado, estudiando aves migratorias en Suecia, Waldeström et al. (2002) encontraron un ejemplo en el que la probabilidad de infección por CT estuvo más asociada al grupo taxonómico que al gremio trófico. En este estudio se observaron drásticas diferencias en la prevalencia de CT en distintas especies que pertenecen a la familia Turdidae (Orden Passeriformes). La infección por CT se encontró solo en individuos del género Turdus que se ubica en la subfamilia Turdinae, mientras que el resto de los géneros muestreados, que incluyeron Erithacus, Oenanthe, Luscinia, Phoenicurus, Ficedula y Muscicapa, todos pertenecientes a la subfamilia Muscicapinae, estuvieron libres de Campylobacter. Ambas subfamilias se alimentan en el suelo en busca de invertebrados. Estos resultados muestran una susceptibilidad diferencial entre subfamilias a pesar de ambas compartir el gremio trófico. Un estudio reciente mostró que la historia evolutiva del hospedador sería más determinante del parasitismo por Plasmodiumque rasgos funcionales de las especies en aves de Brasil (De la Torre et al. 2022). Teniendo en cuenta ese hallazgo, es plausible que adaptaciones evolutivas en las aves de la subfamilia Muscicapinae hayan resultado en que ese linaje sea más resistente o menos competente para Campylobacter que Turdinae. Aunque no se descarta que tal vez existan diferencias ecológicas sutiles en el uso del microhábitat que hagan que todas las especies de Turdus estén expuestas a CT con más frecuencia que especies de Muscicapinae (Waldeström et. al; 2002). Sin embargo, se sabe aún poco sobre el rango de hospedadores que es capaz de ser usado por los CT y la competencia de hospedador (capacidad de ser parasitado con éxito por el patógeno) de cada grupo.

Otro aspecto ecológico relevante que puede resultar en susceptibilidad diferencial a la infección entre especies es la migración. Una investigación en aves de Suecia encontró que la prevalencia de CT difiere de acuerdo a la distancia migratoria (Waldeström et al., 2002). En aves que migran larga distancia se aisló CT en 4 especies de 36, con una prevalencia de 3%. En contraste, con aquellas aves migratorias de corta distancia se aisló CT en 16 especies de 43, con una prevalencia del 11%. Sin embargo, en otro estudio realizado en Italia, aquellas aves migratorias de larga distancia presentaron una prevalencia del 17,2%; mientras que las aves migratorias de corta distancia fue del 31,5% (Sensale et al., 2006). En ambos trabajos, no se proponen explicaciones que justifiquen las diferencias que encontraron entre las aves migratorias de corta y larga distancia. No obstante, la migración supone un estrés para las aves, por lo que la susceptibilidad a las enfermedades infecciosas podría verse afectada y en consecuencia, la transmisión de agentes patógenos entre dichas aves podría aumentar (Gylfe et al., 1999).

2.5 Evidencia de transmisión de CT en la interface humano-doméstico-silvestre

Existe evidencia científica de la transmisión de CT entre aves silvestres, humanos y animales domésticos. En las últimas décadas, se realizaron estudios de tipificación de secuencias multilocus (MLST) para comparar la similitud entre las cepas de C. jejuni de aves silvestres animales de granja y humanos. Esta técnica está basada en la secuenciación de fragmentos de varios genes conservados o housekeeping. Estos genes codifican proteínas que realizan funciones básicas para el mantenimiento de la viabilidad celular presentando una tasa de mutación muy baja, por lo que representan indicadores muy estables en el tiempo, proporcionando una base para investigaciones de la epidemiología y la genética de la poblaciones de C. jejuni (Dingle et al., 2001).

En el marco de un programa de vigilancia genómica de Campylobacter llevado a cabo en el Reino Unido se compararon aislamientos caracterizados por MLST obtenidos de aves silvestres con aislamientos de humanos, reportándose mayores similitudes durante los meses cálidos. Esto se asoció a que miembros de la familia Turdidae presentaron mayor número de aislamientos en los meses cálidos. El estudio concluyó que del 2,1 al 3,5% de los casos anuales de C. jejuni en humanos en el Reino Unido son atribuibles a aves silvestres (Cody et al., 2015). Otros reportes describieron cifras similares (Levesque et al., 2013; Sheppard et al., 2010). La exposición de humanos a CT a partir de aves silvestres se daría principalmente por contaminación fecal (Phiri et al., 2021).

Otro trabajo realizado en el Reino Unido, estudiaron aves silvestres analizando aislamientos de C. jejuni por MLST. El estudio reveló que las aves silvestres son portadoras de C. jejuni, asociadas con el ganado y otras caracterizadas solamente en las aves. Sin embargo, en los bovinos no se halló C. jejuni de aves silvestres, lo que sugiere que la dirección de la infección es predominantemente del ganado a las aves silvestres (Hugues et al., 2009). En otros estudios, se obtuvieron aislamientos de C. jejuni con alta similitud dentro de la misma especie de ave o gremio trófico (Broman et al., 2004). De esto puede inferirse una fuente de transmisión común para los individuos de esa especie, o una asociación entre determinados subtipos de C. jejuni y ciertos gremios ecológicos o grupos filogenéticos de aves (Broman et al., 2004; Griekspoor et al., 2015).

En un trabajo realizado en parques infantiles de Nueva Zelanda se obtuvieron aislamientos de C. jejuni de aves silvestres comunes, tales como el estornino europeo (Sturnus vulgaris), el gorrión común (Passer domesticus), la golondrina del Pacífico (Hirundo tahitica), el mirlo (Turdus merula), la urraca australiana (Gymnorhina tibicen), el zorzal común (Turdus philomelos), el tui (Prosthemadera novaeseelandiae), el pinzón (Fringilla coelebs) y el jilguero (Carduelis carduelis). Algunos de los aislamientos de este estudio fueron indistinguibles de los aislamientos obtenidos de casos clínicos humanos, ya que podría inferirse que las heces de las aves silvestres que habitan los parques infantiles son una fuente potencial de infección en espacios de recreación (French et al., 2009). Por otro lado, en Suecia se obtuvieron aislamientos de estorninos y mirlo que resultaron similares a algunas cepas de humanos, los mismos, habitan zonas de interface entre humanos y animales domésticos (Broman et al., 2004).

Por su carácter extremadamente remoto, durante mucho tiempo se pensó que los animales antárticos estaban protegidos de la introducción de patógenos de otras regiones. Sin embargo, estudios recientes informaron la presencia de patógenos humanos y animales que antes se creía que estaban ausentes en la región (Woods et al., 2009; Grimaldi et al., 2015). Un estudio reportó la presencia de genotipos de C. jejuni propios de humanos y animales domésticos en aves marinas de la Antártida. Esto evidencia que la transmisión de CT considerados casi exclusivos de ambientes antropizados es muy amplia a nivel mundial y se da aún en zonas donde la actividad humana es muy baja. La transmisión de agentes zoonóticos entre la fauna antártica se ve facilitada por la conectividad entre las poblaciones de aves marinas oportunistas, en particular los págalos marrones (Stercorarius antarcticus). Éstos se caracterizan por ser una de las principales especies de aves marinas oportunistas del océano Austral, las cuales a menudo se alimentan de desechos humanos. La detección en los págalos marrones de varios genotipos de C. jejuni que se encuentran casi exclusivamente en humanos y ganado, respalda la probabilidad de zoonosis inversa en la Antártida. Entre el 70% y el 85% de los aislamientos obtenidos de los págalos, fueron aislados previamente de casos de gastroenteritis humana, y algunos de ellos también de pollo o productos derivados del pollo; rara vez (1-9% de los aislamientos) fueron aislados en las aves silvestres (Cerdà-Cuéllar et al., 2019).

Las aves silvestres son un actor importante dentro de la interfaz humano - doméstico – silvestre; sin embargo, a la fecha, solo unos pocos estudios las han incluido en la interacción con las aves domésticas de traspatio (Keller, 2012; Greening et al., 2021). Las aves silvestres, tanto migratorias como residentes, presentan una dinámica espacial y temporal que podrían actuar como fuente de contagio de enfermedades endémicas y exóticas, tanto a las aves domésticas de traspatio como de producción comercial (Greening et al., 2021). Algunos estudios en aves de traspatio, han detectado CT como así también otros patógenos entéricos como Escherichia coli (Hernandez-Divers et al., 2008; Pohjola et al., 2016; Dias et al., 2021). Solo unos pocos estudios, mencionan haber detectado CT en aves silvestres (Keller, 2012; Greening et al., 2021). Estos hallazgos afianzan el concepto de la factibilidad de que la fuente de infección sea tanto de las aves silvestres como domésticas, siendo las aves silvestres las que tienen mayor probabilidad de diseminación de CT entre establecimientos productivos, debido a la capacidad de vuelo.

El contagio de CT a los humanos podría ocurrir a través de las aves domésticas de traspatio para consumo doméstico y las aves domésticas de producción comercial (Anderson et al., 2012). La mayor probabilidad de infección a partir de las aves domésticas de traspatio, ocurre al momento de la faena; debido principalmente a la falta de conocimientos en la manipulación y el consumo de los individuos. En estos casos la propagación de CT es limitada, debido al reducido número de individuos, a diferencia de lo ocurrido en la crianza comercial (Santos-Ferreira et al., 2022). Esta infección de CT en humanos está sustentada en que genotipos aislados desde aves domésticas de traspatio, aves domésticas comerciales y humanos, fueron indistinguibles, sin embargo, aún se desconoce la fuente de infección (Anderson et al., 2012) (Figura 1).

2.6 Resistencia antimicrobiana de Campylobacter en aves silvestres

El mayor número de investigaciones sobre resistencia antimicrobiana a CT en las aves silvestres se realizó en Europa. Entre los antimicrobianos estudiados en dichos trabajos están las quinolonas, cefotaxina, clindamicina, ácido nalidíxico, enrofloxacina, estreptomicina, cloranfenicol, tetraciclina y ciprofloxacina. (Chuma et al., 2000; Mohamed, 2014; Dudzic et al., 2016; Migura-Garcia et al., 2017; Moré et al., 2017; Antilles et al., 2021; Espunyes et al., 2022; Jurinović et al., 2023). En C. jejuni y C. coli fueron detectados genes de resistencia como tet(O), aad, blaOXA-61, blaOXA-184, erm(B) y gyrA_2 T86V; los que corresponden a tetraciclinas, aminoglucósidos, penicilina, eritromicina y fluoroquinolonas, respectivamente (Krawiec et al., 2017; Marotta et al., 2020; Jurinović et al., 2023). Las aves silvestres pueden contribuir como reservorios de bacterias resistentes a los antimicrobianos con un papel potencial en el mantenimiento y la transmisión de estas bacterias en el medio ambiente (Moré et al., 2017).

En una investigación realizada en gaviotas (Larus dominicanus) y charranes crestados (Thalasseus bergii), muestreados a lo largo de la costa sur de África en colonias que se encontraban en áreas semi-rurales y urbanas, se encontró resistencia antimicrobiana a quinolonas y tetraciclinas en C. jejuni y C. lari (Moré et al., 2017). Debido a los hábitos de alimentación de las gaviotas, se sugiere que la búsqueda de alimento en los desechos humanos y aguas residuales serían factores de riesgo de infección por CT (Ramos et al., 2010).

Las quinolonas son de uso frecuente en la industria animal, para el tratamiento de enfermedades infecciosas como la colibacilosis. En los sistemas intensivos de crianza de pollos de engorde los antibióticos son utilizados como suplemento aditivo en el alimento animal, lo que conlleva riesgo de generación de resistencia antimicrobiana (Jacobs‐Reitsma et al., 1994). Estos ambientes son habitados por las aves silvestres, predominantemente por los gorriones domésticos, en los que fue detectada resistencia a las quinolonas. Chuma et al., (2000), asumen dos vías posibles que explican la presencia de CT con resistencia a las quinolonas en gorriones. Por un lado, éstas pueden ser expuestas a bacterias que adquirieron resistencia en el intestino de los pollos parrilleros. Por otro lado, si aves silvestres se exponen a niveles subterapéuticos de antimicrobianos en el ambiente en el que se usan, podría desarrollarse resistencia en las bacterias que están infectando a los mismo gorriones.

En otro trabajo, se reportó resistencia a quinolonas en especies de C. lari y C. jejuni en aves marinas de la Antártida. Debido a que en esas aves la exposición a antimicrobianos se estima despreciable, la explicación más probable en este caso sería la contaminación por una cepa resistente portadas por el humano (Cerdà-Cuéllar et al. 2019).

Conclusiones

Para diseñar intervenciones adecuadas en la salud pública, y tomar decisiones para la prevención y control de la Campilobacteriosis, es necesario comprender qué rol tienen las aves silvestres en las dinámicas de infección por estos patógenos.

De la evidencia existente puede inferirse que muchas especies de aves podrían ser potenciales fuentes de CT para humanos y animales domésticos, ya que muchas aves silvestres presentan prevalencias relativamente altas, tanto de especies que se consideran propias de las aves silvestres como de otras de animales domésticos o humanos. Si bien en los ambientes productivos las aves de corral son los principales reservorios de CT, el hecho de encontrar estas bacterias en otros ambientes sugiere la existencia de factores y nexos epidemiológicos que hacen circular a estos agentes en zonas urbanas o naturales. En este sentido, no se descarta un rol de las aves silvestres como especies "puente".

Teniendo en cuenta el potencial rol de reservorio de las aves silvestres, la diversidad de hábitats que se encuentran y la capacidad de trasladarse a grandes distancias, existe la posibilidad de que estén expuestas a Campylobacter spp. de diversas fuentes; y posteriormente, faciliten la diseminación de CT a distintos ambientes. De la misma manera, contribuirían en el mantenimiento y transmisión de cepas resistentes a los antimicrobianos. Para arribar a un conocimiento más robusto del rol que cumplen las aves silvestres en la ecoepidemiología de CT, es evidente que hay necesidad de más estudios de diferente tipo y a diferentes escalas. Dichos estudios se beneficiarían de abordajes interdisciplinarios, comparados e integrados, adoptando el concepto de Una Salud. Sudamérica merece atención especial debido a su diversidad de aves, que alcanza al 35% de las especies de aves silvestres del mundo.

Asimismo, para evaluar el rol de las aves silvestres en la epidemiología de CT, es esencial tener en cuenta la ecología de cada especie de ave ya que esto determina el grado de exposición a la bacteria y su posterior diseminación. Son de relevancia sus hábitos de alimentación, preferencias de hábitat, patrones de migración, comportamiento social, determinar el grado de resistencia y tolerancia a CT en las aves silvestres, ya que eso define la relación parásito-hospedador en cada especie de ave. Además, es necesario conocer si la incidencia cambia entre diferentes etapas de la vida del ave, como ser reproducción, migración, muda e invernada. Comprender qué rol epidemiológico tienen las aves silvestres en las dinámicas de infección por patógenos, con abordajes interdiciplinarios, comparados e integrados, nos permitirá diseñar intervenciones en la salud pública y posteriormente, tomar decisiones para la prevención y control de la Campilobacteriosis.

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